UNIVERSIDADE FEDERAL DE MATO GROSSO

INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS

DOUTORADO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE

PADRÕES DE DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA DE

LAGARTOS (REPTILIA, SQUAMATA) NA BACIA DO

RIO PARAGUAI, AMÉRICA DO SUL

RICARDO ALEXANDRE KAWASHITA RIBEIRO

CUIABÁ – MT

2015

ii

UNIVERSIDADE FEDERAL DE MATO GROSSO

INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS

DOUTORADO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE

PADRÕES DE DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA DE

LAGARTOS (REPTILIA, SQUAMATA) NA BACIA

DO RIO PARAGUAI, AMÉRICA DO SUL

RICARDO ALEXANDRE KAWASHITA RIBEIRO

Tese apresentada ao Curso de Pós-

Graduação, do Instituto de

Biociências, para obtenção do

título de Doutor em Ecologia e

Conservação da Biodiversidade.

CUIABÁ – MT

2015

Dados Internacionais de Catalogação na Fonte.

R484p

Ribeiro, Ricardo Alexandre Kawashita.

Padrões de distribuição geográfica de lagartos (Reptilia,

Squamata) na Bacia do Rio Paraguai, América do Sul /

Ricardo Alexandre Kawashita Ribeiro. - - 2015

viii, 119 f. : il. ; 30 cm.

Orientadora: Christine Strüssmann

Tese (doutorado) – Universidade Federal de Mato

Grosso, Instituto de Biociências, Programa de Pós-

Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade,

Cuiabá 2015.

Inclui bibliografia.

1. Biogeografia. 2. Modelagem de distribuição de

espécies. 3. Componentes bióticos. 4. Mudanças

climáticas globais. 5. Conservação.

Ficha catalográfica eleborada automaticamente de acordo com os dados fornecidos pelo(a)

autor(a).

Permitida a reprodução parcial ou total, desde que citada a fonte.

iii

ORIENTADORA: CHRISTINE STRÜSSMANN

iv

BANCA EXAMINADORA

v

Dedico este trabalho à Luana, por toda a

paciência, estímulo, apoio, amor e companheirismo.

vi

“A mente que se abre a uma nova idéia jamais voltará ao seu tamanho original.”

Albert Einstein

vii

AGRADECIMENTOS

À Luana Aparecida Gomes de Arruda, pela ajuda na execução do projeto, pela

revisão crítica dos manuscritos, pelo incentivo, paciência, “puxões de orelha” e por todo

o seu amor! Te amo!!!!;

À minha orientadora, Christine Strüssmann, por acreditar no projeto, pelo apoio,

estímulo, confiança, paciência e amizade. É uma honra poder trabalhar com você!

À Jacqueline Pimentel Silva, por toda a (essencial) ajuda na execução das análises,

pela revisão crítica dos manuscritos e pelo refinamento nas discussões, muito obrigado!

Ao Cristiano Nogueira e à Vanda Lúcia Ferreira, por disponibilizar dados, apoio na

execução do projeto e pela revisão crítica dos manuscritos;

À Luciana Mendes Valério Brun, por ter auxiliado na coleta, identificação e

compilação de dados;

Ao Gabriel Côrrea Costa, pelo suporte financeiro via projeto “Rede de pesquisa em

anfíbios e répteis de ecossistemas não florestais brasileiros”; processo 563352/2010-8;

Aos meus pais biológicos, Luzia e Sidnei, ao meu pai de “coração”, Reinaldo, e a

minha querida irmã, Thaís, pelo incentivo e compreensão, durante todas as fases de

minha vida;

Ao ICMBio, pelo fornecimento de licenças de coleta;

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo

apoio financeiro;

Ao Núcleo Interdisciplinar de Estudos Faunísticos (NIEFA);

Aos curadores dos museus mencionados pelo acesso às coleções;

À Universidade Federal de Mato Grosso em nome da Coleção Zoológica do Instituto

de Biociências. Especialmente aos grandes amigos, Evanildo “Capivara” Nunes de

Albuquerque, Marcos “Curimpampam” André de Carvalho, Felipe Curcio, pela

disponibilizar a infraestrutura, pela a imensa amizade e profissionalismo;

À Universidade Federal de Mato Grosso em nome do Programa de Pós-Graduação

em Ecologia e Conservação da Biodiversidade;

Aos amigos de Cuiabá, André Pansonato, Danilo Granjeiro Arruda, Drausio H.

