Caldasia 17 (2); 301-312. 1993

COMPOSICION, ABUNDANCIA y RIQUEZA DE ESPECIESDE LA COMUNIDAD DE MURCIELAGOS EN BOSQUES DEGALERIA EN LA SERRANIA DE LA MACARENA(META - COLOMBIA)

PEDRO SANCHEZ-PALOMINOPILAR RIVAS-PAVAFundación Ulamá. Apartado 93674, Santafé de Bogotá, Colombia.

ALBERTO CADENAInstituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia. Apartado 7495, Santafé de Bogotá, Colombia.

ResumenEn bosques de galería en el sector norte de la Serranía de La Macarena (Colombia), secapturaron 919 individuos de 39 especies de murciélagos. Esta cifra se adiciona a reportesanteriores para un estimativo total de 44 especies que equivale a125% de todas las especiespresentes en el país y al 15.25% de la fauna de quirópteros reportada para la regiónneotropical, siendo el número más alto de especies hasta ahora encontrado en ecosistemastropicales. De las 39 especies estudiadas una es muy abundante (Carollia perspicillata) entodos los muestreos, con abundancias relativas entre 44.4% y 69.4%; una especie es común(Artibeus planirostris) en todos los muestreos, con abundancias relativas mayores de 5%,cinco especies son comunes en algunos muestreos, más no en todos (Artibeus fuliginosus,Carollia castanea, Desmodus rotundus, Uroderma bilobatumy Uroderma magnirostrum)yhay un gran número de especies (32) raras, con abundancias relativas muy bajas. En elensamblaje temporal (por muestreos) de la comunidad se presentan cambios tanto en lasespecies presentes (ya que no siempre son las mismas) como en el número de las mismas.

AbstractIn the northern part of the Serranía de La Macarena (Colombia) were collected 919 bats of39 species from the gallery foresf. This number plus previous reports give a total of 44 species,equivalent to 25% of total number of species reported for the country and 15.25% for theneotropical region. This is the highest number of bat species given for any tropical ecosystemup to now. One of the 39 species found (Carollia perspicillata) represent the bulk ofthe relativeabundance in all the samples with relative abundances between 44.4% and 69.4%; onespecies is common (Artibeus planirostris) with relative abundan ces higher than 5%; fivespecies are common in sorne samples but not in all of them (Artibeus fuliginosus, Carolliacastanea, Desmodus rotundus, Uroderma bilobatum and Uroderma magnirostrum) and theyare a great number(32) ofrare species, with very low relative abundance values. In the patternof temporal assemblage in the community are changes in the species present and its numbers.

Introducción

El área de estudio se encuentra a los 3o 18'de latitudnorte y 73 o 57' de longitud oeste (departamento delMeta, Municipio de San Juan de Arama, sectornorte de la Reserva Nacional Natural La Macare-na) en las estribaciones nororientales de la Serra-nía de La Macarena, entre los 450 y 500 msnm (fig.1). El clima en la región presenta una estación seca(diciembre, enero, febrero y marzo) con precipita-ciones promedio de 135 mm; es un tiempo seco,soleado y de poca nubosidad en las Llanuras de la

Amazonia y la Orinoquia (Mejía, 1982). En abril ymayo hay un incremento de las precipitaciones conlos máximos de precipitación enjunio y julio, convalores medios de 530 mm y máximos de 716 mm(estación lluviosa); desde finales de julio, a agosto,septiembre y octubre se presenta un descenso en laslluvias estableciéndose nuevamente la época secaa finales de noviembre y principios de diciembre.En la región de estudio se encuentran terrazasaluviales conformadas por altillanura fuertementedisectada o «serranía», altillanura fuertementedisectada con selva y complejo de altillanura yserranía (Oppenheim, 1941; Goosen, 1964).

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Caldasia Vol. 17. 1993

La Serranía de La Macarena ha sido señalada comoun sitio donde convergen la flora y fauna de treszonas biogeográficas: la llanura Amazónica, lavertiente oriental del norte de Los Andes y lallanura orinocense (Koopman, 1982).

De acuerdo con el estudio ecológico regional rea-lizadopor D. RiverayV. Jaimes (com. pers.), enlalocalidad se presentan cuatro unidades paisajísti-cas, en función del relieve, topografía, geología,tipo de suelo, fisonomía de la vegetación y compo-sición florística.

En la unidad paisajística 1, las sabanas de San Juande Arama o pajonal abierto dominan especies degramíneas hasta de 60 cm: Axonopus pulcher,Trachypogon plumosus, Andropogon leuchosta-chyus; también se encuentran algunos arbustos deHyptis spp. y Miconia spp. además de islotesdispersos de bosque denominados «matas de mon-te» de diámetro variable, desde 2 m hasta 1hectá-rea o más, dependiendo de su grado de desarrollo yuna altura del dosel de lOa 15m. Las especies máscomunes de estas formaciones son Casearia corym-bosa, Curatella americana, Didymopanax moroto-toni, Erythroxylum macrophyllum, Jacarandacaucana, Pera arborea, Raimondia cherimolioi-des, Vismia macrophylla, Vismia baccifera yXylo-pia aromatica. A lo largo de los caños y quebradasde la zona se presenta bosque ripario no inundable,con un estrato arbóreo superior de una altura entre15 a 20 m, con especies perennifolias y caducifo-lias (Calophyllum brasiliensis, Enterolobiumcyclocarpum, Norantea guianensis, Rheediaflori-bunda, Genipa americana) con lianas y palmasabundantes principalmente de Socratea exhorriza;en el sotobosque se encuentran hierbas gigantes(Phenakospermum guianensis) y bambusoides(Guadua angustifolia). En el bosque ripario esta-cionalmente inundable (<<morichal»)con un estra-to arbóreo de 13 a 15 m de altura domina la palmaMauritiaflexuosa. Son frecuentes en esta unidadpequeñas cubetas lacustres o pantanos estaciona-les con vegetación graminoide y arbustos en lasmárgenes, principalmente dominados por especiesde Hyptis, Vismia y Xyris.

