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pISSN 1976-8753 · eISSN 2383-9910

Brain & NeuroRehabilitation Vol. 8, No. 1, M arch, 2015http://dx.doi.org/10.12786/bn.2015.8.1.39 Original Article

뇌파를 이용한 스텝퍼 보행 중의 피질 활동 측정 1서울대학교 의과대학 재활의학교실, 2서울대학교병원 MEG 센터, 3서울대학교병원 신경외과

서한길1ㆍ김광동1ㆍ오병모1ㆍ김준식2,3ㆍ정천기3

Cortical Activity Measured with EEG during Stepping on a Recumbent Stepper

Han Gil Seo, M.D.1, Kwang Dong Kim, M.D.1, Byung-Mo Oh, M.D., Ph.D.1, June Sic Kim, M.D., Ph.D.2,3 and Chun Kee Chung, M.D., Ph.D.31Department of Rehabilitation Medicine, Seoul National University College of Medicine, 2MEG Center, Seoul National University Hospital, 3Department of Neurosurgery, Seoul National University Hospital

Objective: Recent neuroimaging studies have shown a strong involvement of the cortex as well as brainstem locomotor

center in locomotion. In the present study, cortical activity during constant stepping was investigated using electro-

encephalography (EEG).

Method: Five healthy volunteers participated in this study. Sixty-four channel EEG was measured for 10 min while the

participants performed constant stepping on a cadence of 100 rpm (50 cycles per 1 min) using a recumbent stepper. Surface

electromyography (EMG) was also measured at the bilateral vastus medialis muscles. Each stepping cycle was epoched

from the onset of EMG signal of the right vastus medialis muscle. Averaged event-related potentials (ERP) and event-related

spectral perturbations (ERSP) of all subjects were calculated at all EEG channels.

Results: Periodic change of ERP was centered on the CZ and FPZ electrodes. While ERP at the CZ started to increase

at 200 and 800 ms, ERP at the FPZ started to increase at −50 and 600 ms. ERSP was remarkable at the CZ during stepping

cycles. According to the stepping cycle, power increases were pronounced at low-gamma frequency band and also observed

at beta band.

Conclusion: This study showed cortical activity during constant stepping using EEG in healthy participants. Periodic

cortical activities were remarkable at the sensorimotor cortex area, and precedent activities were observed at the prefrontal

area. EEG measurement during stepping on a recumbent stepper may be a valuable tool in investigating cortical activates

related to walking in patients with gait disorders. (Brain & NeuroRehabilitation 2015; 8: 39-45)

Key Words: electroencephalography, gait, locomotion

Received: October 8, 2014, Revised (1st): November 6, 2014, Accepted: January 19, 2015Correspondence to: Byung-Mo Oh, Department of Rehabilitation

Medicine, Seoul National University College of Medicine, Seoul National University Hospital, 101 Dahak-ro, Jungno-gu, Seoul 110-744, KoreaTel: 02-2072-1358, Fax: 02-743-7473E-mail: keepwiz@gmail.com

This study was supported by 2013 Research Grant from the Korean Society for Neuro Rehabilitation.

서 론

인간의 보행은 척수에 위치한 중추 유형 발생기(central

pattern generator), 말초 감각 수용기, 척수상 보행 중추의

상호작용으로 일어난다.1 최근의 여러 연구는 인간 보행

에 대뇌 피질의 활동이 관여하고 있음을 제시해 왔다. 양

전자 방출 단층촬영을 이용한 연구를 통해 보행 중 운동피

질과 감각피질을 포함한 여려 뇌 영역이 활성화 됨이 보고

되었다.2 기능적 자기공명영상을 이용한 연구에서 보행심

상3이나 하지 관절의 움직임4을 대리 표지자로 사용하여

보행과 연관된 대뇌 활동이 관찰된 바 있다. 또한, 기능적

근적외선 분광분석법을 이용하여 트레드밀 보행 시 대뇌

피질의 활동을 측정한 연구에서 양측 감각운동피질, 전운

동 및 보조운동영역의 활성화가 보고되었다.5,6 그러나, 상

기 뇌영상 기법은 시간해상도가 낮아 보행주기에 따른 대

뇌 피질 활동의 동적인 변화를 관찰하는 것에는 한계가 있다.