Morais, Elizângela Silva de Brito, Elton Pinho, Helder A. B. Faria, Isaías M. Fernandes,

viii

Jerry M. Penha, Jéssica Mudrek, João Batista Pinho, Luciana M. V. Brun, Luiz Gabriel,

Robson W. Ávila, Rogério C. L. Santos, Thiago Semedo, pelo profissionalismo e

amizade;

Aos amigos de Santarém da UFOPA e afins, Alfredo Pedroso dos Santos Júnior,

André Luiz Colares Canto, Antônio do Socorro Ferreira Pinheiro, Cleiton Signor,

Ezequias Procópio Brito, Frank Raynner Vasconcelos Ribeiro, Hérlon Mota Atayde,

Israel Nunes Henrique, José Max Barbosa de Oliveira Júnior, Keid Nolan Silva Sousa,

Leandro L. Giacomin, Lincoln Lima Corrêa, Marlisson Augusto Costa Feitosa, Maxwell

Barbosa de Santana, Taides Tavares dos Santos, Thiago José de Carvalho André e

Síria Lisandra de Barcelos Ribeiro; obrigado pelo apoio, compreensão e amizade.

Agradeço aos membros de minha banca de qualificação e defesa por importantes

considerações que contribuíram consideravelmente com a melhoria da versão final

desta tese.

Gostaria de agradecer sinceramente à todos aqueles que colaboraram direta ou

indiretamente para a conclusão desta tese. A conclusão desta tese é o resultado do

trabalho de muitas pessoas, que com extremo profissionalismo, dedicação, empenho e

amizade, se uniram por um objetivo. Certamente não me lembrarei de todos, mas

gostaria de expressar meus agradecimentos e sinceras desculpas à todos aqueles que

não foram citados.

9

SUMÁRIO

LISTA DE FIGURAS DO CAPÍTULO 1............................................................... 11

LISTA DE FIGURAS DO CAPÍTULO 2............................................................... 12

LISTA DE TABELAS CAPÍTULO 2..................................................................... 13

RESUMO............................................................................................................ 14

ABSTRACT........................................................................................................ 15

1. INTRODUÇÃO.............................................................................................. 16

2. Capítulo 1 – Manuscrito: “Biogeografia de lagartos (Reptilia, Squamata) da Bacia do Rio Paraguai, centro da América do Sul”......................................... 23

Resumo........................................................................................... 25

Introdução....................................................................................... 26

Material e Métodos.......................................................................... 28

Caracterização da área de estudos.......................................... 28

Dados de distribuição das espécies.......................................... 30

Análises biogeográficas............................................................ 31

Análise de elementos bióticos............................................ 31

Análise de endemicidade (critério de otimização).............. 33

Resultados...................................................................................... 33

Elementos bióticos.................................................................... 34

Células com 1°x1° de tamanho.......................................... 34

Células com 2°x2° de tamanho.......................................... 37

Análise de endemicidade (critério de otimização)..................... 39

Células com 1°x1° de tamanho.......................................... 39

Células com 2°x2° de tamanho.......................................... 40

Sobreposição das áreas de endemismo................................... 41

Discussão........................................................................................ 42

Referências..................................................................................... 50

Apêndice 1 - Lista das espécies de lagartos registrados na Bacia do Rio Paraguai com indicação das fontes dos dados............................................................................................... 64