La unidad paisajística II o Cuchilla El Tablazo, esuna mesa inclinada hacia el oriente, con alturasentre 400 y 600 msnm y vegetación de sabana opastizal dominado por las especies Trachypogon

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ligularis, Trachypogon vestitus, Bulbostylis ca-pilaris y Bulbostylis paradoxa; árboles pequeños yarbustos dispersos, principalmente Bowdichia vir-gilioides, Byrsonima crassifolia y Palicourea ri-gida, Caladium macrotites, Eriope crassipes yDioscorea atrescens. En las cárcavas de erosión yladeras escarpadas se encuentra bosque con árbo-les bajos, de 8 a 12 m de altura, perennifolios ycaducifolios, de fustes delgados, lianas y palmasfrecuentes. Allí dominan las especies Bowdichiavirgilioides, Byrsonima crassifolia, Clusia loran-thacea, Clusia columnaris. Hay vegetación grami-noide con especies de 20 a 30 cm de altura, dominadopor Aristida sp., Schizachyrium cf. brevifolium ySelaginella sp.

En la unidad paisajística III se ubica el planoaluvial del río Güejar, conformado por un vallefluvial-coluvial con terrazas y depósitos recientesno inundables con coluvios erodados desde la Cu-chilla el Tablazo y la Serranía de La Macarena. Lavegetación se desarrolla en las terrazas y estácompuesta por bosque ripario multiestratificado,con epífitas fanerógamas y criptógamas abundan-tes, lianas y palmas. En el dosel de alturas mayoresde 25 m, dominan Apeiba aspera, Aspidospermaoblonga, Couroupita guianensis eHymenaea cour-baril yen los estratos bajos especies de Heliconiaprincipalmente.

La unidad paisajística IV es la Serranía de LaMacarena, con vegetación de bosque multiestra-tificado de dosel superior a 25 m de altura. Hayabundancia de palmas, árboles con raíces tabloi-des, epifitas, hemiepífitas y lianas. En el estratoarbóreo se presentan especies como Billia colum-biana, Brosimun utile, Cariniana pyriformes,Eschweilera sp yMabea sp. En los rastrojos secun-darios predominan Pteridium aquilinum yHeliocarpus sp. En esta zona se encuentran culti-vos (café de sombrío y caña de azúcar entre otros)y se practica la extracción de maderas principal-mente «abarco» (Cariniana pyriformis) y la caza.

Metodología

Para la captura de los murciélagos se instalaron dedos a cuatro mallas de nylon (de 9m x 2m) durante4 períodos de 15 días de duración cada uno, entreabril de 1988 y agosto de 1989, en épocas correspon-dientes a la transición de la estación seca a la

estación lluviosa (muestreo a finales de abril yprincipios de mayo), al inicio de la estación lluvio-sa (muestreo a finales de mayo y principios dejunio), a la estación lluviosa bien establecida(muestreo enjulio) y a la disminución de las lluviaso época de transición hacia la estación seca (mues-treo en agosto).

Se muestrearon los bosques ripícolas o de galeríade los caños La Curía, Guamalito y QuebradaHonda (subcuenca hidrográfica del Río Güejar,

Figura 1: Localización del área de estudio.

Sánchez ~Palomino at al.: Murciélagos

cuenca del Río Guayabero), en lugares con inter-vención leve y en lugares con diferentes grados dealteración y recuperación, además del ecotonobosque-sabana y ocasionalmente las «matas demonte».

Para la clasificación de los murciélagos se siguióaAnderson & Jones (1984); no se tuvieron en cuentalos recientes trabajos de Baker et al. (1989) y VanDen Bussche (1992) para la clasificación de lafamilia PhyIlostomidae. Los individuos colecta-dos fueron preparados a la manera de piel y cráneoy/o esqueleto o en líquido y depositados en lacolección teriológica del Instituto de CienciasNaturales con los números de colección ICN 10215alCN 10778.

Se calculó la riqueza de especies utilizando elmétodo de rarefracción, como ha sido recomenda-do por varios autores, para poder comparar el núme-ro de especies de la comunidad con diferentetamaño de muestra (Hurlbert, 1971; Sanders, 1968;Ludwig &Reynolds, 1988). La curva de rarefracción

I se derivó con base en el número de especies totalesde todos los períodos de muestreo y sirve comocurva cal ibradora para estimar el número esperadode especies [E(S,)] para cada período de muestreo(fig.2).

