Embed Size (px)
Citation preview
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2012-2013
MECHANISMEN EN (ULTRASTRUCTURELE) KENMERKEN VAN KLEUR(PRODUCTIE) BIJ VOGELS
door
Sander MOERMAN
Promotoren: Dierenarts Martine Van den Broeck Literatuurstudie in het kader
Prof. Dr. Wim Van den Broeck van de Masterproef
© 2013 Sander Moerman
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of volledigheid van de
gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven
tot inbreuken op de rechten van derden.
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor enig gebruik dat
door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of
informatie vervat in de masterproef.
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2012-2013
MECHANISMEN EN (ULTRASTRUCTURELE) KENMERKEN VAN KLEUR(PRODUCTIE) BIJ VOGELS
door
Sander MOERMAN
Promotoren: Dierenarts Martine Van den Broeck Literatuurstudie in het kader
Prof. Dr. Wim Van den Broeck van de Masterproef
© 2013 Sander Moerman
VOORWOORD
Allereerst wil ik mijn promotor, dierenarts Martine Van den Broeck, bedanken voor de hulp bij het schrijven
van dit werk. Zonder haar vlugge feedback, steeds constructieve kritiek en klare kijk was het voor mij
onmogelijk geweest om tot dit resultaat te komen. Heel erg bedankt!
Daarnaast wil ik mijn ouders bedanken voor de kans die ze mij gaven om de studie tot dierenarts aan te
vatten. Zij zorgden er voor dat mijn studies steeds op de eerste plaats kwamen en ik mij voor de rest
weinig zorgen hoefde te maken. Bedankt!
Als laatste wil ik mijn vriendin Jolien en de vele vrienden bedanken die mijn studentenjaren tot nu toe
kleurden. Dankzij hen beleefde ik een supertijd, zowel op het vlak van mijn studies als daarbuiten!
INHOUDSOPGAVE
SAMENVATTING ............................................................................................................................ 1
INLEIDING ...................................................................................................................................... 2
LITERATUURSTUDIE ..................................................................................................................... 3
1. Macro- en microscopische structuur van het integument.................................................. 3
1.1. Huid .............................................................................................................................. 3
1.1.1. Macroscopisch.......................................................................................... 3
1.1.2. Microscopisch ........................................................................................... 3
1.2. Veren ............................................................................................................................ 4
1.2.1. Macroscopisch.......................................................................................... 4
1.2.2. Microscopisch ........................................................................................... 5
2. Kleurproductie bij vogels ....................................................................................................... 5
3. Pigmenten ................................................................................................................................ 6
3.1. Melanine ....................................................................................................................... 6
3.1.1. Aanmaak .................................................................................................. 7
3.1.2. Kleurproductie .......................................................................................... 8
3.1.3. Albinisme en melanisme .......................................................................... 8
3.2. Carotenoïden ............................................................................................................... 9
3.2.1. Aanmaak .................................................................................................. 9
3.2.2. Kleurproductie .......................................................................................... 11
3.3. Porfyrines ..................................................................................................................... 11
3.3.1. Algemeen ................................................................................................. 11
3.3.2. Turacine en turacoverdine ........................................................................ 11
3.4. Psittacofulvine .............................................................................................................. 12
4. Structurele kleurvorming ....................................................................................................... 13
4.1. Niet-gepigmenteerd keratine ........................................................................................ 13
4.2. Melanine en lucht in de barbulae ................................................................................. 14
4.3. Medullaire, spongieuze laag in de barbae ................................................................... 15
5. Cosmetische kleuren .............................................................................................................. 16
BESPREKING ................................................................................................................................. 17
LITERATUURLIJST ......................................................................................................................... 18
BIJLAGEN ....................................................................................................................................... 22
BIJLAGE I Foto’s pigmentkleuring (melanine/carotenoïden/porfyrines/psittacofulvine) ................. 22
BIJLAGE II Foto’s structurele kleuren ............................................................................................. 26
BIJLAGE III Foto’s cosmetische kleuren ......................................................................................... 27
SAMENVATTING
Het doel van deze literatuurstudie is een overzicht te geven van de mechanismen waardoor kleuren tot
stand komen in de veren bij vogels. Daarnaast worden ook de anatomische en morfologische kenmerken
van de veer besproken. De huid en zijn specifieke structuren zoals kammen en lellen worden niet op
gelijke wijze gekleurd zoals de veren. De nanostructuren zijn immers verschillend aan deze in de veer. De
manier waarop kleur in veren tot stand komt, kan in twee grote groepen onderverdeeld worden. Enerzijds
zijn er de pigmenten die door absorptie van licht kleur creëren, anderzijds zijn er de structurele kenmerken
van de veer die kleur genereren door de weerkaatsing van licht.
Bij vogels kunnen verschillende soorten pigmenten aangetroffen worden. De belangrijkste zijn melanine
en de carotenoïden. Melanine wordt gesynthetiseerd door de melanocyten in de huid en zorgt voor
donkere kleuren zoals zwart en bruin. Een teveel aan melanine kan resulteren in melanisme, een tekort in
albinisme. De carotenoïden daarentegen worden opgenomen via de voeding en begeven zich via de
bloedsomloop naar de veren waar ze afgezet worden. Ze resulteren in heldere kleuren zoals rood en geel.
Een derde groep van pigmenten zijn de porfyrines waaronder het rode turacine en het groene
turacoverdine bij de toerako’s (Musophagidae). Bij de papegaaiachtigen (Psittaciformes) worden de
carotenoïden vervangen door een vierde pigment: het psittacofulvine, dat eveneens instaat voor rode en
gele kleuren.
Verder in dit werk wordt een tweede manier van kleurproductie beschreven, namelijk deze door de
structurele elementen in de veer. Deze kleuren ontstaan door de reflectie van licht op de ultrastructurele
kenmerken in de veer waaronder keratine, melaninegranules en luchtvacuoles. Er wordt een onderscheid
gemaakt tussen iriserende kleuren en niet-iriserende kleuren. Bij iriserende kleuren verandert de kleur
naargelang de hoek van observatie terwijl dit bij niet-iriserende kleuren niet het geval is.
Naast deze voorgaande morfologische structuren is kleurproductie ook mogelijk door het gebruik van de
zogenaamde cosmetische kleuren.