Apêndice 2 - Lista das espécies de lagartos registradas na Bacia do Rio Paraguai com indicação do padrão de distribuição na bacia................................................................................................ 74

Apêndice 3 - Mapa com pontos de ocorrência das espécies de lagartos (Registros) na Bacia do Rio Paraguai (BRP), com indicação dos principais rios, limites geopolíticos de países e elevação, em metros........................................................................ 79

3. Capítulo 2 – Manuscrito: “Mudanças climáticas globais e áreas úmidas: Um estudo usando modelagem de distribuição de lagartos (Reptilia, Squamata) no Chaco Úmido e Pantanal, centro da América do Sul”................................ 80

10

Resumo........................................................................................... 82

1. Introdução................................................................................... 83

2. Material e métodos...................................................................... 85

2.1. Área de estudo..................................................................... 85

2.2. Seleção das espécies.......................................................... 87

2.3. Dados de distribuição das espécies..................................... 87

2.4. Variáveis ambientais............................................................ 88

2.5. Modelagem da distribuição das espécies............................ 89

3. Resultados.................................................................................. 90

4. Discussão................................................................................... 95

5. Conclusões................................................................................. 98

6. Referências................................................................................. 99

7. Apêndice 1 Consenso dos modelos de distribuição de lagartos no cenário atual para a América do Sul com pontos de ocorrência para as espécies utilizadas nas análises................... 111

4. CONCLUSÕES.............................................................................................. 112

5. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS………………………………………..…… 112

11

LISTA DE FIGURAS DO CAPÍTULO 1

Figura 1. Delimitação da Bacia do Rio Paraguai (PRB) com indicação dos principais rios da região (Rivers), limites geopolíticos (Country limits) e ecorregiões presentes na bacia. Ecorregiões adaptadas de Olson et al. (2001). Alto Paraná Atlantic forests = Floresta Atlântica do Alto Paraná; Bolivian montane dry forests = Florestas Montanhosas Secas da Bolívia; Central Andean dry puna = Puna seca dos Andes Centrais; Central Andean puna = Puna dos Andes Centrais; Cerrado = Cerrado; Chiquitano dry forests = Florestas Secas dos Chiquitanos; Dry Chaco = Chaco Seco; Humid Chaco = Chaco Úmido; Pantanal = Pantanal; Southern Anean Yungas = Yungas do Sul dos Andes........................... 29

Figura 2. Agrupamentos das espécies de lagartos registradas na Bacia do Rio Paraguai, obtidos pela análise de elementos bióticos e representados nas duas primeiras dimensões do escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS). Os agrupamentos foram obtidos através da análise da matriz de distâncias GECO no MCLUST em (a) grid com células de 1°X1° e (b) grid com células de 2°X2°. Números indicam os elementos bióticos (1-5) detectados e a letra “N”, os componentes ruídos...................................................................................................... 35

Figura 3. Distribuição dos elementos bióticos (BE 11° – 51°) formados a partir das espécies de lagartos presentes dentro dos limites da Bacia do Rio Paraguai (BRP), obtida pela análise de elementos bióticos com grid de células com 1°X1°. A coloração no interior das células representa > 70%, > 30%, > 0% de espécies nas células dos elementos bióticos em relação ao total presente no elemento biótico......................................... 37

Figura 4. Distribuição dos elementos bióticos (BE 12° – 52°) formados a partir das espécies de lagartos presentes dentro dos limites da Bacia do Rio Paraguai (BRP), obtidos pela análise de elementos bióticos com grid de células com 2°X2°. A coloração no interior das células representa > 70%, > 30%, > 0% de espécies nas células dos elementos bióticos em relação ao total presente no elemento biótico......................................... 38

Figura 5. Distribuição das áreas de consenso (set 01° – 31°) formadas a partir dos registros de distribuição das espécies de lagartos presentes na Bacia do Rio Paraguai (BRP), por meio da análise de endemicidade, com grid de células com 1°X1°. A coloração no interior das células representa os scores (valores de endemicidade das áreas)................... 40

