14
Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2008, 169: 93-106 Resumen. Achatina fulica es un gastrópodo terrestre originario de África Oriental, introducido en Venezuela y señalado por primera vez en 1997 para la ciudad de Caracas. Seis años más tarde se informa de su presencia en otras localidades del país. El caracol gigante africano es considerado una plaga de cultivos agrícolas y como vector de peligrosos parásitos en humanos. Se comenta sobre las posibles medidas para su control o erradicación. Palabras clave. Achatina fulica. Caracol gigante africano. Especie exótica. Plaga agrícola. Geographic distribution of Achatina (Lissachatina) fulica (Bowdich, 1882) (Gastropoda- Stylommatophora-Achatinidae) in Venezuela Abstract. Achatina fulica is a terrestrial mollusk original from Eastern Africa, introduced in Venezuela and reported by the first time in 1997 for the city of Caracas. Six years later its presence was indicated in several locations in Venezuela. The giant African snail is considered as an agricultural pest and as vector of harmful parasite worms in humans. Commentaries are included on the possible measures for its control or eradication. Key words. Achatina fulica. Giant african snail. Exotic species. Agricultural pest. Introducción Achatina fulica, especie también conocida como caracol gigante africano, es origi- naria de África Oriental desde donde ha dispersado a diferentes regiones tropicales y subtropicales del mundo, las cuales incluyen algunas de las islas Antillas, Brasil y Venezuela (Bequaert 1950, Wolfenbarger 1971, Frankiel 1989, Schotman 1989, Mead y Palcy 1992, Martínez-Escarbassiere y Martínez 1997, Teles et al. 1997). Esta especie presenta importancia médico-sanitaria, ya que dicho gastrópodo puede actuar como hospedador intermediario de helmintos del género Angiostrongylus Beaver y Rosen 1964, (Alicata 1965, Cheng y Alicata 1965, Punyagupta 1965, Bisseru 1971, Malek y Cheng 1974, Kliks et al. 1982, Prociv et al. 2000, Kim et al. 2002), el cual incluye a dos especies que parasitan comúnmente a ratas pero que pueden afectar al hombre y animales tales como: Angiostrongylus cantonensis, especie originaria de Asia que pro- duce la meningitis eosinofílica o neuroangiostrongiliosis (Alicata 1965, 1966, 1969, Ash 1976, Kliks et al. 1982, Gardiner et al. 1990, Duffy et al. 2004, Spratt 2005, Panackel Distribución geográfica de Achatina (Lissachatina) fulica (Bowdich, 1882) (Gastropoda-Stylommatophora- Achatinidae) en Venezuela Rafael Martínez-Escarbassiere, Enrique O. Martínez y Otto Castillo

Fundación La Salle - - Distribución geográfica de … 93...Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2008, 169: 93-106 Resumen. Achatina fulica es un gastrópodo terrestre

  • Upload
    others

  • View
    2

  • Download
    0

Embed Size (px)

Citation preview

Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2008, 169: 93-106

Resumen. Achatina fulica es un gastrópodo terrestre originario de África Oriental, introducido enVenezuela y señalado por primera vez en 1997 para la ciudad de Caracas. Seis años más tarde seinforma de su presencia en otras localidades del país. El caracol gigante africano es considerado unaplaga de cultivos agrícolas y como vector de peligrosos parásitos en humanos. Se comenta sobre lasposibles medidas para su control o erradicación.

Palabras clave. Achatina fulica. Caracol gigante africano. Especie exótica. Plaga agrícola.

Geographic distribution of Achatina (Lissachatina) fulica (Bowdich, 1882) (Gastropoda-Stylommatophora-Achatinidae) in Venezuela

Abstract. Achatina fulica is a terrestrial mollusk original from Eastern Africa, introduced inVenezuela and reported by the first time in 1997 for the city of Caracas. Six years later its presencewas indicated in several locations in Venezuela. The giant African snail is considered as an agriculturalpest and as vector of harmful parasite worms in humans. Commentaries are included on the possiblemeasures for its control or eradication.

Key words. Achatina fulica. Giant african snail. Exotic species. Agricultural pest.

Introducción

Achatina fulica, especie también conocida como caracol gigante africano, es origi-

naria de África Oriental desde donde ha dispersado a diferentes regiones tropicales y

subtropicales del mundo, las cuales incluyen algunas de las islas Antillas, Brasil y

Venezuela (Bequaert 1950, Wolfenbarger 1971, Frankiel 1989, Schotman 1989, Mead

y Palcy 1992, Martínez-Escarbassiere y Martínez 1997, Teles et al. 1997). Esta especie

presenta importancia médico-sanitaria, ya que dicho gastrópodo puede actuar como

hospedador intermediario de helmintos del género Angiostrongylus Beaver y Rosen

1964, (Alicata 1965, Cheng y Alicata 1965, Punyagupta 1965, Bisseru 1971, Malek y

Cheng 1974, Kliks et al. 1982, Prociv et al. 2000, Kim et al. 2002), el cual incluye a dos

especies que parasitan comúnmente a ratas pero que pueden afectar al hombre y

animales tales como: Angiostrongylus cantonensis, especie originaria de Asia que pro-

duce la meningitis eosinofílica o neuroangiostrongiliosis (Alicata 1965, 1966, 1969, Ash

1976, Kliks et al. 1982, Gardiner et al. 1990, Duffy et al. 2004, Spratt 2005, Panackel

Distribución geográfica de Achatina (Lissachatina) fulica(Bowdich, 1882) (Gastropoda-Stylommatophora-Achatinidae) en Venezuela

Rafael Martínez-Escarbassiere, Enrique O. Martínez y Otto Castillo

94 Distribución de Achatina fulica en Venezuela

et al. 2006), y Angiostrongylus costaricensis, causante de angiostrongiliosis abdominal

que se caracteriza por la obstrucción de las arterias mesentéricas (Morera y Céspedes

1971). En el caso del continente suramericano se ha señalado su presencia y destacado

su importancia como posible vector de los nemátodos antes mencionados (Martínez y

Martínez 1997, Teles et al. 1997, Carvalho et al. 2003, Neuhauss et al. 2007). Otra

problemática asociada a este caracol es su alta voracidad hacia una amplia variedad

de cultivos de importancia alimentaria, ornamental y forestal (Bequaert 1950, Mead

1961, 1979a, Dun 1967, Godan 1983, Pawson y Chase 1984, Carefoot y Switzer-

Dunlap 1989, Hernández 1995, Uztáriz 1996, Raut y Barker 2002). En vista de la

importancia que reviste este tema se consideró conveniente analizar la situación de la

Achatina fulica diez años después de haberse corroborado la presencia de la misma en

nuestro país.