El número de especies que puede esperarse de unamuestra de n individuos tomada de una poblaciónde N individuos totales, distribuidos en S especiesy denotado como E(Sn)' es:

Se calcularon además la riqueza o variedad deespecies mediante los índices di (Margalef', 1958)Yd, (Menhinick 1964) cuyos valores aumentan amedida que el número de especies se hace mayor(Ludwig & Reynolds, 1988):

R] = di =(S-I)/ln(n)

R = d = s1ft2 2

Donde n es el número de individuos en la muestray S es el número de especies.

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Caldasia VoL 17, 1993

35Q)'O 30--o e'O~ 25e,,",~-Q.VI 20IIICIo)0>.-

UC» 15o Q.

"- 111O> C» 10E.~e 5

50 100tamaño de la muestro (n)

200150 250 300 350

Resultados

Figura 2: Curva de rarefracción. Número esperado de especies.

CAPTURA. Se colocaron 108mallas, cada una porunperíodo aproximado de seis horas pornoche lo queequivale a un esfuerzo de captura de 648 horas-malla. Se completaron 36 noches de trabajo, equi-valentes aproximadamente a 216 horas totales demuestreo. En promedio fueron instaladas tres ma-llas por noche capturándose 919 individuos. Eléxito de captura, definido como el número deindividuos capturados en una hora-malla, fue de1,418. En la tabla 1se presentan los datos para cadaperíodo muestreado.

COMPOSICIÓN y ABUNDANCIA DE ESPECIES ENLA COMU-

NIDAD. Se reportan para el área de estudio treinta ynueve especies de murciélagos (tabla 2) que adi-cionadas a Sturnira ludovici, Sturnira tildae yNoctilio leporinus registradas anteriormente parala misma localidad (depositadas en la colecciónteriológica del Instituto de Ciencias Naturales),Tadarida laticaudata (M. Gómez-Laverde, comopers.) y Furipterus horrens (J. Kobayashi, comopers.) capturadas posteriormente en la zona, sumanpara la localidad un total de 44 especies. Lasúltimas cinco especies no se tienen en cuenta para

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los análisis. El número de individuos capturados decada especie y las abundancias relativas para cadaperíodo y totales se presentan en la tabla 3.

Carollia perspicillata es una especie muy abun-dante en todos los muestreos, con 514 individuoscapturados y una abundancia relativa promedio de55.9% (entre el 44.4 y el 69.4% por muestreo);Artibeus planirostris es una especie común entodos los muestreos, con 84 individuos capturadosy una abundancia relativa promedio mayor del 5%(9.1%). Cinco especies son comunes (con abundan-cias relativas> de 5%) en algunos muestreos:Carollia castanea y Uroderma bilobatum, duranteel primer muestreo; Desmodus rotundus durante elsegundo y el tercer muestreo, Artibeusfuliginosussólo durante el último muestreo y Urodermamag-n irostrum, presente y común sólo durante el primermuestreo y ausente en los otros muestreos. Lasotras especies presentan abundancias relativasbajas « aI5%) que indican su condición de espe-cies raras.

Las especies representadas en la muestra se ubicanen las familias Vespertilionidae, Emballonuridaey Phyllostomidae. Esta última incluye a su vez

Tabla 1. Esfuerzo y éxito de captura.

Número de noches de muestreoHoras totales de muestreoPromedio de mallas colocadaspornocheEsfuerzo de captura:(Horas- malla)Individuos capturadosExito de captura:(Indi viduos/hora/malla)

Sánchez- Palomino et al.: Murciélagos

Abr May Jul Ago Total

9 10 11 6 3654 ro 66 36 216

2.66 3.00 3.18 3.16 300

144 180 210 114 648178 205 222 314 919

1.236 1.139 1.057 2.754 1.418

representantes de cinco subfamilias: Carolliinae,Stenoderminae, Desmodontinae, Glossophaginaey Phyllostominae (fig. 3).

Los miembros de las subfamilias de la familiaPhyllostomidae presentan patrones de abundanciamás estables durante todas las épocas, siempre conel predominio de los carolinos y stenoderminos y enmenor proporción de filostominos, glosofaginos ydesmodontinos.

Dentro de la subfamilia Carolliinae la especieCarollia perspicillata fue la más abundante ypresente durante todo el tiempo junto con Carolliacastanea, esta última en menor proporción. Por elcontrario, Carollia brevicauda sólo se capturó en

abril y agosto yRhinophyllafischerae sólo en mayoy agosto. Aunque Rhinophylla pumilio se capturóen los cuatro períodos, su abundancia fue bastantemenor que las de las otras especies de carolinos.Desmodus rotundus es frecuente en la zona ya queencuentra buena oferta de alimento en el abundan-te ganado vacuno que pastorea en las Sabanas deSan Juan de Arama. Tres de las cuatro especies deglosofaginos fueron capturadas en el mes de abril;de ellas el mayornúmero de individuos lo registróGlossophaga soricina; la especie Lonchophyllarobusta se volvió a capturar sólo enjulio, mientrasque Lonchophylla thomasi no se capturó más; lacuarta especie, Lionycteris spurrelli se registróúnicamente en agosto.