Key words: Birds – Morphology – Colour – Pigments – Structural colours
2
INLEIDING
Vogels zijn de meest kleurrijke familie van de vertebraten op aarde, met een zeer groot en gevarieerd
gamma aan kleuren. Deze kleuren zijn belangrijk in verschillende opzichten. Onopvallende kleuren
kunnen dienen tot camouflage. Andere, meer opvallende kleuren, zijn dan weer belangrijk om sociale
signalen te geven en spelen daardoor onder andere een rol in de partnerkeuze (Hill en McGraw, 2006). In
deze literatuurstudie wordt dieper ingegaan op de verschillende mechanismen van kleurproductie in de
veren bij vogels (Aves).
In de literatuur zijn uitgebreide overzichten en talrijke publicaties beschikbaar over dit onderwerp.
Uitgebreide naslagwerken zijn zowel vroeger (Lucas en Stettenheim, 1972) als recent gepubliceerd (Hill
en McGraw, 2006).
3
LITERATUURSTUDIE
1. Macro- en microscopische structuur van het integument
Vooraleer er overgegaan wordt tot de bespreking van de kleurproductie is het belangrijk om de
anatomie van de huid en de veer te beschrijven, zowel in macro- als microscopisch opzicht.
1.1. Huid
1.1.1. Macroscopisch
De huid van vogels is elastisch en dunner dan deze bij zoogdieren. Ze is grotendeels bedekt
door veren. Deze zijn ingeplant in vedervelden of pterylae. De zones zonder veren worden als
apterylae aangeduid (Clark, 1993; Martel, 2004). De normale kleur is vaak lichtpaars en
doorschijnend. Er zijn talrijke modificaties van de huid bekend waaronder karunkels bij
kalkoenen, kammen en lellen. De huid op de poten wordt gekenmerkt door de aanwezigheid
van schubben. De bek is dan weer sterk gekeratiniseerd (Stettenheim, 2000; Bacha en
Bacha, 2000).
1.1.2. Microscopisch
De epidermis (fig. 1) is samengesteld uit een binnenste en buitenste laag, respectievelijk het
stratum germinativum en het stratum corneum. Het stratum germinativum wordt gevormd
door drie lagen. Deze zijn van binnen naar buiten: een membrana basalis, een stratum basale
en een stratum intermedium (Clark, 1993).
De dermis (fig. 1) bevat geen klieren en heeft weinig uitgesproken papillae. Ze bestaat net als
de epidermis uit twee lagen: enerzijds het oppervlakkige stratum superficiale en anderzijds
het stratum profundum. Het stratum profundum kan op zijn beurt terug ingedeeld worden in
een bovenste compacte laag met daaronder een losmazige laag, respectievelijk het stratum
compactum en het stratum laxum. Ter hoogte van de pterylae zijn het stratum superficiale en
het stratum compactum moeilijker van elkaar te onderscheiden omdat ze in deze gebieden
beide zeer dun aangelegd zijn.
Speciaal bij de hoenderachtigen zien we het voorkomen van kammen en lellen. Deze krijgen
hun dieprode kleur door de aanwezigheid van een oppervlakkig netwerk van sinuscapillairen
in de dermis (Clark, 1993; Hodges, 1974; Lucas en Stettenheim, 1972; Bacha en Bacha,
2000).
4
Fig. 1: Gevederde huid van een kip met de epidermis bestaande uit het stratum corneum (1) en het stratum germinativum (2) en de
dermis bestaande uit het stratum superficiale (3), een laag met capillairen (4), het stratum compactum (5) en het stratum laxum (6)
(foto Martine Van den Broeck, vakgroep Morfologie, Ugent).
1.2. Veren
1.2.1. Macroscopisch
Veren zijn er in verschillende vormen: contourveren, donsveren (plumae), haarveren
(filoplumae), borstelveren (setae), enz. Het zijn grotendeels de contourveren die zorgen voor
het uitgebreide kleurenpalet bij vogels. De contourveren worden nogmaals onderverdeeld in
verschillende soorten. Zo hebben we de slagpen (remex), de staartpen (rectrix) en de
dekveer (tectrix). Deze hebben allen dezelfde bouw (fig. 2): rond de schacht (rachus) bevindt
zich distaal de vlag (vexilla) en proximaal het kale deel van de schacht: de spoel (calamus).
De vlag bestaat uit baarden (barbae) die ontspringen uit de schacht. Uit deze baarden
ontspringen zowel distaal als proximaal baardjes (barbulae). De distale barbulae bevatten op
hun uiteinde kleine haakjes (hamulae) die zich vasthechten op de proximale barbulae van de
volgende baard (Clark, 1993; Martel, 2007; Stettenheim, 2000).
Fig. 2: Dekveer van een Kaapse taling met de calamus (1), de rachis (2), het vexillum internum (3), het vexillum externum (4) en een
gedeelte van de vlag met minder haakjes (5) (foto Martine Van den Broeck, vakgroep Morfologie, Ugent).
5
1.2.2. Microscopisch
Zoals Shawkey (2009) en Stettenheim (2000) beschrijven, bestaan de veren voor negentig
procent uit β-keratine. Dit is harder dan het α-keratine dat voorkomt in de huid, haren en
nagels bij zoogdieren. De overige tien procent van het materiaal in de veren bestaat uit
pigmenten, aminozuren, polysacchariden, ribose, nucleïnezuren en vetten (Gross, 1956).
De veren zijn vastgehecht in follikels die schuin ingeplant zijn in de huid. Volgens Bacha en
Bacha (2000) kunnen ze ingeplant zijn in de dermis of subcutis. Lucas en Stettenheim (1972)
vermelden echter dat deze follikels zich enkel bevinden in het stratum laxum van de dermis.
De follikelwand bestaat uit het stratum corneum en het onderliggende stratum germinativum
(fig. 3). Dit wordt omgeven door een bindweefsellaag rijk aan elastische vezels. De veer zelf
ontstaat uit de epidermale laag op de bodem van de follikel. Tijdens de ontwikkeling van de
veer omringen deze epidermale cellen de dermale vederpapil waarin zich de mesenchymale
pulpa van de veer ontwikkelt die zorgt voor de vascularisatie (Bacha en Bacha, 2000).
Fig. 3: dwarsdoorsnede van een contourveer bij de kip (X90) met de barbae (4), dermis (5), de vederpulpa (7), de
veerschacht (8), het stratum corneum van de vederfollikel (9), het stratum corneum van de huid (10), het stratum
germinativum van de follikel (11) en het stratum germinativum van de huid (12) (uit Bacha en Bacha, 2000).
2. Kleurproductie bij vogels
Het ontstaan van kleuren bij vogels is een samenspel van verschillende factoren. Enerzijds zijn er
de pigmenten die licht met een specifieke golflengte absorberen, anderzijds zijn er structurele
elementen die kleur creëren door weerkaatsing van licht. Tevens zijn er combinaties mogelijk
tussen deze twee mechanismen (Shawkey et al., 2009).