Figura 6. Distribuição das áreas de consenso da análise de endemicidade (set 02° – 32°) formadas a partir dos registros de distribuição das espécies de lagartos presentes na Bacia do Rio Paraguai (BRP), com grid de células com 2°X2°. A coloração no interior das células representa os scores (valores de endemicidade das áreas).......................................... 41

Figura 7. Sobreposição das áreas de endemismo de lagartos da Bacia do Rio Paraguai (limites pontilhados) gerada com grid de células com 1°X1° e 2°X2° de tamanho através das análises de elementos bióticos (consideradas apenas as áreas core com mais de 70% das espécies que compõem os elementos bióticos, para ambos os tamanhos das células) e análise de endemicidade (considerando áreas com maiores scores, acima de 3,21 para células com 1°X1° e acima de 9,30 para células com 2°X2° de tamanho). Colorações mais escuras representam áreas com maior sobreposição das áreas de endemismo.. 42

12

LISTA DE FIGURAS DO CAPÍTULO 2

Figura 1. Localização do Chaco Úmido (linhas transversais) e do Pantanal (linhas losangulares) na Bacia do Rio Paraguai (Paraguay River Basin), com indicação dos limites geopolíticos (Country limits) e elevação em metros (Elevation)......................................................... 86

Figura 2. Consenso dos modelos de distribuição de cinco espécies de lagartos Gymnophthalmidae que ocorrem na Bacia do Rio Paraguai, para projeções climáticas atuais (Current; A, D, G, J e M), projeções futuras para o cenário RCP 2,6 (Future, RCP 2.6; B, E, H, K e N) e RCP 8,5 (Future, RCP 2.6; C, F, I, L e O), com indicação dos pontos de ocorrência (Records). Probabilidades de ocorrência indicadas por escala de cinza, sendo que cores mais escuras representam maiores probabilidades...................................................................... 93

13

LISTA DE TABELAS DO CAPÍTULO 2

Tabela 1. Valores das médias (M) do cálculo da área sob a curva (AUC), com valores mínimos (Min), máximos (Max) e desvio-padrão (SD), utilizando projeções climáticas atuais e futuras para cenários otimista (RCP 2.6) e pessimista (RCP 8.5), para cinco espécies de lagartos Gymnophthalmidae que ocorrem na Bacia do Rio Paraguai. 91

