Vieira & Camargo-Marsupial Vertical Use of Habitat - 2012

7/25/2019 Vieira & Camargo-Marsupial Vertical Use of Habitat - 2012

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Nilton Carlos Cceres

ORGANIZADOR

BIOLOGIA, ECOLOGIAE CONSERVAO


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Esta edio tem o apoio do

IBAMA - Instituto Brasileiro do Meio Ambiente

e dos Recursos Naturais Renovveis

Diretoria de Gesto Estratgica

Centro Nacional de Informao,Tecnologias Ambientais e Editorao

SCEN Trecho 2 Bloco B Edifcio-Sede do Ibama

CEP: 70818-200, Braslia, DF

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Editora UFMSPorto 14 - Estdio Moreno - Campus UFMS

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IBAMAM M A

Reviso (IBAMA)

Maria Jos Teixeira

Auristela WebsterNara Albuquerque

Normalizao bibliogrfca (IBAMA)

Helionidia C. de Oliveira

UNIVERSIDADE FEDERAL

DE MATO GROSSO DO SUL

Foto Capa:

Maurcio E. Graipel

Reitora

Clia Maria Silva Correa Oliveira

Vice-Reitor

Joo Ricardo Filgueiras Tognini

Obra aprovada pelo

CONSELHO EDITORIAL DA UFMS

Resoluo n 00/12

CONSELHO EDITORIALDercir Pedro de Oliveira (Presidente)

Carmen de Jesus Samdio

Celina Aparecida Garcia de Souza Nascimento

Claudete Cameschi de Souza

Edgar Aparecido da Costa.

Edgar Czar NolascoElcia Esnarriaga de Arruda

Gilberto Maia

Maria Rita Marques

Maria Tereza Ferreira Duenhas Monreal

Rosana Cristina Zanelatto SantosSonia Regina Jurado

Ynes da Silva Felix

Dados Internacionais de Catalogao na Publicao (CIP)(Coordenadoria de Biblioteca Central UFMS, Campo Grande, MS, Brasil)


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2 Edio

Campo Grande - MS

2012

Nilton Carlos Cceres

ORGANIZADOR

BIOLOGIA, ECOLOGIAE CONSERVAO


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2012 Nilton Carlos Cceres

Proibida a reproduo total ou parcial por qualquer meio de impresso, em forma idntica, resumida ou modificada,

em lngua portuguesa ou qualquer outro idioma.

Depsito Legal na Biblioteca Nacional

Impresso no Brasil 2012.


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PrefcioNunca foi to urgente descrever, entender a organizao e propor formas de usar a biodiversidade

e seus servios de forma sustentvel; o motivo obvio: uma parcela crescente das espcies caminha emdireo extino global, enquanto as biotas perdem integridade e do origem a novos arranjos biol-

gicos, como os ecossistemas emergentes. Este sentido de urgncia tem motivado uma parcela cada vez

maior da academia a ampliar e sintetizar o conhecimento sobre elementos chaves da diversidade biolgicabrasileira. neste contexto, e com tal ambio, que esta obra nos presenteia com um conjunto formidvel

de informaes sobre os marsupiais brasileiros: da biologia aos problemas de conservao. Esto aquidescritas as 56 espcies que compem, atualmente, a nossa fauna de marsupiais didelfdeos (as cucas,

catitas e gambs), bem como constam aspectos de evoluo, biogeograa, biologia dos organismos, usode habitat, demograa e dinmica populacional, respostas s perturbaes antrpicas e o papel de algumasdestas espcies no nvel de ecossistema, agindo, por exemplo, como dispersores de sementes de uma

parte importante da ora orestal. Folheando os 24 captulos no s apreendi sobre, mas tambm aprendicom os marsupiais: como eclogo me chamou ateno a possibilidade de que mesmo grupos de espciescapazes de persistir, ou at mesmo proliferar em paisagens antrpicas, so vulnerveis s mudanas do

clima em escala regional. Como leigo, me atia a curiosidade o fato de que at 10 espcies podem coexistirem um mesmo local. Todavia, como ressaltado por vrios autores, so ainda conspcuas as lacunas deconhecimento, pois os estudos tem se concentrado na Floresta Atlntica, incluindo os estudos de longa

durao, to necessrios, mais ainda raros no mundo tropical. Alm da contribuio cientca evidente,incluindo a denio da agenda cientca futura, preciso colocar a presente obra em outros contextos.

Devo mencionar que lugar de bicho na natureza, mas eles precisam de um lugar cativo na academia,na cultura, no imaginrio da sociedade e, por m, nas polticas pblicas, para poderem l persistir. Soesforos de sntese, como os condensados nesta obra, que nos ajudam a dar uma identidade taxonmica e

ecolgica ao patrimnio biolgico e, assim, ampliar o espao da biodiversidade na agenda dos tomadores

de deciso. Nestes tempos de mudanas rpidas e drsticas, dar cara, voz e destino adequado biodi-versidade , sem dvida, um enorme desao cientco, mas tambm um valor social a ser construdo;

longo caminho a ser pavimentado obra a obra. Eu agradeo aos autores por nos fornecerem este relatorico e estimulante sobre os marsupiais brasileiros, mas tambm por compartilharem e serem cmplicesdesses desaos.

Marcelo TabarelliProfessor da Universidade Federal de Pernambuco

Pesquisador 1A do CNPqCoordenador da rea de Biodiversidade da CAPES


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ApresentaoAps o lanamento da primeira edio do Os Marsupiais do Brasil em 2006, a procura pelo livro

foi contnua por vrios anos e, com a virada da dcada de 2010, a procura ainda continuava. Ainda no

lanamento em outubro de 2006 no Congresso de Mastozoologia em Gramado, RS, espantei-me com agrande procura pelo pblico acadmico em geral. Embora tenha sido uma tiragem modesta, esta certa-

mente no foi suciente frente crescente demanda de informao sobre marsupiais existente no Brasil.Diante dessa frequente demanda, de diversas pessoas me contatando e sem conseguir um exemplar dolivro devido ao esgotamento da tiragem, resolvi fazer uma segunda edio, pensando na importncia domesmo para os diversos agentes que trabalham com a biologia, zoologia e ecologia de marsupiais no

Brasil ou mesmo aqueles que tm a vontade de iniciar estudos nessa rea de pesquisa.

Essa procura por informaes sobre os marsupiais brasileiros reete tambm e certamente no

desenvolvimento da pesquisa e educao de nvel superior no Brasil, proporcionados por agentes gover-namentais como CNPQ e CAPES.

Mas so vrios os agentes envolvidos que proporcionam essa abrangncia de informaes sobre osmarsupiais do Brasil, que fazem repercuti-las como sons nas salas de aula, corredores e praas pblicasno pas a fora. Inicialmente devemos mencionar os prprios professores e pesquisadores das universida-des e institutos de pesquisa no Brasil. Sem eles, sem seu esforo e perspiccia, pouco teramos a mostrar

em qualquer edio de um livro sobre marsupiais. No pas, so varias frentes de pesquisa que abordamdiferentes aspectos do conhecimento acerca dos marsupiais. A biologia geral e a ecologia dos marsupiais

brasileiros so um pouco mais antigas no pas, e mais recentemente a sistemtica tem se desenvolvido,

com a formao de novos especialistas. Mesmo a ecologia tem ganhado terreno na rea de pequenosmamferos e marsupiais, com novas abordagens, como podem ser vistas nessa edio. Porm, em geral,

todo o conhecimento sobre marsupiais no Brasil muito recente, e assim podemos elencar a dcada


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de 1980 como incio da maioria dos estudos. Como guras de destaque na formao inicial dos atuais

especialistas em marsupiais brasileiros, principalmente nas reas de zoologia e ecologia, podemos des-tacar os professores Rui Cerqueira, Mario De Vivo, Emygdio Monteiro-Filho e Gustavo A.B. Fonseca.Mas h muitos outros, e certamente essa lista caria muito extensa para esse pequeno espao que tenho,

principalmente se levarmos em conta a segunda e terceira geraes a partir dos nomes citados. Assim,

o conhecimento que estava mais concentrado no sudeste do Brasil comea a se expandir para o interiore para o sul e norte, atravs do estabelecimento de novos especialistas nessas regies, propiciados pelosubsdio governamental direta ou indiretamente. Com isso, mais dados biolgicos e ecolgicos, assimcomo a descoberta de novas espcies, tornaram-se disponveis, tanto para regies como o Cerrado, Pan-

tanal e Amaznia.

Com isso, o Brasil comea a gerar conhecimentos sobre um grupo magnco de mamferos que ocorresomente nas Amricas, os marsupiais didelfdeos. Atualmente pas americano que tem a vanguarda

sobre a gerao de conhecimentos sobre o grupo, principalmente sobre sua ecologia e biologia geral, talcomo a ecologia de comunidades, de populaes, morfologia e parasitologia.

Essa diversidade de conhecimentos sobre os marsupiais do Brasil pode ser encontrada nessa segundaedio. Da primeira para a segunda edio, embora o nmero de captulos seja praticamente o mesmo,o nmero de autores duplicou, o que retrata bem o envolvimento de um maior nmero de pessoal quali-

cado trabalhando com esse grupo animal.

Est segunda edio do livro Os Marsupiais do Brasil se trata de uma edio revisada e ampliada,embora haja alguns captulos que permanecem os mesmos, devido principalmente aposentadoria de

alguns autores, mas cujos captulos no perderam suas qualidades mesmo nos tempos atuais.

O subttulo do livro muda um pouco agora, devido nfase que ele tem: de evoluo passa agora

para conservao, j que muitos captulos tm esse enfoque, como enfatizado na terceira e ltima

seo do livro. O subttulo completo ca ento como biologia, ecologia e conservao. Pensei muitoem subdividir principalmente a primeira seo atual denominada de biologia, o que caberia (tal como

incluir zoologia, por exemplo), mas acabei por no o fazer, para no encompridar demais o subttulo.

Agradeo a todos aqueles que me contataram buscando adquirir uma cpia do livro, pois os lei-tores so o motivo principal para sua existncia. Desculpo-me por aqueles que no conseguiram uma

cpia, devido ao esgotamento da primeira edio. E agradeo a varias pessoas que me ajudaram diretaou indiretamente na concepo desta obra. A primeira pessoa que devo lembrar propriamente Emyg -dio Monteiro-Filho, por toda orientao inicial que culminou nesta segunda edio. Agradeo tambm

a Maurcio Graipel e Jorge Cherem que foram grandes incentivadores dessa edio desde o princpio.

Devo lembrar tambm Marcelo Tabarelli, que redigiu o prefcio desta edio, e que direta e indiretamentevem se empenhando pelo crescimento da pesquisa sobre mamferos e outros grupos no Brasil, junto aCAPES, como diretor da rea de Biodiversidade. Por m, agradeo a todos os autores deste livro, quese empenharam em seus captulos e acreditaram na sua concretizao, atendendo ao prazo e qualidade

requeridos nesta segunda edio.

Nilton CceresNpoles, Itlia


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IntroduoNilton C. Cceres

Jorge J. Cherem

Os marsupiais representam um dos trs principais grupos atuais de mamferos, junto aos mono-

tremados (ornitorrincos e equidnas) e placentrios ou eutrios. Esta diviso se baseia principalmente nomodo de reproduo, sendo os marsupiais caracterizados por uma gestao curta e lactao prolongada.