Materiales y Métodos

Se revisó el material depositado (conchas) en la colección malacológica del Museo

de Biología de la Universidad Central de Venezuela (MBUCV), así como las observa-

ciones realizadas por distintas personas cuyas descripciones se corroboraron con

muestras de referencia. Los ejemplares fueron clasificados de acuerdo a Abbott (1989)

y Bequaert (1950).

Resultados

Diagnosis (Figura 1). Concha grande y fuerte, presenta espira alta y alargada, con 5

a 71/2 vueltas (según la longitud de la misma), observándose líneas longitudinales de

crecimiento, con la abertura ovalada y alargada hacia la parte superior y longitud de

la abertura de un tercio de la longitud total de la concha. La coloración de la abertura

en ejemplares cercanos a los 70 mm de longitud es violeta blanquecina, mientras que

en ejemplares más pequeños la misma es variable y no difiere mucho de la coloración

externa del periostraco. La columela es corta y truncada en la parte inferior de la

misma, la cual constituye una característica diagnóstica de la familia. El periostraco es

delgado y en el se observa un patrón de bandas longitudinales de color marrón, violeta

y beige (USDA-APHIS. 2005. New Pest Response Guidelines. Giant African Snails:

Snail Pests in the Family Achatinidae. 21 de octubre de 2007.

http://www.aphis.usda.gov/import_export/plants/manuals/emergency/downlo

ads/nprg_gas.pdf). Para una descripción anatómica de este género se deben consultar

los trabajos de Mead (1950, 1979b, 1995).

Distribución (Figura 2). Achatina fulica fue capturada en estado de libertad por

primera vez en el jardín de una vivienda en la ciudad de Caracas (Martínez y Martínez

1997) cerca del lugar donde se ofrecían en venta a dichos caracoles. Esta especie es

nuevamente observada en 2002, en la ciudad de Guanare, Estado Portuguesa. En

95Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 169

2003 se amplia su área de distribución al sur del Estado Delta Amacuro, en la región

del caño Basama cercana a la Reserva Forestal de Imataca; en un cultivo de frijoles

(Phaseolus vulgaris) en Bobare (Estado Lara); en una plantación de cacao (Theobroma

cacao) al sur de la ciudad de Carúpano (Estado Sucre) y en las inmediaciones de

Caripito (Estado Monagas). También se confirmó su presencia en otras localidades

como la Isla de Margarita (Estado Nueva Esparta); El Limón (Estado Aragua); así

como en el Jardín Botánico y en el Paraíso, ambos ubicados en la ciudad de Caracas.

Discusión

El caracol gigante africano es el miembro más reciente de la lista de moluscos

exóticos presentes en Venezuela con poblaciones reproductoras establecidas (Martínez

2001). En este sentido, es necesario señalar que si bien en su debido momento se alertó

a las autoridades gubernamentales sobre la presencia de la Achatina fulica en

Venezuela, las mismas desestimaron la situación que actualmente parece salirse de

control (Martínez y Martínez 1997, Teles et al. 1997; Anexo 1). Es de notar que con la

ya citada tendencia del caracol gigante africano a comportarse como una plaga no

debe sorprender que esta especie se encuentre en zonas agrícolas, con vegetación

intervenida y hasta urbanas tal como sucede en el vecino Brasil, donde se introdujo de

manera clandestina con propósitos de cultivo comercial en la década de los ochenta

(Vasconcellos y Pile 2001, Coelho 2005, Fischer y Colley 2005, Thiengo et al. 2006).

Sin embargo, tampoco se puede descartar su presencia en zonas relativamente

prístinas y con abundante vegetación, donde la elevada temperatura y altas precipi-

taciones constituyen una zona ideal para la mayoría de los gastrópodos pulmonados

terrestres (Barker 2001, Fischer y Colley 2005, Eston et al. 2006, Fischer et al. 2006).

En Venezuela Achatina fulica ha presentado una alta tasa de dispersión, a lo largo

de la región boscosa y montañosa del norte del país en un período de diez años, a una

velocidad promedio de 100 km/año desde la localidad donde se registró inicialmente,

por lo que dicha propagación se debe a la acción humana involuntaria o intencional.

Adicionalmente su ausencia en otras partes del territorio nacional probablemente se

Figura 1. Imágenes de la concha y de un ejemplar vivo de Achatina fulica.

96 Distribución de Achatina fulica en Venezuela

deba a la falta de muestreos los cuales revisten cierto grado de dificultad (Craze y

Mauremootoo 2002). No obstante, por ser una especie exótica sin depredadores

autóctonos la misma tiene ventajas naturales para invadir nuevas zonas por sus propios

medios (Barker 2004), por lo que se considera conveniente mantenerla bajo

observación para evitar que ocurran explosiones poblacionales que devengan en

plagas agrícolas, como sucedió con otras especies de gastrópodos en el país

(Ordosgoitti 1999, Montero et al. 2000). Por otro lado, en lo que respecta al modo de

ingreso a Venezuela, se presume que ingresó como contrabando proveniente de Brasil

donde se estableció inicialmente; sin embargo la mención de un criadero en la ciudad

de Guanare al occidente del país (Hernández 1995), permite considerar como hipótesis

alternativa el ingreso de esta especie a través de la frontera con Colombia.