14

RESUMO

A busca por padrões de distribuição geográficos e a compreensão dos processos que influenciam estes, são pontos centrais da biogeografia e ecologia. Processos temporais históricos e restrições ecológicas são agentes que influenciam a distribuição das espécies. A identificação de componentes bióticos ajuda no reconhecimento de áreas de endemismo, que utilizadas para propor hipóteses sobre eventos históricos biogeográficos e para prever a influência das mudanças climáticas globais sobre espécies. Alterações no clima representam uma importante ameaça à biodiversidade, especialmente, em áreas úmidas, que são altamente dependentes da temperatura e pluviosidade para regulação de suas dinâmicas. Os objetivos deste estudo são investigar a existência de componentes bióticos de lagartos na Bacia do Rio Paraguai, centro da América do Sul e avaliar potenciais efeitos das mudanças climáticas globais sobre populações de lagartos e sobre as áreas úmidas do Chaco Úmido e Pantanal, utilizando modelagem de distribuição de espécies de lagartos Gymnophthalmidae. A Bacia do Rio Paraguai (BRP) é a segunda maior bacia hidrográfica da América do Sul, localizada no centro deste continente. Na BRP estão presentes diversas ecorregiões, incluindo duas grandes áreas úmidas do continente, o Chaco Úmido e o Pantanal. Nós obtivemos os dados de ocorrência das espécies de lagartos através de consulta a coleções científicas e revisão bibliográfica, que foram georreferenciados com maior nível de precisão possível. Nós utilizamos as análises de elementos bióticos e análise de endemicidade com dados de ocorrência das espécies dispostos em grids com células de 1°X1° e 2°X2° de tamanho sobrepostos à área da BRP para identificar componentes bióticos. Na análise de modelagem de distribuição nós utilizamos dados de ocorrência que incluíram registros para toda a área de distribuição conhecida de cinco espécies de lagartos Gymnophthalmidae. Geramos modelos consenso com o critério de ensemble forecasting a partir dos algoritmos BIOCLIM, DOMAIN, MAXENT, SVM e GLM, com projeções climáticas atuais e para dois cenários futuros, RCP 2,6 e RCP 8,5. Nós obtivemos 4718 registros de 80 espécies de lagartos para a BRP. Detectamos cinco grupos com distribuição significativa que corroboraram as predições do modelo vicariante com a análise de elementos bióticos com grid de células de 1°X1° e com 2°X2° de tamanho. A análise de endemicidade com grid de 1°X1° de tamanho detectou quatro áreas de endemismo e com 2°X2° seis áreas de endemismo. Eventos históricos como a pouca idade geológica e recente estabilidade climática, aliados a atual instabilidade ambiental, gerada principalmente pelo pulso de inundação no Pantanal, parecem ter exercido papel mais intenso sobre a extinção e padrões de dispersão das espécies do que sobre a especiação. A região BRP é composta por diferentes componentes bióticos que são influenciados por unidades biogeográficas maiores. Os consensos dos modelos de distribuição futuros sugerem a expansão da área de distribuição para a maioria das espécies de lagartos sobre as áreas úmidas do Chaco Úmido e Pantanal. Considerando que as espécies modeladas neste estudo habitam micro-habitats secos, a expansão detectada da distribuição sobre áreas úmidas pode significar redução das áreas úmidas destas ecorregiões. A fraca previsão sobre alterações hidrológicas dos modelos climáticos globais (GCM), entretanto, pode significar que a magnitude dos impactos nas áreas úmidas pode ser maior que o estimado. A redução das áreas úmidas poderá causar impactos negativos sobre diversas espécies que dependem direta ou indiretamente dos recursos disponíveis nestas áreas.

Palavras-chave: Biogeografia, modelagem de distribuição de espécies, componentes

bióticos, mudanças climáticas globais, conservação.

15

ABSTRACT

Search for geographic distribution patterns and understand of the processes that influence these patterns are concern of biogeography and ecology. Historical time-space processes and ecological constraints are agent that influences species distribution. Identification of biotic components helps the recognition of the endemism areas, which are useful to propose hypothesis about biogeographic historic events and to predict the influences of global climate changes on species. Climate changes are considered as the main threat to the biodiversity, especially in wetlands, which are highly dependent on temperature and rainfall for regulation of their dynamic. The main goal of this study was to investigate the existence of biotic components of lizards in the Paraguay River Basin, central South America and also to assess potential effects of the future global climate changes on populations of lizards in a wetland areas of the Humid Chaco and Pantanal, using species distribution modeling of Gymnophthalmidae lizards. The Paraguay River Basin (PRB) is the second largest river basin in South America, situated in the center of aforemencioned continent. In the PRB several ecoregions are presents, including two South American large wetlands, the Humid Chaco and the Pantanal. We obtained occurrence data of lizards by consulting the scientific collections and literature that were georeferenced with higher possible level of accuracy. We used biotic elements and endemicity analysis with occurrence data arranged in grids with 1°X1° and 2°X2 ° cells size that overlapping on the PRB area to identify biotic components. In the species distribution modeling analysis, we used occurrence of data of all known geographic range of five Gymnophthalmidae lizards. We made consensus models with ensemble forecasting criteria from BIOCLIM, DOMAIN, MAXENT, SVM and GLM algorithms, with current climate projections and for two future scenarios, RCP 2.6 and RCP 8.5. We obtained 4718 records of 80 species of lizards from PRB. We detected five groups with significant distribution that corroborated the predictions of vicariance model with biotic elements analysis with grid 1°X1° and 2°X2° cells size. We detected four areas of endemism with grid 1°X1° and six areas of endemism with 2°X2° cell size with endemicity analysis. Historical events like the young geological age with recent climatic stability, combined with current environmental instability, mainly generated by the flood pulse in the Pantanal, may have more intense role on the extinction and dispersal patterns than on speciation of the species. The PRB is composed by different biotic components that are influenced by major biogeographic units. Species distribution models consensus suggest the expansion of the distribution areas for future projections to the most lizards on moist wetland areas of the Humid Chaco and Pantanal. Considering that modeled species in this study inhabit dry micro-habits, the expansion in the distribution of lizards on the wetlands detected here, could mean reducing on the area of wetland in these ecoregions. However, global climate models (GCM) have weak prediction on hydrological changes, so the magnitude of the impacts in the wetlands may be greater than estimated. The reduction of wetlands may affect negatively several species that depend directly or indirectly the resources available in these areas. Keywords: Biogeography, species distribution modeling, biotic components, global