Tambm so caractersticos por apresentarem placenta vitelnica (corioalantoica apenas em alguns casos,mas sem as vilosidades tpicas dos eutrios), fmeas com vagina e tero duplos, machos com saco escrotalanterior ao pnis (exceto em Notoryctidae), abertura urogenital comum, ossos epipbicos associados

cintura plvica (tambm presentes em monotremados), entre outros. A bolsa ou marspio est presenteem muitas espcies, mas nos marsupiais sul-americanos ocorre apenas nas espcies de maior porte,

como emDidelphis, e por vezes ela se desenvolve apenas no perodo reprodutivo, como emLutreolina(Emmons & Feer, 1997; Nowak, 1999).

Marsupiais fsseis tm sido registrados em vrias partes do mundo, incluindo a Europa, sia, fricae mesmo a Antrtida, mas atualmente ocorrem apenas nas Amricas, Austrlia e ilhas prximas (Nowak,1999; Oliveira & Goin, 2006). Em funo dessa distribuio atual, os europeus tomaram conhecimentodos marsupiais apenas aps o incio das grandes navegaes no nal do sculo XV. Em 30 de setembro

de 1500, Vicente Yez Pinzn retornou Espanha com uma fmea de marsupial, possivelmente umDidelphis marsupialis, com lhotes na bolsa, capturada entre as rvores durante um desembarque nacosta da Guiana ou da ilha de Maraj, no Par (Teixeira & Papavero, 1999, 2002). A descoberta causou

espanto e admirao e o animal foi descrito como tendo focinho de raposa, cauda de cercopiteco, orelhasde morcego, mos humanas e ps de macaco, um ser estranho e improvvel capaz de existir apenas em

terras distantes e fabulosas, pois nem mesmo a imaginao mais desvairada poderia conceber uma fmea


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de mamfero capaz de carregar sua ninhada em um segundo ventre (ou tero) externo com o forma-

to de uma grande bolsa (Teixeira & Papavero, 2002: 23). Assim, aps milhes de anos, um marsupialalcana novamente a Europa por um tipo moderno de disperso, ainda que no esteja claro se conseguiuchegar vivo a aquele continente.

Mais tarde, em 1758, Linnaeus reconheceu cinco espcies de marsupiais, todas includas no gnero

Didelphis:D. marsupialis, D. philander (= Caluromys philander),D. opossum (=Philander opossum),D. murina (=Marmosa murina) eD. dorsigera (atualmente considerada sinnima Marmosa murina).O nomeDidelphis foi cunhado por Linnaeus para se referir presena de dois teros, um tero ex-terno (a bolsa) e um interno (o tero verdadeiro) (Gregory, 1910).Didelphisfoi agrupado por Linnaeus

na ordem Bestiae, juntamente com Sus (porcos e catetos),Dasypus (tatus),Erinaceus (ourios), Talpa

(toupeiras) e Sorex (musaranhos).

Em 1816, Blainville foi possivelmente o primeiro a incluir os marsupiais em um grupo prprio,

les Didelphes Normaux, separados dos eutrios (les Monodelphes), porm prximos dos monotre-mados (les Didelphes Anomaux). E, em 1834, ele dividiu os mamferos nas trs subclasses clssicas,

com os nomes de Ornitodelphes (prototrios ou monotremados), Didelphes (metatrios ou marsupiais) eMonodelphes (eutrios ou placentrios). Diferentemente de Linnaeus, o termo Didelphes de Blainvillese referia ao tero bipartido dos marsupiais, tambm presente nos monotremados (Gregory, 1910).

Desde ento, esse arranjo tripartido dos mamferos atuais tem sido geralmente mantido. Apesar dealguns autores terem considerado uma relao logentica mais prxima entre marsupiais e monotremados(como os Marsupionta de Gregory, 1947), incluindo estudos moleculares (e.g. Janke et al., 1997), h um

consenso de que os marsupiais so mais proximamente relacionados com os eutrios, um ponto de vistaexpresso inicialmente por Haeckel, em 1866, compondo um grupo mais tarde denominado de Theria

por Parker e Haswell, em 1897 (Gregory, 1910; Simpson, 1945; Zeller, 1999; van Rheede et al., 2006).

Ainda assim, os marsupiais eram tradicionalmente vistos como mamferos primitivos em relao aoseutrios, o que levou noo de que os marsupiais eram adaptativa e competitivamente inferiores (Haeckel,

1930; Lillegraven, 1974; Cox, 1977). Para Haeckel (1930), por exemplo, os inmeros representantes demarsupiais atuais no passam dos ltimos restos de uma grande e rica seo zoolgica que representavaos mamferos no passado e que seriam vencidos pelos placentrios (eutrios) na luta pela sobrevivncia.

Essa linha de pensamento comeou a ser grandemente questionada a partir da dcada de 1970 eos marsupiais passaram a ser vistos como mamferos alternativos, mas no inferiores ou primitivos(Tyndale-Biscoe, 1973; Kirsch, 1977; Renfree, 1981; Hayssen et al., 1985).

Paralelamente, muitas mudanas na taxonomia e no nmero de espcies conhecidas (ou reconheci-das) de marsupiais tambm tm ocorrido ao longo do tempo. Tradicionalmente, seguindo a classicao

de Simpson (1945), os marsupiais foram agrupados em uma nica ordem, Marsupialia, com seis superfa-mlias e 13 famlias, cinco das quais apenas com representantes fsseis. Posteriormente, Wilson e Reeder(2005) registraram 331 espcies de marsupiais recentes no mundo, distribudas em 7 ordens e 21 famlias.

No Brasil, apesar de a diversidade pr-histrica de marsupiais ter sido alta (Paula Couto, 1952; Oli-veira & Goin, 2006), os representantes recentes so classicados em apenas uma ordem, Didelphimorphia,e uma famlia, Didelphidae (Gardner, 2008; Voss & Jansa, 2009), embora alguns autores subdividam esta

ltima em mais famlias (e.g. quatro famlias, segundo Hershkovitz, 1992; ver tambm Oliveira & Goin,neste volume). No pas so registradas 56 espcies (ver lista a seguir), nmero que certamente aumentar


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medida que estudos sistemticos esclaream os complexos de espcies (Captulo 1), que novas coletas

a campo em regies pouco ou no amostradas sejam realizadas (Captulo 3) e que novos mtodos deamostragem sejam empregados (Captulo 4).

LISTA DOS MARSUPIAIS DO BRASIL

Lista proposta para os marsupiais brasileiros (15 gneros e 56 espcies) a partir dos trabalhos de

Rossi et al. (2006), Gardner (2008) e Pavan et al. (2012). As subfamlias seguem Voss & Jansa (2009).As localidades-tipo seguem Gardner (2008) e Pavan et al. (2012).

Ordem Didelphimorphia Gill, 1872

Famlia Didelphidae Gray, 1821

Subfamlia Glironiinae Voss & Jansa, 2009

Glironia Thomas, 1912

Glironia venusta Thomas, 1912

Localidade-tipo: Pozuzo, Pasco, Peru

Subfamlia Caluromyinae Reig, Kirsch & Marshall, 1987

Caluromys J. A. Allen, 1900

Caluromys lanatus (Olfers, 1818)

Localidade-tipo: Paraguai; restrita a Caazap por Cabrera (1916)

Caluromys philander (Linnaeus, 1758)

Localidade-tipo: America; restrita Suriname por Thomas (1911)

Caluromysiops Sanborn, 1951

Caluromysiops irrupta Sanborn, 1951

Localidade-tipo: Quincemil, Provncia de Quispicanchis, Cusco, Peru

Subfamlia Hyladelphinae Voss & Jansa, 2009

Hyladelphis Voss, Lunde & Simmons, 2001

Hyladelphis kalinowskii (Hershkovitz, 1992)

Localidade-tipo: Hacienda Cadena, Marcapata, 1320S, 7046W, Cuzco, Peru, 890m

Subfamlia Didelphinae Gray, 1821

Chironectes Illiger, 1811

Chironectes minimus (Zimmermann, 1780)

Localidade-tipo: Gujana; restrita a Cayenne, Guiana Francesa por Cabrera (1958)

Cryptonanus Voss, Lunde & Jansa, 2005

Cryptonanus agricolai (Moojen, 1943)


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Localidade-tipo: Crato, Cear, Brasil

Cryptonanus chacoensis (Tate, 1931)

Localidade-tipo: Sapucay, Paraguar, Paraguai

Cryptonanus guahybae (Tate, 1931)

Localidade-tipo: ilha de Guaba, Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brazil

Didelphis Linnaeus, 1758

Didelphis albiventris Lund, 1840

Localidade-tipo: Rio das Velhas, Lagoa Santa, Minas Gerais, Brasil

Didelphis aurita Wied-Neuwied, 1826

Localidade-tipo: Vila Viosa [atual Nova Viosa], rio Perube, Bahia, Brasil

Didelphis imperfecta Mondol & Prez-Hernndez, 1984

Localidade-tipo: km 125, rodovia El Dorado-Santa Elena, Estado Bolvar, Venezuela

Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758

Localidade-tipo: America; restrita a Suriname por Thomas (1911)

Gracilinanus Gardner & Creighton, 1989

Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854)

Localidade-tipo: Lagoa Santa, Minas Gerais, Brasil

Gracilinanus emiliae (Thomas, 1909)

Localidade-tipo: Par, Brazil

Gracilinanus microtarsus(Wagner, 1842)

Localidade-tipo: Ipanema, So Paulo, Brasil

Lutreolina Thomas, 1910

Lutreolina crassicaudata (Desmarest, 1804)

Localidade-tipo: Assuno, Paraguai (conforme Cabrera, 1958)

Marmosa Gray, 1821 [incluiMicoureus Lesson, 1842 (Voss & Jansa, 2009)]

Marmosa (Micoureus) constantiae (Thomas, 1904)

Localidade-tipo: Chapada, Mato Grosso, Brasil

Marmosa (Micoureus) demerarae (Thomas, 1905)

Localidade-tipo: Comaccka, 80 miles up Demerara River, Upper Demerara-Berbice, Guiana

Marmosa lepida (Thomas, 1888)

Localidade-tipo: Peruvian Amazons; restrita a Santa Cruz, Huallaga R., Loreto, Peru por Thomas (1888b)

Marmosa murina (Linnaeus, 1758)


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Localidade-tipo: Asia, America; restrita a Suriname por Thomas (1911)

Marmosa (Micoureus) paraguayana (Tate, 1931)

Localidade-tipo: Villa Rica, Guair, Paraguai

Marmosa (Micoureus) regina (Thomas, 1898)

Localidade-tipo: W. Cundinamarca (Bogot Region), Colmbia

Marmosops Matschie, 1916

Marmosops bishopi (Pine, 1981)

Localidade-tipo: 264 km N (por estrada) de Xavantina (1251S, 5146W), Serra do Roncador, Mato

Grosso, Brazil

Marmosops impavidus (Tschudi, 1845)

Localidade-tipo: der mittleren und tiefern Waldregion; interpretada por Cabrera (1958) como Montaade Vitoc, cerca de Chanchamayo, Junn, Peru

Marmosops incanus (Lund, 1840)

Localidade-tipo: Rio das Velhas, Lagoa Santa, Minas Gerais, Brasil

Marmosops neblina Gardner, 1990

Localidade-tipo: Camp VII (005040N, 655810), 1800 m, Cerro de la Neblina, Territorio FederalAmazonas, Venezuela

Marmosops noctivagus (Tschudi, 1845)

Localidade-tipo: der mittleren und tiefern Waldregion; restrita por Tate (1933) a Montaa de Vitoc,near Chanchamayo, Junn, Peru

Marmosops ocellatus (Tate, 1931)

Localidade-tipo: Buenavista, Departmento of Santa Cruz, Bolvia

Marmosops parvidens (Tate, 1931)

Localidade-tipo: Hyde Park, 30 miles up the Demarara River, Demarara-Mahaica, Guiana

Marmosops paulensis (Tate, 1931)

Localidade-tipo: Terespolis, Rio de Janeiro, Brasil

Marmosops pinheiroi (Pine, 1981)

Localidade-tipo: Rio Amapari, Serra do Navio (059N, 5203W), Amap, Brasil

Metachirus Burmeister, 1854

Metachirus nudicaudatus (. Geoffroy, 1803)

Localidade-tipo: Cayenne, Guiana Francesa

Monodelphis Burnett, 1830

Monodelphis americana (Mller, 1776)


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Localidade-tipo: Brasilien; restrita a Recife, Pernambuco, Brasil por Cabrera (1958).

