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Maestría en Ciencias del Ambiente
“Tendencias en los trabajos de investigación del tema de fitorremediación”
TESIS
Que para obtener el título de:
MAESTRA EN CIENCIAS DEL AMBIENTE
PRESENTA I.B.Q Jocabel Extocapan Molina
Director
Dr. Juan Manuel Pech Canché
Codirectora
Dra. María Rebeca Rojas Ronquillo
Tuxpan, Veracruz 2017
FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AGROPECUARIAS
Campus Tuxpan
UNIVERSIDAD VERACRUZANA
AGRADECIMIENTOS
A mis directores de tesis el Dr. Juan Manuel Pech Canché y la Dra. María Rebeca
Rojas Ronquillo por todo el tiempo y apoyo para la asesoría del presente trabajo.
A mi comisión revisora formada por la Maestra Blanca Esther Raya Cruz, la Dra.
Celina Naval Ávila y el Maestro Oswaldo Javier Enciso Díaz, por sus tiempos para
realizar sus observaciones e ideas las cuales ayudaron a mejorar el trabajo
profesional.
A la Universidad Veracruzana por brindarme la oportunidad de continuar con mi
formación académica. A la Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias por
otorgarme el conocimiento a través de sus profesores.
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por la beca otorgada, lo
que me permitió culminar con mis estudios de posgrado.
DEDICATORIA A mis padres Miguel Extocapan Mora y Eugenia Molina Pérez por todos los valores
y enseñanzas dadas durante toda mi vida.
A mis hermanas y hermanos por su gran apoyo durante estos años y por estar
presentes en mi vida contando con su gran amor y cariño.
RESUMEN La fitorremediación es una técnica que se inició en la década de los noventas, tiene
la finalidad de remediar los diferentes sitios contaminados (suelo y/o agua), esta
técnica surge como consecuencia del incremento de la contaminación de diferentes
sitios geográficos a nivel mundial, los estudios en su investigación se han
incrementado de forma rápida en los países más desarrollados, como es el caso de
China y Estados Unidos de América. El contaminante más registrado en los
diferentes estudios de fitorremediación son los metales (Pu, Pb, Ti, Hg, Cs, Sb, Cd,
Ag, As, Zn, Cu, Ni, Fe, Mn, Cr, Al, B), los más estudiados son el Pb, Cd, As, Zn y
Cu, los cuales representan el 77.4% del total de los análisis registrados de metales,
la mayoría de estos estudios se realizaron en suelo.
Se registraron 136 especies de plantas en los estudios de fitorremediación,
Chrysopogon zizanioides fue la más estudiada (en suelo y agua con los diferentes
contaminantes), seguida por Pteris vittata (en suelo con metales) y Eichhornia
crassipes (en agua con metales y materia orgánica). La mayoría de los estudios se
realizaron en escala piloto y no en la escala industrial que es la de mayor interés,
por lo tanto, se deduce que los estudios de la fitorremediación aún se encuentran
en proceso. Los estudios garantizan una fiabilidad en sus resultados debido a que
la mayoría de ellos se utilizó la prueba estadística ANOVA para analizar sus datos
desde los análisis de la escala laboratorio hasta la escala industrial.
Palabras clave: Fitorremediación, Remediación, Contaminante, Metales.
ÍNDICE No. Pág.
1. INTRODUCCIÓN ................................................................................................... 1
2. ANTECEDENTES .................................................................................................. 3
2.1 Importancia de los trabajos de revisiones bibliográficas .......................................... 3
2.2 Indicadores de la investigación................................................................................... 4
2.3 Fitorremediación .......................................................................................................... 5
2.4 Estudios de fitorremediación ....................................................................................... 7
3. OBJETIVOS ........................................................................................................... 9
3.1 Objetivo General .......................................................................................................... 9
3.2 Objetivos Específicos .................................................................................................. 9
4. MATERIAL Y MÉTODOS ..................................................................................... 10
4.1 Variables del tema de fitorremediación para la base de datos .............................. 10
4.1.1 Referencia bibliográfica ..................................................................................... 10
4.1.2 Año de estudio de los trabajos de fitorremediación ........................................ 10
4.1.3 Porcentaje de remoción ..................................................................................... 11
4.1.4 Regionalización .................................................................................................. 11
4.1.5 Medio contaminado ............................................................................................ 12
4.1.6 Tipo de contaminante ........................................................................................ 12
4.1.7 Especies vegetales ............................................................................................ 13
4.1.8 Escala de aplicación .......................................................................................... 13
4.1.9 Objetivo de estudio del trabajo.......................................................................... 14
4.1.10 Método estadístico ............................................................................................. 15
4.2 Base de datos ............................................................................................................ 15
4.3 Análisis estadísticos .................................................................................................. 16
5. RESULTADOS .......................................................................................…………18
5.1 Estudios de la fitorremediación identificados en el transcurso del tiempo. .......... 18
5.2 Análisis de estudios en las variables de la fitorremediación. ................................. 19
5.3 Metales analizados en los estudios de fitorremediación ........................................ 20
5.4 Especies utilizadas en la fitorremediación para cada contaminante. ................... 21
5.5 Variables analizadas en los estudios de la fitorremediación. ................................ 23
5.6 Eficiencia de la fitorremediación en las variables analizadas. ............................... 29
6. DISCUSIÓN ......................................................................................................... 33
7. CONCLUSIONES ................................................................................................ 39
8. APLICACIÓN PRÁCTICA DEL TRABAJO ........................................................... 40
9. RECOMENDACIONES ........................................................................................ 41
10. BIBLIOGRAFÍA .................................................................................................... 42
11. ANEXOS .............................................................................................................. 53
ÍNDICE DE FIGURAS No. Pág.
Figura 1 Número de estudios de fitorremediación realizados en el
transcurso del tiempo.
……….. 18
Figura 2 Número de estudios realizados en agua y suelo
contaminado por metales, hidrocarburos y materia
orgánica.
……….. 23
Figura 3 Número de estudios de fitorremediación realizados en
cada contaminante en las diferentes regiones.
……….. 24
Figura 4 Número de estudios de fitorremediacion realizados en
cada escala de aplicacion de las diferentes regiones.
……….. 25
Figura 5 Número de estudios que presentan China y Estados
Unidos en las diferentes escalas de aplicación.
……….. 26
Figura 6 Número de estudios de fitorremediación realizados para
cada objetivo de estudio en cada escala de aplicación.