6
Zoals Osorio en Ham (2009) beschreven, is er bij structurele kleuren een onderscheid tussen niet-
iriserende en iriserende kleuren. Iriserende kleuren zijn afhankelijk van de invalshoek van
observatie. Niet-iriserende kleuren zijn onafhankelijk van de invalshoek en blijven dus vanuit elk
standpunt gelijk.
Een bijzondere manier van kleurproductie bij vogels is het gebruik van de zogenaamde
cosmetische kleuren. Deze kleuren worden door de vogel zelf aangebracht tijdens het
mechanisch onderhoud van de veren. Ze kunnen afkomstig zijn vanuit de omgeving (aarde,
ijzeroxide,…) maar ook van de vogel zelf (vederpoeder of secreet van de stuitklier). Deze vorm
van kleurproductie werd reeds aangetoond bij 13 verschillende families (Delhey et al., 2007).
Hieronder zullen achtereenvolgens de verschillende elementen uit de veren en huid besproken
worden die instaan voor de productie van kleur.
3. Pigmenten
Een eerste categorie van kleuren zijn deze die ontstaan door pigmenten die aanwezig zijn in de
veren. Zoals Lucas en Stettenheim (1972) beschreven zijn de drie belangrijkste pigmenten
melanine, carotenoïden en porfyrines. Een vierde pigment is psittacofulvine. Dit vervangt de
carotenoïden bij de papegaaiachtigen (Psittaciformes) (McGraw en Nogare, 2004).
Twee bijzondere pigmenten uit de groep van de porfyrines komen enkel voor bij de toerako’s
(Musophagidae), namelijk het groene turacofulvine (Chandler, 1916) en het rode turacine
(Rimington, 1939).
3.1. Melanine
Melanine is het meest voorkomende pigment bij vogels. Wanneer het op zichzelf voorkomt,
geeft het aanleiding tot doffe kleuren. Wanneer het echter samen met andere pigmenten of
structurele elementen voorkomt, draagt het bij tot het ontstaan van heldere, opvallende
kleuren (fig. 4). Er zijn verschillende types melanine bekend waaronder eumelanine dat zorgt
voor een zwarte of donkerbruine kleur en phaeomelanine dat lichtbruine, roodbruine en gele
kleuren creëert. Verder is er ook een ijzerpigment gevonden dat sterk lijkt op het
trichosiderine dat aanwezig is in menselijke rode haren. Bij bepaalde zangvogels en duiven
wordt ook kastanjebruin/rood pigment aangetroffen dat de benaming “erythromelanine”
meekreeg (Lucas en Stettenheim, 1972).
7
Fig. 4: Doorsnede van een barbus (br) van een grasparkiet (Melopsittacus undulatus), met de barbulae (bb),
de cortex (c), de laag van melanosomen (m), de spongieuze laag (s) en geel pigment (p). Kleurproductie in deze
barbus ontstaat door een wisselwerking tussen melanine, gele pigmenten en terugkaatsing van licht door vacuoles
in de keratine van de spongieuze laag (uit DʼAlba et al., 2012).
3.1.1. Aanmaak
Melanine wordt geproduceerd in de stervormige melanocyten (fig. 5) die zich niet in de veer
bevinden maar in de veerfollikels. Deze melanocyten, afkomstig van neurale kamcellen en
gelegen in het stratum basale van de epidermis, stapelen het geproduceerde melanine op als
zwarte of zwartbruine granules, ook wel melanosomen genoemd (Lucas en Stettenheim,
1972; Stettenheim, 2000). Deze melanosomen worden vervolgens uitgestoten en door
fagocytose opgenomen in de gekeratiniseerde cellen van de veer (Smitt, 2009).
Fig. 5: Melanocyten (15) in een groeiende veer met de vederschacht (12) en de vederpulpa (11). Vergroting x 250 (uit
Bacha en Bacha, 2000).
De chemische oorsprong van melanine bevindt zich bij het aminozuur tyrosine. Dit aminozuur
ondergaat oxidatie door het koper bevattend enzym tyrosinase. Vervolgens wordt door een
serie van chemische reacties dopamine gevormd. Dit dopamine polymeriseert tot melanine
(fig. 6) (Lucas en Stettenheim, 1972).
8
Fig. 6: De aanmaak van melanine uit het aminozuur tyrosine (uit Anoniem, 2003).
3.1.2. Kleurproductie
De werking van melanine berust op de absorptie van zichtbaar licht in een breed spectrum
door de melaninegranules. Doordat het licht in een breed spectrum, waaronder bijna het
ganse zichtbare spectrum, wordt geabsorbeerd ontstaat de donkere kleur (bijlage I). Tussen
de twee meest voorkomende vormen van melanine, namelijk eumelanine en phaeomelanine,
bestaat er een verschil in kleurproductie. Eumelanine bevat een groter aantal indolquinones
en carbonylgroepen die voor een grotere absorptie van licht zorgen. Door deze grotere
opname van licht creëert eumelanine een zwarte kleur, terwijl phaeomelanine eerder rood tot
lichtbruin geeft (Krishnaswamy en Baranoski, 2004; Riley, 1997). Uit onderzoek bleek ook dat
veren die melanine bevatten meer resistent zijn tegen slijtage dan niet gepigmenteerde veren
(Burtt, 1986).
3.1.3. Albinisme en melanisme
Wanneer er een gebrekkige synthese van melanine is, ontstaan vogels die volledig wit zijn,
de zogenaamde albino’s (bijlage I). Deze afwijking wordt veroorzaakt door een genetische
fout in het gen dat codeert voor het enzym tyrosinase. Er zijn dus wel degelijk voorlopers van
melanocyten (melanoblasten) aanwezig, maar het tyrosine kan niet omgezet worden in
melanine (Lucas en Stettenheim, 1972). De genetische aandoening wordt recessief
overgeërfd. Naast het genetische gebrek kan albinisme ook veroorzaakt worden door de
voeding, ouderdom, shock en ziekte. Deze vormen zijn vaak partieel en kunnen op latere
leeftijd verdwijnen (Sage, 1962). Er dient een onderscheid gemaakt te worden met leucisme
of bontvorming. Dit wordt veroorzaakt door de plaatselijke afwezigheid van melanocyten (van
Grouw, 2012).
9
Naast albinisme komt ook melanisme voor. Deze afwijking wordt gekenmerkt door een
overdreven afzetting van melanine in de veren. Hierdoor ontstaan vogels die donkerder zijn
dan normaal. In vergelijking met albinisme komt deze afwijking minder vaak voor. Ze vererft
echter wel dominant waardoor er vaak grote aantallen voorkomen in een bepaalde populatie
(Sage, 1962).