- Abril ~ Julio

c:::::J Mayo ~ Agosto

10

~ SO

• 50••j 40! 30.1••! 20•• 10I

EMI VESP Cl" D€SIl IlOS PtfYL ITE

Figura 3: Abundancia relativa de las subfamilias. EMB: Emballonuridae; VESP: Vespertilionidae; CAR:Carollinae; DESM: Desmodontinae; GLOS: Glossophaginae; PHYLL: Phyllostominae; STE: Stenoderminae.

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Caldasia Vol. 17. 1993

Tabla 2. Especies capturadas en la zona de estudio.

EMBALLONURIDAE: Cormura brevirostrisSaccopteryx bilineata

VESPERTILIONIDAE: Eptesicus brasiliensisMyotis nigricansMyotis ripariusRhogeessa tumida

PHYLLOSTOMIDAECarolliinae:

Desmodontinae:

Glossophaginae:

Phyllostominae:

Stenoderminae:

Carollia brevicaudaCarollia castaneaCaro/lia perspicillataRhinophyllafischeraeRhinophylla pumilio

Desmodus rotundus

Glossophaga soricinaLionycteris spurrelliLonchophylla robustaLonchophylla thomasi

Lonchorhina auritaMicronycteris megalotisMimon crenulatumPhylloderma stenopsPhyllostomus discolorPhyllostomus hastatusTonatiabidensTonatia minutaTrachops cirrhosus

Artibeus cinereusArtibeusfuliginosusArtibeus (= Enchistenes) hartiiArtibeus lituratusArtibeus phaeotisArtibeus planirostrisChiroderma villosumEctophylla macconnelliSturnira liliumUroderma bilobatumUroderma magnirostrumVampyressa bidensVampyrops (=Platyrrhinus) infuscusVampyrops (=Platyrrhinus) helleri

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De la subfamilia Phyllostominae se capturaronnueve especies, representadas todas ellas en abril(excepto Phyllostomus discolor), en mayo (excep-toTonatia minuta) yenjulio (excepto Micronycte rismegalotis y Tonatia minuta). Las especies Trachopscirrhosus, Mimon crenulatum y Tonatia bidenspresentaron las mayores abundancias relativasdentro de la subfamilia. Este patrón fue permanen-te durante todo el muestreo, excepto en agostocuando sólo se capturaron tres individuos dePhyllostomus discolory uno de Tonatia bidens.

Dentro de las catorce especies de la subfamiliaStenoderminae las más abundantes y recurrentesen el tiempo fueronArtibeus planirostris, Artibeusfuliginosus y Uroderma bilobatum (especies domi-nantes). Recurrentes también, pero de menor abun-dancia se encontraron Artibeus lituratus, Artibeuscinereus, Ectophyllamacconnelliy Vampyrops (=Platyrrhinus) helleri. Otras especies de este gruposólo se registraron en uno o dos períodos: Urodermamagnirostrum (abundante en abril) y ausente en losotros muestreos yArtibeus (= Enchistenes) hartiipresente en julio y agosto (aunque escasa). Lasotras especies de la subfamilia Stenoderminae,tuvieron la siguiente presencia: Artibeus phaeotisun individuo en abril; Chiroderma villosum uno enjulio; Sturnira lilium uno en mayo; Urodermabilobatum uno en agosto y Vampyrops (=Platyrrhinus) infuscus uno enjulio y dos en agosto.

40

Sánchez· Palomino el al.: Murciélagos

En general se puede afirmar como tendenciasnotorias que en esta subfamilia las especies Caro-llia castanea, Carollia perspicillata y Artibeusplanirostris son permanentes y dominantes; aun-que otras especies pueden llegar a ejercer algunadominancia en la comunidad, su efecto es mástemporal y en ocasiones podrían ser incluso reem-plazadas por otras especies.

RIQUEZA DE ESPECIES. Los números de especiesreales en la muestra indican una mayor riqueza enlos dos primeros períodos de muestreo. Sin embar-go, al ser los tamaños de la muestra diferentes, estevalor no es de mucha confiabilidad y utilidadcomparativa (tabla 4). Las comparaciones resul-tan más acertadas con base en el número esperadode especies E(Sn) y esto evidencia también unpatrón de riqueza que semantiene constante duran-te los tres primeros meses. En agosto, la riqueza seincrementa notablemente, hasta un valor de 30 enel número esperado de especies, (con un esfuerzode muestreo menor pero con un tamaño de muestramayor).

De acuerdo con los valores de riqueza de especiesdados por los índices de Margalef (d¡) y deMenhinick (d2) los patrones temporales muestranen ambos casos una mayor riqueza de especies enabril (d¡=5.2 y d2=2.09) en comparación con losotros meses. Sin embargo, los valores obtenidos en

o'Oo en;:, 4U 30E 'ü;:, 4U(.) Q.

o en4U 20

o•... 4U4U 'OE,;:, 10c::

2 4 6 8 1012numero de noches de IIIuestreo

16 20 24 28 32 36

Figura-4: Número acumulado de especies capturadas

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CaldasiaVol. 17, 1993

Tabla 3. Número de individuos capturados en cada período de muestreo y totales, con sus respectivasabundancias relativas (HR) en porcentaje.