climate change, conservation

16

1. INTRODUÇÃO

A distribuição geográfica das espécies não ocorre de forma aleatória. Complexas

relações ecológicas inter e intraespecíficas e entre espécies e o ambiente onde co-

evoluíram, parecem exercer grande influência sobre o padrão de distribuição das

espécies (DASILVA, 2011; SEXTON et al., 2009), conferindo à biodiversidade grande

heterogeneidade de distribuição no globo (GASTON, 2000). A busca pelos processos

que moldam os padrões de biodiversidade e de distribuição das espécies é um dos

pontos centrais da ecologia e biogeografia (GASTON, 2000; GUISAN; THUILLER, 2005;

RICKLEFS, 2004; SEXTON et al., 2009).

Processos espaço-temporais que incluem eventos históricos em escala regional

e global, como vicariância, dispersão e extinção, são atribuídos como potenciais agentes

que influenciam os padrões de distribuição (CRISCI et al.; 2006; RICKLEFS, 2004;

WARREN et al., 2014). O reconhecimento de eventos biogeográficos passados que

influenciaram os atuais padrões de distribuição das espécies, pode compreender três

perspectivas: reconstrução histórica da distribuição de taxa individuais; reconstrução da

distribuição da biota; e identificação de áreas de endemismo (CRISCI, 2001).

A identificação de componentes bióticos, conjuntos de taxa integrados espaço-

temporalmente que coexistem em determinada região (MORRONE, 2009), ajuda no

reconhecimento de áreas de endemismo que são unidades biogeográficas que

possuem distribuição congruente não aleatória de duas ou mais espécies, ocasionada

pela influência de eventos históricos compartilhados pela biota (CARVALHO, 2010;

MORRONE, 1994). A identificação das áreas de endemismo é importante para propor

hipóteses sobre os processos históricos, responsáveis pelo atual padrão de distribuição

e para a conservação de espécies (DASILVA, 2011; SZUMIK et al., 2002a). Alguns

autores agregaram bases do modelo vicariante proposto inicialmente por Croizat et al.

(1974) à definição de áreas de endemismo, incorporando ao conceito a necessidade

dos taxa presentes na área de endemismo serem monofiléticos e possuírem espécies

filogeneticamente relacionadas em outras áreas próximas, fora da área de endemismo

(HAROLD; MOOI, 1994; HAUSDORF, 2002; HAUSDORF; HENNING, 2003).

Outros autores, entretanto, sugerem que outros fatores além da vicariância

também podem afetar os padrões de distribuição (e.g. dispersão, extinção, alterações

ambientais). Estes fatores podem não exercer influência sobre todos os taxa, causando

padrões de distribuição distintos para diferentes grupos, podendo haver ou não

sobreposição na distribuição (SZUMIK; GOLOBOFF, 2004; SZUMIK et al., 2002a).