Monodelphis arlindoi Pavan, Rossi & Schneider, 2012

Localidade-tipo: Plat Greig, 43 km a sudoeste de Porto Trombetas, Oriximin, Par.

Monodelphis brevicaudata (Erxleben, 1777)

Localidade-tipo: in Americae australis silvis; restrita a Kartabo, Distrito de Cuyuni-Mazaruni, Guianapor Voss et al. (2001)

Monodelphis dimidiata (Wagner, 1847) [incluiMonodelphis sorex (Hensel, 1872) (Vilela et al., 2010)]

Localidade-tipo: Maldonado, Uruguai

Monodelphis domestica (Wagner, 1842)

Localidade-tipo: Cuiab, Mato Grosso, Brasil

Monodelphis emiliae (Thomas, 1912)

Localidade-tipo: Boim, rio Tapajoz, Par, BrasilMonodelphis glirina (Wagner, 1842)

Localidade-tipo: Mamor, Rondnia, Brasil

Monodelphis iheringi (Thomas, 1888)

Localidade-tipo: Taquara, Rio Grande do Sul, Brasil

Monodelphis kunsi Pine, 1975

Localidade-tipo: La Granja,W bank of Ro Itonamas, 4 k N Magdalena, Provincia Itenez, Departamento

Beni, Bolivia, below 200 mMonodelphis maraxina Thomas, 1923

Localidade-tipo: Caldeiro, Par, Brasil

Monodelphis rubida (Thomas, 1899)

Localidade-tipo: Bahia, Brasil

Monodelphis scalops (Thomas, 1888)

Localidade-tipo: Terespolis, Rio de Janeiro, Brasil

Monodelphis theresa Thomas, 1921Localidade-tipo: Terespolis, Rio de Janeiro, Brasil

Monodelphis touan (Shaw, 1800)

Localidade-tipo: Cayenne, Guiana Francesa.

Monodelphis umbristriata (Miranda-Ribeiro, 1936)

Localidade-tipo: Veadeiros, Gois, Brasil

Monodelphis unistriata (Wagner, 1842)


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Localidade-tipo: Itarar, So Paulo, Brasil

Philander Brisson, 1762

Philander andersoni (Osgood, 1913)

Localidade-tipo: Yurimaguas, Loreto, Peru

Philander frenatus (Olfers, 1818)

Localidade-tipo: Sdamerica; restrita Bahia por Wagner (1843)

Philander mcilhennyi Gardner & Patton, 1972

Localidade-tipo: Balta (1008S, 1713W), Ro Curanja, ca. 300 meters, departamento de Loreto [atual

Ucayali], Peru

Philander opossum (Linnaeus, 1758)

Localidade-tipo: America; restrita a Paramaribo, Suriname por Matschie (1916)

Thylamys Gray, 1843Thylamys karimii (Petter, 1968)

Localidade-tipo: Regio de Exu, Pernambuco, Brasil

Thylamys macrurus (Olfers, 1818)

Localidade-tipo: Tapu, Presidente Hayes, Paraguai

Thylamys velutinus (Wagner, 1842)

Localidade-tipo: Ipanema, So Paulo, Brasil

RefernciasCOX, B. Why marsupials cant win? Nature, v. 265, p. 14-15, 1977.

EMMONS, L.H.; FEER, F. Neoropcal ranfores mammals: a eld ude. Chicago: University ofChicago Press, 1997.

GARDNER, A. L. Mammals of South America.Vol. 1. Marsupials, xenarthrans, shrews, and bats.Chicago: University of Chicago Press, 2008.

GREGORY, W. K. The orders of mammals. Bulletin of the American Museum of Natural History, v.27, p. 1-524, 1910.

GREGORY, W. K. The monotremes and the palimpsest theory. Bulletin of the American Museum ofNatural History, v. 88, p. 7-52, 1947.

HAECKEL, E. H. Historia da creao natural. Porto: Livraria Chardron, de Lello & Irmo, 1930.

HAYSSEN, V.; LAYCE, R. C.; PARKER, P. J. Metatherium reproduction: transitional or transcending.American Naturalist, v. 126, p. 617-632, 1985.

HERSHKOVITZ, P. Ankle bones: the Chilean opossumDromiciops gliroides Thomas, and marsupialphylogeny. Bonner Zoolosche Bere, v. 43, p. 181-213, 1992.


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JANKE, A.; XU, X.; ARNASON, U. The complete mitochondrial genome of the wallaroo (Macropusrobustus) and the phylogenetic relationship among Monotremata, Marsupialia, and Eutheria. Proceednsof he Naonal Academy of Scences of he USA, v. 94, p. 1276-1281, 1997.

KIRSCH, J. A. W. Biological aspects of the marsupial-placental dichotomy: a reply to Lillegraven.Evolution, v. 31, p. 898-900, 1977.

LILLEGRAVEN, J. A. Biogeographical considerations of the marsupial-placental dichotomy. AnnualReew n Ecoloy and Sysemacs,v. 5, p. 263-283, 1974.

NOWAK, R. M. Walkers mammals of he world. 6 ed. Baltimore: Johns Hopkins University Press, 1999.

OLIVEIRA, E. V.; GOIN, F. J. Marsupiais fsseis do Paleoceno de Itabora: origem, irradiao e histriabiogeogrca. In: CCERES, N. C.; MONTEIRO-FILHO, E. L. A. (Eds.). Os marsupas do Brasl:boloa, ecoloa e eoluo. Campo Grande: Ed. UFMS, p. 299-320, 2006.

PAVAN, S. E.; ROSSI, R. V.; SCHNEIDER, H. Species diversity in theMonodelphis brevicaudata complex(Didelphimorphia: Didelphidae) inferred from molecular and morphological data, with the descriptionof a new species. Zoolocal Journal of he Lnnean Socey, v. 165, p. 190-223, 2012.

PAULA COUTO, C. As sucessas faunas de mamferos erresres no connene amercano.Rio deJaneiro: Publicaes Avulsas do Museu Nacional, 1952.

RENFREE, M. B. Marsupials: alternative mammals. Nature, v. 293, p. 100-101, 1981.

ROSSI, R. V.; BIANCONI, G. V.; PEDRO, W. A. Ordem Didelphimorphia. In:Reis, N. R.; Peracchi, A.L.; Pedro, W. A. & Lima, I. P. (Eds.). Mamferos do Brasl. Londrina: Nlio R. dos Reis, p. 27-66, 2006.

SIMPSON, G. G. The principles of classication and a classication of mammals. Bulletin of the Amer-ican Museum of Natural History, v. 85, p. 1-350, 1945.

TEIXEIRA, D.M.; PAPAVERO, N. The problem of marsupial reproduction: a brief historical review.Historia naturalis, v. 2, n. 11, p. 285-303, 1999.

TEIXEIRA, D.M.; PAPAVERO, N. A viagem de Vicente Yez Pinzn (1499-1500) e o primeiro relatosobre a histria natural do Brasil, segundo as dcadas de Pietro Martire de Anghiera. PublcaesAulsas do Museu Naconal, v. 93, p. 1-48, 2002.

TYNDALE-BISCOE, C. H. Life of marsupials. London: Arnold, 1973.

VAN RHEEDE, T; BASTIAANS, T.; BOONE, D. N.; HEDGES, S.B.; DE JONG, W. W.; MADSEN,O. The platypus is in its place: nuclear genes and indels conrm the sister group relation of monotremesand therians. Molecular Boloy and Eoluon, v. 23, n. 3, p. 587-597, 2006.

VILELA, J. F.; RUSSO, C. A. M.; OLIVEIRA, J. A. An assessment of morphometric and molecularvariation inMonodelphis dimidiata (Wagner, 1847) (Didelphimorphia: Didelphidae). Zootaxa, v. 2646,

p. 26-42, 2010.VOSS, R. S.; JANSA, S. A. Phylogenetic relationships and classication of didelphid marsupials, anextant radiation of New World metatherian mammals. Bulletin of the American Museum of NaturalHistory, v. 322, p. 1-177, 2009.

WILSON, D. E.; REEDER, D. M. Mammal speces of he world. 3 ed. Baltimore: Johns HopkinsUniversity Press, 2005.

ZELLER, U. Phylogeny and systematic relations of Monotremata: why we need an integrative approach.Courer Forschunsnsu Senckenber, v. 215, p. 227-232, 1999.


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Sumrio

BIOLOGIA

CAPTULO 1

DIVERSIDADE MORFOLGICAE TAXONMICA DE MARSUPIAISDiDELFDEOS, COM NFASE NAS ESPCiES BRASiLEiRAS_______________________23

Rogrio Rossi & Ana P. Carmignotto

CAPTULO 2IDENTIFICAO MICROSCPICA DE PELOS DEMARSUPIAIS BRASILEIROS _____________________________________________________75

Juliana Quadros

CAPTULO 3DISTRIBUIO GEOGRFICA DE MARSUPIAIS NO BRASIL_______________________95Geruza L. Melo & Jonas Sponchiado

CAPTULO 4AMOSTRAGEM DE MARSUPIAIS_______________________________________________113

NiltonC. Cceres, Maurcio E. Graipel & Jorge J. Cherem

CAPTULO 5OS ECTOPARASITOS DE MARSUPIAIS BRASILEIROS____________________________129

Pedro M. Linardi


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CAPTULO 6A VISO EM MARSUPIAIS:CARACTERSTICAS E EVOLUO _____________________________________________159

Jan N. Hoko, Silene M.A. Lima, Antnio M.M. Moraes & Peter Ahnelt

CAPTULO 7

CLULAS ENDCRiNAS (APUD) DOSISTEMA DIGESTIVO DEDIDELPHIS ALBIVENTRIS______________________________173Alfredo J. A. Barbosa, Jos C. Nogueira & Cludio C. Fonseca

CAPTULO 8GLNDULAS PARACLOACAIS DE MARSUPIAIS_________________________________187

Helder Jos

CAPTULO 9ESPERMAtOgNESE NO gAMBDIDELPHIS ALBIVENTRIS_____________________199Gualter F. Queiroz & Jos C. Nogueira

CAPTULO 10MORFOLOGIA DO SISTEMA GENITAL MASCULINODE MARSUPIAIS BRASILEIROS________________________________________________217

Jos C. Nogueira

CAPTULO 11ESTAO REPRODUTIVA E TAMANHO DEPROLE DE MARSUPIAIS BRASILEIROS_________________________________________245

Nilton C. Cceres & Maurcio E. Graipel

CAPTULO 12O gNERO THYLAMYS: AVANOS ELACUNAS NO CONHECIMENTO ________________________________________________259

Alexandre R.T. Palma & Emerson M. Vieira

CAPTULO 13MARSUPIAIS DO INCIO DO PALEGENO NO BRASIL:DIVERSIDADE E AFINIDADES__________________________________________________275