3.2. Carotenoïden
Na melanine zijn de carotenoïden de meest voorkomende pigmenten in de veren bij vogels.
(McGraw, 2006). Ze zijn verantwoordelijk voor de heldere gele, oranje en rode kleuren (bijlage I)
(Stettenheim, 2000). Een uitzondering wordt waargenomen bij de Psittaciformes, waar de
carotenoïden beperkt voorkomen en vervangen worden door het pigment psittacofulvine (McGraw
en Nogare, 2004).
3.2.1. Aanmaak
Carotenoïden kunnen niet aangemaakt worden door vogels zelf maar worden geproduceerd
in planten, microalgen, bacteriën en fytoplankton (Baruah et al., 2012; Britton et al., 2004; Mc
Graw, 2006). Ze komen in het organisme en de veren terecht door opname via de voeding, dit
zowel direct als na metabolisatie. Zo wordt lutheïne ongewijzigd afgezet, terwijl
canthaxanthine en astaxanthine een chemische verandering ondergaan (Brush, 1990; Volker,
1936). Na opname en verspreiding via de bloedbaan worden carotenoïden diffuus
gestockeerd in vetglobules, voornamelijk in de contourveren (Brush, 1978).
Carotenoïden zijn isoprenoïden met als basis een polyeenketting met geconjugeerde dubbele
bindingen (fig. 7). Ze komen voor onder twee vormen: een cyclische vorm gekenmerkt door
één of twee cyclische groepen aan de uiteinden en een acyclische vorm. Er kunnen twee
grote groepen onderscheiden worden, namelijk de carotenen en de xanthophyllen. De
carotenen zijn koolwaterstoffen, terwijl de xanthophyllen de geoxideerde eindproducten zijn
uit carotenen (Jagannadham, 1999).
In de veren van vogels kunnen 5 grote categorieën van carotenoïden onderscheiden worden.
De eerste zijn de diëtaire carotenoïden, waaronder luteïne en zeaxanthine. Deze worden
soms ongewijzigd in de veren afgezet. Daarnaast zijn er ook nog de rode 4-oxo-carotenoïden
(o.a. astaxanthine) die ontstaan door enzymatische toevoeging van zuurstofatomen op
diëtaire carotenoïden. Een derde groep wordt gevormd door de gele carotenoïden, waaronder
canary xanthophyllen. De lichtgele picofulvines die voorkomen bij spechten vormen een
vierde groep. Een laatste en aparte categorie bevat het rhodoxanthine. Dit carotenoïde wordt
10
rechtstreeks via de voeding opgenomen en zorgt voor blauwe en rode kleuren bij onder
andere fruitduiven en cotinga’s. (Hudon, 1991; Stradi, 1998; Völker 1952,1953).
Fig. 7: De structuren van β-caroteen (1) en astaxanthine (2), een veelvoorkomend xanthophyl
(uit Jagannadham, 1999).
Tot nu toe zijn er reeds meer dan 700 natuurlijke carotenoïden beschreven (Britton, 2004).
Van deze carotenoïden werden tot op heden 26 soorten teruggevonden bij vogels (McGraw,
2006; van den Abeele, 2011):
1. Luteïne
2. Zeaxanthine
3. β –caroteen
4. α –caroteen
5. β – crypthoxanthine
6. Rubixanthine
7. Gazaniaxanthine
8. 2’,3’,-anhydroluteïne
9. 3’ dehydroluteïne
10. Canary xanthophyll A
11. Canary xanthophyll B
12. Canary xanthophyll C
13. Canary xanthophyll D
14. Canthaxantine
15. Astaxanthine
16. Echinenone
17. 3-hydroxy-echinenone
18. Papiloerythrinone
19. Adonirubine
20. α –doradexanthine
21. Rhodoxanthine
22. 7,8-dehydroluteïne
23. 7,8-dehydro-β – cryptoxanthine
24. 7,8,7’,87’-dehydro-tetrahydrozeaxanthine
25. 4-oxo-rubixanthine
26. 4-oxo-gazaniaxanthine
1
2
11
3.2.2. Kleurproductie
Carotenoïden liggen diffuus verspreid tussen het keratine in de veren en creëren kleur enkel
en alleen door absorptie van licht (Olson, 1970; Shawkey en Hill, 2005). In tegenstelling tot
melanine, dat licht in een vast en beperkt spectrum absorbeert, is er bij de carotenoïden een
grotere variatie in het geabsorbeerde licht. Hierdoor kunnen ze de structurele kleuren
beïnvloeden (McGraw, 2006). Welk soort rood of geel precies gecreëerd wordt, is afhankelijk
van het soort carotenoïde. Hierbij speelt vooral het aantal geconjugeerde dubbele bindingen in
de molecule een grote rol. Vaak komt het voor dat er een mengeling van meerdere
gelijkaardige carotenoïden in eenzelfde veer aanwezig is (Hudon, 1991; Hudon en Brush,
1990).
3.3. Porfyrines
3.3.1. Algemeen
De porfyrines worden vaak ingedeeld bij de carotenoïden, maar vertonen toch duidelijke
verschillen. Ze bestaan structureel uit vier pyrrool-ringen die door vier methine-groepen aan
elkaar gelinkt zijn (Fox en Vevers, 1960). Bij vogels worden drie soorten porfyrines gebruikt
om kleur te genereren: de natuurlijke porfyrines (uroporfyrine, coproporfyrine en
protoporfyrine), de metalloporfyrines (heem, turacine en turacoverdine) en de bilines
(biliverdine) (McGraw, 2004). Porfyrines werden aangetroffen in bruine en rode veren in 13
ordes van vogels. Een typisch kenmerk is dat ze onder ultraviolet licht een intense rode
fluorescentie vertonen (Lucas en Stettenheim, 1972). Ze worden overvloedig aangetroffen bij
uilen (Strigiformes), trappen (Otididae) en nachtzwaluwen (Caprimulgidae) (Völker, 1938;
With, 1967).
3.3.2. Turacine en turacoverdine
Het roodgekleurde turacine (fig. 8) is een speciaal porfyrine dat enkel voorkomt bij de
Afrikaanse turaco’s (Musophagidae) (bijlage I). Structureel gezien is het een kopercomplex
van uroporfyrine III (Krishnaswamy en Sundaresan, 2013).