En lo concerniente a la importancia médico-sanitaria hay numerosas evidencias

de que Achatina fulica es un potencial vector de nemátodos del género Angiostrongylus

normalmente presentes en los pulmones de ratas del viejo mundo, los cuales ocasionan

en el humano y animales silvestres meningoencefalitis eosinofílica o la ileocolitis

eosinofílica, ambas confirmadas en nuestro continente. La meningoencefalitis

eosinofílica por Angiostrongylus cantonensis es una enfermedad emergente en nuestro

hemisferio (Dorta et al. 1997). Esta grave afección del sistema nervioso central se

manifiesta por cefalea de inicio agudo, acompañada por al menos uno de los siguientes

síntomas: trastornos visuales, fotofobia, rigidez de la nuca, cervicalgia, hiperestesias o

parestesias, hipertensión intracraneana y pleocitosis, con o sin eosinofilia en el líquido

cefalorraquideo, nauseas, vómitos, fiebre ligera o ausente y anormalidades de los

nervios craneales (Petjom et al. 2002). Por otra parte, la ileocolitis esosinofílica es una

enfermedad ocasionada por Angiostrongylus costaricensis, parásito presente

normalmente en los pulmones de las ratas neotropicales (Sigmodon hispidus y

Oryzomis spp.) y en hospedadores intermediarios como babosas sin concha o

sietecueros de diversas especies (Systellommatophora-Veronicellidae), y en gastró-

podos exóticos como Limax spp., Bradybaena similaris y Deroceras laeve (Teixeira et

al. 1993, Maurer et al. 2002). Al respecto cabe mencionar que Achatina fulica parece

ser poco propensa a ser infectada por A. costaricensis (Vasconcelos y Pile 2001, Fonseca

y Nascimento 2004, Neuhauss et al. 2007). La angiostrongilosis abdominal se

caracteriza por trombosis en los vasos que irrigan el intestino y otros órganos

abdominales, ocasionando apendicitis o la inflamación y en muchos casos la necrosis

de dichos tejidos (Morera y Céspedes 1971, Morera 1973, Morera y Amador 1998). La

presencia de la meningoencefalitis eosinofílica en el área del Caribe (Aguiar et al. 1981,

Pascual et al. 1981, Andersen et al. 1986, Campbell y Little 1988, Gardiner et al. 1990,

Vargas et al. 1992, Juminer et al. 1993, Barrow et al. 1996, Raccurt 1997, Lindo et al.

2002, Slom et al. 2002, Raccurt et al. 2003), así como la confirmación de casos de

angiostrongilosis abdominal en Venezuela (Incani et al. 2007) y nuestros vecinos

(Malek 1981, Rambo et al. 1997), debería bastar para poner de sobreaviso a las

autoridades nacionales por los riesgos sanitarios y zoonóticos (Casanova et al. 2006).

97Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 169

Fig

ura

2.

Map

a d

e V

enez

uel

a c

on

las

loca

lid

ad

es d

on

de

se h

an

rec

ole

ctad

o e

jem

pla

res

de

Ach

ati

na f

ulica

.

98 Distribución de Achatina fulica en Venezuela

Por último, en lo que respecta a medidas de control y erradicación se tiene como

primera opción al empleo de agentes químicos molusquicidas. Sin embargo, estos son

costosos, requieren de una compleja estructura organizativa para su aplicación

sistemática (Pointier y McCullogh 1989, Henderson y Triebskorn 2002), y son tóxicos

tanto para diferentes especies de animales como para el ser humano (Dolder 2003).

La segunda opción a considerar es el control biológico; sin embargo en el caso de

la Achatina fulica este remedio generalmente ha agravado el problema (Cowie 2001,

France et al. 2002, Raut y Barker 2002, Barker 2004). El caso de varias islas del

Pacífico donde apareció al caracol africano es bastante ilustrativo, ya que la

introducción de depredadores para controlar a esta especie tales como los gastrópodos

pulmonados Euglandina rosea y Gonaxis quadrilateralis, al igual que las planarias

Platydemus manokwari y Endeavouria septemlineata, resultaron contraproducentes al

ser estos poco selectivos y dirigir sus preferencias hacia caracoles endémicos, varios de

los cuales terminaron extintos (Clarke et al. 1984, Murray et al. 1988, Cyverel y

Simberloff 1996, Cowie y Robinson 2003, Ohbayashi et al. 2005). En el caso de

nuestro continente y Las Antillas es necesario tomar en cuenta la introducción de dos

especies de gastrópodos prosobranquios Thiara granifera y Melanoides tuberculata

para el control biológico de la Biomphalaria glabrata, hospedador intermediario del

Schistosoma mansoni agente transmisor de la bilharzia (Prentice 1983, Pointier y

Mccullogh 1989, Pointier 2001). Si bien estas dos especies han eliminado a los

planórbidos en aquellos cuerpos de agua donde han proliferado, además de ser muy

invasivos y con alta capacidad de dispersión (Prypchan y Chrosciechowski 1992,

Pointier et al. 1994, De Marco 1999), se teme que los mismos sean a su vez portadores

de trematodos como Paragonimus westermani y Clonorchis chinensis que pueden

infectar al ser humano (Chaniotis et al. 1980, Vaz et al. 1986). En el caso de Thiara

granifera en diversos embalses como el de Las Majaguas (Estado Portuguesa) se

pueden contar millares de individuos por metro cuadrado (Martínez-Escarbassiere

observ. pers.; Instituto Hórus de Desenvolvimento e Conservação Ambiental. 2005.

Melanoides tuberculatus. 21 de octubre de 2007. http://www.institutohorus.org.br/

down load/fichas/Melanoides_tuberculatus.htm).

La tercera opción es la recolección manual de los caracoles y su posterior

incineración, la cual no ocasiona impactos sobre el ambiente y otros seres vivos (Raut

y Barker 2002). También luce promisoria la protección de los cultivos mediante el

empleo de setos con diversas anonáceas, siendo los más efectivos los de Annona glabra

y A. muricata, conocidas en nuestro país como “anón liso” y “guanábano” respecti-

vamente (dos Santos y Sant’ana 2001, Prasad et al. 2004). Otros molusquicidas y

repelentes no tóxicos lo constituyen las mezclas binarias de compuestos sintéticos y

naturales siendo el de Cedrus deodara y Allium sativum el más efectivo (Rao y Singh

2002).

99Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 169

Conclusiones

Achatina fulica es un molusco exótico establecido en ambientes naturales, con

poblaciones reproductoras y amplias capacidades de dispersión en el territorio

nacional, por lo que es necesario hacerle un estricto seguimiento. Por otra parte, es

importante tener en cuenta que esta especie puede actuar como vector de diversas

enfermedades parasitarias que pueden afectar a los humanos y animales tanto

silvestres como domésticos. Finalmente, dado el desconocimiento de diversos aspectos

de la biología y ecología del caracol gigante africano en el país, se recomienda realizar

estudios para establecer los medios de propagación y dispersión así como los impactos

ambientales ocasionados por la misma.

Material Examinado

Achatina fulica: MBUCV-XIV-5881, 16 ejemplares, recolectados en Altamira, MunicipioChacao, Estado Miranda (11°08’N-66°55’O), por Rafael Martínez y Enrique Martínez, en1996; MBUCV-XIV-por catalogar, recolectado en Acarigua, Municipio Páez, (9°33'12''N-69°14'16''O), y Municipio Guanare, Estado Portuguesa (9°03'N-69°45'O), por OttoCastillo, en el 2002; MBUCV-XIV-4040, 2 ejemplares, recolectados en el río Cuyubini enlas inmediaciones del caserío El Terrón, Municipio Antonio Díaz, Estado Delta Amacuro(08°02'01''N-60°26'26''O), por Isabel Márquez González, en el 2002; MBUCV-XIV-4041,2 ejemplares, recolectados en Bobare, Municipio Iribarren, Estado Lara (10°16'N-69°29'O),por María Isabel Yépez, en el 2003; MBUCV-XIV-4042, 4 ejemplares, recolectados alnorte de Caripito, Municipio Bolívar, Estado Monagas (10°09'00''N-63°07'46''O), porAdriana Bermúdez, en el 2003; MBUCV-XIV-4043, 1 ejemplar, recolectado en Carúpano,Municipio Bermúdez, Estado Sucre (10°39'11''N-63°14'45''O), por Verónica Ruiz, en el2003; MBUCV-XIV-por catalogar, 1 ejemplar, recolectado en El Paraíso, MunicipioLibertador, Distrito Capital (10°29'21''N-66°55'49''O), por Enrique Martínez M., en el2007; MBUCV-XIV-por catalogar, 1 ejemplar, recolectado en El Limón, Municipio MarioBriceño Iragorry, Estado Aragua (10°18'02''N-67°37'04''O), por Alberto Fernández Badillo,en el 2007.

Bibliografía.

ABBOTT, R. T. 1989. Compendium of landshells: a colour guide to more than 2,000 of theWorld’s Terrestrial Shells. American Malacologists Inc., Burlington, USA. 240 pp.

AGUIAR, P. H., P. MORERA Y J. PASCUAL. 1981. First record of Angiostrongylus cantonensis inCuba. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene 30(5): 963-965.

ALICATA, J. E. 1965. Biology and distribution of the rat lungworm, Angiostrongylus cantonensis,and its relation to eosinophilic meningoencephalitis and other neurological disorders of manand animals. Advances in Parasitology 3: 223-248.

ALICATA, J. E. 1966. The presence of Angiostrongylus cantonensis in islands of the Indian Oceanand probable role of the giant African snail, Achatina fulica, in dispersal of the parasite to thePacific islands. Canadian Journal of Zoology 44(6): 1041-1049.

ALICATA, J. E. 1969. Present status of Angiostrongylus cantonensis in man and animals in thetropics. Journal of Tropical Medicine and Hygiene 72(3): 53-63.

ANDERSEN, E., D. J. GUBLER, K. SØRENSEN, J. BEDDARD Y L. R. ASH. 1986. First report ofAngiostrongylus cantonensis in Puerto Rico. American Journal of Tropical Medicine andHygiene 35: 319-322.

100 Distribución de Achatina fulica en Venezuela

ASH, L. R. 1976. Observations on the role of mollusks and planarians in the transmission ofAngiostrongylus cantonensis infection of man in New Caledonia. Revista de BiologíaTropical 24(1): 163-174.

BARKER, G. M. 2001. Gastropods on land: Phylogeny, diversity and adaptive morphology. Pp.1-146. En: G. M. Barker (Ed.), The biology of terrestrial molluscs. CABI Publishing.Wallingford, Oxon, UK.

BARKER, G. M. (ED.). 2004. Natural enemies of terrestrial molluscs. CABI Publishing.Wallingford, Oxon, UK. 640 pp.

BARROW, K. O., A. ST. ROSE Y J. F. LINDO. 1996. Eosinophilic meningitis: is Angiostrongyluscantonensis endemic in Jamaica?. West Indian Medical Journal 45: 70-71.

BEAVER, P. C. Y L. ROSEN. 1964. Memorandum on the first report of Angiostrongylus in Man,by Nomura and Lin, 1945. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene 13(4): 589-590.

BEQUAERT, C. J. 1950. Studies in the Achatinidae group of African land snails. Bulletin of theMuseum of Comparative Zoology 105(1): 1-216.

BISSERU, B. 1971. The prevalence of Angiostrongylus cantonensis larvae collected from the giantAfrican snail, Achatina fulica in west Malaysia and Singapore. Southeast Asian Journal ofTropical Medicine and Public Health 2(4): 523-526.

CAMPBELL, B. G. Y M. D. LITTLE. 1988. The finding of Angiostrongylus cantonensis in rats inNew Orleans. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene 38(3): 568-573.

CAREFOOT, T. H. Y M. SWITZER-DUNLAP. 1989. Effect of amino acid imbalance in artificial dietson food choice and feeding in two species of terrestrial snails Cepaea nemoralis and Achatina

fulica. Journal of Molluscan Studies 55(3): 323-328.