Edison V. Oliveira & Francisco J. Goin

ECOLOGIA

CAPTULO 14DINMICA POPULACIONAL DE MARSUPIAIS BRASILEIROS_____________________311

Rosana Gentile, Helena G. Bergallo & Bernardo S. Teixeira


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CAPTULO 15USO DO ESPAO POR MARSUPIAIS:FAtORES iNFLUENtES SOBRE REA DE viDA,SELEO DE HABITAT E MOVIMENTOS ________________________________________327

Nilton C. Cceres, Jayme A. Prevedello & Diogo Loretto

CAPTULO 16USO DO ESPAO VERTICAL POR MARSUPIAIS BRASILEIROS____________________347Emerson M. Vieira & Ncholas F. Camargo

CAPTULO 17LOCOMOO, MORFOLOgiA E USO DOHABITAT EM MARSUPIAIS NEOTROPICAIS:UMA ABORDAGEM ECOMORFOLGICA_______________________________________365

Marcus V. Vieira & Ana C. Delciellos

CAPTULO 18

ALiMENtAO, NUtRiO E ADAPtAESALIMENTARES DE MARSUPIAIS BRASILEIROS_________________________________385

Ricardo T. Santori, Leonardo G. Lessa & D. Asta

CAPTULO 19O PAPEL DE MARSUPIAIS NA DISPERSO DE SEMENTES________________________407

Nilton C. Cceres & Leonardo G. Lessa

CONSERVAO

CAPTULO 20ONZE ANOS DE ESTUDO EM UMAPAISAGEM FRAGMENTADA DE MATA ATLNTICA:AVALIANDO AS CARACTERSTICAS BIOLGICAS QUE EXPLICAMA PERSiStNCiA DE MARSUPiAiS EM PEqUENOS FRAgMENtOS________________427

Fernando A. S. Fernandez, Paula K. Lira, Camila S. Barros & Alexandra S. Pires

CAPTULO 21MARMOSA PARAGUAYANAEM PAISAGENS FRAGMENTADAS:

UM MigRANtE POR gERAO RESgAtA MEtAPOPULAES EM DECLNiO?___445Daniel Brito

CAPTULO 22PERDA E FRAGMENTAO DO HABITAT

UM NDICE DE VULNERABILIDADE BASEADOEM PADRES DE OCUPAO__________________________________________________455Thomas Pttker, Thais K. Martins, Adriana A. Bueno, Natlia F. Rossi & Renata Pardini


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CAPTULO 23DESAFiANDO AS REStRiES WALLACEANAS PARA OESTUDO DE MARSUPIAIS NEOTROPICAIS: O CASO DASESPCiES DO gNERO THYLAMYS_____________________________________________471

PauloDe Marco Jnior, Poliana Mendes & Nilton C. Cceres

CAPTULO 24MUDANAS CLIMTICAS GLOBAIS E ADISTRIBUIO DE MARSUPIAIS NO BRASIL ____________________________________487

Rafael D. Loyola, Priscila Lemes, Frederico V. Faleiro & Joaquim Trindade-Filho


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BIOLOGIA


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23 BIOLOGIADIVERSIDADE MORFOLGICA E TAXONMICA DE MARSUPIAIS DIDELFDEOS

DIVERSIDADE EDIAGNOSE DE ESPCIES DEMARSUPIAIS BRASILEIROS

Rogrio Rossi*, Ana Paula Carmignotto***,Marcus V. Brando de Oliveira, Cleuton L. Miranda & Jorge Cherem

Abstract: MORPHOLOGICAL AND TAXONOMIC DIVERSITY OF DIDELPHID MAR-

SUPIALS, WITH EMPHASIS IN BRAZILIAN SPECIES.Members of extant metatherians

are classied into seven distinct orders, three of which comprise American representatives:

Didelphimorphia, Microbiotheria, and Paucituberculata. The family Didelphidae, which ispart of Didelphimorphia, represents the most speciose taxa of living Neotropical marsupials.

Only this family is represented in Brazil, by 15 genera and 56 species. Their taxonomy is

very old, beginning with Linnaeus, increasing in advance in the 19thand 20thcenturies when

most genera had been described and delimited to account for the great diversity found. In

the 70s the rst phylogenetic approaches appeared, being drastically improved in the 2000s

by the use of molecular markers, with higher resolution for taxa delimitation. As a result,

new genera and species have been described, old taxa have been revalidated, and a newly

classication arrangement for the didelphids have been proposed. The increased interest

on Didelphidae taxonomy led us to group the recent knowledge on their taxonomy and

morphological variation in this chapter, helping identication of Brazilian species. Herein

we describe important external and craniodental characters and the variation among themwithin the group, to better characterize both supraspecic taxa and species. We briey discuss

ontogenetic and sexual variation, providing a simple age classication system to minimize

taxonomic misidentications. Additionally, we provide contents and brief diagnoses for

Didelphidae and its subfamilies, tribes and Brazilian genera, plus a key for the genera and

* Instituto de Biocincias, Universidade Federal de Mato Grosso, Av. Fernando Corra da Costa,2367, Bairro Boa Esperana. Cuiab, MT, CEP 78060-900, Brasil. Autor correspondente: [email protected]***Departamento de Biologia, Universidade Federal de So Carlos - Campus Sorocaba, Rodovia JooLeme dos Santos (SP-264), km 110 - Bairro Itinga. Sorocaba, SP, 18052-780, Brasil.

CAPTULO 1


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24BIOLOGIA DIVERSIDADE MORFOLGICA E TAXONMICA DE MARSUPIAIS DIDELFDEOS

diagnostic tables for the species occurring in Brazil. Comments on the taxonomic status of each genus are also provided

to give directions for future research.

In: CCERES, N.C. (Ed.). Os marsupas do Brasl: boloa, ecoloa e conserao. Campo Grande: Ed. UFMS, p.

xx-zz, 2012.

IntroduoOs marsupiais, ou Metatheria, esto entre as trs linhagens de mamferos sobreviventes grande

extino em massa que ocorreu no limite do Cretceo Tercirio (KT), juntamente com os Eutheria e osMonotremata (Kemp, 2005). Os Monotremata constituem as espcies mais basais de mamferos viventes,

representados atualmente por apenas cinco espcies, ao passo que os Theria, que incluem os Metatheriae Eutheria, diversicaram-se ao longo dos 65 milhes de anos durante todo o Cenozico, alcanando

em torno de 6.000 espcies amplamente distribudas que ocupam os mais diversos hbitats atualmente(McKenna & Bell, 1997; Wilson & Reeder, 2005).

Os Metatheria apresentam vrias sinapomoras que os diferenciam dos Eutheria, em especial ca-racteres relacionados ao sistema reprodutor, como a supresso da placenta crio-alantidea, corpo lteopresente durante um nico ciclo estral, perodo de gestao menor que o perodo de lactao, ureteresmediais aos ovidutos, vagina dupla, pseudovagina, membrana transiente da casca do ovo, formaoacelerada dos membros anteriores, do palato e lngua, entre outros (Feldhamer et al., 2007). Atualmente,esto representados por sete ordens, 92 gneros e 335 espcies distribudas nos continentes americano eaustraliano e em ilhas prximas (Wilson & Reeder, 2005; Gardner, 2008a).

Na Amrica do Sul esto presentes representantes das ordens Didelphimorphia (18 gneros e 91espcies), Microbiotheria (um gnero e uma espcie) e Paucituberculata (trs gneros e seis espcies)(Gardner, 2008a). A Ordem Didelphimorphia inclui a famlia Didelphidae, a mais rica em espcies de

marsupiais neotropicais atuais, sendo considerada uma das irradiaes intactas de marsupiais do NovoMundo, ao contrrio dos microbiotrios e paucituberculatos, que representam elementos relictuais nafauna moderna, j que esses grupos eram amplamente distribudos e mais diversos durante o Tercirio(Marshall, 1982; Goin, 1997). Os didelmros so conhecidos de registros fsseis do Cretceo tardioat o Recente na Amrica do Sul; do Oligoceno, Pleistoceno e Recente na Amrica do Norte; do Oligo-ceno na sia ocidental; e do Eoceno ao Mioceno na frica e Europa (Marshall et al., 1990; MacKenna& Bell, 1997). Representantes atuais da famlia Didelphidae distribuem-se desde os 50 S na Patagnia,Argentina e Chile at a poro norte da Amrica do Sul, Amrica Central e Mxico, ocorrendo tambmnas ilhas caribenhas e alcanando os Estados Unidos e o sul do Canad (Gardner, 2008a). No Brasil,apenas a Ordem Didelphimorphia est representada, abrangendo 15 gneros e 56 espcies da famlia

Didelphidae (Tabela 1).

Tabela 1 - Lista das espcies de marsupiais que ocorrem no Brasil, de acordo com a classicao propostapor Voss & Jansa (2009). A classicao para Thylamyssegue Giarla et al. (2010).

ORDEM DIDELPHIMORPHIA GILL, 1872 FAMLIA DIDELPHIDAE GRAY, 1821 Subfamlia Glironiinae Voss e Jansa, 2009 Glironia Thomas, 1912 Glironia venusta Thomas, 1912


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Subfamlia Caluromyinae Reig, Kirsch e Marshall, 1987 Caluromys Allen, 1900 Caluromys (Caluromys)philander (Linnaeus, 1758) Caluromys (Mallodelphys)lanatus (Olfers, 1818) Caluromysiops Sanborn, 1951 Caluromysiops irrupta Sanborn, 1951

Subfamlia Hyladelphinae Voss e Jansa, 2009 Hyladelphys Voss, Lunde e Simmons, 2001 Hyladelphys kalinowskii (Hershkovitz, 1992) Subfamlia Didelphinae Gray, 1821 Tribo Marmosini Hershkovitz, 1992 Marmosa Gray, 1821 Marmosa (Marmosa) lepida (Thomas, 1888) Marmosa (Marmosa) murina (Linnaeus, 1758) Marmosa (Micoureus)constantiae (Thomas, 1904) Marmosa (Micoureus)demerarae (Thomas, 1905) Marmosa (Micoureus)paraguayana (Tate, 1931) Marmosa (Micoureus)regina (Thomas, 1898) Monodelphis Burnett, 1830

Monodelphis americana (Mller, 1776) Monodelphis arlindoi Pavan, Rossi e Schneider, 2012 Monodelphis brevicaudata (Erxleben, 1777)

Monodelphis dimidiata (Wagner, 1847)Monodelphis domestica (Wagner, 1842)

Monodelphis emiliae (Thomas, 1912) Monodelphis glirina (Wagner, 1842) Monodelphis iheringi (Thomas, 1888)

Monodelphis kunsi Pine, 1975 Monodelphis maraxina Thomas, 1923 Monodelphis rubida (Thomas, 1899) Monodelphis scalops (Thomas, 1888) Monodelphis theresa Thomas, 1921 Monodelphis touan (Shaw, 1800)

Monodelphis umbristriata (Miranda-Ribeiro, 1936) Monodelphis unistriata (Wagner, 1842)

Tribo Metachirini Hershkovitz, 1992 Metachirus Burmeister, 1854 Metachirus nudicaudatus (. Geoffroy, 1803)

Tribo Didelphini Gray, 1821 Chironectes Illiger, 1811 Chironectes minimus (Zimmermann, 1780)

Didelphis Linnaeus, 1758 Didelphis albiventris Lund, 1840 Didelphis aurita Wied-Neuwied, 1826 Didelphis imperfecta Mondol e Prez-Hernndez, 1984 Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758 Lutreolina Thomas, 1910 Lutreolina crassicaudata (Desmarest, 1804)


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Philander Brisson, 1762 Philander andersoni (Osgood, 1913) Philander frenatus (Olfers, 1818) Philander mcilhennyi Gardner e Patton, 1972 Philander opossum (Linnaeus, 1758) Tribo Thylamyini Hershkovitz, 1992