뇌파(electroencephalography)는 뛰어난 시간 해상도로

Brain & N euroRehabilitation 2015; 8: 39-45

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Fig. 1. Experimental setup and location ofEEG electrodes. A subject steps on a ca-dence of 100 rpm (50 cycles per 1 min) us-ing a recumbent stepper. M1, M2, OB1, andOB2 electrodes are not shown in the figure.

인하여 뇌활동의 동적 변화를 측정할 수 있는 기법이다.

최근의 연구에서 뇌파를 이용하여 일정한 속도의 트레드

밀 보행 시 보행 주기에 따른 대뇌 활동의 변화를 측정할

수 있음을 보고하였다.7 이는 중추신경계 질환으로 인한

보행장애 및 재활의 신경학적 기전에 중요한 통찰을 제공

해 줄 수 있을 것으로 기대되지만, 보행으로 인해 발생하

는 잡음(noise) 및 인공물(artifact)의 영향을 제거해야 하는

기술적인 어려움이 있다. 또한, 독립적인 보행이 어려운

보행장애 환자의 경우에는 이와 같은 방법으로 대뇌 활동

을 측정하기가 어렵다. 이 때문에, 뇌파를 이용하여 보행

시의 대뇌 활동을 측정한 연구는 매우 드물다.

좌식 스텝퍼(recumbent stepper)는 재활운동 시 널리 사

용되는 기기로, 보행과 유사한 신경 기질(neural substrates)

를 사용하는 것으로 보고된 바 있다.8 스텝퍼 보행은 보행

장애 환자에게 쉽게 적용가능하며, 체간을 고정할 수 있어

뇌파 측정시 움직임에 의해 발생하는 잡음을 줄일 수 있

다. 본 연구에서는 건강한 정상 성인을 대상으로 스텝퍼

보행 시 발생하는 대뇌 피질 활동의 동적인 변화를 측정하

여, 보행 관련 대뇌 활동의 측정법으로서의 실현 가능성을

평가해 보고자 하였다.

연구대상 및 방법

1) 연구대상

신경학적 질환 및 하지 기능 장애의 병력이 없는 5명의

건강한 성인 남성이 본 연구에 참여하였다. 연령은 27세

에서 34세였다. 본 연구는 서울대학교 병원의 의학연구윤

리심의위원회의 승인을 받았으며, 모든 피험자에게 서면

상의 설명에 근거한 동의를 받았다.

2) 데이터 수집

각 대상자는 BioStep 2 스텝퍼(Biodex Medical Systems

Inc., Shirley, NY)에 앉아 흉부를 벨트로 고정하였다. 64채

널 뇌파 전극 모자를 쓴 상태에서 스텝퍼의 모니터를 통해

분당 50회의 보행 주기(보속: 100회)로 일정하게 스텝퍼

보행을 수행하였으며, 전극은 전통적인 10∼20 전극 배치

법에 따라 위치되었다(Fig. 1). 뇌파와 함께 양측 내측광근

의 근전도와 심전도, 눈전위도를 함께 기록하였다. 각

신호는 64채널 뇌파 시스템(Neuroscan Compumedics,

Charlotte, NC)을 이용하여 1,000 Hz로 기록되었다. 측정

시간은 10분간이었으며 첫 10초간 측정된 데이터는 배제

하고 분석하였다.

3) 데이터 분석

본 연구에서는 측정된 뇌파 신호가 스텝퍼 보행 주기에

내에서 어떤 변화 양상을 보이는지 분석하고자 하였다. 이

를 위해 우측 내측광근에서 측정된 근전도 신호를 스텝퍼

보행 주기의 기준으로 하여, 스텝퍼 보행 주기와 일치하는

뇌파 신호의 변화 여부를 확인하였다. 분석을 위해 보행

주기 내에서 발생하는 뇌파 전위의 변화와 주파수 대역의

변화를 계산하였으며, 이것이 보행 주기 및 내측광근의 근

전도 활동이 나타나는 시기와 어떤 시간적인 관계를 가지

는지를 확인하였다.