Een ander pigment dat enkel voorkomt bij de Musophagidae is turacoverdine (bijlage I). Het
ontstaat na oxidatie van turacine en zorgt voor een groene kleur (Krishnaswamy en
Sundaresan, 2013). Turacoverdine in het enige bekende element in veren bij vogels dat op
zichzelf een groene kleur kan creëren. Alle andere vormen van groen die voorkomen in het
vogelrijk ontstaan door een samenspel tussen structurele kleurvorming en carotenoïden
(Dyck, 1978).
12
Fig. 8: structuur van turacine (uit Krishnaswamy en Sundaresan, 2013).
3.4. Psittacofulvine
In tegenstelling tot andere vogels maken de papegaaiachtigen (Psittaciformes) geen gebruik van
carotenoïden in hun veren. Rode, oranje en gele kleuren worden bij deze familie geproduceerd
door het endogene pigment psittacofulvine. Reeds in 1882 maakte Krukenberg melding van een
nieuw pigment bij papegaaiachtigen. Psittacofulvine absorbeert licht met een kortere golflengte
dan de carotenoïden.
Net als de carotenoïden is psittacofulvine vetoplosbaar. Uit onderzoek van Stradi et al. in 2001
bleek dat het gaat om een lineaire molecule met stikstof- en waterstofatomen. Op het eind van
elke molecule bevindt zich een zuurstofatoom (fig. 9).
Fig. 9: de structuurformule van psittacofulvine volgens Stradi (2001).
Bij onderzoek van McGraw en Nogare (2004) kon psittacofulvine niet aangetoond worden in de
bloedsomloop, wat de onderzoekers doet vermoeden dat psittacofulvine niet via de voeding in het
organisme terechtkomt en dus ter hoogte van de vederfollikel geproduceerd en verbruikt wordt.
Uit de publicatie van McGraw en Nogare uit 2004 blijkt tevens dat er wel degelijk circulerende
carotenoïden van zowel diëtaire als gemetaboliseerde oorsprong voorkomen bij onder andere de
geelvleugelara (Ara Macao), de edelpapegaai (Eclectus roratus) en de grijze roodstaartpapegaai
(Psittacus erithacus). Deze papegaaien gebruiken echter psittacofulvine voor de kleuring van hun
13
veren. Dit kan er op wijzen dat de Psittaciformes wel degelijk carotenoïden kunnen gebruiken
maar dat ze toch de voorkeur geven aan het psittacofulvine.
Psittacofulvine heeft naast zijn eigenschappen om kleuren te vormen ook een beschermende
werking tegen bacteriën waaronder Bacillus licheniformis (Krishnaswamy en Sundaresan, 2013).
4. Structurele kleurvorming
Structurele kleuren ontstaan door coherente of incoherente weerkaatsing van licht (fig. 10) op
nanostructuren gelegen in de veer. Ze kunnen ingedeeld worden in iriserende en niet-iriserende
kleuren. Iriserende kleuren veranderen volgens de invalshoek van observatie terwijl dit bij niet-
iriserende kleuren niet het geval is (Osorio en Ham, 2009). Iriserende kleuren worden steeds
veroorzaakt door coherente lichtweerkaatsing. Niet-iriserende kleuren daarentegen worden niet
noodzakelijk veroorzaakt door incoherente lichtweerkaatsing (Prum en Torres, 2009).
Fig. 10: incoherente (A) en coherente (B) weerkaatsing van licht (uit Prum en Torres, 2009).
Er zijn drie groepen van kleurproducerende nanostructuren in de veren bij vogels. In een eerste
groep vormt niet-gepigmenteerd keratine de kleurproducerende structuur. Dit keratine creëert een
witte kleur door weerkaatsing van alle zichtbare lichtgolven. Een tweede groep bevat de
structureel gekleurde barbulae die iriserende kleuren produceren door een samenspel van
melanine granules en luchtbevattende vacuoles die verspreid liggen in het keratine van de
barbulae. In de derde groep wordt de kleur bepaald door de gespecialiseerde lagen van de
barbae die medullair en spongieus opgebouwd zijn (Prum, 1999). Hierna worden
achtereenvolgens de drie groepen besproken.
4.1. Niet-gepigmenteerd keratine
De veren van vogels bestaan uit spongieus β-keratine. Wanneer tussen dit keratine geen
pigmenten aanwezig zijn is er een minimale absorptie van licht. Door de maximale weerkaatsing
van het licht krijgen de veren een witte kleur (Prum, 1999).
14
4.2. Melanine en lucht in de barbulae
De structurele kleuren in de barbulae worden veroorzaakt door de aanwezigheid van
melaninegranules en luchtvacuoles. Deze liggen verspreid in het β-keratine van de barbulae en
zorgen door de weerkaatsing van licht voor de productie van kleur. In de barbulae worden over
het algemeen iriserende kleuren geproduceerd. Een welbekend voorbeeld hiervan is de kleur in
de keelstreek bij kolibries (bijlage II) (Lucas en Stettenheim, 1972; Prum, 1999; Prum et al., 1999).
Durrer (1986) verdeelde deze vorm van structurele kleurproductie in 6 types, gekenmerkt door:
(fig. 11):
- Type 1: een laag bestaande uit grote, sferische melanocyten met daarboven een dun
laagje keratine.
- Type 2: enkele of multipele lagen van aangrenzende staafvormige melaninegranules
met een lengte van 1 tot 2 µm en een diameter van 0,2 µm.
- Type 3: enkele of multipele lagen van dunne melaninestaafjes die gerangschikt zijn in
vierkante of zeshoekige gebieden, of in dichte enkele of dubbele lagen. De staafjes
hebben een lengte van 1 µm en een diameter van 0,1 µm.
- Type 4: melanineplaatjes of –schijfjes in enkele of dubbele lagen met afmetingen van
1,5 – 2,5 µm x 0,25-0,4 µm x 0,25- 0,4 µm (lxbxh).
- Type 5: met lucht gevulde melaninecilinders in enkele of dubbele lagen.
- Type 6: met lucht gevulde melanineplaatjes die ofwel aan elkaar grenzen ofwel
gescheiden zijn door een keratinelaag.
Fig. 11: de zes types van kleurvormende structuren in barbulae (uit Durrer, 1986).
15
4.3. Medullaire, spongieuze laag in de barbae
De barbae bevatten een spongieuze, medullaire laag keratine (fig. 4). Deze laag bestaat uit een
basaallaag van melaninegranules met daar rond een matrix van keratinestaafjes en luchtvacuoles
(Lucas en Stettenheim, 1972; Durrer, 1986). Deze laag zorgt voor een coherente weerkaatsing
van licht doordat de nanostructuur van de keratine uniform is in alle richtingen (Prum et al.,1999).