CARVALHO, O. S., H. M. S. TELES, E. M. MOTA, C. L. G. F. MENDONÇA Y H. L. LENZI. 2003.Potentially of Achatina fulica Bowdich, 1822 (Mollusca: Gastropoda) as intermediate host ofthe Angiostrongylus costaricensis Moreira y Cespedes 1971. Revista da Sociedade Brasileirade Medicina Tropical 36(6): 743-745.

CASANOVA, J., A. RIBAS Y J. SEGOVIA. 2006. 23 Nematode zoonoses. Pp. 515-526. En: S.Morand, B. R. Krasnov y R. Poulin (Eds.), Micromammals and macroparasites. Fromevolutionary ecology to management. Springer-Verlag Tokyo.

CHANIOTIS, B. N. C., J. M. BUTLER JR., F. FERGUSON Y W. R. JOBIN. 1980. Bionomics of Thiaragranifera (Gastropoda: Thiaridae) in Puerto Rico, an asiatic vector of Paragonimiasiswestermani. Caribbean Journal of Science 16(1-4): 81-90.

CHENG, T. C. Y J. E. ALICATA. 1965. On the modes of infection of Achatina fulica by the larvaeof Angiostrongylus cantonensis. Malacologia 2(2): 267-274.

CIVEYREL, L. Y D. SIMBERLOFF. 1996. A tale of two snails: is the cure worse than the disease?.Biodiversity and Conservation 5(10): 1231-1252.

COELHO, L. M. 2005. Informe técnico para o controle do caramujo africano (Achatina fulica,Bowdich 1822) em Goiás. Agencia Rural, Documento 4, Goiânia, Brasil. 12 pp.

CLARKE, B., J. MURRAY Y M. S. JOHNSON. 1984. The extinction of endemic species by aprogram of biological control. Pacific Science 38(2): 97-104.

COWIE, R. H. 2001. Can snails ever be effective and safe biocontrol agents?. InternationalJournal of Pest Management 47(1): 23-40.

COWIE, R. H. Y A. C. ROBINSON. 2003. The decline of native pacific island faunas: changes instatus of the land snails of Samoa through the 20th century. Biological Conservation 110(1):55-65.

101Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 169

CRAZE, P. G. Y J. R. MAUREMOOTOO. 2002. A test of methods for estimating population size ofthe invasive land snail Achatina fulica in dense vegetation. Journal of Applied Ecology 39(4):653-660.

DE MARCO, P. J. 1999. Invasion by the introduced aquatic snail Melanoides tuberculata (Müller,1774) (Gastropoda: Prosobranchia: Thiaridae) of the Rio Doce State Park, Minas Gerais,Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment 34(3): 186-189.

DOLDER, L. K. 2003. Metaldehyde toxicosis. Veterinary Medicine: 213-215.

DORTA-CONTRERAS, A. J., F. A. NÚÑEZ-FERNÁNDEZ, O. PÉREZ-MARTÍN, M. LASTRE-GONZÁLEZ,M.E. MAGRANER-TARRAU, R. BU-COIFIÚ FANEGO, E. NORIS-GARCÍA, B. PADILLA-DOCAL, M.T. INTERIÁN-MORALES, J. F. MARTÍNEZ-DELGADO Y E. SÁNCHEZ-ZULUETA. 2007.Peculiaridades de la meningoencefalitis por Angiostrongylus cantonensis en América. Revistade Neurología 45(12): 755-763.

DOS SANTOS, A. F. Y A. E. G. SANTANA. 2001. Molluscicidal properties of some species ofAnnona. Phytomedicine 8(2): 115-120.

DUFFY, M. S., C. L. MILLER, J. M. KINSELLA Y A. DE LAHUNTA. 2004. Parastrongyluscantonensis in a nonhuman primate, Florida. Emerging Infectious Diseases 10(12): 2207-2210.

DUN, G. S. 1967. The giant snail. Papua and New Guinea Agricultural Journal 18(1): 123-125.

ESTON, M. R., G. V. MENEZES, A. Z. ANTUNEZ, A. S. R. SANTOS Y A. M. R. SANTOS. 2006.Espécie invasora em unidade de conservação: Achatina fulica (Bowdich, 1822) no ParqueEstadual Carlos Botelho, Sete Barras, SP, Brasil (Nota Científica). Revista do InstitutoFlorestal de São Paulo 18: 173-179.

FISCHER, M. L. Y E. COLLEY. 2005. Espécie invasora em reservas naturais: caracterização dapopulação de Achatina fulica Bowdich, 1822 (Mollusca-Achatinidae) na Ilha Rasa,Guaraqueçaba, Paraná, Brasil. Biota Neotropica 5(1): 1-18.

FISCHER, M. L., M. SIMIÁO, E. COLLEY, R. D. ZENNI, D. A. T. SILVA Y N. LATOSKI. 2006. Ocaramujo exótico invasor na vegetação nativa em Morretes, PR: diagnóstico da população deAchatina fulica Bowdich, 1822 em um fragmento de Floresta Ombrófila Densa aluvial. BiotaNeotropica 6(2): 1-4.

FONSECA, M. G. Y L. R. NASCIMENTO. 2004. Occurrence of Achatina fulica Bowdich, 1822(Gastropoda: Achatinidae) in three municipalities in the north region of São Paulo state,Brazil. Arquivos do Instituto Biologico 71: 654-655.

FRANCE, A., M. GERDING, C. CESPEDES Y M. CORTEZ. 2002. Control de babosas (Derocerasreticulatum Müller) con Phasmarhabditis hermaphrodita Schneider (Nematoda:Rhabditidae) en suelos con sistema de cero labranza. Agricultura Técnica 62(2): 181-190.

FRANKIEL, L. 1989. Les Achatines aux Antilles. Circular, Centre Départemental deDocumentation Pédagogique. 10 pp.

GARDINER, C. H., S. WELLS, A. E. GUTTER, L. FITZGERALD, D. C. ANDERSON, R. K. HARRIS Y

D. K. NICHOLS. 1990. Eosinophilic meningoencephalitis due to Angiostrongylus cantonensisas the cause of death in captive non-human primates. American Journal of TropicalMedicine and Hygiene 42(1): 70-74.