Cryptonanus Voss, Lunde e Jansa, 2005 Cryptonanus agricolai (Moojen, 1943) Cryptonanus chacoensis (Tate, 1931) Cryptonanus guahybae (Tate, 1931) Gracilinanus Gardner e Creighton, 1989 Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854) Gracilinanus emiliae (Thomas, 1909) Gracilinanus microtarsus(Wagner, 1842) Marmosops Matschie, 1916 Marmosops bishopi (Pine, 1981) Marmosops impavidus (Tschudi, 1845) Marmosops incanus (Lund, 1840) Marmosops neblina Gardner, 1990 Marmosops noctivagus (Tschudi, 1844) Marmosops ocellatus (Tate, 1931) Marmosops parvidens (Tate, 1931) Marmosops paulensis (Tate, 1931) Marmosops pinheiroi (Pine, 1981) Thylamys Gray, 1843 Thylamys (Xerodelphys)karimii (Petter, 1968) Thylamys (Xerodelphys) velutinus (Wagner, 1842)

Thylamys (Thylamys)macrurus (Olfers, 1818)

Na dcima edio de sua obra Systema Naturae, C. Linnaeus (1758) descreveu cinco espcies demarsupiais, sendo todas includas no gnero Didelphis.Durante os sculos XIX e XX, o estudo dosmarsupiais sul-americanos intensicou-se, resultando em publicaes avulsas relacionadas a descriesde novas famlias, gneros, espcies e subespcies (e.g. Thomas, 1894a,b, 1895, 1923, Tate, 1931,1934), com a proliferao de vrios nomes genricos (ver tabela 15 em Voss & Jansa, 2009: 82) e a

publicao de alguns catlogos resumindo a informao presente poca (Thomas, 1888; Matschie,1916; Cabrera, 1919, 1958; Simpson, 1945). A classicao de Cabrera (1958) incluiu quase todos os

gneros atuais para as espcies de maior porte dentro dos Didelphidae e se manteve mais ou menosestvel at o advento da biologia molecular nos anos 1970. A exceo foi o gnero Marmosa, queem Cabrera (1958) inclua os gneros atuais Marmosops, Thylamys, Chacodelphys, Cryptonanus eGracilinanus, caracterizados pelo menor porte, ausncia de marspio, presena de mscaras circum-oculares e caudas longas.

O principal estudo relacionado classicao e identicao de parte dos marsupiais de pequenoporte do Novo Mundo foi realizado por Tate (1933), responsvel pela primeira reviso taxonmica

de Marmosa. O autor apontou caracteres diagnsticos qualitativos e quantitativos de morfologiaexterna e crnio-dentria e separou as vrias espcies at ento conhecidas para este gnero em

cinco grupos informais de espcies, os quais, posteriormente, foram elevados categoria de g-


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nero por vrios autores, com arranjos um pouco distintos (e.g. Marshall, 1981; Reig et al., 1985;

Gardner & Creighton, 1989). O arranjo mais persistente foi o de Gardner & Creighton (1989) querestringiramMarmosa, revalidaram os gnerosMarmosops,Micoureuse Thylamys e descreveram ognero Gracilinanuspara conter a maioria das espcies do grupo microtarsus de Tate (1933). Maisrecentemente, os gneros Chacodelphys,Cryptonanus eHyladelphys foram descritos para espciesat ento includas em Gracilinanus (Voss et al., 2001; 2004a, 2005) e o gnero Tlacuatzin,parauma espcie antes contida emMarmosa(Voss & Jansa, 2003; ver Tabela 1 em Rossi et al., 2010: 5).

Os trabalhos de O. A. Reig esto entre os principais estudos relacionados evoluo dos Di-delphimorphia, em que so propostas hipteses logenticas e de classicao, incorporando, pela

primeira vez, dados cariotpicos e moleculares alm dos tradicionais caracteres morfolgicos (Reiget al., 1977, 1985, 1987). Categorias supragenricas, como algumas subfamlias e tribos propostasnestes trabalhos, foram utilizadas at recentemente (Hershkovitz, 1992; Kirsch & Palma, 1995;Gardner, 2008a).

Entretanto, foi apenas a partir do sculo XXI que a compreenso a respeito da evoluo e classi-cao dos Didelphimorphia aumentou, relacionada ao aumento de espcimes depositados em colees

cientcas atravs da realizao de inventrios faunsticos, ao aumento do nmero de estudos taxon-micos com gneros e espcies desse grupo e ao uso de vrios marcadores moleculares, culminando nadescrio de novos gneros e espcies, bem como na melhor delimitao dos txons (e.g. Cerqueira &Lemos, 2000; Patton et al., 2000; Voss et al., 2001; Costa et al., 2003; Voss et al., 2004b; Carmignotto& Monfort, 2006; Solari, 2007; Flores et al., 2008; Voss et al., 2009; Rossi et al., 2010; Vilela et al.,2010; Pavan et al., 2012). Houve tambm um incremento nos estudos logenticos dentro do grupo,resultando na proposio de hipteses mais robustas a respeito das relaes de parentesco na famliaDidelphidae (e.g. Jansa & Voss, 2000, 2005; Voss & Jansa, 2003, 2009; Flores, 2009; Gutirrez et al.,2010).

O volume editado por A. L. Gardner (2008b) sobre os mamferos da Amrica do Sul contempladados atuais a respeito da diversidade, classicao e distribuio geogrca do grupo, incluindo chaves

para as subfamlias, gneros e espcies. Posteriormente, Voss & Jansa (2009) publicaram o trabalho maisabrangente a respeito da sistemtica dos Didelphidae. Neste artigo, os autores analisaram caracteresmorfolgicos, cariotpicos e de cinco marcadores do genoma nuclear para a maioria dos txons vlidos,e propuseram uma nova classicao para a famlia, a qual est sendo utilizada no presente captulo.Os autores apresentaram tambm os caracteres diagnsticos para as subfamlias e tribos reconhecidas,forneceram uma redescrio dos 18 gneros vlidos e uma chave para os mesmos.

Diante do nmero crescente de estudantes e pesquisadores interessados na taxonomia de marsupiaisdidelfdeos, o presente captulo teve como objetivo agrupar o conhecimento sobre a variao morfolgica

e taxonmica do grupo, com nfase nas espcies que ocorrem no Brasil. Inicialmente apresentamos umadescrio dos caracteres externos e crnio-dentrios exibidos por esses marsupiais, dando nfase a aquelesque so mais teis para a diagnose dos grupos supra-especcos reconhecidos por Voss & Jansa (2009)e das espcies encontradas no Brasil. A variao morfolgica desses caracteres est contemplada tantono texto como nas diversas guras aqui apresentadas. Fornecemos tambm uma breve discusso sobrea variao sexual e ontogentica do grupo e sua possvel interferncia na identicao das espcies, e

propomos um sistema de classicao etria simples que, se utilizada, minimizar erros de identica-

o. Posteriormente, fornecemos uma chave de identicao dos gneros presentes no Brasil, para emseguida apresentar a composio taxonmica e as caractersticas diagnsticas da famlia Didelphidae ede cada subfamlia e tribo que a compem de acordo com Voss & Jansa (2009). Apresentamos tambm a


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composio taxonmica e as caractersticas diagnsticas dos gneros e espcies que ocorrem no Brasil.

Para cada gnero apresentamos ainda uma breve discusso sobre o avano no conhecimento dos limitesde suas espcies e avaliamos a necessidade de revises taxonmicas diante da diversidade morfolgicae/ou gentica que apontam para a existncia de mais espcies no grupo.

Caracteres DiagnsticosAssim como para a maioria dos txons de mamferos, os gneros e espcies de marsupiais didel-

fdeos so diagnosticados com base em estruturas externas preservadas em peles taxidermizadas ouexemplares inteiros xados em formol e conservados em lcool, e com base em estruturas cranianas.Em relao morfologia externa, padres de colorao da pelagem facial, dorsal, ventral e da caudaso amplamente utilizados, assim como a extenso da pelagem corporal sobre a cauda. Caractersticasrelacionadas s escamas caudais e aos plos a elas associados tambm so bastante informativas emtermos taxonmicos para alguns gneros. Caractersticas menos informativas, porm no menos im-

portantes, so aquelas relacionadas a estruturas presentes nas mos, punhos, ps e regio das mamas.

Por outro lado, caractersticas relacionadas ao pnis e aberturas urogenital e anal foram consideradasno informativas taxonomicamente por Voss & Jansa (2003, 2009). Por m, caractersticas relacionadasao pavilho auditivo externo foram examinadas por Tate (1933) para diversas espcies de pequeno

porte, mas aparentemente tambm se mostraram no informativas.

Em relao morfologia craniana, diversas estruturas so amplamente utilizadas na diagnose degneros e espcies, com destaque para as fenestras palatinas, as estruturas da regio supra-orbital, tem-

poral e auditiva, e a morfologia dentria. Os forames e as suturas so menos informativos em termostaxonmicos, mas so importantes para alguns gneros em particular.

varao sexual e onoenca

fundamental ressaltar que parte da variao observada nos crnios dos didelfdeos tem origemsexual ou ontogentica, ou seja, dependente do sexo ou da idade do indivduo examinado. O dimorsmosexual craniano uma regra neste grupo (embora existam excees), no qual os machos so maiores queas fmeas em diversas medidas cranianas e dentrias que considerem o canino superior (ver Asta, 2010

para comentrios sobre estudos anteriores; Rossi et al., 2010; Pavan et al., 2012).

Em relao variao ontogentica, em vrias espcies os indivduos mais velhos so mais desen-volvidos que os mais jovens, mesmo quando a comparao feita apenas entre indivduos com a dentio

permanente completa, ou seja, indivduos adultos (Rossi et al., 2010; Pavan et al., 2012). Indivduosmais velhos tendem a apresentar cristas supra-orbitais, temporais e lambdoidal mais proeminentes, assim

como o processo ps-orbital mais desenvolvido. Levando-se em conta estas tendncias e o fato de queas diagnoses so geralmente elaboradas para indivduos adultos, aconselha-se agrupar os exemplares porclasse etria antes de identic-los. Esta classicao relativamente simples e pode ser feita atravsda anlise da composio dentria e do nvel de desgaste nos molares superiores (ver Tribe, 1990; Rossiet al., 2010 para uma classicao mais detalhada). Indivduos com a dentio incompleta (menos quequatro molares superiores eclodidos) e com o terceiro pr-molar superior decidual (dP3) presente oucom o terceiro pr-molar superior permanente (P3) ainda em ecloso so considerados jovens. Morfo-logicamente fcil diferenciar o dP3 do P3, pois o primeiro apresenta morfologia semelhante de ummolar, e o segundo apresenta morfologia semelhante do P2 (Figura 1A-B). J os indivduos com o P3e o quarto molar superior (M4) totalmente eclodidos podem ser considerados adultos (Figura 2). Entre


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os adultos, so considerados adultos jovens aqueles sem desgaste ou com desgaste incipiente nas cristasdo terceiro (M3) e quarto (M4) molares superiores, e adultos maduros aqueles que apresentam desgastentido nas cristas mencionadas (Figura 1C-D).

As estruturas externas e cranianas mais importantes para a diagnose dos gneros e espcies dedidelfdeos so descritas a seguir.

Morfologia ExternaApresentamos abaixo uma breve descrio de estruturas externas presentes nos marsupiais didel-

fdeos que so relevantes para a identicao das espcies dentro do grupo. Esperamos, com este texto,que alunos e pesquisadores interessados em anatomia externa e taxonomia de marsupiais neotropicaistornem-se familiarizados com essas estruturas. A nomenclatura utilizada segue Voss & Jansa (2003, 2009),que devem ser consultados por leitores que buscam maiores detalhes sobre o assunto.