Abril Mayo Julio Agosto Totales

Especies N) HR) N, HR, NJHR, N. HR. NT ~

C. perspicillata 79 44.38 118 57,56 99 44.59 218 69.43 514 55.93A. planirostris 14 7.87 20 9.76 27 12.16 23 7.32 84 9.14D. rotundus 2 1.12 13 6.34 28 12.61 7 2.23 50 5.44A.fuliginosus 3 1.69 4 1.95 7 3.15 25 7.96 39 4.24C. castanea 12 6.74 8 3.90 7 3.15 5 1.59 32 3.48U. bilobatum 13 7.30 4 1.95 5 2.25 3 0.96 25 2.72A. lituratus 5 2.81 1 0.49 11 4.95 8 2.55 25 2.72U.magnirostrum 13 7.30 O 0.00 O 0.00 O 0.00 13 1.41E. macconnelli 4 2.25 3 1.46 3 1.35 1 0.32 11 1.20A. cinereus 2 1.12 2 0.98 4 1.80 2 0.64 10 1.09G. soricina 5 2.81 O 0.00 1 0.45 3 0.96 9 0.98T. cirrhosus 2 1.12 4 1.95 3 1.35 O 0.00 9 0.98M. crenulatum 2 1.12 4 1.95 2 0.90 O 0.00 8 0.87T.bidens 1 0.56 3 1.46 2 0.90 1 0.32 7 0.76M. riparius O 0.00 4 1.95 3 1.35 O 0.00 7 0.76R.pumilio 1 0.56 1 0.49 4 1.80 1 0.32 7 0.76V. helleri O 0.00 1 0.49 1 0.45 4 1.27 6 0.65A. hartii O 0.00 O 0.00 5 2.25 1 0.32 6 0.65R. fische rae O 0.00 2 0.98 O 0.00 3 '0.96 5 0.54L. aurita 2 1.12 2 0.98 1 0.45 O 0.00 5 0.54P. stenops 1 0.56 2 0.98 2 0.90 O 0.00 5 0.54P. discolor O 0.00 1 0.49 1 0.45 3 0.96 5 0.54P. hastatus 1 0.56 1 0.49 3 1.35 O 0.00 5 0.54R. tumida 3 1.69 1 0.49 O 0.00 O 0.00 4 0.44C. brevicauda 3 1.69 O 0.00 O 0.00 1 0.32 4 0.44M. megalotis 2 1.12 2 0.98 O 0.00 O 0.00 4 0.44S. bilineata 1 0.56 2 0.98 O 0.00 O 0.00 3 0.33L. robusta 2 1.12 O 0.00 1 0.45 O 0.00 3 0.33V. infuscus O 0.00 1 0.49 O 0.00 2 0.64 3 0.33E. brasiliensis O 0.00 O 0.00 1 0.45 1 0.32 2 0.22C. brevirostris 1 0.56 O 0.00 O 0.00 O 0.00 1 0.11M. nigricans 1 0.56 O 0.00 O 0.00 O 0.00 1 0.11L. spurelli O 0.00 O 0.00 O 0.00 1 0.32 1 0.11L. thomasi 1 0.56 O 0.00 O 0.00 O 0.00 1 0.11T. minuta 1 0.56 O 0.00 O 0.00 O 0.00 1 0.11A.phaeotis 1 0.56 O 0.00 O 0.00 O 0.00 1 0.11C. villosum O 0.00 O 0.00 1 0.45 O 0.00 1 0.11S. lilium O 0.00 1 0.49 O 0.00 O 0.00 1 0.11V. bidens O 0.00 O 0.00 O 0.00 1 0.32 1 0.11

TOTALES 178 100 205 100 222 100 314 100 919 100

N" Nz' N3, N.= número de individuos capturados en el respectivo período de muestreo; NT = número deindividuos totales; HR" HRz' HR3, HR. = abundancias relativas en porcentajes de cada especie con respectoal total de individuos capturados.

308

Sánchez - Palomino el al.: Murciélagos

Tabla 4. Riqueza de especies de la comunidad.

Indices Abril Mayo Julio Agosto Total

RiquezaS 28 25 24 21 39

E(Sn) 25 26 T7 30 39di 5.211 4.509 4.257 3.479 5.569d2 2.099 1.746 1.611 1.185 1.286

Convenciones: S = número de especies; E(Sn) = número esperado de especies; d, = Indice de riqueza deMargalef;d2 = Indice de riqueza de Menhinick.

mayo y julio no son muy diferentes entre sí y nocontrastan mucho con los de abril, evidenciándosetambién un patrón de constancia durante estosperíodos. En agosto, por el contrario, se obtienenlos más bajos valores de di y d, (3.48 Y1.18 respec-tivamente), indicando una menor riqueza de espe-cies en la comunidad en este período.

Discusión de resultados

Es importante considerar que sólo se muestrearonlos estratos inferiores del bosque durante parte dela noche y que las especies son capturadas demanera diferencial en las mallas, por lo tanto, losdatos y el análisis representan una visión parcial ysesgada de la comunidad de murciélagos de lalocalidad estudiada. Sin embargo, ya que la curvadel número acumulado de especies capturadas (fig.4) disminuye su pendiente luego de las 36 nochesde trampeo, indudablemente la muestra proporcio-na una razonable representación de las especiesque componen la comunidad y que son activas enlos estratos inferiores del bosque. Las tendenciasen las características del muestreo halladas eneste trabajo son similares a las presentadas porFleming et al. (1972) para una localidad de bosquehúmedo tropical y dos de bosque seco tropical,incluyendo un bosque ripario o de galería en CostaRica, en los que siempre luego de 30 noches demuestreo disminuye la pendiente de la curva delnúmero de especies; igual comportamiento descri-be Marques (1979) en varios tipos de hábitats en elBrasil.