Morfologisch worden de nanostructuren in de barbae onderverdeeld in twee types. Enerzijds
hebben we het cilindervormige type, waarbij keratinestaafjes en luchtkanalen in langwerpige en
gedraaide vormen aanwezig zijn. Anderzijds hebben we het sferische type waarbij zich ronde
luchtvacuoles bevinden in een achtergrond van keratine. Deze luchtvacuoles kunnen met elkaar
verbonden zijn (Dyck, 1976; Prum, 2006) Beide vormen worden getoond in figuur 12.
Fig. 12: TEM-opname van het sferische (a) en het cilindervormige (b) type van nanostructuren in de barbae bij vogels. De
witte zones zijn lucht, de donkere β-keratine (uit Noh et al., 2010).
De niet-iriserende kleuren die hierdoor ontstaan zijn onder andere blauw (bijlage II), violet,
turquoise en ultraviolet. Deze vorm van kleurproductie speelt ook een belangrijke rol in het
ontstaan van de groene kleur bij vogels. Groen kan, met uitzondering van het pigment
turacoverdine bij de Musophagidae, niet ontstaan door pigmenten of structurele kleuren op
zichzelf. Het ontstaat door een samenspel van structurele kleurproductie in de medulla van de
barbae en de aanwezigheid van carotenoïden in de cortex (Dyck, 1978). Eerder dacht men dat
niet-iriserend blauw veroorzaakt werd door het Tyndall-effect (Auber, 1957). Dit effect ontstaat
wanneer er verstrooiing van licht is op deeltjes in suspensie, zoals melanine en luchtvacuoles.
Deze deeltjes zijn groter dan de golflengte van het licht. Dit werd echter door Dyck (1971) en
16
Prum (1999) onderzocht en als foutief bestempeld. Het juiste mechanisme waardoor blauw
ontstaat is interferentie van het licht op de verschillende keratine nanostructuren in de barbae.
5. Cosmetische kleuren
Naast de pigmenten en structurele kleurproductie is er nog een bijzondere groep van
kleurvorming bij vogels: de cosmetische kleuren. Deze cosmetica, door Lucas en Stettenheim
(1972) ook “kleurwijzigers” genoemd zijn stoffen die door de vogel zelf op het verenkleed
aangebracht worden. Dit kan door actieve aanvoer door de vogel of door secreten uit klieren.
De stoffen die door de vogels zelf gesecreteerd worden zijn onder andere het poeder van
poederveren en vooral het secreet uit de uropygiaalklier (Delhey et al., 2007). Deze
uropygiaalklier is een holocriene klier gelegen aan de staartbasis die een vetachtige substantie
produceert (Jacob en Ziswiler, 1982). Deze vorm van kleuring wordt onder andere aangetroffen bij
de pelikaan en de zwartkopgier. Neushoornvogels brengen dit secreet actief aan op hun veren
(bijlage III) (Kemp, 2001; Lucas en Stettenheim, 1972; Vevers, 1964). Vroeger werd aangenomen
dat vogels via het secreet uit de uropygiaalklier de kleur van hun verenkleed konden aanpassen
door de weerkaatsing van ultraviolet licht te wijzigen. Uit onderzoek van Delhey et al. (2008) bleek
dit niet correct te zijn. Dit secreet wordt vooral rood of geel gekleurd door de aanwezigheid van
carotenoïden (Kemp, 2001; Lucas en Stettenheim, 1972).
Vederpoeder komt voor bij verschillende soorten vogels waaronder papegaaien, duiven,
kraanvogels, reigers en zwaluwen. Dit poeder zorgt voor een grotere reflectie van licht waardoor
er minder absorptie is door de ultrastructurele elementen in de veer. Hierdoor krijgen de veren
een blekere kleur (Lucas en Stettenheim, 1972).
Naast de producten die door vogels zelf gesecreteerd worden, hebben we ook producten uit de
omgeving. Zo zien we bij loopvogels vaak een donkere kleur door opname van stof, hetzij passief,
hetzij actief door het nemen van stofbaden. Bij vogels die hun nest maken in boomholtes zien we
de aanwezigheid van houtdeeltjes en sporen van slijmzwammen in de veren. In industriële
gebieden wordt “industriële ontkleuring” waargenomen door de aanwezigheid van roet in de lucht.
Roestkleurige kleurvelden worden gezien bij meer dan 120 vogelsoorten. Deze roestkleur wordt
veroorzaakt door de aanwezigheid van ijzeroxide. Een duidelijk voorbeeld hiervan is de
lammergier (Gypaetus barbatus) waar de roestige kleur van de poten, borst, nek en kop (bijlage
III) te wijten is aan het baden in modder (Frey & Roth-Callies, 1994; Lucas en Stettenheim, 1972).
17
BESPREKING
Op basis van deze literatuurstudie kan besloten worden dat kleurvorming in veren bij vogels een
samenspel is van talrijke factoren. Vooral de mechanismen van kleurvorming door pigmenten en hoe
deze in de veer terechtkomen zijn goed gekend en uitvoerig beschreven in de literatuur.
Melanine is het meest voorkomende pigment. Naast de donkere kleur die het op zichzelf creëert speelt
melanine een belangrijke rol in de structurele kleurvorming. Van de carotenoïden zijn er reeds 26
verschillende soorten geïdentificeerd in veren bij vogels en met meer dan 700 gekende soorten
carotenoïden kan dit gerust nog oplopen. Een belangrijke misvatting die nog steeds heerst bij
vogelhouders is dat de felle rode en gele kleuren bij papegaaien worden beïnvloed door carotenen in de
voeding. Deze kleuren bij papegaaiachtigen worden echter veroorzaakt door het endogene pigment
psittacofulvine.
De structurele kleuren waren aanvankelijk minder goed bestudeerd maar in de laatste decennia is daar
een grote vooruitgang geboekt. Zo werd lange tijd aangenomen dat de blauwe kleur bij vogels
veroorzaakt wordt door het Tyndall-effect. Dyck ontkrachtte deze hypothese als eerste in 1971 en nu
wordt algemeen aanvaard en beschreven dat de blauwe kleur van veren ontstaat door interferentie van
licht gecreëerd door de keratine nanostructuren in de veer.
De cosmetische kleuren zijn ook uitgebreid gedocumenteerd. Eerder werd gedacht dat vogels via het
secreet uit de uropygiaalklier de weerkaatsing van ultraviolet licht konden beïnvloeden. Delhey et al.
toonden aan dat dit niet klopte.
18
LITERATUURLIJST
- Anonymous (2003). Rapport annuel 2003: campagne de dosage de l’hydroquinone dans les
produits cosmetiques. DASS de Genève, Zwitserland.