근전도 신호는 다음과 같이 처리하였다. 우측 내측광근

에서 측정된 근전도 데이터를 MATLAB R2011a (MathWorks

Inc., Natick, MA)로 불러온 후, 20 Hz의 high-pass filter를

적용하여 하지 움직임에 의한 인공물을 제거하였다. 음의

값을 양의 값으로 전환하고 100 ms 간격으로 구간평균법

(moving average)을 적용하여 smoothing 한 후, 그래프로

서한길 외 4인：뇌파를 이용한 스텝퍼 보행 중의 피질 활동 측정

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Fig. 3. Averaged ERPs of all subjects at whole EEG channels. Periodic change of ERP was centered on the CZ and FPZ electrodes.

Fig. 2. Averaged EMG activity at bilateral vastus medialis (VM) muscles dur-ing stepping cycles in a subject.

그려 스텝퍼 보행시의 근전도 활동의 시작점(onset point)

을 육안으로 확인하여 표기하였다. 기록된 근전도 활동의

시작점은 뇌파 및 근전도 신호의 주기(epoch)를 잘라내기

위하여 사용되었다.

기록된 뇌파 데이터는 MATLAB 상에서 EEGLAB toolbox

v13.1.1 (http://sccn.ucsd.edu/eeglab)를 이용하여 처리하고

분석하였다.9 우선, 1∼200 Hz 영역의 band-pass filter를

적용하고, 전체 채널의 평균값으로부터 표준편차의 5배

이상의 probability를 보이는 채널이 있는지 검토하였다.

이후 전체 채널의 average reference를 계산하여 re-reference

를 시행하였다. 우측 내측광근에서 기록된 근전도 활동의

시작점을 기준으로 하여 −300 ms에서 1200 ms를 우측과

좌측 보행동작의 한 주기(epoch)로 잘라내었다.

전처리 과정을 거친 후 독립성분분석(independent com-

ponent analysis)을 시행하여 눈 깜빡임과 경부 근육 활동

등 두개 외부에서 발생한 잡음 성분을 제거하였다. 이후

다수의 대상자의 뇌파 신호를 처리하고 분석하는 도구인

STUDY toolbox (http://sccn.ucsd.edu/wiki/Chapter_01:_

Multiple_Subject_Proccessing_Overview)를 이용하여 데

이터 세트를 구성하였다. STUDY toolbox에서 상기와 같

이 전처리한 대상자 5명의 뇌파신호 데이터를 각각 지정

하여 불러들였으며, 실험조건은 보행조건 하나로 설정하

였다. 5명의 뇌파신호 데이터 세트에서 각 채널의 시간에

따른 뇌파의 전위 변화의 평균값을 계산하여 채널별

event-related potential (ERP)를 구하였다. 이는 우측 내측

광근에서 기록된 근전도 활동의 시작점을 기준으로 한 주

기(epoch) 동안 나타나는 시간이 고정된 전위 변화

(time-locked potential variations)의 평균값을 나타낸다.

또한, 같은 데이터 세트에서 각 채널별 시간-주파수 분석

(time-frequency analysis)를 시행하여 event-related spectral

perturbation (ERSP)를 구하였다. 분석 주파수의 범위는

알파, 베타, 그리고 하위 감마 영역인 8∼80 Hz로 지정하

였다.9,10

결 과

Fig. 2는 한 대상자에서 측정된 양측 내측광근의 근전도

신호의 평균값을 보여준다. 1,200 ms의 스텝퍼 보행 주기

동안 우측과 좌측의 내측광근이 각각 약 600 ms 동안 활

성화되었다.

Fig. 3은 5명의 대상자의 전체 뇌파 채널에서 측정된

ERP의 평균값을 보여준다. CZ와 CPZ 채널을 중심으로

스텝퍼 보행 주기 동안 2번의 주기적인 ERP의 변화가 관

Brain & N euroRehabilitation 2015; 8: 39-45

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Fig. 4. Averaged ERPs of all subjects at midline EEG channels.