Pelaem facal(Figura 1 colorida*)

Fura 1. Padres de pelagem facial em marsupiais didelfdeos. A: Ausncia de marcas faciais (Monodelphisdomestica).B:Mscara facial enegrecida e conspcua (Marmosops noctivagus). C: Mscara facial enegrecida estendida at a base da orelha(Hyladelphys kalinowskii). D: Mscara facial enegrecida ultrapassando a base da orelha e presena de faixa rostral clara decolorao distinta da do dorso (Glironia venusta). E:Manchas supra-oculares claras e mancha coronal escura presentes(Me-tachirus nudicaudatus).F:Faixa rostral mediana contnua com a mancha coronal (Didelphis albiventris). G:Mscara facial efaixa rostral mediana pouco conspcuas (Cryptonanus agricolai). H: Mscara facial avermelhada, faixa rostral mediana maisescura que a colorao do dorso e descontnua com outras marcas faciais (Caluromys lanatus). Imagens em escalas distintas.Fotos gentilmente cedidas por M. T. Jnior (A), J. G. Barros (B, D), M. V. Brando (C), S. Pavan (E), R. Paresque (F), P. F.

Colas-Rosas (G) e V. X. da Silva (H).


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Os didelfdeos podem possuir diversas marcas na pelagem facial, bastante teis na identicao

em nvel genrico e especco. Algumas espcies possuem uma listra mais escura de plos na linhamediana dorsal do rostro, que pode variar em relao nitidez. Esta listra pode ou no conectar-se auma mancha mais escura localizada no topo da cabea, a mancha coronria. Ao redor de cada olho

pode haver uma mancha avermelhada, castanha ou enegrecida formando uma mscara facial que pode

variar em relao sua extenso. Por m, pode haver uma mancha clara posicionada dorsalmente acada olho (mancha supraocular) formando um padro de quatro-olhos, que faz parte do nome popular

das espcies que a contm.

Pelaem corporal(Figuras 2 e 3 coloridas)

Fura 2. Padres de pelagem dorsal em marsupiais didelfdeos. A: Pelagem uniforme(Monodelphis domestica (PNPA 307, aser tombado no MZUSP). B:Faixas escuras transversais unidas por uma linha mediana dorsal(Chironectes minimus - MZUSP35132). C: Faixas escuras escapulares presentes (Caluromysiopsirrupta- MZUSP 11681). D: Base dos plos esbranquiadaem contraste com a poro apical enegrecidados plos (Didelphis albiventris- MZUSP 31627). E: Padro tricolor, com faixadorsal mais escura que as laterais do corpo(Thylamys macrurus - MZUSP 32094). F: Dorso acinzentado contrastando coma cabea e regio lombar avermelhadas(Monodelphis emiliae -MB 25, a ser tombado no MZUSP). G: Laterais da cabea ecorpo avermelhadas contrastando com o dorso acinzentado(Monodelphis touan -MZUSP 9932). H:Trs faixas longitudinaisescuras no dorso(Monodelphis americana - MZUSP 33097). I: Faixa mediana dorsalpresente (Philander andersoni - MZUSP22350). Figura D est em preto e branco de modo a facilitar a visualizao dos plos setiformes de base branca e pice escuroe dos longos plos-guarda brancos. Imagens em escalas distintas.


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Fura 3. Padres de pelagem ventral em marsupiais didelfdeos. A: Ventre completamente coberto por pelos de base cinza(Marmosa paraguayana- MZUSP 29198). B: Ventre branco, sem plos de base cinza(Chironectes minimus - MZUSP 35132).

C: Ampliao do p de Chironectes minimus, evidenciando a presena de membranas interdigitais. D: Ventre com faixas late-rais de plos de base cinza (Marmosops pinheiroi - TPPC 52, a ser tombado no MZUSP). E: Ventre com colorao similar das laterais do corpo(Philander mcilhennyi - MJ40, a ser tombado no MZUSP). F: Ventre castanho com tom violceo que seperde ao longo do tempo em exemplares preservados em colees cientcas(Monodelphis emiliae- MB 25, a ser tombado noMZUSP). Imagens em escalas distintas.

Todos os didelfdeos apresentam pelagem corporal densa e macia, constituda por dois ou trs

tipos de plos. Os plos lanosos, ou basais, so curtos, nos e permanecem sob a pelagem de coberturado corpo. Os plos setiformes, tambm conhecidos como plos de cobertura, so mais longos e maisrgidos que os plos lanosos; so tambm os mais abundantes e os principais responsveis pelos padres

de colorao nos didelfdeos. Os plos aristiformes, ou plos-guarda, so mais longos e levemente maisrgidos que os plos setiformes, porm menos numerosos. A maioria das espcies possui pelagem lisa,mas algumas apresentam pelagem lanosa, dada a textura diferenciada e o maior comprimento dos plos

setiformes. Em relao colorao, a pelagem dorsal frequentemente homognea, derivada de algumtom de castanho-avermelhado ou castanho-acinzentado. Mas h marcas bastante evidentes em algumas

espcies, tais como listras dorsais longitudinais escuras; faixa escapular escura; e barras transversaisescuras ligadas entre si por uma linha mediana tambm escura (Figura 2 colorida). possvel encontrartambm os seguintes padres de colorao: regies facial e lombar avermelhadas em contraste com a

poro mediana do corpo, que acinzentada; laterais da cabea e do corpo avermelhadas em contrastecom a linha mediana dorsal acinzentada; pelagem escura constituda de plos de base esbranquiada


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epice enegrecido; e pelagem com um padro denominado tricolor por Tate (1933), que na realidadeestava se referindo a trs tonalidades assim distribudas: uma zona dorsal de tonalidade nitidamente maisescura, bem distinta das zonas laterais de tonalidade mais clara.

A pelagem ventral tambm apresenta grande variao taxonmica nos didelfdeos (Figura 3colorida). Em algumas espcies o ventre totalmente coberto por plos bicolores, ou seja, de base

cinza e pice claro (branco, creme, amarelado ou alaranjado). Em outras, apenas as laterais doventre so cobertas por este tipo de pelagem, sendo que a poro mediana do ventre est cobertapor plos unicolores, ou seja, claros da base ao pice. A faixa de plos de base cinza possui largurae comprimento varivel entre as espcies. Por m, h espcies com ventre totalmente coberto por

plos unicolores claros.

Marspo e reo das mamas

Fura 4. Fmea de Cryptonanusagricolaisem marspio, mostrando os lhotes aderidos s mamas na regio inguinal/abdo-

minal. Foto gentilmente cedida por R. Gaiga.

Ao contrrio do senso comum que associa a presena de uma bolsa de pele que aloja os lhotes

em fase de amamentao (marspio) aos marsupiais, a maioria das espcies neotropicais no possui talestrutura, deixando as mamas expostas ao ambiente externo, assim como os lhotes que venham a se

prender a elas (Figura 4 colorida). Na maioria das espcies as mamas esto arranjadas em uma rea mais

ou menos circular na regio abdominal/inguinal, mas algumas espcies possuem duas leiras de mamasque se estendem anteriormente para alm desta regio.

Cauda(Figuras 5 e 6 coloridas)


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Fura 5.Padres de morfologia da cauda em marsupiais didelfdeos. A: Pelagem corporal estende-se por mais da metade dasuperfcie dorsal da cauda, porm restringe-se base da mesma na superfcie ventral (Monodelphis arlindoi). B:Cauda despig-mentada abruptamente na poro terminal; pelagem corporal estende-se em igual proporo nas superfcies dorsal e ventral dacauda (Philander mcilhennyi). C: Cauda gradualmente despigmentada na poro terminal; pelagem corporal no se estende paraa base da cauda (Metachirus nudicaudatus). D: Cauda homogeneamente pigmentada e trgida devido ao acmulo de gordura(Thylamys karimii).E:Pelagem presente em toda a extenso das superfcies dorsal e ventral da cauda (Glironia venusta).Assetas indicamo limite da extenso da pelagem corporal na cauda. Imagens em escalas distintas. Fotos gentilmente cedidas por

T. Semedo (A), M. Filho (B), J. G. Barros (C, E) e A. Camacho (D).

A maioria das espcies de didelfdeos possui cauda longa, com comprimento maior que o compri-mento da cabea e corpo, porm algumas espcies possuem cauda mais curta que esta ltima medida. A

colorao da cauda tambm varia entre as espcies, podendo ser homogeneamente pigmentada ou despig-mentada na poro terminal; neste ltimo caso, a transio entre as pores pigmentada e despigmentada

ocorre gradualmente ou abruptamente. A extenso em que a pelagem corporal cobre a cauda tambmvaria taxonomicamente. Na maioria das espcies a pelagem corporal restringe-se base da cauda, noultrapassando 15 mm de extenso no dorso e no ventre. Em outras espcies a pelagem estende-se por

alguns centmetros no dorso e no ventre, mas ainda permanece restrita poro proximal da cauda (nomximo 1/3 do comprimento caudal). H espcies, no entanto, com pelagem corporal cobrindo metade,2/3 ou totalmente a poro dorsal da cauda; nessas espcies, a pelagem pode cobrir uma poro nitida -

mente menor no ventre da cauda ou se estender por quase todo o ventre (em Caluromysiopse Glironia).


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Fura 6. Padres de disposio das escamas caudais e de plos associados a estas escamas em marsupiais didelfdeos. A: Trspelos associados a cada escama caudal (MRT 7989, a ser tombado no MZUSP). B: Quatro ou mais plos associados a cadaescama caudal (Philander opossum canus- PRL 201, a ser tombado na Unemat, campus de Cceres). C: Escamas dispostas em

anel, cada uma com trs plos longos de comprimento maior ou igual a trs escamas (Gracilinanusagilis - UFMT 3817). D:Escamas dispostas em espiral, cada uma com trs plos curtos de comprimento semelhante a uma escama (Marmosa murina -UFMT 2041). E: Escamas dispostas em espiral, com plo central da trade peciolado, sendo nitidamente mais largo que os ploslaterais e fortemente pigmentado (Marmosops ocellatus - MZUSP35136). Imagens em escalas distintas.

A parte da cauda que no est coberta por plos corporais deixa mostra escamas caudais e diminutos

plos inseridos na margem de cada escama. Escamas retangulares esto dispostas de maneira circularao longo do eixo maior da cauda (padro anelar), ao passo que escamas romboidais (losangulares) esto

arranjadas em espiral ou ento de maneira irregular (ora em espiral, ora em anel no mesmo indivduo) aolongo do eixo maior da cauda. Os plos associados s escamas caudais variam em comprimento, podendoser curtos (de comprimento semelhante a uma escama; Figura 6D-E colorida) ou longos (comprimentomaior ou igual a trs escamas; Figura 6C colorida). H geralmente trs plos associados a cada escama

caudal, dos quais o central ligeiramente maior que os demais. No gnero Marmosops, o plo centralda trade nitidamente mais espesso e geralmente mais pigmentado que os plos laterais, resultando emum padro de plo peciolado (Figura 6E colorida). Na maioria das espcies, a poro ventral distal da

cauda apresenta uma superfcie prensil lisa ou coberta por escamas modicadas e sem plos; em ambosos casos possvel observar um pequeno sulco com dobras transversais na pele, e na ponta da caudauma almofada terminal expandida com dermatoglifos. Por m, a maioria das espcies possui cauda na,


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mas representantes dos gneros ThylamyseLestodelphys(este ltimo ausente no Brasil) possuem cauda

espessa devido ao acmulo de gordura (Figura 5D colorida).