………..
27
Figura 7 Número de estudios de fitorremediación realizados en
cada escala de aplicación de los diferentes métodos
estadísticos.
………. 28
Figura 8 Porcentajes de remoción de los estudios de
fitorremediación en los medios contaminados con cada
uno de los contaminantes.
………… 29
Figura 9 Porcentaje de remoción de los contaminantes de los
estudios de fitorremediación en cada una de las
regiones.
………
30
Figura 10 Porcentajes de remoción de los estudios de
fitorremediación en cada una de las escalas de
aplicación de las diferentes regiones.
………… 35
Figura 11 Porcentajes de remoción que presentan los estudios de
fitorremediación de China y Estados Unidos en las
diferentes escalas de aplicación.
………… 32
ÍNDICE DE CUADROS
No. Pág.
Cuadro 1
Número de estudios y porcentajes de remoción en las
variables de la fitorremediación.
……….. 19
Cuadro 2
Metales más analizados en los estudios de la
fitorremediación.
……….. 20
Cuadro 3
Categorías taxonómicas de las especies más utilizadas
para remediar los contaminantes de metales,
hidrocarburos y materia orgánica.
……….. 22
1
1. INTRODUCCIÓN
Las tendencias son el comportamiento de las variables de un entorno en particular
durante un periodo de tiempo, se dan a conocer realizando revisiones a
investigaciones publicadas. Para analizar las tendencias de un tema específico se
hacen recopilaciones de datos cualitativos y/o cuantitativos de las diferentes
variables para arribar a conclusiones relevantes para el progreso de la ciencia, de
otra forma no estaría disponible la información necesaria para los investigadores de
los estudios primarios (Sean, 2006; Ramiro, 2009).
Estas revisiones se aplican a todo tipo de ciencias, sin quedarse atrás las ciencias
vegetales que proporcionan bienes y servicios, principalmente en el tema de la
fitorremediación; este es un proceso donde se utilizan especies vegetales que
tienen la capacidad de absorber, transferir, acumular, metabolizar, destruir,
volatilizar o estabilizar contaminantes presentes en el suelo, aire, agua o sedimentos
como: metales pesados, metales radioactivos, compuestos orgánicos y compuestos
derivados del petróleo (Agudelo et al., 2005 y Delgadillo et al., 2011).
El tema de fitorremediación es de gran importancia, su finalidad es disminuir o
eliminar los contaminantes perjudiciales para el medio ambiente y la salud de los
seres vivos. En las investigaciones de este tema con el tiempo se han identificado
2
más especies de plantas con la capacidad de remediar un sitio (suelo y/o agua)
contaminado por materia orgánica, hidrocarburos y/ metales. (Challenger et al.,
2009; Quijas et al., 2010; Marrero et al., 2012). Por ello se ha considerado de gran
importancia el tema de la fitorremediación y los estudios de investigación
desarrollados en el transcurso del tiempo.
Por lo tanto, en el presente trabajo se realizó una revisión bibliográfica de diferentes
trabajos publicados en diferentes revistas científicas y repositorios de nivel nacional
e internacional del tema de fitorremediación. En una base de datos se registró las
diferentes variables del tema de cada trabajo revisado, con las que se identificó
mediante análisis estadísticos las tendencias de investigación, geográficas y de
eficiencia. Estos resultados serán de apoyo a la toma de decisiones de los
investigadores y los responsables en remediar un sitio contaminado por medio de
la técnica de fitorremediación.
3
2. ANTECEDENTES
2.1 Importancia de los trabajos de revisiones bibliográficas
Las revisiones bibliográficas son de gran importancia para los lectores que tienen el
interés de actualizarse en un tema en particular, sin embargo es imposible abarcar
las lecturas existentes debido a que se consume mucho tiempo por la cantidad de
publicaciones que se realizan día con día, lo cual trae como consecuencia que los
lectores solo recurran a unas cuantas lecturas bibliográficas, mediante el cual
tendrían un sesgo de la información y conocimiento del tema (Day, 1991; Ramos,
2003; Roussos, 2011).
Debido a estas deficiencias surge la importancia de los trabajos de revisiones
bibliográficas que actúan como un medio de comunicación y herramienta de lectura
que abarcan grandes volúmenes de publicaciones reportadas de un tema en
particular. De esta forma los lectores investigadores y profesionales se pueden
mantener actualizados, el cual apoya en la toma de decisiones en la investigación
para obtener avances en la ciencia (Day, 1991; Herrero y Ríos, 2005; Roussos,
2011).
4
2.2 Indicadores de la investigación
La investigación científica en las últimas décadas ha tenido un crecimiento por lo
tanto ha sido necesario la asignación y el desarrollo de diversos indicadores que
ayuden a medir la importancia de la investigación. Los indicadores principales son:
1) los de orden objetivo-subjetivo y 2) los indicadores bibliométricos que dan cuenta
de la actividad científica a nivel nacional e internacional, caracterizada por la
producción de bibliografía científica. Existen otros indicadores como: enlaces entre
autores, estudios de impacto, impacto de los recursos, relaciones de materia y
análisis de colaboración científica (Moravcsik, 1989; Sancho, 1990; Herrero y Ríos,
2005).
Toda esta variedad de indicadores lo que buscan es conocer cuál es el
comportamiento de la ciencia en un tema en específico: las principales revistas en
las que se publica el tema, los autores más productivos en el tema, los tipos de
investigación que intervienen, sus conceptos fundamentales, las soluciones del
problema, así como el devenir de un problema específico. Estos indicadores en un
trabajo de investigación de revisión bibliográfica se recopilan, analizan y se reportan
para mejorar los avances científicos de un tema en particular en base a la
información ya existente (Moravcsik, 1989; Herrero y Ríos, 2005).
5
2.3 Fitorremediación
La biorremediación es una alternativa para remediar los suelos y cuerpos de agua
contaminados y se realiza a través de la actividad biológica natural de organismos
vivos (plantas, hongos y bacterias) que tienen la capacidad de tolerar, absorber,
acumular y/o degradar compuestos contaminantes (Cita) Los contaminantes
principales son: metales pesados, hidrocarburos, solventes clorados, pesticidas,
compuestos radioactivos, explosivos y nutrientes en exceso. La biorremediación
contempla varias técnicas para remediar sitios contaminados, entre dichas técnicas
se encuentra la fitorremediación (Van et al., 1997; Marrero et al., 2012).