찰되었다. 또한, FPZ 채널을 중심으로 2번의 주기적인

ERP의 변화가 관찰되었다. Fig. 4는 중심부 뇌파 채널에서

측정된 ERP의 평균값 및 표준편차를 보여준다. CZ 채널

의 ERP 전위는 각각 200 ms와 800 ms 부근에서 최저점을

지나 증가하기 시작하여 500 ms와 1100 ms에서 정점에

도달한 반면, FPZ 채널은 그보다 빠른 −50 ms와 600 ms

부근에서 최저점을 지나 증가하기 시작하여 150 ms와

800 ms에서 정점에 도달하였다. 다른 중심부 전극인 FZ

와 OZ는 주기적 변화가 뚜렷하게 관찰되지 않았다.

Fig. 5는 5명의 대상자에서 측정된 ERSP의 평균값을 보

여준다. CZ 채널에서 가장 뚜렷하게 스텝퍼 보행 주기에

따른 spectral power의 변조가 관찰되었으며, 주변 전극인

C1, C2에서도 상대적으로 약하지만 비슷한 양상의 변조

를 볼 수 있었다. CZ 채널의 ERSP는 100 ms에서 500 ms

사이 구간과 700 ms에서 1000 ms 사이 구간에서 주로 하

위 감마 영역(25∼60 Hz)에서 뚜렷하게 증가하는 양상을

보였으며, 각 구간의 중간 시점부터는 일부 베타 영역(15∼

25 Hz)의 증가도 동반되었다. 반면, FPZ를 포함한 전두엽

부위의 채널에서는 뚜렷한 주기적 변화를 관찰할 수 없었다.

고 찰

본 연구에서는 일정한 속도의 스텝퍼 보행을 수행하는

동안 발생하는 대뇌 피질의 활동을 뇌파를 이용하여 측정

하고 분석하였다. 건강한 대상자로부터 보행에 따른 주기

적인 대뇌 피질 활동이 측정 가능하였다. 피질 활동은 하

지의 감각운동피질 부위에서 가장 뚜렷하게 관찰되었으

며, 전전두엽 부위의 주기적인 변화도 관찰할 수 있었다.

Jahn 등11은 기존 문헌 고찰 및 보행심상을 이용한 기능

적 자기공명영상검사 결과를 바탕으로 인간의 척수상 보

행 중추는 피질, 소뇌, 시상, 기저핵, 그리고 뇌간과 소뇌

의 보행 영역으로 위계적으로 구성되어 있음을 제시하였

다. 특히, 피질 신호는 시상-피질-기저핵 회로에 의하여 조

절된다고 하였다. 이후 양전자방출 단층촬영을 이용한 연

구에서, 보행의 실행은 일차 운동 피질에서부터 기저핵과

뇌간의 중추를 거치지 않고 바로 척수로 전달되는 반면,

보행의 계획과 조절은 상부와 내측 전두피질과 배외측 전

전두피질(dorsolateral prefrontal cortex)을 포함하는 보조

운동영역에서 기시하여 기저핵과 뇌간의 보행 중추로 전

서한길 외 4인：뇌파를 이용한 스텝퍼 보행 중의 피질 활동 측정

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Fig. 5. Averaged ERSPs of all subjects at whole EEG channels. Lower two time-frequency plots show ERSPs at the FPZ and CZ. Power increases are pronouncedat low-gamma frequency band and also observed at beta band at the CZ.

달되어 소뇌로부터의 신호와 교차된 후 망상체를 경유하

여 척수로 전달된다고 보고되었다.2 그러므로, 보행 동작

시의 대뇌 피질 활동은 감각운동피질과 전전두엽 부위에

서 측정될 것으로 기대할 수 있다.