Mo, punho e p

A mo possui cinco dedos, todos providos de garras. Os dedos tendem a ser mais curtos nas espciesterrcolas e mais longos nas espcies arborcolas ou escansoriais. Em algumas espcies os dedos III e

IV apresentam comprimentos semelhantes e so os maiores, condio denominada paraxnica. Outraspossuem a condio mesaxnica, na qual o dedo III o maior. Uma terceira condio encontrada emCaluromyse Caluromysiops, na qual o dedo IV ligeiramente maior que os demais (ver Figura 3 em Voss& Jansa, 2009: 19). Seis almofadas, sendo quatro interdigitais e duas prximas ao punho - uma medial(tnar) e uma lateral (hipotnar) - circundam uma superfcie lisa ou esparsamente coberta por tubrculos

na regio central da palma. Em Chacodelphys,Lestodelphys(ambos os gneros ausentes no Brasil) eThylamys, no entanto, esta superfcie central est densamente coberta por pequenos tubrculos. As al-mofadas tendem a ser maiores e apresentar dermatoglifos mais pronunciados nas espcies arborcolas.

Em algumas espcies de Thylamysas almofadas esto cobertas por pequenos tubrculos e a superfciecoberta por dermatoglifos muito reduzida (ver Figura 3 em Carmignotto & Monfort, 2006: 132). Porm, no h almofadas palmares na cuca-dgua (Chironectes).

Na maioria das espcies de didelfdeos o punho dos machos morfologicamente igual ao das fmeas,mas em algumas espcies de pequeno porte os machos apresentam calos carpais medial e lateral, que

correspondem a expanses dos ossos pr-plex e pisiforme, respectivamente (Lunde & Schutt Jr., 1999).Aparentemente estas estruturas consistem em caracteres sexuais secundrios, j que esto ausentes nosmachos jovens e subadultos; so pouco desenvolvidas nos machos recm-adultos e bem desenvolvidas

nos adultos maduros (ver Figura 2 em Voss & Jansa, 2009: 17).

O p possui cinco dedos, dos quais o I (polegar) opositor e desprovido de garra ou unha. Estededo tende a ser maior nas espcies escansoriais e arborcolas, quando comparado ao das espcies terr-

colas. Os demais dedos so providos de garras. Todos os dedos so livres, com exceo da cuica-dgua(Chironectes) que possui membranas interdigitais bem desenvolvidas. Em algumas espcies o dedo III mais longo que os demais (condio mesaxnica), porm em algumas espcies deDidelphisos dedos

II-IV possuem comprimentos semelhantes e na maioria das espcies de didelfdeos o dedo IV o maislongo. Como observado por Voss & Jansa (2009), curioso que em uma mesma espcie os comprimen-

tos relativos dos dedos do p no correspondem ao comprimento relativo dos dedos da mo. Em geral,a superfcie da planta do p segue os mesmos padres da superfcie palmar descrita acima (ver Figura 4

em Voss & Jansa, 2009: 20).


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Morfologia Crnio-Dentria

Fura 1. Vista lateral da regio rostral (A-B) e vista oclusal do terceiro e quarto molares superiores (C-D) de marsupiais di-delfdeos mostrando, respectivamente, as condies decidual e permanente do terceiro pr-molar superior e os diferentes nveisde desgaste nas cristas dos molares. A: Terceiro pr-molar superior decidual (dP3) presente; note a semelhana morfolgicacom o primeiro molar superior (M1) (UFMT 1468 Marmosa demerarae). B: Terceiro pr-molar superior permanente (P3)em ecloso; note a semelhana morfolgica com o segundo pr-molar superior (P2) (UFMT 681 Marmosa demerarae). C:Terceiro (M3) e quarto (M4) molares sem desgaste ou com desgaste incipiente em suas cristas (MZUSP 29483 Marmosamurina). D: M3 e M4 com desgaste evidente em suas cristas, indicado pelas setas (MZUSP 29476 Marmosa murina). A eB referem-se a indivduos jovens, C a indivduos adultos jovens (recm-adultos) e D a indivduos adultos maduros. Imagensem escalas distintas. C1, canino superior; ca, cngulo anterior; dP3, terceiro pr-molar superior decidual; M1, primeiromolarsuperior; M3, terceiromolar superior; M4, quartomolar superior;Me, metacone; P1, primeiro pr-molar superior; P2, segundopr-molar superior; P3, terceiro pr-molar superior (permanente); Pa, paracone; Pr, protocone; pomec, ps-metacrista; popro,ps-protocristaprpac, pr-paracrista; prpro, pr-protocrista.

Os crnios dos didelfdeos contm muitas caractersticas informativas quanto aos hbitos de vida eidentidade taxonmica desses animais. Em termos funcionais o crnio pode ser dividido em duas regies

distintas: a regio craniana propriamente dita (cerebral) e a regio facial. Mas, para ns didticos, essasregies podem ainda ser subdivididas em: rostro, regio orbital, caixa craniana, palato e basicrnio. Almdisso, a mandbula e principalmente os dentes tambm contm informaes relevantes do ponto de vista

anatmico-funcional e taxonmico.

Apresentamos abaixo uma breve descrio das estruturas que constituem o crnio dos marsupiais

didelfdeos, dando nfase quelas relevantes para a identicao das espcies do grupo. Apesar de contervrios termos anatmicos, vale mencionar que a leitura deste texto, acompanhada da anlise simultnea


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de um crnio didelfdeo, pode se tornar uma atividade interessante que envolve a observao direta das

estruturas mencionadas e torna mais fcil o aprendizado dos termos citados. A nomenclatura utilizadasegue Voss & Jansa (2003, 2009), que devem ser consultados por leitores que buscam maiores detalhessobre a anatomia crnio-dentria em Didelphidae. Para maiores detalhes sobre os forames nos marsupiais

em geral, ver Archer (1976).

Rostro(Figuras 2, 3 e 4)

Fura 2.Vista lateral do crnio e da mandbula deMetachirus nudicaudatus(MZUSP 27230). C1, canino superior; c1, caninoinferior; coc, cndilo occipital; Eq, esquamosal; Et, ectotimpnico; o, forame infra-orbital; c, forame lacrimal; fme, foramementoniano; Fr, frontal; fse, forame subesquamosal; fs, fossa glenide; i 1-5, incisivos superiores; 1-4, incisivos inferiores;Ip, interparietal; J, jugal; Lac, lacrimal; M1-4, molares superiores; m1-4, molares inferiores; Mx, maxilar; Na, nasal; P1-3,pr-molares superiores; p1-3, pr-molares inferiores; Pa, parietal; Pal, palatino; pan, processo angular; pcd, processo condilide;

pcr, processo coronide; Pe, poro mastidea do petroso (ou simplesmente mastide); Pmx, pr-maxilar; Poc, para-occipital;pp, processo ps-glenide; ppr, processo do para-occipital; Pt, pterigide; Soc, supra-occipital. Escala: 10 mm.

Poro do crnio anterior regio das cavidades das rbitas oculares, constituda pelos ossos pr

-maxilar, nasal, maxilar e lacrimal. As pores do pr-maxilar e do maxilar que fazem parte do rostro so

chamadas de ramos nasais do pr-maxilar e do maxilar. No pr-maxilar esto inseridos os dentes incisivos

superiores. Os demais dentes superiores (caninos, pr-molares e molares) esto inseridos no maxilar. O

pr-maxilar pode projetar-se anteriormente aos incisivos superiores, constituindo o processo rostral do

pr-maxilar (Figura 4C-D). O ramo nasal do maxilar, na altura do terceiro pr-molar superior (P3),


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Fura 3. Vistas dorsal e ventral do crnio deMetachirus nudicaudatus(MZUSP 27230). Al, alisfenide; Bes, basisfenide; Boc,basioccipital; coc, cndilo occipital; Eq, esquamosal; Et, ectotimpnico; fm, forame magno; Fr, frontal;fs, fossa glenide;Ip, interparietal; J, jugal; Lc, lacrimal; Mt, mastide; Mx, maxilar; Na, nasal; Pa, parietal; Pes, pr-esfenide; Pl, palatino;

Pmx, pr-maxilar; pp, processo ps-glenide; proPe, promontrio da poro coclear do petroso; Pt, pterigide; ptAl, processotimpnico do alisfenide; ptPe, processo timpnico do petroso; Soc, supra-occipital. Escala: 10 mm.

perfurado pelo forame infra-orbital. Os ramos nasais do pr-maxilar e do maxilar unem-se dorsalmente

ao osso nasal. O nasal longo, podendo ser lateralmente expandido na regio da sutura nasal-maxilar-

frontal (Figura 4A-B), com a margem posterior romba ou alada. O lacrimal estende-se anteriormente

margem anterior da cavidade orbital, podendo expor o forame lacrimal lateralmente (Figura 5A-B).

Regio orbital(Figuras 2, 3, 5 e 6)

Poro do crnio que aloja as rbitas oculares. Formada pelos ossos lacrimal, palatino, frontal,

orbitosfenide, alisfenide, maxilar e jugal. A parede interna desta regio constituda pelo lacrimal,

frontal e palatino. O orbitosfenide est restrito ao fundo da cavidade orbital. O maxilar, juntamente com

o alisfenide, forma o assoalho da cavidade orbital, ao passo que o jugal compe a parede externa desta

cavidade. No fundo da cavidade, mais precisamente entre os ossos palatino, orbitosfenide e alisfenide,

est uma grande abertura denominada ssura esfenorbital. Ventrolateralmente ssura esfenorbital est o

forame rotundo (Figura 9B), bem desenvolvido e delimitado apenas pelo osso alisfenide. O alisfenide


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Fura 4.Vistas dorsal (A-B) e lateral (C-D) da regio rostral de marsupiais didelfdeos mostrando padres de morfologiado nasal e do pr-maxilar. A: Nasal lateralmente expandido na regio da sutura maxilar-frontal (seta) (Gracilinanus emiliae -MZUSP 11780). B: Nasal sem expanso lateral na regio da sutura maxilar-frontal(Thylamys karimii - JD 169, a ser tombado

no MZUSP). C: Processo rostral do pr-maxilar ausente (Monodelphis emiliae - APC 157, a ser tombado no MZUSP).D:Processo rostral do pr-maxilar presente e bem desenvolvido (seta) (Marmosa lepida - MZUSP 35019). pr, processo rostral dopr-maxilar. Imagens em escalas distintas.

e o maxilar esto separados entre si pelo palatino na maioria das espcies de didelfdeos (Figura 5C),

porm o alisfenide estende-se anteriormente at tocar o maxilar nos gnerosLutreolinaeMonodelphis

(Figura 5D). O arco zigomtico bem desenvolvido e expandido lateralmente, composto basicamente

pelos ossos jugal e esquamosal. Na regio onde estes ossos se encontram, o jugal desenvolve o processo

ps-orbital ascendente. Na borda superior da cavidade orbital est a margem supra-orbital que pode ser

desprovida de crista, apresentar uma crista arredondada e no proeminente, ou apresentar uma crista de-senvolvida e proeminente, com um processo triangular denominado processo ps-orbital. Este processo

formado pelo frontal em todos os gneros, com exceo de Glironiacujo processo formado pelofrontal e o parietal (Figura 6).