- Auber L. (1957). The structures Producing “Non-Iridescent” Blue Colour in Bird Feathers, Proc.
Zool. Soc. London Vol. 129 4, p. 455-486.
- Bacha J. B., Bacha M. L. (2000). Color Atlas of Veterinary Histology, 2nd edition. Blackwell
Publishing Ltd, Oxford, UK, p. 113.
- Baruah P., Goswai U.C. (2012). Characterization of carotenoid pigments in amphibian,
Rhacophorous bipunctatus. Journal of research in Biology 2, p. 114-118.
- Berthold P. (1967). Uber Haftfarben bei Vögeln: Rostfärbung durch Eisenoxid beim Bartgeier
(Gypaetus barbatus) und bei anderen Arten. Zoologische Jahrbilcher Systematik, 93, p. 507-595.
- Britton G., Liaaen-Jensen S., Pfander H. (2004). Handbook Carotenoids. Birkhäuser Verlag,
Basel.
- Brush A. H. (1978). Avian pigmentation. In: Brush A.H. (Editor) Chemical Zoology Vol. X, Aves,
Academic Press, New York, p. 141-164.
- Brush A.H. (1990). Metabolism of carotenoid pigments in birds. The FASEB Journal 4, p. 2969-
2977.
- Burtt E. H. J. (1986). An analysis of physical, physiological and optical aspects of avian coloration
with emphasis on wood warblers. AOU Ornithological Monographs 38, p. 1-126.
- Chandler A. C. (1916). A study of the structure of feathers, with reference to taxonomic
significance. Publications in Zoology of the University of California (Berkeley) 13, p. 243-446.
- Clark J. A. (1993). Integumentum commune. In: Baumel J. J. (Editor) Handbook of Avian
Anatomy: Nomina anatomica avium, 2nd
edition, The Nuttall Ornithological Club, Cambridge, p.
17-44.
- D’Alba L., Kieffer L., Shawkey M. D. (2012). Relative contributions of pigments and biophotonic
nanostructures to natural color production: a case study in budgerigar (Melopsittacus undulates)
feathers. The Journal of Experimental Biology 215, p. 1272-1277.
- Delhey K., Peters A., Kempenaers B. (2007). Cosmetic coloration in Birds: Occurrence, Function
and Evolution. The American Naturalist 169, p. 145-158.
- Delhey K., Peters A., Biedermann P. H. W., Kempenaers B. (2008). Optical properties of the
uropygial gland secretion: no evidence for UV cosmetics in birds, Naturwissenschaften 95, p. 939-
946.
- Durrer H. (1986). The Skin of Birds: Colouration. In: Bereiter-Hahn J., Matolsky A.G., Richards
K.S. (Editors) Biology of the Integument: 2 Vertebrates, Springer-Verlag, Berlijn, p. 239-247.
- Dyck J. (1971). Structure and Colour-Production of the Blue Barbs of Agapornis roseicollis and
Cotinga maynana, Zeitschr. fur Zellforsch. 115, p. 17-29.
19
- Dyck J. (1976). Structural colours. In: Proceedings of the 16th International Ornithological
Congress. Australian Academy of Science, Canberra City, p. 426-437.
- Dyck J. (1978). Olive green feathers: reflection of light from the rami and their structure. Anser,
Suppl. 3, p. 57-75.
- Fox H.M., Vevers G. (1960). The nature of animal colors. Sidgwick & Jackson. London.
- Frey H., Roth-Callies N. (1994). Zur Genese der Haftfarbe (Fostbärbung durch Eisenoxid) beim
Bartgeier, Gypaetus barbatus, Egretta, 37, p. 1-22.
- Gross R. (1956). Water soluble compounds associated with the plumage of the pigeon (Columba
livia). Australian Journal of Experimental Biology 34, p. 65-70.
- Hill G. E., McGraw K.J. (2006). Bird coloration, Vol. 2, function and evolution. Harvard University
Press, Cambridge.
- Hodges R.D. (1974). The Histology of the Fowl, Academic Press, London.
- Hudon J., Brush A.H. (1990). Carotenoids produce flush in the Elegant Tern plumage. Condor 92,
p. 798-801.
- Hudon J. (1991). Unusual carotenoid use by the Western Tanager (Piranga ludoviciana) and its
evolutionary implications. Canadian J. Zoology 69, p. 2311-2320.
- Jacob J., Ziswiler V. (1982). The uropygial gland. In: Farner D.S., King J.R., Parkes K. C. (Editors)
Avian biology, Vol. 6, Academic Press, New York, p. 199-324.
- Jagannadham M.V. (1999). The structure of carotenoids. Trends in Ecology & Evolution 14 (6), p.
236.
- Kemp A.C. (2001). Family Bucerotidae (hornbills). In: del Hoyo J., Elliot A., Sargatal J. (Editors)
Handbook of the birds of the world. Vol. 6. Mousebirds to hornbills. Lynx, Barcelona, p. 436-523.
- Krishnaswamy A., Baranoski G.V.G. (2004). A biophysically-based spectral model of light
interaction with human skin. Eurographics 23, p. 331-340.
- Krishnaswamy N.R., Sundaresan C.N. (2013). Fascinating Organic Molecules from Nature.
Colours in Flight – Pigments from Bird Feathers and Butterfly Wings. Resonance 18 (1), p. 12-21.
- Krukenberg C.F.W. (1882). Die federfarbstoffe der psittaciden. Vergleichend-physiologische
Studien 2, p. 29-36.
- Lucas A.M., Stettenheim P.R. (1972). Avian Anatomy: Integument, volume 1 and 2. Agricultural
Research Services Washington DC: US Department of Agriculture, p. 391-420.
- Martel A. (2007). Duivenziekten. Diergeneeskundig memorandum 2, p. 9.
- McGraw K.J., Nogare M.C. (2004). Carotenoid pigments and the selectivity of psittacofulvin-based
coloration systems in parrots. Comparative Biochemistry and Physiology, Part B 138, p. 229-233.
- McGraw K.J. (2006). Mechanics of carotenoid-based coloration. In: Hill G.E., McGraw K.J.
(editors) Bird Coloration, Mechanisms and measurements, vol. 1. Harvard University Press,
Cambridge, p. 177-242.
20
- Noh H., Liew S. F., Saranathan V., Mochrie S. G. J., Prum R. O., Dufresne E. R., Cao H. (2010).
How noniridescent colors are generated by quasi-ordered structures of bird feathers. Advanced
materials, 22, p. 2871-2880.
- Olson S.L. (1970). Specializations of some carotenoid-bearing feathers. Condor 72, p. 424-430.