La fitorremediación es una técnica donde se utilizan especies vegetales para
remediar sitios contaminados (contaminación natural y antrópica), es una alternativa
sustentable, de bajo costo, es respetuosa con los procesos ecológicos del
ecosistema edáfico, es una tecnología social, estética y ambientalmente más
aceptada, esta técnica se originó en las últimas décadas del siglo XX, a razón del
incremento de la contaminación (Dushenkov, 2003; Gisbert et al., 2003; Carpena y
Bernal, 2007).
La técnica de fitorremediación contempla una serie de mecanismos fisiológicos
implicados en la recuperación de suelos y cuerpos de agua contaminados, los
cuales son denominados fitotecnologías, entre los más utilizados se tienen los
siguientes:
6
La fitoestabilización se basa en el uso de plantas tolerantes a contaminantes
que los inmovilizan a través de su absorción y acumulación en las raíces o
precipitación en la rizósfera, y disminuyen su movilidad y biodisponibilidad
para otras plantas o microorganismos en suelos donde la gran cantidad de
contaminantes imposibilita la fitoextracción (Leigh et al., 2006; Robinson et
al., 2006).
La fitodegradación y rizodegradación se refieren a la degradación de
contaminantes orgánicos a través de las enzimas de las plantas, sus
productos o por la acción de microorganismos rizosféricos (Leigh et al., 2006;
Robinson et al., 2006).
La fitorrestauración está referida a la reforestación de áreas contaminadas
con especies resistentes de rápido crecimiento, que previenen la migración
de partículas contaminantes y la erosión de los suelos (Leigh et al., 2006;
Robinson et al., 2006).
La fitoextracción, también conocida como fitoacumulación, consiste en la
absorción y translocación de los contaminantes desde las raíces hasta las
partes aéreas de las plantas; estas posteriormente se cortan y se incineran
o son acumuladas con el objetivo de reciclar los componentes. Es el proceso
mayormente aplicado en la fitorremediación (Leigh et al., 2006; Robinson et
al., 2006; Delgadillo et al., 2011).
7
2.4 Estudios de fitorremediación
Desde el inicio del estudio de la fitorremediación se han utilizado diferentes especies
vegetales para remediar diferentes sitios contaminados (suelo y agua), con
diferentes contaminantes (hidrocarburos, metales, materia orgánica), por ello en
cada trabajo de fitorremediación se realizan diferentes análisis. Algunos ejemplos
de estudios realizados en Fitorremediación son los siguientes:
Dahmani et al. (2000) evaluaron un suelo contaminado con metales pesados
con las especies vegetales Armeria maritima, Cardaminopsis halleri y
Agrostis tenuis, obteniendo un porcentaje de remoción del 70%.
San Gabriel et al., (2006) evaluaron la capacidad de fitorremediación de las
especies Brachiaria brizantha y Panicum maximum de un suelo contaminado
con combustóleo, Bracharia brizantha fue la especie con mayor capacidad
de degradación de combustóleo en la rizósfera, presentando un 60% en
porcentaje de degradación.
Romero et al., (2009) trataron aguas residuales por un sistema piloto de
humedales artificiales: evaluaron la remoción de la carga orgánica, las
especies vegetales empleadas fueron Phragmites australis (carrizo) y Typha
8
dominguensis (tule), el tratamiento en el que se tenían las dos especies
vegetales presentaron un 90% de remoción de materia orgánica.
Zarazúa et al., (2013) evaluaron metales pesados Cr, Mn, Fe, Cu, Zn y Pb en
sombrerillo de agua (Hydrocotyle ranunculoides) del curso alto del río Lerma,
México, cuenta con la capacidad de fitoextraer el 70% en los metales más
esenciales Fe, Zn, Cu y Mn.
Liao et al. (2016) realizaron un estudio de fitorremediación con la especie
vegetal Zea mays L. para remediar un suelo contaminado con hidrocarburo,
el cual presentó un porcentaje de remoción del 70%.
9
3. OBJETIVOS
3.1 Objetivo General
Evaluar las tendencias de investigación, geográficas y de eficiencia de los
trabajos de fitorremediación.
3.2 Objetivos Específicos
Recopilar los artículos de los trabajos de fitorremediación reportados desde
la década de los noventa.
Generar una base de datos de las principales variables de los trabajos de
investigación en fitorremediación.
Analizar las variables y el porcentaje de remoción de los estudios recopilados
de fitorremediación.
Describir las tendencias geográficas, de investigación y de eficiencia de los
diferentes trabajos de fitorremediación.
10
4. MATERIAL Y MÉTODOS
Se realizó una revisión y recopilación de los artículos científicos del tema de
fitorremediación a nivel nacional e internacional en revistas científicas y repositorios
(Redalyc, Scielo, Sciencedirect, Environmental Science & Technology, entre otros),
una vez recopilados todos los artículos en cada uno de ellos se obtuvieron las
diferentes variables del tema de fitorremediación para crear la base de datos.
4.1 Variables del tema de fitorremediación para la base de
datos
4.1.1 Referencia bibliográfica
Se registró en la base de datos la referencia bibliográfica de cada trabajo recopilado
y analizado del tema de fitorremediación con la finalidad de respetar el derecho de
autor.
4.1.2 Año de estudio de los trabajos de fitorremediación
Se identificó y registró en la base de datos la fecha en el que se realizó cada trabajo
reportado del tema de fitorremediación.
11
4.1.3 Porcentaje de remoción
La remoción se entiende como la capacidad del sistema para eliminar parte de la
concentración de contaminantes que se encuentra en el agua residual o suelo, la
fórmula es la siguiente ecuación:
Remoción (%) = ((Ci–Cf) /Ci) (100)
Dónde: Ci= Concentración inicial y
Cf= Concentración final (Romero, et al., 2009).
En la base de datos se indicó el porcentaje de remoción que presentaron las
especies vegetales de cada trabajo reportado de fitorremediación.
4.1.4 Regionalización
La región se ha definido como un lugar único, una porción específica de la superficie
terrestre que posee una individualidad geográfica y que es diferenciable del espacio
que la rodea (Da Costa 1998).
En la base de datos se compiló la variable de regionalización de cada trabajo de
fitorremediación, considerando las siguientes características:
12
País: se definirá a que país corresponde el área de estudio del trabajo
realizado de fitorremediación.
Continente: Se consideró establecer a que continente pertenece cada país
donde se realizó cada trabajo de fitorremediación, con la finalidad de
minimizar de forma representativa los resultados de regionalización.