Caixa craniana(Figuras 2, 3 e 7)

Poro craniana formada por ossos achatados que envolvem o crebro e rgos correlatos. Formada

pelos ossos frontal, parietal, alisfenide, esquamosal, interparietal e supra-occipital. Uma crista temporal


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contnua crista supra-orbital pode estar presente (Figura 6E). A crista temporal possui diferentes grausde desenvolvimento, podendo estar restrita ao frontal ou estender-se posteriormente por todo o parietal

e interparietal at a crista lambdoidal (Figura 7B). As cristas temporais direita e esquerda podem tam -bm permanecer separadas em toda sua extenso ou unir-se uma outra ao longo da linha mediana dacaixa craniana, formando a crista sagital (Figura 7B). importante ressaltar que as cristas supra-orbital,

temporal e lambdoidal apresentam ampla variao etria e sexual nos didelfdeos, sendo mais desenvol-vidas em exemplares machos ou de idades mais avanadas. O parietal bem desenvolvido; esse osso

contata anteriormente o frontal, posteriormente o interparietal e s vezes tambm o supra-occipital e omastide, e ventralmente o esquamosal e o alisfenide (Figura 7A), com exceo do gneroMetachirusno qual o parietal no alcana o alisfenide (Figura 2). O interparietal encontra-se totalmente fusionado

ao supra-occipital, mas nunca ao parietal; em algumas espcies, estende-se ventralmente at contatar oesquamosal. O esquamosal forma a parte posterior da caixa craniana e tambm parte do arco zigomtico.

Na raiz esquamosal do arco zigomtico est a fossa glenide, onde a mandbula se articula com o crnio. A

margem posterior desta fossa forma o processo ps-glenide. Posterior ao processo ps-glenide forma-se

Fura 5. Vista lateral do rostro (A, B) e vista oblqua dorso/lateral da regio orbital (C, D) de marsupiais didelfdeos mostrando,respectivamente, diferentes posies do forame lacrimal e padres de morfologia do maxilar. A:Forame lacrimal no visvelem vista lateral(Marmosops parvidens - MZUSP 22940). B: Forame lacrimal visvel em vista lateral (Marmosops pinheiroi -

MZUSP 21300). C: Palatino estende-se entre o alisfenide e o maxilar (seta) impedindo o contato entre estes ossos (Didelphismarsupialis- MZUSP 17134). D: Contato entre o alisfenide e o maxilar (seta) (Lutreolina crassicaudata - MZUSP 15). Al,alisfenide; c, forame lacrimal; Lac, lacrimal; Max, maxilar; Pl, palatino. Imagens em escalas distintas.


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Fura 6. Vista dorsal do rostro e da regio interorbital de marsupiais didelfdeos mostrando diferentes formatos desta regio,padres de morfologia da margem supra-orbital e graus de desenvolvimento da crista supra-orbital e do processo ps-orbital. A:Regio interorbital convergente anteriormente; seta indica a constrio interorbital (Hyladelphys kalinowskii - AMNH 267338).

B: Regio interorbital subparalela e margem supra-orbital arredondada, sem crista supra-orbital; seta indica a constrio ps-orbital(Marmosops pinheiroi - MZUSP 21300). C:Margem supra-orbital com uma crista arredondada, mas no proeminente(padro beaded) (Thylamys karimii - JD 169, a ser tombado no MZUSP).D: Margem supra-orbital com crista desenvolvidae proeminente, com processo ps-orbital do frontal conspcuo(Marmosa demerarae - MVZ 28086). E: Margem supra-orbitalcom crista desenvolvida e proeminente, com processo ps-orbitaldo frontal muito desenvolvido (Caluromys lanatus - MZUSP3766).F: Margem supra-orbital com crista desenvolvida e proeminente, com processo ps-orbitalformado pelo frontal e peloparietal(Glironia venusta - CCA 1830, a ser tombado no MZUSP). cte, cristas temporais; mspo, margem supra-orbital; ppoFr,processo ps-orbital do frontal. Imagens em escalas distintas.

uma crista que se estende da base do arco zigomtico at a sutura esquamosal-mastide. Ventralmente a

esta crista situa-se o forame subesquamosal. Na maioria dos didelfdeos o supra-occipital e os exoccipitaisformam a margem dorsal do forame magno, porm em algumas espcies apenas os exoccipitais formamesta margem (ver Figura 13A e C em Voss & Jansa, 2009: 35).

Palato(Figuras 3 e 8)

Poro do crnio que constitui a parte ssea do teto da cavidade oral. Formado pelos ossos pr-ma-

xilar, maxilar e palatino. As partes do pr-maxilar e maxilar que formam o palato so chamadas de ramopalatal do pr-maxilar e do maxilar, respectivamente. Duas condies alternativas podem ser observadasna regio posterior do palato. Na primeira delas, presente nos gneros Caluromys, Caluromysiops e


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Glironia, o palato posterior inclina-se gradualmente em direo ventral de maneira que no h nenhuma

ineco abrupta na margem posterior do palato, que na e arqueada (Figura 8A). Em contrapartida,o palato posterior abruptamente inectado, formando uma margem posterior espessa e mais ou menosreta (Figura 8B-F). O palato apresenta vrias perfuraes que correspondem a forames (quando conduzemnervos ou vasos sanguneos) ou a fenestras (quando no conduzem nervos ou vasos sanguneos). Todas

as espcies de didelfdeos apresentam forame incisivo, fenestra maxilopalatina e forame pstero-lateral(Figura 8). O forame incisivo, que perfura o pr-maxilar e o maxilar, sempre alongado, com margem

posterior podendo ultrapassar o canino superior (C1) (Figura 8D). A fenestra maxilopalatina, geralmentebastante alongada, ocupa a margem posterior do maxilar e anterior do palatino. Na poro posterior domaxilar, onde este osso conecta-se com o palatino, est a fenestra pstero-lateral, de formato elptico, cuja

margem anterior pode ultrapassar o quarto molar superior (M4) (Figura 8F). Algumas espcies apresentam

Fura 7. Vista lateral da caixa craniana (A e B) e vista oblqua ventral/lateral da regio auditiva (C e D) de marsupiais didelfdeosmostrando diferentes padres de morfologia desta regio. A: Fenestra na sutura entre os ossos parietal e esquamosal presente,expondo o osso petroso (Marmosops paulensis - MZUSP 30684). B: Fenestra na sutura entre os ossos parietal e esquamosal

ausente (Didelphis albiventris- MZUSP 31627). C: Extremidade anterior do ectotimpnico (seta) contata simultaneamente oprocesso anterior do martelo e o petroso; fenestra coclear exposta em vista lateral (Marmosops paulensis - MZUSP 30684).D: Extremidade anterior do ectotimpnico contata apenas o processo anterior do martelo; fenestra coclear no visvel em vistalateral(Didelphis albiventris- MZUSP 31627). Al, alisfenide; clb, crista lambdoidal; cs, crista sagital; cte, cristas temporais;Eq, esquamosal; Et, ectotimpnico; Exo, exoccipital; fc, fenestra coclear; fen, fenestra; Fr, frontal; fse, forame subesquamosal;Ip, interparietal;mar, martelo; Pa, parietal; Pe, petroso; ptAl, processo timpnico do alisfenide; Soc, supra-occipital. Imagensem escalas distintas.


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Fura 8. Padres de morfologia do palato de marsupiais didelfdeos. A: Palato pouco perfurado, apenas com forame incisivo,fenestra maxilopalatina curta e forame pstero-lateral (Caluromys lanatus - MZUSP 3766). B: Palato fenestrado, com forameincisivo, fenestra maxilopalatina longa, fenestra palatina e forame pstero-lateral (Cryptonanuscf. agricolai - APC 1153, a ser

tombado no MZUSP).C:Palato muito fenestrado, como em B, mais fenestra maxilar (Gracilinanus agilis - PNPA 203, a sertombado no MZUSP).D: Forame incisivo longo, com margem posterior (seta) ultrapassando o limite dos caninos superiores(Marmosops paulensis - MZUSP 29185). E: Fenestra palatina mltipla (seta) (Marmosopsocellatus- PNPA 315, a ser tombadono MZUSP).F:Forame pstero-lateral bem desenvolvido, com margem anterior projetando-se alm da margem anterior do quartomolar superior (Thylamys karimii - MZUSP 32232). , forame incisivo;fm, fenestra maxilar; fmp, fenestra maxilopalatina; fp,fenestra palatina; fpl, forame pstero-lateral.Imagens em escalas distintas.

fenestra palatina constituda por uma nica perfurao circular em cada lado do palatino (Figura 8C) oupor mltiplas perfuraes menores (Figura 8E). Algumas espcies podem apresentar tambm fenestra

maxilar, constituda por uma perfurao alongada em cada lado do maxilar, posicionada entre a fenestramaxilopalatina e os molares superiores (Figura 8C).

Basicrnio(Figuras 3 e 9)

Poro do crnio que constitui a base da caixa craniana. Formado pelo pr-esfenide, basisfenide,

pterigide, basioccipital, exoccipitais, alisfenide, pores coclear e mastidea do petroso (ou simplesmentemastide e petroso, respectivamente) e ectotimpnico. uma regio do crnio rica em forames, a maioria

dos quais no til como carter diagnstico. O basisfenide estreito e longo, perfurado na sua margem


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Fura 9. Basicrnio (incluindo a regio auditiva) de marsupiais didelfdeos mostrando os diferentes padres de morfologiada regio do forame oval. A: Lmina ou barra medial do processo timpnico do alisfenide ausente (Marmosa paraguayana- MZUSP 29197).B: Barra medial do processo timpnico do alisfenide presente, formando um forame oval secundrio(Thylamys karimii - MZUSP 32232).C:Lmina medial do processo timpnico do alisfenide presente, formando um forameoval secundrio(Monodelphis sp.- APM 836, a ser tombado no MZUSP).As setas indicam a passagem do ramo mandibulardo nervo trigmio. Al, alisfenide; bAl, barra medial do processo timpnico do alisfenide; cc, canal da cartida (ou foramelacerado anterior); Et, ectotimpnico; fct, forame do canal transverso; fcv, forame condilar venoso; fh, hipoglossal; es, ssuraesfenorbital; fj, forame jugular; p, forame lacerado posterior; fo, forame oval; fr, forame rotundo; lmAl, lmina medial doprocesso timpnico do alisfenide; proPe, promontrio da poro coclear do petroso;ptAl, processo timpnico do alisfenide;ptPe, processo timpnico do petroso. Imagens em escalas distintas.


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posterior e regio de contato com o alisfenide pelo canal da cartida. No alisfenide, anterolateralmenteao canal da cartida, situa-se o forame do canal transverso. A regio posterior do alisfenide inada para

formar o processo timpnico (ou asa timpnica) do alisfenide. Medialmente a este processo, na regioda sutura alisfenide-petroso, localiza-se o forame oval. Em vrias espcies o forame oval coberto poruma barra ou uma lmina ssea que conecta o processo timpnico do alisfenide poro no inada do

alisfenide, formando um forame oval secundrio (Figura 9B-C). Lateralmente ao processo timpnico doalisfenide, na superfcie ventral da raiz esquamosal do arco zigomtico, localiza-se o processo ps-glenide,que delimita posteriormente a fossa glenide e anteriormente, a cavidade ps-glenide. O exoccipital est

perfurado pelos forames jugular, lacerado posterior, hipoglossal e condilar venoso (Figura 9C).

Fura 10. Vista lateraldo rostro (A-C) e mandbula (D-F) de marsupiais didelfdeos, evidenciando padres morfolgicosdos dentes caninos e pr-molares. A: Terceiro pr-molar superior (P3) mais baixo que o segundo pr-molar superior (P2)(Hyladelphys kalinowskii - MUSM 14084). B: P3 e P2 com alturas semelhantes (Marmosa lepida - MZUSP 35019). C: P3

mais alto que P2 (Cryptonanus cf. agric

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Vieira & Camargo-Marsupial Vertical Use of Habitat - 2012