GODAN, D. 1983. Pest slugs and snails. Springer-Verlag, Berlin. 445 pp.

HENDERSON, I. Y R. TRIESKORN. 2002. Chemical control of terrestrial gastropods. Pp. 1-31. En:G. M. Barker (Ed.), Molluscs as crop pests. CABI Publishing, Wallingford, Oxon, UK.

HERNÁNDEZ, M. E. 1995. Algunos aspectos sobre la cría del caracol africano del jardín petit-gris(Helix aspersa aspersa Müller), (Helicidae, Mollusca) en Maracay, Estado Aragua. Tesis depregrado, Facultad de Agronomía, Universidad Central. 52 pp.

102 Distribución de Achatina fulica en Venezuela

INCANI, R. N., E. CALEIRAS, M. MARTÍN Y C. GONZÁLEZ. 2007. Human infection byAngiostrongylus costaricensis in Venezuela: First report of a confirmed case. Revista doInstituto de Medicina Tropical de São Paulo 49(3): 197-200.

JUMINER, B., G. BOREL, H. MAULEON, M. C. DURETTE-DESSET, C. P. RACCURT, M. ROUDIER,M. NICOLAS Y J. M. PÉREZ. 1993. L’infestation murine naturelle par Angiostrongyluscostaricensis Morera et Cespedes 1971 à la Guadeloupe. Bulletin de la Société de PathologieExotique 86: 502-505.

KIM, D. Y., T. B. STEWART, R. W. BAUER Y M. MITCHELL. 2002. Parastrongylus(=Angiostrongylus) cantonensis now endemic in Louisiana wildlife. Journal of Parasitology88(5): 1024-1026.

KLIKS, M. M., K. KROENKE Y J. M. HARDMAN. 1982. Eosinophilic radiculomyeloencephalitis:An angiostrongyliasis outbreak in American Samoa related to ingestion of Achatina fulicasnails. American Journal of Tropical. Medicine and Hygiene 31(6): 1114-1122.

LINDO, J. F., C. WAUGH, J. HALL, C. CUNNINGHAM-MYRIE, D. ASHLEY, M. L. EBERHARD, J. J.SULLIVAN, H. S. BISHOP, D. G. ROBINSON, T. HOLTZ Y R. D. ROBINSON. 2002. EnzooticAngiostrongylus cantonensis in rats and snails after outbreak of human eosinophilicmeningitis, Jamaica. Emerging Infectious Diseases 8(3): 324-326.

MALEK, E. A. 1981. Presence of Angiostrongylus costaricensis Morera and Céspedes 1971 inColombia. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene 30(1): 81-83.

MALEK, E. A. Y T. C. CHENG. 1974. Medical and economic malacology. Academic Press, NewYork and London. 398 pp.

MARTÍNEZ, E. O. 2001. Moluscos. Pp. 65-66. En: J. Ojasti (Ed.), Informe sobre las especiesexóticas. Oficina Nacional de Diversidad Biológica, Convenio BID-CAN, Ministerio delAmbiente y de los Recursos Naturales, Caracas, Venezuela.

MARTÍNEZ-ESCARBASSIERE, R. Y E. O. MARTÍNEZ. 1997. Nota acerca de la Achatina(Lissachatina) fulica (Bowdich, 1822), peligroso caracol africano (Pulmonata-Achatinidae)introducido en Venezuela. Acta Biologica Venezuelica 17(1): 37-40.

MAURER, R. L., C. GRAEFF-TEIXEIRA, J. W. THOME, L. A. CHIARADIA, H. SUGAYA Y K.YOSHIMURA. 2002. Natural infection of Deroceras laeve (Mollusca: Gastropoda) withmetastrongylid larvae in a transmission focus of abdominal angiostrongyliasis. Revista doInstituto de Medicina Tropical de São Paulo 44(1): 53-54.

MEAD, R. A. 1950. Comparative genital anatomy of some African Achatinidae (Pulmonata).Bulletin of the Museum of Comparative Zoology 105: 219-291.

MEAD, R. A. 1961. The giant African snail. A problem in economic malacology. University ofChicago Press, Chicago. 257 pp.

MEAD, R. A. 1979a. Economic malacology with particular reference to Achatina fulica. Pp. 1-150. En: V. Fretter y J. Peake (Eds.), Pulmonates. Vol. 2B, Academic Press, London.

MEAD, R. A. 1979b. Anatomical studies in the African Achatinidae - a preliminary report.Malacologia 18(1-2): 133-138.

MEAD, R. A. 1995. Anatomical studies reveal new phylogenetic interpretations in Lissachatina(Pulmonata: Achatinidae). Journal of Molluscan Studies 61(2): 257-273.

MEAD, R. A. Y L. PALCY. 1992. Two giant African land snail species spread to Martinique,French West Indies. Veliger 35(1): 74-77.

MONTERO, F., G. PERRUOLO Y A. MEDINA. 2000. Preferencia alimentaria de la babosa, sobre elfollaje fresco de algunas plantas hortícola. Revista Agronomía Tropical 50(2): 157-165.

MORERA, P. 1973. Life history and redescription of Angiostrongylus costaricensis Morera andCéspedes, 1971. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene 22(4): 613-621.

103Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 169

MORERA, P. Y R. CESPEDES. 1971. Angiostrongylus costaricensis n. sp. (Nematoda:Metastrongyloidea), a new lung-worm occurring in man in Costa Rica. Revista de BiologíaTropical 18(1): 173-185.

MORERA, P. Y J. AMADOR. 1998. Prevalencia de la angiostrongilosis abdominal y la distribuciónestacional de la precipitación. Revista Costarricense de Salud Pública 7(13): 1-14.

MURRAY, J., E. MURRAY, M. S. JOHNSON Y B. CLARKE. 1988. The extinction of Partula onMoorea. Pacific Science 42(3-4): 150-153.

NEUHAUSS, E., M. FITARELLI, J. ROMANZINI, C. GRAEFF-TEIXEIRA. 2007. Low susceptibility ofAchatina fulica from Brazil to infection with Angiostrongylus costaricensis and A.cantonensis. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 102(1): 49-52.