El número de especies encontrado equivale aproxi-madamente a125% de las 172 especies presenteso probables para el país (Cuervo et al., 1986) yrepresentan el 15.25% de toda la fauna de quiróp-teros reportada para la región neotropical (Nowak

&Paradiso, 1983, citados por Fleming, 1986). Estenúmero de especies resulta considerablementemayor cuando se compara con los registrados enotros ecosistemas tropicales. LaVal&Fitch (1977)reportan 40 especies en un bosque húmedo tropicalen Costa Rica; Marques (1979) encontró 32 espe-cies en un bosque estacionalmente inundable en laregión amazónica del Brasil y Fleming et al. (1972)registraron 31 especies en un bosque húmedo tropi-cal en Panamá; en Colombia, Muñoz (1990) reporta24 especies, en Puerto Triunfo (Antioquia, 250 m),Thomas (1972, citado por Alberico & Orejuela,1982) reporta 29 especies en Zabaletas (Valle, a75 m) yAlberico & Orejuela (1982),13 especies enJunín (Nariño, a 870 m.).

El bajo número de especies e individuos captura-dos de las familias Emballonuridae y Vespertilio-nidae durante todo el muestreo quizásno refleje susverdaderos patrones de abundancia; debido a quelos muestreos no abarcaron una altura mayor de tresmetros sobre el nivel del suelo se excluyen delmuestreo estas especies en virtud de sus hábitos devuelo y actividad horaria. Los vespertiliónidossalen en horas tempranas cuando aún hay luz solar,lo que incidiría en una mayor visibilidad de lamalla y en la facilidad de evitarla oportunamente;además, al parecer, su vuelo transcurre a alturasconsiderables la mayor parte del tiempo; miem-bros de este grupo fueron observados a estas horasdel atardecer en número abundante por encima deldosel en la zona de borde o ecotono bosque-sabana.Por otra parte, los embalonúridos se conocen por suvuelo alto y veloz y es probable que, al igual que losvespertiliónidos, tengan desplazamientos estacio-nales seleccionando hábitats que les proporcionenalimento abundante. Fleming et al. (1972) mencio-nan que los miembros de las familias Emballonu-ridae, Vespertilionidae yMollosidae, estrictamente

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CaldasiaVol.17,1993

insectívoros, son los menos representados en lasmuestras debido a su capacidad de eludir las ma-llas y a su probable patrón de forrajeo a alturasconsiderables, Silva (1979) presenta indicios sobrela temprana actividad de estos grupos en relacióncon el conocido pico de actividad vespertino-cre-puscular de los insectos, fenómeno que ocurre enforma similar con la salida del sol. Además, Hum-phrey & Bonaccorso (1979) mencionan que losmurciélagos insectívoros podrían presentar unaestrategia itinerante de forrajeo dependiendo de laoferta del recurso alimenticio; basados en trabajosde Janzen (1973) en Costa Rica, lanzan la hipótesisde que los bosques de galería o riparios podríanservir como su refugio durante la época seca ade-más de proporcionar alimento estacionalmenteabundante, Los resultados del presente trabajopodrían dar apoyo a la primera de estas ideas perono a la segunda, ya que la presencia de las especiesde los embalonúridos y vespertiliónidos fue másevidente en los meses de abril y mayo cuando seinician las lluvias y se producen los picos deproducción de insectos en la localidad,

McNab (1982) concluye que la limitante en ladistribución de los murciélagos neo tropicales es ladisponibilidad de alimento y no sus característicasfisiológicas (excepto para la especie hematófagaDesmodus rotundus]. Así, el equilibrio dinámicoque habría en la composición de especies de unacomunidad particular, resultaría de complejasinteracciones bióticas y abióticas que conduciríana diferencias manifiestas con otras comunidades(Soriano, 1983; Willig, 1986), De la misma forma,Fleming (1986) al analizar las tendencias genera-les en la composición de especies de comunidadesde murciélagos tropicales, concluye que al menosdos factores interactúan para determinar la compo-sición taxonómica: en primer lugar la abundanciarelativa de las diferentes clases de recursos, espe-cialmente alimento y refugios (que afecta más alos Phyllostominae que a otras subfamilias) y ensegundo lugar, diferencias en el rango de distribu-ción biogeográfica de los miembros de diferentessubfamilias (lo cual parece incidir más sobre losGlossophaginae).