ERP는 다양한 종류의 사건이 유발할 수 있는 신경세포

집단 활동의 시간이 고정된 변화(time-locked change)를

의미한다.10 본 연구에서는 스텝퍼 보행 주기에 따른 ERP

의 주기적인 변화가 CZ 및 CPZ 채널을 중심으로 뚜렷하

게 관찰되었다. 한 번의 스텝퍼 보행 주기 동안 유사한 형

태의 ERP가 주기의 절반인 600 ms 동안 반복되었기 때문

에, 우측과 좌측 내측광근 활동에 따른 ERP는 차이가 없

음을 보여준다. 이는 좌우 하지의 감각운동영역이 가까이

위치하기 때문일 것이다. 보행과 유사한 하지 움직임이 가

능한 기립경사대를 이용하여 하지의 주기적인 움직임(분

당 44회)시의 뇌파를 측정한 이전 연구에서도 CZ 채널에

서 이와 같은 거울 상의 ERP의 주기적 변화를 관찰한 바

있다.12

양측 내측광근의 근전도 활동의 시작점을 기준으로 보

았을 때, 전전두엽 부위(FPZ)에서는 근전도 활동과 동시

혹은 그보다 선행(−50 ms)하여 증가하기 시작하여 각 주

기의 1/3 시점(200 ms, 800 ms)에 최대값에 도달한 반면,

감각운동피질 부위(CZ, CPZ)에서는 각 주기의 1/3 시점

에서 증가하기 시작하였다. ERP는 특정한 자극에 의해 촉

발된 피라미드세포(pyramidal neuron)의 일시적인 시냅스

후 반응(post-synaptic response)의 일련으로,10 외부의 감

각자극이나 뇌의 인지과정에서 주로 관찰된다.13 그러므

로 감각운동피질 부위에서 측정된 ERP는 발생 시점으로

볼 때, 하지 움직임에 따른 감각자극에 의해 유발된 전위

일 가능성이 있다. 전전두엽 부위는 실행기능(executive

function)을 담당하는 것으로 잘 알려져 있으며, 동작이 내

적 목적에 부합하도록 하는 인지적인 조절에 관여한다.14

본 연구에서는 대상자에게 스텝퍼의 모니터를 주시하며

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분당 50회의 속도를 유지하며 보행을 하도록 과제를 주었

기 때문에, 각 보행주기의 초반이나 그보다 선행하여 전전

두엽 부위의 ERP가 발생한 것으로 추정된다.

ERSP는 시간/주파수 분석의 일종으로 사건과 연관된

뇌파의 power spectrum의 변화를 측정한다.9 본 연구에서

는 CZ 채널에서 주로 하위 감마 영역의 활성화가 스텝퍼

보행 주기의 전반부와 후반부에 각각 뚜렷하게 나타났으

며 일부 베타 영역의 활성화도 관찰할 수 있었다. 이는 대

뇌 피질에서 나타나는 베타 및 하위 감마 영역의 변화가

상하지의 근육 활동과 연관되어 있다는 이전 연구결과와

부합한다.15-17 로봇 보조 트레드밀 보행을 이용한 이전 연

구에서도 전운동영역에서 하위 감마 영역의 보행주기에

따른 주기적 변화를 보고한 바 있다.18

본 연구는 대상자의 수가 적어 결과를 일반화 하는 것에

한계가 있다. 분석시 통계적 기법을 적용하지 못하여 채널

ERP 및 ERSP의 변화 양상만을 기술할 수가 있었으며, 이

로 인해 본 연구의 주요 결과가 충분히 객관적으로 해석되

지 못하였다는 제한점이 있다. 또한, 스텝퍼 보행 동작이

실제 보행의 신경생리를 정확히 반영하는지 알 수 없고,

뇌파 전극 신호의 분석 만으로는 측정된 신호의 정확한

해부학적 위치를 확인하기 어렵다는 한계가 있다. 그러나,

본 연구를 통해 비교적 용이한 방법으로 건강한 성인에서

보행동작의 주기에 따른 대뇌 피질의 신호를 측정할 수

있음을 확인하였다. 더 많은 대상자로부터 본 연구결과를

확인하고 보행장애 환자군에도 적용하기 위한 후속 연구

가 필요할 것이다.

결 론

본 연구에서 뇌파를 이용하여 건강한 성인이 스텝퍼 보

행을 수행하는 동안 나타나는 대뇌 피질의 주기적인 활동

을 하지 감각운동피질과 전전두엽 부위에서 측정할 수 있

었다. 스텝퍼 보행은 보행 장애 환자에게도 쉽게 적용 가

능하므로, 뇌질환 환자에서 보행 관련 피질 활동 및 그것

의 기능 회복에 따른 변화를 관찰하기 위해 사용될 수 있

을 것으로 기대된다.

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