4.1.5 Medio contaminado
Dentro del tema de fitorremediación una variable que se contempló es el medio
contaminado a remediar con las especies, por lo tanto, en los diferentes trabajos
recopilados de fitorremediación se compiló para la base de datos las variables de
medio contaminado: Agua y Suelo.
4.1.6 Tipo de contaminante
De acuerdo a Delgadillo et al., 2011 en los estudios de fitorremediación se han
tratado algunos contaminantes principales, los cuales se recopilaron en la base de
datos de cada uno de los trabajos reportados, los contaminantes se agruparon en:
Metales pesados
Hidrocarburos
Materia orgánica
13
Los contaminantes más tóxicos y con mayor presencia en el medio ambiente son
los metales, por ello en el presente trabajo se identificaron los metales analizados
en cada estudio de la fitorremediación, destacando los metales más estudiados
(Ghosh y Sing, 2005; Marrero et al., 2012).
4.1.7 Especies vegetales
Otra variable de importancia en el tema de fitorremediación es la especie vegetal
empleada en cada trabajo de fitorremediación, una vez que se obtuvieron las
especies de los diferentes estudios de fitorremediación se definió la categoría
taxonómica de cada una de ellas (especie, género, familia y orden).
4.1.8 Escala de aplicación
Las escalas son instrumentos de medición que comprenden un conjunto de
unidades, las cuales permiten identificar distintos niveles de las variables teóricas
que no son directamente observables (De Vellis, 1991; Mendoza y Garza, 2009).
En la base de datos se identificó el área de aplicación del trabajo experimental, de
acuerdo a la superficie utilizada para la experimentación:
14
Escala laboratorio: se desarrolla el procedimiento experimental de
fitorremediación dentro del laboratorio o dentro de un invernadero con un
máximo de tres replicas por tratamiento.
Escala piloto: se lleva a cabo el procedimiento experimental de
fitorremediación en un invernadero con más de tres replicas por tratamiento
experimental.
Escala industrial: se lleva a cabo el proceso de fitorremediación en un caso
real de aplicación a campo abierto.
4.1.9 Objetivo de estudio del trabajo
Cada trabajo de fitorremediación reportado en las diferentes publicaciones presenta
un objetivo logrado, los cuales se identificaron en tres categorías:
Objetivo A: Comparación de varias especies vegetales en su eficiencia para la
remoción de contaminantes.
Objetivo B: Tolerancia de la especie vegetal en un medio contaminado.
Objetivo C: Evaluación de una especie vegetal en la remoción de contaminantes.
15
4.1.10 Método estadístico
En la base de datos se contempló la variable del método estadístico que se utilizó
en cada trabajo reportado de fitorremediación.
4.2 Base de datos
Se recopilaron artículos sobre el tema de fitorremediación reportados en revistas
científicas y repositorios de nivel nacional e internacional. A partir de las variables
de los artículos recopilados se realizaron tres bases de datos:
En la primera base de datos se registraron las variables: referencia
bibliográfica, año de estudio, país, región, especie vegetal, tipo de
contaminante, medio contaminado, objetivo del trabajo, escala de aplicación,
porcentaje de remoción y análisis estadístico.
En la segunda base de datos se registró la taxonomía de todas las especies
utilizadas en la fitorremediación.
La tercera base de datos contempla solo la taxonomía de las especies que
se utilizaron para fitoextraer metales identificando que metales se
hiperacumularon en cada una de ellas.
16
4.3 Análisis estadísticos
Se realizó una correlación del número de las investigaciones realizadas en el
transcurso del tiempo.
Las siguientes relaciones se presentan en diagramas de barras agrupadas con
variables categóricas de fitorremediación donde se aplicó la prueba de Chi
Cuadrado de Pearson, un estadístico no paramétrico, corriendo los datos en el
programa R (Core, 2015).
Diagrama de barras agrupadas de los contaminantes, representando la
relación de las investigaciones realizadas para cada medio contaminado.
Diagrama de barras agrupadas de las regiones, representando la relación de
las investigaciones realizadas para cada contaminante.
Diagrama de barras agrupadas de las regiones, representando la relación de
las investigaciones realizadas para cada escala de aplicación.
Diagrama de barras agrupadas de las escalas de aplicación, representando
la relación de las investigaciones realizadas para los países de China y
Estados Unidos.
Diagrama de barras agrupadas de las escalas de aplicación, representando
la relación de las investigaciones realizadas para cada objetivo de estudio.
Diagrama de barras agrupadas de los métodos estadísticos, representando
la relación de las investigaciones realizadas para cada escala de aplicación.
17
Los datos de porcentaje de remoción (distribución diferente a la normal) se les aplicó
la prueba de Kruskall-Wallis, para analizarlos con las diferentes variables
categóricas, un estadístico no paramétrico, corriendo los datos en el programa R,
para determinar las pruebas de significación en los porcentajes de remoción (Core,
2015).
Diagrama de barras agrupadas de los contaminantes, representando los
porcentajes de remoción de los estudios para cada medio contaminado.
Diagrama de barras agrupadas de las regiones, representando los
porcentajes de remoción de los estudios para cada contaminante.
Diagrama de barras agrupadas de las regiones, representando los
porcentajes de remoción de los estudios para cada escala de aplicación.
Diagrama de barras agrupadas de las escalas de aplicación, representando
los porcentajes de remoción de los estudios para los países de China y
Estados Unidos.
18
5. RESULTADOS
5.1 Estudios de la fitorremediación identificados en el transcurso del tiempo.
En la revisión de estudios de la fitorremediación se recopilaron 191 trabajos de
investigación reportados por 40 países, donde China y Estados Unidos fueron los
que tuvieron un mayor aporte (ver anexo A). Estas investigaciones se realizaron
desde el origen de la fitorremediación hasta el año 2016, donde se obtuvo un
incremento lineal de los estudios a medida que pasaron los años.
Figura 1. Número de estudios de fitorremediación realizados a través del tiempo.
12 2 2
1 1
34
3
10
7
1314
910
8
11
9
1516
19
1516
y = 0.7787x - 1.0395R² = 0.8215
-5
0
5
10
15
20
Nú
mero
de e
stu
dio
s d
e f
ito
rrem
ed
iació
n
Año
19
5.2 Análisis de estudios en las variables de la fitorremediación.
De los estudios de fitorremediación revisados la mayor parte se realizaron para
remediar suelos contaminados con metales, a escala piloto y con el objetivo de
estudio C (evaluación de una especie vegetal en la remoción de contaminantes). De
estos estudios los que presentan los mejores porcentajes de remoción son los que
se realizaron en medios acuáticos contaminados con materia orgánica, aplicado en
la escala laboratorio, para el objetivo de estudio C (Evaluación de una especie
vegetal en la remoción de contaminantes).