La mayor producción estacional de frutos e insec-tos que parece ocurrir en la región de estudio alcomienzo de la estación lluviosa, puede condicio-nar patrones de visita de especies de zonas aleda-

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ñas y aún distantes, afectando los patrones decomposición y abundancia de especies en la comu-nidad. Así, Carollia brevicauda y Vampyrops (=Platyrrhinus) infuscus podrían provenir de las zo-nas altas de la Cordillera Oriental y de la mismaSerranía de La Macarena. Los elementos conside-rados endémicos del Amazonas (Koopman, 1982)pueden estar representados en la región porRhinophylla pumilio, Rhinophylla fischerae,Vampyressa bidens, Vampyrops infuscus, Loncho-phylla thomasi yArtibeus phaeotis. La presenciaen la zona de estas especies, posiblementeinmigrantes, podría deberse entonces a factoresrelacionados con la disponibilidad del recurso ali-menticio, aunque seguramente también sean im-portantes los patrones biogeográficos y los procesoshistórico-evolutivos. Las variaciones temporalesde la abundancia de las especies encontradas eneste estudio evidencian la influencia de los cam-bios climáticos y fenológicos en la composición dela fauna (generando posibles patrones de intercam-bio de quirópteros entre los hábitats como estrate-gia para la utilización eficiente del alimento, deacuerdo a la distribución y abundancia del mismo).Sin embargo, también hay que tener en cuenta lasinteracciones bióticas a nivel de la estructuratrófica, del nicho trófico y los indicios de compe-tencia por alimento (sobreposición en el nichotrófico); esta información, para la comunidad dequirópteros aquí estudiada, se presenta en Rivas-Pava et al. (en prensa).

Hairston (1959) Ymás recientemente Ludwig &Reynolds (1988), discuten la importancia de teneren cuenta que por lo general el uso de los índicesde riqueza presupone la existencia de una relaciónfuncional entre el número de especies en la comu-nidad (S) y el número de individuos en la muestra(n) ; de lo contrario di y dz pueden variar con eltamaño de la muestra, de una manera aún descono-cida y por tanto no tienen utilidad comparativa. Deacuerdo con los resultados presentados, es eviden-te que los valores calculados con los índices deMargalef y de Menhinick son altamente depen-dientes del número de especies registradas en lamuestra durante cada mes. Por ejemplo, aunque elpatrón de riqueza manifestado tanto por E(S.)como por di y dz se mantiene constante durante lostres primeros meses, en agosto el valor teórico deE(Sn) manifiesta un sesgo notorio derivado delelevado número de individuos de la especie Caro-

I/ia perspicillata en la muestra. que se manifiestaen un aumento en el número esperado de especiesen el modelo de rarefracción. A pesar de los men-cionados sesgos en el muestreo. el cálculo delnúmero esperado de especies parece ser el mejorindicador de la riqueza. Con base en este índice, elpatrón general detectado en la comunidad de qui-rópteros se caracteriza por poseer un número espe-cífico y poco variable de especies. aunque pareceexistir una variación en su identidad taxonómica.

A continuación se presentan en síntesis, las con-clusiones de este estudio: 1)El número de especiesregistrado para la zona es considerablemente ma-yor cuando se compara con los provenientes deotros ecosistemas tropicales. 2) En la comunidadestudiada como ente dinámico siempre dominan yson abundantes unas pocas especies. con unasubdominancia de otras por lo general en mayornúmero que las anteriores (comunes) y una elevadaproporción de especies raras. 3) El número y lasespecies no parecen ser constantes y se presentandiferencias temporales (reflejadas a través de losmuestreos) en el patrón de ensamblaje de la comu-nidad. 4) A pesar de los sesgos en el muestreo. elcálculo del número esperado de especies pareceser el mejor indicador de la riqueza de especies enla comunidad. 5) Hay evidencia de que los bosquesdel pie de monte cordillerano. así como los de lapropia Serranía de La Macarena y aún la regiónamazónica aporten temporalmente a la localidadalgunos grupos de quirópteros. 6) Se deben intensi-ficar los muestreos de tal manera que abarquentoda la noche e incluyan las diferentes alturas delbosque.. igualmente se deben realizar muestreosestratificados de insectos y determinar sus picos deactividad diaria y abundancia estacional. buscan-do posibles correlaciones con la actividad y pre-sencia de las especies de las familias Emballonu-ridae, Vespertilionidae y Molossidae. 7) Esimportante realizar seguimientos fenológicos delas especies de flora más representativa de la zonaque sirven de alimento a los murciélagos y deter-minar temporadas y picos de producción de frutos.néctar y polen; reunir información y datos sobremigraciones, especialmente de las especies Caro-llia brevicauda y Yampyrops (=Platyrrhillus)infuscus, así como de distribución geográfica deRhinophylla pumilio y Rhinaphvllafischerar.

Sánchez· Palominoetal.: Murciélagos

Agradecimientos

Al INDERENApor sucolaboración durante la fase decampoen laEstaciónLaCuría.Alpersonal del InstitutodeCienciasNaturalespor su ayuda en la identificacióndelmaterial botánico. Alosprofesores Gabriel Guilloty Dr. Gary Stiles por sus valiosos comentarios. AnuestroscolegasyamigosMarcelaGómez, OIgaLucíaMontenegrn, Yaneth Muñoz, Hugo López y DanielRodríguez por sus discusiones, comentarios y apoyo.A los revisores del artículo por su cuidadoso trabajo.

Literatura citada

ALBERtCO,M & J. OREJUELA. 1982. Diversidad espe-cífica de 12 comunidades de murciélagos enNariño, Colombia. Cespedesia 3 (41-42): 31-40.