- Osorio D., Ham A. D. (2002). Spectral reflectance and directional properties of structural
coloration in bird plumage. The Journal of Experimental Biology 205, p. 2017-2027.
- Osorio D., Ham A.D., Gonda Z., Andrew R. (2009). Sensory generalization and learning about
novel colours by poultry chicks. The Quarterly Journal of Experimental Psychology 62, p. 1249-
1256.
- Prum R. O. (1999). The anatomy and physics of avian structural colours. In: Adams N.J.,
Slotow R.H. (Editors) Proceedings of the 22nd International Ornithological Congress. Bird Life
South Africa, Durban.
- Prum R.O., Torres R., Williamson S., Dyck J. (1999). Two-dimensional Fourier analysis of the
spongy medullary keratin of structurally coloured feather barbs. Proc. R. Soc. B 266, p. 13-22.
- Prum R. O., Torres R. (2003). Structural colouration of avian skin: convergent evolution of
coherently scattering dermal collagen arrays. The Journal of Experimental Biology 206, p. 2409-
2429.
- Prum R. O. (2006). Anatomy, Physics, and Evolution of Structural Colors. In: Hill. G. E., McGraw,
K. J. (Editors) Bird coloration, Vol. 1. Harvard University Press, Cambridge, p. 295.
- Riley, P.A. (1997). Melanin. Int. J. Biochem. Cell Biol. 29, p. 1235-1239.
- Rimington C. (1939). A reinvestigation of Turacin, the Copper Porphyrin Pigment of Certain Birds
Belonging to the Musophagidae. Proceedings of the Royal Society of London. Series B, Biological
Sciences Vol. 127, 846, p. 106-120.
- Sage B.L. (1962). Albinism and melanism in birds. British Birds 55 (6), p. 201-232.
- Shawkey M.D., Hill G.E. (2005). Carotenoids need structural colors to shine. Biol. Lett., 1, p. 121-
124.
- Shawkey M.D., Morehouse N.I., Vukusic P. (2009). A protean palette: colour materials and mixing
in birds and butterflies. J. R. Soc. Interface 6, p. 221-231.
- Smitt J.H.S. (2009). Bouw en functie van de huid. In: Smitt J.H.S., van Everdingen J.J.E., van der
Horst H.E., Starink T.M. (Editors) Dermatovenereologie voor de eerste lijn. Bohn Stafleu van
Loghum, Houten, p. 5-15.
- Stettenheim P. R. (2000). The Integumentary Morphology of Modern Birds – An Overview.
American Zoologist 40, p. 461-477.
- Stradi R., Hudon J., Celentano G., Pini E. (1998). Carotenoids in bird plumage: the complement of
yellow and red pigments in true woodpeckers (Picinae). Comparative Biochemistry and
Physiology 120B, p. 223-230.
21
- Stradi R., Pini E., Celentano G. (2001). The chemical structure of the pigments in Ara Macao
plumage. Comparative Biochemistry and Physiology Part B: Biochemistry and Molecular Biology
130, p. 57-63.
- Van den Abeele D. (2011). De veren maken de vogel: carotenoïden. De vogelwereld.
- van Grouw H. (2012). Het fenomeen ‘witte veren’ in kraaiachtigen. Het Vogeljaar 60 (1), p. 3-20.
- Vevers H. G. (1964). Adornment by color in man and other animals. Symposia of the Institute of
Biology 12, p. 133-139.
- Völker O. (1936). Ueber den gelben federfarbstoff des wellensittichs (Melopsittacus undulatus). J.
Ornithol. 84, p. 618-630.
- Völker O. (1938). Porphyrine in Vogelfedern. J.Ornithol. 86, p. 436-456.
- Völker O. (1952). Die Lipochrome in der Federn der Cotingiden. J. für Ornithologie 93, p. 122-129.
- Völker O. (1953). Das Farbkleid der Flaumfußtauben (Ptilinopodinae). J. für Ornithologie 94, p.
263-273.
- With T.K. (1967). Darstellung von kristalliziertem Koproporphyrin III als Kupfer-komplexsalz aus
den Daunen von Otis tarda (Grosstrappe). J. Ornithol. 108, p. 480-483.
22
BIJLAGE I Foto’s pigmentkleuring (melanine/carotenoïden/porfyrines/psittacofulvine)
Foto 1: zwarte kleur door melanine bij de zwarte kraai (Corvus corone). Foto: Pierre Selim.
Foto 2: bruine kleur door melanine bij de vrouwelijke merel (Turdus merula) Foto: Matthias Barby.
23
Foto 3: albino zwarte kraai (Corvus corone). Deze vorm van kleurverlies wordt veroorzaakt door een
gebrek aan melanine. Foto: World Bird Park Walsrode, Klaus Rudloff.
Foto 4: de typische roze kleur bij de Andes flamingo (Phoenicoparrus andicus) ontstaat door de opname
van carotenoïden. Foto: Paulo Fassina.
24
Foto 5: de bruine kleur bij de Koritrap (Ardeotis kori) wordt net als bij uilen en nachtzwaluwen veroorzaakt
door porfyrines. Foto: Winfried Bruenkman.
Foto 6: de roodkuiftoerako (Tauraco erythrolopus) verkrijgt zijn groene en rode kleur door de
aanwezigheid van respectievelijk turacoverdine en turacine. Foto: Dick Daniels.
25
Foto 6 en 7: de typische rode kleur bij de geelvleugelara (Ara macao) en de vrouwelijke edelpapegaai
(Eclectus roratus) ontstaat door de aanwezigheid van psittacofulvine. Foto’s: Dick Daniels.
26
BIJLAGE II: Foto’s structurele kleuren
Foto 1: de niet-iriserende blauwe kleur bij de bergsialia (Sialia currucoides) ontstaat door een spongieuze
laag van lucht en keratine in de barbae met daar onder een laag melaninegranules. Foto: Elaine R.
Wilson.
Foto 2: de kleur van de keelstreek bij de Irazukolibrie (Panterpe insignis) is een duidelijk voorbeeld van
iriserende kleurvorming in de barbulae bij vogels. Foto: Joseph C. Boone.
27
BIJLAGE III: Foto’s cosmetische kleuren
Foto 1: de Grote Neushoornvogel (Buceros bicornis) gebruikt een geelrode substantie uit de
uropygiaalklier om zijn veren en helm te kleuren. Foto: Tony Brierton.
Foto 2: de lammergier (Gypaetus barbatus) verkrijgt zijn typische bruine kleur op de borst door te baden in
modder rijk aan ijzeroxide. Foto: Richard Brantz.