Cuadro 1. Número de estudios y porcentajes de remoción en las variables analizadas de la fitorremediación.
Medios
contaminados Contaminantes
Escalas de
aplicación
Objetivos de
estudio
SL AG MO HC MTL LAB PLT IND A B C
Número de
estudios 129 62 18 42 131 31 96 64 68 31 92
% de
remoción 73.1 76.9 78.1 75.3 65.6 75.8 75.1 72.6 73.8 - 74.8
Objetivo A-Comparación de varias especies vegetales en su eficiencia para la remoción de contaminantes. Objetivo B-Tolerancia de la especie vegetal en un medio contaminado. Objetivo C-Evaluación de una especie vegetal en la remoción de contaminantes. MO-Materia Orgánica HC-Hidrocarburo MTL-Metales SL-Suelo AG-Agua LAB-Laboratorio PLT-Piloto IND-Industrial
20
5.3 Metales analizados en los estudios de fitorremediación
Se estudiaron 17 de metales (Pu, Pb, Ti, Hg, Cs, Sb, Cd, Ag, As, Zn, Cu, Ni, Fe, Mn,
Cr, Al y B) en los 131 estudios de fitorremediación de metales, considerando que en
cada estudio se analizaron uno o varios metales en total se registraron 350 análisis
(ver Anexo B), para estos estudios se utilizaron varias especies de plantas, las
cuales se agruparon a nivel taxonómico de orden (ver Anexo B).
Los taxones más registrados en la fitoextracción de metales se aprecian en el
cuadro 2, donde se tiene que los metales más estudiados son Zn, Pb, Cd, As y Cu;
estos cinco metales representan el 77.4% del total de los análisis de metales, en los
cuales se utilizaron principalmente especies del orden Poales para la fitoextracción.
Cuadro 2. Metales más analizados en los estudios de la fitorremediación.
Orden Pb Cd As Zn Cu Otros
metales Total
1. Brassicales 5 12 3 16 3 5 44
2. Caryophyllales 8 3 3 8 4 10 36
3. Fabales 9 5 4 4 2 8 32
4. Poales 15 13 8 13 10 14 73
5. Pteridales 4 -- 9 2 -- 5 20
Otros ordenes 23 30 8 31 16 37 145
Total 64 63 35 74 35 79 350
21
5.4 Especies utilizadas en la fitorremediación para cada contaminante.
Se registraron 136 especies de plantas las cuales se agruparon en diferentes
categorías taxonómicas, se obtuvieron: 108 géneros, 56 familias y 26 órdenes. En
el cuadro 2 se presentan los cinco taxones más estudiados de cada categoría
taxonómica para cada uno de los contaminantes. La especie más utilizada es
Chrysopogon zizanioides (género Chrysopogon, Familia Poaceae y Orden Poales)
con 17 estudios: 9 estudios para metales, 5 estudios para hidrocarburos y 3 estudios
para materia orgánica.
En segundo lugar se tiene la especie Pteris vittata (Genero Pteris, Familia
Pteridaceae, Orden Pteridales) con 8 estudios para metales y en tercer lugar se
tiene la especie Eichhornia crassipes (Familia Pontederiaceae, Género: Eichhornia,
Orden: Commelinales) con 6 estudios: 4 estudios para metales y 2 estudios para
materia orgánica.
22
Cuadro 3. Categorías taxonómicas de las especies más utilizadas para remediar áreas contaminadas con metales, hidrocarburos y materia orgánica.
Taxonomía Metales Hidrocarburos Materia Orgánica
Categoría Taxones No. de estudios No. de estudios No. de estudios
Orden 26
Poales 39 Poales 20 Poales 10
Brassicales 23 Asterales 5 Aliasmatales 2
Caryophyllales 16 Fabales 5 Commelinales 2
Fabales 14 Caryophyllales 3 Cucurbitales 2
Pteridales 13 Malphighiales 3 Malphighiales 2
Familia 56
Poaceae 29 Poaceae 17 Poaceae 9
Brassicaceae 23 Fabaceae 5 Araceae 2
Fabaceae 13 Asteraceae 5 Cucurbitaceae 2
Pteridaceae 12 Cyperaceae 2 Pontederiaceae 2
Asteraceae 11 Salicaceae 2 Salicaceae 2
Genero 108
Pteris 12 Chrysopogon 5 Chrysopogon 3
Brassica 10 Brachiaria 2 Brachiaria 3
Chrysopogon 9 Medicago 2 Eichhornia 2
Eichhornia 4 Phragmites 2 Typha 2
Eleocharis 4 Poa 2 Myriophyllum 2
Especie 136
Chrysopogon zizanioides 9
Chrysopogon zizanioides
5 Chrysopogon
zizanioides 3
Pteris vittata 8 Festuca
arundinacea 2
Brachiaria mutica 2
Eichhornia crassipes 4
Phragmites australis
2 Eichhornia
crassipes 2
Brassica napus 4 Scirpus grossus 2 Populus alba 2
Brassica juncea 4 Brachiaria brizantha 2 Brachiaria arrecta 2
Se estableció una escala de colores de grises en los taxones de orden de cada contaminante; Los
colores de las especies, géneros, y familias son de acuerdo al orden y contaminante al que pertenecen.
23
5.5 Variables analizadas en los estudios de la fitorremediación.
Los datos de los estudios de fitorremediación evidencian que existe una
dependencia significativa entre los medios contaminados (agua y suelo) y los
contaminantes (hidrocarburos, metales pesados, materia orgánica) (p=0.01613),
siendo los metales los contaminantes más estudiados, representando el 58% de los
estudios revisados.
Figura 2. Número de estudios realizados en agua y suelo contaminado por metales, hidrocarburos y materia orgánica.
11 10
41
7
32
90
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Materia orgánica Hidrocarburo Metales
Nú
mero
de e
stu
dio
s d
e f
ito
rrem
ed
iació
n
Contaminantes
Agua
Suelo
24
Los datos de los estudios de fitorremediación evidencian que existe una
dependencia significativa entre los contaminantes (Materia Orgánica, Hidrocarburos
y metales) y las regiones (p= 0.001875), en todas las regiones los contaminantes
de metales son los más estudiados, seguidos por los hidrocarburos y finalmente
para el contaminante de materia orgánica (Fig. 3).