Apesar da discordância sobre alguns aspectos do conceito de áreas de endemismo

17

entre diferentes autores (ver: DASILVA, 2011; HAROLD; MOOI, 1994; MORRONE,

1994; HAUSDORF, 2002; SZUMIK; GOLOBOFF, 2004; SZUMIK et al., 2002a), a

importância da identificação das áreas de endemismo é consensual (DASILVA, 2011;

SZUMIK et al., 2002a).

Análises que possuem alta sensibilidade na detecção de áreas de endemismo,

como a análise de elementos bióticos (HAUSDORF, 2002) e a análise de endemicidade

(SZUMIK et al., 2002a), são importantes ferramentas na identificação de padrões

biogeográficos (CASAGRANDA et al., 2012). A análise de elementos bióticos é baseada

no modelo vicariante de biogeografia (HAUSDORF, 2002; HAUSDORF; HENNIG,

2003), que assume que as diferenças na diversidade são causadas pela especiação

alopátrica da biota ancestral devido ao surgimento de barreiras geográficas e/ou

ecológicas (CARVALHO, 2010; CROZAIT et al., 1974; HAUSDORF, 2002; HAUSDORF;

HENNIG, 2003). A análise testa duas predições do modelo vicariante: 1) a formação de

grupos de taxa não aleatórios que possuem maior similaridade entre si em suas

distribuições espaciais que com outros grupos de taxa (áreas de endemismo) e 2) a

distribuição uniforme de espécies aparentadas, em diferentes agrupamentos, indicando

especiação alopátrica (HAUSDORF, 2002; HAUSDORF; HENNIG, 2003).

A análise de endemicidade (EA) (SZUMIK et al., 2002a) é empregada para

evidenciar a formação de conjuntos de células (sets) que possuem espécies restritas a

uma determinada região (SZUMIK; GOLOBOFF, 2004; SZUMIK et al., 2002a, 2002b),

por meio do programa NDM/VNDM (GOLOBOFF, 2004). A análise de endemicidade

(SZUMIK et al., 2002a) considera que a biota de uma área de endemismo pode não ser

constituída por espécies que foram afetadas por um único fator ou evento (e.g.

vicariância, dispersão, etc.), uma vez que diferentes grupos podem apresentar

respostas distintas a diferentes fatores (SZUMIK et al., 2002a). A repetição no padrão

de distribuição em diferentes taxa indicaria a influência de um mesmo fator, formando

conjuntos conspícuos. Por outro lado, a formação de conjuntos menos evidentes,

indicariam que a sobreposição de diversos fatores ou de eventos que teriam influenciado

os padrões de distribuição (SZUMIK et al., 2002a).

A análise de endemicidade é descrita como um critério de otimização para

identificação de áreas de endemismo. De maneira resumida, a análise, identifica e

sobrepõem a distribuição de espécies endêmicas, posteriormente estabelece um Índice

de Endemicidade (EI) para cada espécie, que varia entre 0 e 1 (SZUMIK et al., 2002a).

Espécies com EI igual a 1 possuem distribuição totalmente congruente com a área de

endemismo; valores inferiores no EI indicam espécies que possuem distribuições menos

congruentes. Um Índice de Endemicidade da Área (EIA) é então calculado a partir da

18

soma dos EI individuais das espécies presentes nas células. Quanto maior for o valor

atribuído ao EIA das células (score), maior é a probabilidade de endemismo. (AAGESEN

et al., 2013; CASAGRANDA et al., 2012; SZUMIK; GOLOBOFF, 2004; SZUMIK et al.,

2002a, 2002b).