ANDERSON,S. & J.K. JONESJR (eds). 1984. Orders andlamilies 01 recent mammals 01 the world. TheAmerican Society 01Mammalogists. A Wiley-Interscience Publication. John Wiley and SonsoNewYork, 686 pp.

BAKER, R.J., C.S. HOOD & R.L. HONEYCUTT. 1989.Phylogenetic relationship and classilication 01the highertaxonomic levels ofthe NewWorld batlamily Phyllostomidae. Syst. ZOO/.38: 228-238.

CUERVO, A., J. HERNÁNDEZ-CAMACHO& A. CADENA.1986. Lista actualizada de los mamíleros deColombia. Anotaciones sobre su distribución.Ca/dasia 15(71-75): 471-501.

FLEMtNG,T.H. 1986. The structure 01neotropical batcommunities: apreliminaryanalysis. Rev. Chi/e-na Hist. Nat. 59: 135-150.

-- ,E.T. HOOPER& O.E. WtLSON. 1972. Threecentral american bat communities: structure,reproductive cycles and movement patterns.Ec%gy53(4): 555-569.

GOOSEN,O. 1964. Geomorfología de los Llanos Orien-tales. Rev. Acad. Colombo Cienc. 12(46): 129-139.

HAtRSTON,N. 1959. Species abundanceand communityorganization. Ec%gy40(3): 404-416.

HUMPHREY,S.R. & F.J. BONACCORSO.1979. Populationandcommunityecology.ln: R. J. Baker, K. JonesJrand D. C. Carter(eds), Biologyol bats oltheNewWorldlamilyPhyllostomidae, partlll. Spec.Pub/o Mus. Texas Tech Univ. 16: 1-441.

HURLBERT,S.H. 1971. The non-concept 01 speciesdiversity: A critique and alternative parameters.Ec%gy52: 577-586.

JANZEN,O.H. 1973. Sweep samples 01tropical loliageinsects: effects 01 seasons vegetation typeselevation, time 01day, and insularity. Ec%gy54:687-708.

KooPMAN, K.F. 1982. Biogeography of the bats ofSouthAmerica.ln M. A. Mares & H. H. Genoways(eds), Mammalian biology in South America.Spec. Pub/o Ser. Pymatuning Lab. Eco/. Univ.Pittsburgh6: 1-539.

311

CaldasiaVol.17,1993LAVAL, R.K. & H.S. FITCH,1977. Structure, movements

and reproduction in three Costa Rican bat,communities. Occas. Papo Mus. Nat. Hist. Univ.Kansas 69: 1-28.

LUDWIN,J.A. & J.F. REYNOLDS.1988. Statistical Ecology:a primer on methods and computing. A Wiley-Interscience Publication. John Wiley &Sons Eds337 pp,

MARGALEF, R. 1958. Information theory in ecology.Gen. 5yst. 3: 36-71.

MARQUES, S.A. 1979. Levantemento preliminar dafauna de morcegos do Parque Nacional daAmazonia com algumas inferencias sobre suaecologia. Mimeografiado. 35 pp.

MCNAS, S.K. 1982. Evolutionary alternatives in thephysiologicalecologyofbats.ln: T. H. Kunz(ed.),Ecology of bats. Plenum Press. New York.

MEJIA, M. 1982. Contribución al conocimiento de laClimatología colombiana. Rev. Geografía Univ.Nal. Colombia (3): 9-159.

MENHINICK,E.F. 1964. A comparison of some species-individuals diversity indices applied to samples offield insects. Ecology45: 859-861.

MUÑoz, J. 1990. Diversidad y hábitos alimenticios demurciélagos en transectos altitudinales en uncorte transversal en la Cordillera Central Colombiana.5tud. Neotrop. Fauna Environ. 1(25): 1-17.

312

OPPENHEIM,V. 1941. Geología de la Cordillera Oriental.Entre los Llanos y el Magdalena. Rev. Acad.Colomb. Cienc. 4(14): 175-181.

RIVAS-PAVA, P., P. SÁCHEZ-PALOMINO&A. CADENA.(enprensa). Estructura trófica de una comunidad dequirópteros en bosques de galería de la Serra-nía de La Macarena (Meta-Colombia). Essays inhonor of Knox Jones. Texas Tech Press.

SANDERS, H.L. 1968. Marine benthic diversity: acomparative study. Am. Nat. 102: 243-282.

SILVA, T.G. 1979. Los murciélagos de Cuba.Taxonomía, morfología, distribución, ecología,importancia económica. Instituto de Zoología,Academia de Ciencias de Cuba. Editorial Acadé-mica. 423 pp.

SORIANO,P.J. 1983. Las comunidades de quirópterosde las selvas nubladas de Mérida. Patrón repro-ductivo de los frugívoros yestrategias fenológicasde las plantas. Tesis M. SC., Universidad de losAndes. Mérida, Venezuela, 113 pp.

VAN DENSUSSCHE,R.A. 1992. Restriction site variationand molecular systematics of New World leaf-nosed bats. J. Mamm. 73(1): 29-42.

WILLlG, M.R. 1986. Bat community structure in SouthAmerica: a tenacious chimera. Rev. Chilena Hist.Nat. 59: 151-168.