Figura 3. Número de estudios de fitorremediación realizados en cada contaminante en las diferentes regiones.
0
14
4
01
21
119
1
39
47
44
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
África América Asia Europa
Nú
mero
de e
stu
dio
s d
e f
ito
rrem
ed
iació
n
Región
Materia orgánica
Hidrocarburo
Metales
25
Los datos de los estudios de fitorremediación no evidencian que existe dependencia
significativa entre las escalas de aplicación y las regiones (p = 0.6454).
Figura 4. Número de estudios de fitorremediación realizados en cada escala de aplicacion de las diferentes regiones.
0
14
11
6
2
38
28 28
0
2223
19
0
5
10
15
20
25
30
35
40
África América Asia Europa
Núm
ero
de e
stu
dio
s d
efito
rrem
edia
ció
n
Región
Laboratorio
Piloto
Industrial
26
Los datos de los estudios de fitorremediación no evidencian que existe dependencia
significativa entre los estudios realizados en China y Estados Unidos de América y
las escalas de aplicación (p = 0.2946).
Figura 5. Número de estudios que presentan China y Estados Unidos en las diferentes
escalas de aplicación.
3
14
10
4
15
4
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Laboratorio Piloto Industrial
Nú
mero
de e
stu
dio
s d
e f
ito
rrem
ed
iació
n
Escala
China
Estados Unidos
27
Los datos de los estudios de fitorremediación evidencian que existe una
dependencia significativa entre los objetivos de los estudios y las escalas de
aplicación (p=0.007375), donde se obtuvo que el objetivo C (Evaluación del
porcentaje de remoción de contaminantes que presenta una especie vegetal) fue el
que más se aplicó, principalmente en la escala piloto.
Figura 6. Número de estudios de fitorremediación realizados para cada objetivo de estudio en cada escala de aplicación.
Objetivo A-Comparación de varias especies vegetales en su eficiencia para la remoción de contaminantes. Objetivo B-Tolerancia de la especie vegetal en un medio contaminado. Objetivo C-Evaluación de una especie vegetal en la remoción de contaminantes.
6
31 31
911 11
16
54
22
0
10
20
30
40
50
60
Laboratorio Piloto Industrial
Nú
mero
de e
stu
dio
s d
e f
ito
rrem
ed
iació
n
Escala
Objetivo A
Objetivo B
Objetivo C
28
Los datos de los estudios de fitorremediación no evidencian que existe dependencia
significativa entre las escalas de aplicación y los análisis estadísticos (p = 0.1926)
Figura 7. Número de estudios de fitorremediación realizados en cada escala de aplicación de los diferentes métodos estadísticos.
19
10
0 0 0 1 1
31 30
14
2 1 1
57
24
51 1 1 1
0
10
20
30
40
50
60
Nú
mero
de e
stu
dio
s d
e f
ito
rrem
ed
iació
n
Análisis estadístico
Laboratorio
Piloto
Industrial
29
5.6 Eficiencia de la fitorremediación en las variables analizadas.
En los datos de los análisis de porcentaje de remoción de los estudios no evidencian
que existe dependencia significativa entre los medios contaminados (en suelo y
agua) y los contaminantes (p= 0.598).
Figura 8. Porcentajes de remoción de los estudios de fitorremediación en los medios contaminados con cada uno de los contaminantes.
77.4 77.475.3
79.0
73.4 72.8
30
40
50
60
70
80
90
Materia Orgánica Hidrocarburo Metales
Po
rcen
taje
de r
em
oció
n(%
)
Contaminante
Agua
Suelo
30
En el análisis de contaminantes (materia orgánica, hidrocarburos y metales) de los
estudios de fitorremediación de las diferentes regiones se obtuvo que si hay
diferencias significativas (p= 0.048), la región de Asia presenta los mejores
porcentajes de remoción para los contaminantes de materia orgánica y metales.
Figura 9. Porcentaje de remoción de los contaminantes de los estudios de fitorremediación en cada una de las regiones.
77.0
78.5
71.3
76.7
77.5
74.1 74.474.0
70.0
72.0
74.0
76.0
78.0
80.0
82.0
84.0
América Asia Europa
Po
rcen
taje
de r
em
oció
n(%
)
Región
Materia orgánica
Hidrocarburo
Metales
31
En los análisis de las escalas de aplicación de los estudios de fitorremediación de
las diferentes regiones se obtuvieron diferencias significativas (p=0.040), la región
de Asia presenta un mejor rendimiento en el porcentaje de remoción a medida que
se incrementó la escala de aplicación.
Figura 10. Porcentajes de remoción de los estudios de fitorremediación en cada una de las escalas de aplicación de las diferentes regiones.
71.8
81.0
75.075.8 75.4 76.0
71.6 71.272.5
60.0
65.0
70.0
75.0
80.0
85.0
América Asia Europa
Po
rcen
taje
de r
em
oció
n (
%)
Región
Laboratorio
Piloto
Industrial
32
En los estudios de fitorremediación de China y Estados Unidos en sus diferentes
escalas de aplicación, se obtuvo que si hay diferencias significativas (p= 0.035), en
todas las escalas de aplicación se tiene que los estudios de fitorremediación
realizados en Estados Unidos presentan los mayores porcentajes de remoción.
Figura 11. Porcentajes de remoción que presentan los estudios de fitorremediación de China y Estados Unidos en las diferentes escalas de aplicación.
75.072.6 72.2
92.0
80.178.3
30.0
40.0
50.0
60.0
70.0
80.0
90.0
100.0
Laboratorio Piloto Industrial
Po
rcen
taje
de r
em
oció
n(%
)
Escala
China
EstadosUnidos
33
6. DISCUSIÓN
Los estudios de fitorremediación de medios contaminados se empezaron a realizar
en la década de los noventas como una alternativa nueva, rentable y respetuosa
con el medio ambiente. Esta técnica sustituye tecnologías convencionales que son
costosas, afectan la biodiversidad, así como las propiedades y funcionalidad del
suelo y agua (Carpena y Bernal, 2007; Marrero et al., 2012; Gholamreza y Javad,
2013). En la presente revisión de estudios de fitorremediación se observó que con
el paso del tiempo los estudios de fitorremediación se fueron incrementando de una
forma rápida, con mayor relevancia en China y Estados Unidos de América (ver
Anexo 1). Estos datos van de acuerdo con Vamerali et al., (2010) y Ghos et al.,
(2005) que indican que desde el año de 1995 se han iniciado muchos estudios de
fitorremediación a nivel mundial, considerándose así un campo de rápido
crecimiento, principalmente en los países desarrollados.