OHBAYASHI, T., I. OKOCHI, H. SATO Y T. ONO. 2005. Food habit of Platydemus manokwari DeBeauchamp, 1962 (Tricladida: Terricola: Rhynchodemidae), known as a predatory flatwormof land snails in the Ogasawara (Bonin) Islands, Japan. Applied Entomology and Zoology40(4): 609-614.

ORDOSGOITTI, A. 1999. Caracoles plagas de cítricas en Yumare, Estado Yaracuy. AgronomíaTropical 49(4): 517-525.

PANACKEL, V., G. CHERIAN, K. VIJAYAKUMAR Y R. N. SHARMA. 2006. Eosinophilic meningitisdue to Angiostrongylus cantonensis. Indian Journal of Medical Microbiology 24(3): 220-221.

PASCUAL, J. E., R. P. BOULI Y H. AGUIAR H. 1981. Eosinophilic meningoencephalitis in Cuba,caused by Angiostrongylus cantonensis. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene30(5): 960-962.

PAWSON, P. A. Y R. CHASE. 1984. The life cycle and reproductive activity of Achatina fulica(Bowdich) in laboratory and culture. Journal of Molluscan Studies 97(11): 25-42.

PETJOM, S., B. CHAIWUN, J. SETTAKORN, P. VISRUTARATNA, S. RANGDAENG Y P. S. THORNER.2002. Angiostrongylus cantonensis infection mimicking a spinal cord tumor. Annals ofNeurology 52(1): 99-101.

POINTIER, J. P. 2001. Invading freshwater snails and biological control in Martinique Island,French West Indies. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 96: 67-74.

POINTIER, J. P. Y F. MCCULLOGH. 1989. Biological control of snail hosts of Schistosoma mansoniin the caribbean area using Thiara spp. Acta Tropical 46: 147-155.

POINTIER, J. P., R. N. INCANI, C. BALZAN, P. CHROSCIECHOWSKI Y S. PRYPCHAN. 1994. Invasionof the rivers of the littoral central region of Venezuela by Thiara granifera and Melanoidestuberculata (Mollusca, Prosobranchia, Thiaridae) and the absence of Biomphalaria glabrata,snail host of Schistosoma mansoni. The Nautilus 107(4): 124-128.

PRASAD, G. S., D. R. SINGH, S. SENANI Y R. P. MEDHI. 2004. Eco-friendly way to keep awaypestiferous Giant African snail, Achatina fulica Bowdich from nursery beds. Current Science87(12): 1657-1659.

PRENTICE, M. A. 1983. Displacement of Biomphalaria glabrata by the snail Thiara granifera infield habitats in Santa Lucia, West Indies. Annals of Tropical Medicine and Parasitology77(1): 51-59.

PROCIV, P., D. M. SPRATT Y M. S. CARLISLE. 2000. Neuro-angiostrongyliasis: Unresolved issues.International Journal for Parasitology 30(12-13): 1295-1303.

PRYPCHAN, S. Y P. CHROSCIECHOWSKI. 1992. Invasión de las aguas dulces del litoral centralvenezolano (DF) por caracoles del género Thiara (Melaniidae). Boletín de la Dirección deMalariología y Saneamiento Ambiental 32(1-4): 50-58.

PUNYAGUPTA, S. 1965. Eosinophilic meningoencephalitis in Thailand: Summary of new casesand observations on Angiostrongylus cantonensis as a causative agent and Pila ampullacea anew intermediate host. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene 14(3): 370-374.

104 Distribución de Achatina fulica en Venezuela

RAO, I. G. Y D. K. SINGH. 2002. Toxic effect of single and binary treatments of synthetic andplant-derived molluscicides against Achatina fulica. Journal of Applied Toxicology 22(3): 211-215.

RACCURT, C. P. 1997. 2 murine angiostrongyliasis in the Caribbean and their humanconsequences: a menace for Haiti? Medecine Tropicale (Marseille) 57(4): 412-413.

RACCURT, C. P., J. BLAISE Y M. C. DURETTE-DESSET. 2003. Présence d’ Angiostrongyluscantonensis en Haïti. Tropical Medicine and International Health 8(5): 423-426.

RAMBO, P. R., A. A. AGOSTINI Y C. GRAEFF-TEIXEIRA. 1997. Abdominal angiostrongylosis inSouthern Brazil - Prevalence and parasitic burden in mollusc intermediate hosts fromeighteen endemic foci. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 92(1): 9-1.

RAUT, S. K. Y G. M. BARKER. 2002. Achatina fulica Bowdich and other Achatinidae as pests intropical agriculture. Pp. 55-114. En: G. M. Barker (Ed.), Molluscs as crop pests. CABIPublishing, Wallingford, Oxon, UK.

SCHOTMAN, C. Y. L. 1989. Data sheet on the giant African snail Achatina fulica Bowdich(Mollusca: Achatinidae). Pp. 16-21. En: PROVEG-19. FAO Regional Office of LatinAmerica and the Caribbean Plant Quarantine Action Programme.

SLOM, T. J., M. M. CORTESE, S. I. GERBER, R. C. JONES, T. H. HOLTZ, A. S. LOPEZ, C. H.ZAMBRANO, R. L. SUFIT, Y. SAKOLVAREE, W. CHAICUMPA, B. L. HERWALDT Y S. JOHNSON.2002. An outbreak of eosinophilic meningitis caused by Angiostrongylus cantonensis intravellers returning from the Caribbean. New England Journal of Medicine 346(9): 668-675.

SPRATT, D. M. 2005. Neuroangiostrongyliasis: disease in wildlife and humans. MicrobiologyAustralia 26(2): 63-64.

TEIXEIRA, C. G., S. C. THIENGO, J. W. THOME, A. B. MEDEIROS, L. CAMILLO-COURA Y A. A.AGOSTINI. 1993. On the diversity of mollusc intermediate hosts of Angiostrongyluscostaricensis Morera y Cespedes, 1971 in southern Brazil. Memórias do Instituto OswaldoCruz 88(3): 487-489.