De los estudios recopilados y revisados de fitorremediación se registró que el 67.5%
de éstos se realizaron en suelo y el 32.5% en agua, la mayoría de los estudios están
enfocados en suelo por las grandes consecuencias que ocasionan los
contaminantes en las propiedades del suelo, afectando la vegetación, las cadenas
tróficas, la biodiversidad e indirectamente la contaminación de las aguas
superficiales y subterráneas (Wong, 2003; Becerril et al., 2007; Marrero et al., 2012).
34
Las áreas contaminadas contienen metales, hidrocarburos y/o materia orgánica, el
68.5% de los estudios registrados están enfocados a metales, con un porcentaje de
remoción en promedio del 65.6%, el 21.9% de los estudios están enfocados a
hidrocarburos, con un porcentaje de remoción en promedio del 75.3% y el 9.4% de
los estudios fue para materia orgánica, con un porcentaje de remoción en promedio
de 78.1%.
Los estudios están más enfocados al contaminante de metales por algunos puntos
como los siguientes:
La minería es una actividad económica primaria para México y el mundo por
la presencia de metales de forma natural en el suelo, son extraídos para las
actividades antrópicas (Ghosh y Singh, 2005; Voijant et al., 2011).
México cuenta con las fundidoras más grandes de Latinoamérica, en
particular la fundidora de Torreón que se encuentra en el centro de la ciudad,
el cual ha traído como consecuencias el envenenamiento en algunas
personas y demás biodiversidad (Valdés, 1999).
Los contaminantes de metales difícilmente son tratados en las diferentes
empresas dedicadas en la remediación (Sepúlveda y Velazco, 2002).
Los metales son los contaminantes más dañinos para la biodiversidad y el
ser humano (Ghosh y Singh, 2005; Voijant et al., 2011).
35
El contaminante menos registrado de los diferentes estudios de fitorremediación es
la materia orgánica, puesto que en el 80% de las empresas dedicadas en la
remediación de sitios contaminados se realizan estudios para este contaminante,
los cuales se realizan con otros tratamientos biológicos y fisicoquímicos (Sepúlveda
y Velazco, 2002).
En los estudios de fitorremediación para el contaminante de metales se registró el
número de estudios para cada uno de ellos: Pu, Pb, Ti, Hg, Cs, Sb, Cd, Ag, As, Zn,
Cu, Ni, Fe, Mn, Cr, Al, B (ver anexo B), donde se presentó un mayor número de
estudios para el Pb, Cd, As, Zn y Cu (ver cuadro 2), estos cinco metales representan
el 77.4% del total de los estudios de metales registrados. Estos estudios enfocados
al contaminante de metales representan una minoría a comparación de los metales
que son considerados de mayor preocupación ambiental generados por la industria
de los minerales (Cr, Hg, Ni, Se, Mo, Ti, Sb, As, Cu, Pb, Zn, Cd), por lo tanto, a los
estudios les falta un mayor enfoque hacia otros metales como; Cr, Hg, Ni, Se, Mo,
Ti, Sb (Basta et al., 2005; Vamerali et al., 2010).
En la fitorremediación los pastos en general han sido considerados por varios
autores como los más adecuados para la remediación de contaminantes debido a
que sobreviven en diferentes condiciones edáficas y climáticas, que los hace ser
tolerantes al estrés (Sing et al., 2003; Vidal et al., 2010; Sarma, 2011). En el
presente trabajo de revisión de estudios de fitorremediación se registraron 136
36
especies de plantas, donde la especie más utilizada fue el pasto Chrysopogon
zizanioides (9 estudios para metales, 5 para hidrocarburos y 3 para materia
orgánica), en segundo lugar está el helecho Pteris vittata (8 estudios para metales)
y en tercer lugar se tiene la planta acuática Eichhornia crassipes (4 estudios para
metales y 2 para materia orgánica).
Los estudios de la fitorremediación revisados se realizaron en las diferentes escalas
de aplicación, la mayoría de ellos se realizaron en escala piloto, mientras en los
estudios de escala laboratorio se tuvo un mayor porcentaje de remoción, a medida
que se incrementó la escala disminuyo el porcentaje de remoción de los
contaminantes, estos resultados coinciden con información descrita por Johnstone
y Thring (1957); Ruiz y Álvarez (2011) donde mencionan que al haber un cambio
del proceso a un escalamiento mayor disminuye su eficiencia de rendimiento.
Considerando a China y Estados Unidos como los países con un mayor número de
estudios de fitorremediación se tiene que la mayor parte de los estudios realizados
en escala laboratorio y piloto son de Estados Unidos, mientras la mayor parte de
estudios realizados en escala industrial son de China. En cuanto al porcentaje de
remoción de contaminantes los estudios realizados en Estados Unidos fueron más
eficientes en las diferentes escalas de aplicación, la eficiencia se debe a que
Estados Unidos lidera en la inversión mundial en ciencia, sin embargo, el dominio
37
estadounidense se está reduciendo, porque China gasta cada vez más en
investigación (Gregori, 2017).
En cada escala de aplicación se realizaron estudios de fitorremediación con
diferentes objetivos, en la escala laboratorio y piloto el mayor número de estudios
se realizó con el objetivo ´´evaluación de una especie vegetal en la remoción de
contaminantes´´, mientras en la escala industrial el mayor número de estudios se
realizó con el objetivo “comparación de especies en la remoción de contaminantes”,
la tolerancia de las especies de plantas a los contaminantes depende de varias
características; la capacidad de concentrar contaminantes en sus tejidos, la
capacidad de llevar a cabo algún mecanismo (fitoextracción, rizofiltración,
fitoestimulación, fitoestabilización, fitovolatilización o fitodegradación) y la cantidad
de biomasa (López et al., 2005; Navarro et al., 2007; Sarma et al., 2011; Pérez et
al., 2016).
De los estudios registrados que se realizaron en escala industrial la minoría fueron
de aplicación y en el resto se realizó estudios a las especies endémicas de zonas
mineras. Por lo tanto se considera que las aplicaciones de la fitorremediación a
escalas laboratorio y piloto no se han llevado a cabo a escala industrial, es decir los
estudios de la fitorremediación aún se encuentra en proceso como lo habían
indicado otros estudios de revisión realizados en años anteriores (Gerhardt et al.,
38
2009; Vamerali et al., 2010; Gholamreza y Javad, 2013). Estos pocos estudios
realizados en la escala industrial pueden ser aplicados para remediar sitios
contaminados que están dañando el ambiente.
Los estudios revisados de fitorremediación garantizan una fiabilidad en sus
resultados debido a que la mayoría de ellos utilizaron la prueba estadística ANOVA
para analizar sus datos desde los análisis de la escala laboratorio hasta la escala
industrial (Boqué y Maroto, 2005).
39
7. CONCLUSIONES
La fitorremediación es una técnica que se inició en la década de los noventas,
los estudios en su investigación se han incrementado de forma rápida en los
países más desarrollados, como es el caso de China y Estados Unidos de
América.
El mayor número de los estudios de fitorremediación se realizaron en suelo,
con el contaminante de metales. De todos los estudios enfocados a metales
se identificaron 17 elementos (Pu, Pb, Ti, Hg, Cs, Sb, Cd, Ag, As, Zn, Cu, Ni,
Fe, Mn, Cr, Al, B), los más estudiados son el Pb, Cd, As, Zn y Cu, los cuales
representan el 77.4% del total de los análisis registrados de metales.
Se registraron 136 especies en los estudios de fitorremediación,
Chrysopogon zizanioides fue la más estudiada (en suelo y agua con los
diferentes contaminantes), seguida por Pteris vittata (en suelo con metales)
y Eichhornia crassipes (en agua con metales y materia orgánica).
La mayoría de los estudios de fitorremediación registrados se realizaron en
escala piloto y no en la escala industrial que es la de mayor interés, por lo
tanto se deduce que los estudios de la fitorremediación aún se encuentran
en proceso.
El ANOVA fue la prueba estadística que más se aplicó desde los análisis de
la escala laboratorio hasta la escala industrial, garantizando una fiabilidad
en los datos de los estudios de la fitorremediación.
40
8. APLICACIÓN PRÁCTICA DEL TRABAJO
El presente trabajo de revisión bibliográfica del tema de fitorremediación será de
gran apoyo en algunos puntos:
• Para los lectores interesados en el tema de la fitorremediación puedan
mantenerse actualizados sin que tengan que recurrir a todas las lecturas
revisadas.
• La toma de decisiones de los responsables e investigadores en remediar un
sitio contaminado, de acuerdo a las variables; Medio contaminado (suelo o
agua), contaminantes (materia orgánica, Hidrocarburo o metales) y las
especies endémicas del sitio geográfico.
• Remarcar las deficiencias en los estudios de la fitorremediación, a partir de
ello los investigadores puedan mejorar los estudios, garantizando una mejor
eficiencia en la remediación de sitios contaminados.
41
9. RECOMENDACIONES
Realizar estudios de fitorremediación para los contaminantes de materia Orgánica,
evitando los tratamientos fisicoquímicos que se aplican para la remediación de este
contaminante, el cual daña el suelo y la diversidad biológica.
Realizar estudios de fitorremediación para otros metales considerados de
preocupación ambiental (Cr, Hg, Ni, Se, Mo, Ti, Sb), generados por la industria de
los minerales.
Implementar en la escala industrial las mejores técnicas y especies de los estudios
realizados en escala piloto (invernadero) y que han presentado eficiencia en la
remoción de contaminantes.
Los pocos estudios realizados en la escala industrial que presentan datos confiables
por las pruebas estadísticas utilizadas pueden ser aplicados a los sitios
contaminados que están dañando el medio ambiente.
Implementar un plan de manejo y disposición adecuado de la biomasa de las plantas
que se utilicen en la fitorremediación de metales.
42
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53
11. ANEXOS
Anexo A. Número de estudios de fitorremediación por país.
1
1
6
3
5
2
9
2
3
27
9
1
1
1
1
1
10
23
1
8
1
14
1
4
2
1
1
6
2
6
15
3
3
1
3
5
1
3
1
3
0 5 10 15 20 25 30
Alemania
Argelia
Argentina
Australia
Austria
Bélgica
Brasil
Canada
Chile
China
Colombia
Corea
Cuba
Ecuador
Egipto
Escocia
España
Estados Unidos
Finlandia
Francia
Hungria
India
Indonesia
Inglaterra
Iran
Irlanda
Israel
Italia
Japon
Malasia
México…
Pakistan
Peru
Polonia
Portugal
Reino Unido
Suiza
Tailandia
Taiwan
Venezuela
Número de estudios de fitorremediación
Paí
s
54
Anexo B. Metales estudiados en la fitorremediación
Orden Pu Pb Ti Hg Cs Sb Cd Ag As Zn
Cu Ni Fe Mn Cr Al B Total
1. Alismatales 2 1 1 2 1 7
2. Apiales 1 2 1 1 1 6
3. Asterales 1 6 1 7 4 1 1 1 2 24
4. Brassicales 1 5 1 12 3 16 3 1 2 44
5.Caryophyllales 8 1 2 3 3 8 4 4 2 1 36
6.Chroococcales 1 1
7. Commelinales 3 1 1 1 1 7
8. Cyperales 2 2 1 1 6
9. Equisetales 1 1 1 3
10. Fabales 9 2 1 5 4 4 2 2 2 1 32
11. Gentianales 2 1 3
12. Lamiales 3 2 1 3 2 1 1 1 14
13. Malpighiales 2 4 9 3 2 20
14. Malvales 1 1 1 2 5
15. Myrtales 1 1 2 4
16. Papaverales 1 1
17. Pinales 2 2 2 6
18. Poales 1 15 2 13 8 13 10 5 1 5 73
19. Polypodiales 2 3 5
20. Pteridales 4 1 2 9 2 2 20
21. Salviniales 1 2 1 1 1 1 1 8
22. Sapindales 2 1 3 1 1 1 1 1 11
23. Saxifragales 3 3 6
24. Solanales 1 2 1 4
25. Urticales 1 1 1 3
26. Rosales 1 1
Total 3 64 3 12 2 7 63 1 35 74 35 8 8 10 19 3 3 350
55
Anexo C. Bibliografía de los artículos de fitorremediación de la base de datos
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