TELES, H. M. S., J. F. VAZ, L. R. FONTES Y M. F. DOMINGOS. 1997. Registro de Achatina fulicaBowdich, 1822 (Mollusca, Gastropoda) no Brasil: Caramujo hospedeiro intermediário daangiostrongilíase. Revista de Saúde Pública 31(3): 310-312.

THIENGO, T. C., F. A. FARACO, N. C. SALGADO, R. H. COWIE Y M. A. FERNANDEZ. 2006. Rapidspread of an invasive snail in South America: the giant African snail, Achatina fulica, inBrasil. Biological Invasions 9(6): 693-702.

UZTARIZ, N. 1996. Estudios preliminares sobre la cría, producción y consumo del caracolafricano de jardín (Achatina fulica) en Maracay-Aragua. Venezuela. Tesis de pregrado,Facultad de Agronomía, Universidad Central de Venezuela. 69 pp.

VARGAS, M., J. D. GÓMEZ PÉREZ Y E. A. MALEK. 1992. First record of A. cantonensis (Chen,1935) (Nematoda: Metastrongylidae) in the Dominican Republic. Tropical Medicine andParasitology 43(4): 253-255.

VASCONCELLOS, M. C. Y E. PILE. 2001. Ocorrência de Achatina fulica no Vale do Paraíba,Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Revista de Saúde Pública 35(6): 582-584.

VAZ, J. F., H. M. S. TELES, M. A. CORREA Y S. P. S. LEITE. 1986. Ocorrência no Brasil de Thiara(Melanoides) tuberculata (O. F. Muller, 1774) (Gastropoda, Prosobranchia), primeirohospedeiro intermediário de Clonorchis sinensis (Cobbold, 1875) (Trematoda,Plathyhelmintes). Revista de Saúde Pública 20(4): 318-322.

WOLFENBARGER, D. O. 1971. Dispersion of the giant African snail, Achatina fulica. QuarterlyJournal of the Florida Academy of Sciences 34: 48-52.

105Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 169

Anexo 1. Artículos de prensa relacionados con la presencia de Achatina fulica en Venezuela.

. Aragua alerta por presencia del “caracol gigante africano”. (2007, octubre 21). Diario ElCarabobeño.

. Ascienden a 87 casos de meningitis por caracoles contaminados en pekín. (2006, agosto 23).Diario El Universal.

. COORDENAÇÃO DE VIGILÂNCIA AMBIENTAL EM SAÚDE. 2005. Informe Técnico:Achatina fulica Bowdich, 1822 (caramujo gigante africano). 21 de octubre de 2007.http://www.institutohorus.org.br/download/artigos/caramujo.pdf.

. FUENTES, L. 2006. Moluscos de importancia agrícola. Revista Digital CENIAP Hoy Nº 11mayo-agosto. 21 de octubre de 2007. http://www.ceniap.gob.ve/ceniaphoy/articulos/n11/arti/fuentes_l.htm.

. GUILLÉN, E. (2007, noviembre 3). Autoridades inician campaña informativa sobre caracolgigante. Diario El Universal, pp. 1-8.

. GUILLÉN, E. (2007, noviembre 7). Escuela protesta por invasión de caracoles africanosgigantes. Diario El Universal, pp. 1-8.

. GUILLÉN, E. (2007, noviembre 12). En peligro el Henri Pittier por presencia de caracolafricano. Diario El Universal, pp. 1-7.

. KEGLEY, S., B. HILL Y S. ORME. Metaldehyde - Identification, toxicity, use, waterpollution potential, ecological toxicity and regulatory information. PAN Pesticide Database.21 de octubre de 2007. http://www.pesticideinfo.org/Detail_Chemical.jsp?Rec_Id=PC32878.

. INSTITUTO HÓRUS. Espécies exóticas invasoras: Fichas técnicas. Achatina fulica. 15 deabril de 2008. http://www.institutohorus.org.br/download/fichas/ Achatina_fulica.htm.

. Invasión de caracoles amenaza parque nacional. Boletín Digital Universitario. Universidadde Carabobo, Valencia. 21 de octubre de 2007. http://www.boletin.uc.edu.ve/index.php?option=com_content&task view&id= 11087& Itemid=7.

. MATOS, I. (1997, marzo 5). Caracol que venden en Caracas es perseguido a nivel mundial.Diario El Universal.

. Moluscos del municipio el hatillo. 21 de octubre de 2007. http://es.wikipedia.org/wiki/Moluscos_del_Municipio_El_Hatillo.

. PAIVA, C. L. 2004. Achatina fulica: praga agrícola e ameaça à saúde pública no Brasil. 21de octubre de 2007. http://www.geocities.com/lagopaiva/ achat_tr.htm#resini.

. RODRÍGUEZ, F. (2007, septiembre 19). Caracol africano:“grave problema”. Diario ElPeriodiquito de Aragua, p. 11.

. SEQUERA, L. (2007, noviembre 3). Continúan apareciendo caracoles africanos. Diario ElNacional, Cuerpo Ciudadanos, p. 16.

. TELES, H. M. S., L. R. FONTES Y W. AMARAL. 2001. Critérios gerais para identificaçãodo molusco Achatina fulica. Fundação CEDIC, Brasil. 21 de octubre de 2007, dehttp://www.cedic.org.br/achatina.asp.

106 Distribución de Achatina fulica en Venezuela

Recibido: 08 noviembre 2007Aceptado: 01 mayo 2008

Rafael Martínez-Escarbassiere1, Enrique O. Martínez2 y Otto Castillo3

1 Profesor Jubilado. Instituto de Zoología Tropical. Universidad Central de Venezuela. ApartadoPostal 47058, Los Chaguaramos, Caracas 1014-A, Venezuela.

2 Tecnologías y Servicios Ambientales GEOCLEAN, C. A. [email protected]

3 Programa de Ciencias del Agro y del Mar. Universidad de los Llanos Ezequiel Zamora(UNELLEZ). Guanare, Estado Portuguesa. [email protected]