Os resultados obtidos pela EA podem gerar agrupamentos de espécies que

compartilham maior ou menor grau de sobreposição. Estes agrupamentos podem ser

sintetizados através da construção de áreas de consenso (CA). Estas sintetizam as

informações obtidas nas áreas individuais que compartilham espécies endêmicas

(AAGESEN et al., 2013). Para determinação das CA é necessária a escolha de uma

medida de consenso que determinará o modo de agrupamento das áreas. No consenso

estrito, uma área individual somente será incorporada a uma área de consenso se

compartilhar um percentual preestabelecido de espécies endêmicas (cut-off value) com

todas as áreas que estejam dentro da provável área de consenso, detectando

agrupamentos conspícuos; este critério pode ser mais útil em estudos com escalas

geográficas pequenas para identificar áreas que serão mais detalhadamente

examinadas (AAGESEN et al., 2013). No consenso flexível, uma área individual será

incluída em uma área de consenso se compartilhar um percentual preestabelecido de

espécies endêmicas com alguma das áreas dentro da provável área de consenso; a

aplicação deste critério em estudos com escalas geográficas mais extensas (escala

regional ou continental) parece ser mais apropriado, para identificação de padrões mais

abrangentes (AAGESEN et al., 2013).

Além de eventos históricos, outros processos espaço temporais que podem

influenciar a distribuição geográfica das espécies são eventos relacionados às

restrições ecológicas, que incluem fatores bióticos, abióticos, evolutivos e geológicos

(CRISCI et al., 2006). Entre as restrições ecológicas, os fatores abióticos parecem ser

determinantes para limitar a extensão da distribuição de espécies (SEXTON et al.,

2009). Estudos com comunidades e populações vegetais demonstraram existir relação

entre a distribuição de plantas e parâmetros ambientais, como variáveis climáticas

(GUISAN et al., 1998).

Eventos naturais lentos e graduais de resfriamento e aquecimento globais ao

longo da história geológica da Terra influenciaram os padrões de distribuição das

espécies (CRISCI et al., 2006; SCHNEIDER; ROOT, 1998). Apesar do clima estar em

constante mudança ao longo da história geológica da Terra, atualmente a velocidade

das mudanças climáticas está muito acima dos registros históricos nos últimos mil anos

(STOUFFER et al., 1994), especial para o último século (ACKERLY et al., 2010; IPCC,

2007). A elevada emissão de gases de efeito estufa de origem antrópica tem sido

19

apontada como principal responsável pelas mudanças climáticas globais atuais

(HULME, 2005; IPCC, 2007, 2014) e como a principal ameaça à integridade aos

ecossistemas (HULME, 2005; MCCARTY, 2001).

Neste contexto, de rápidas e drásticas mudanças climáticas, ecossistemas que

são altamente dependentes da temperatura e pluviosidade para manutenção de seus

processos podem ser considerados frágeis, como é o caso das áreas úmidas (IPCC,

2001; WINTER, 2000). Apesar das áreas úmidas propiciarem diversos serviços

ambientais, entre eles a regulação do clima local (MILLENNIUM ECOSYSTEM

ASSESSMENT, 2005), os impactos das mudanças climáticas globais sobre elas ainda

permanecem incertos (IPCC, 2001), especialmente para a região sul-americana

(MARENGO et al., 2010).

Informações sobre a distribuição das espécies, como extensão e limites, são

importantes dados para acessar os efeitos das mudanças climáticas globais (GUISAN;

ZIMMERMANN, 2000; MCCARTY, 2001). Os parâmetros ambientais que as espécies

podem tolerar em um espaço multidimensional correspondem a uma das dimensões de

seu nicho ecológico (HUTCHINSON, 1957), que é a base conceitual utilizada na

modelagem de distribuição de espécies (ARAÚJO; GUISAN, 2006). A modelagem de

distribuição de espécies, desta forma, utiliza variáveis presentes nos pontos de

ocorrência e/ou de ausência para construir estimativas da tolerância ecológica da

espécie, que são extrapoladas para o universo amostral para identificar outras áreas

com condições ambientais similares para a sua sobrevivência (WARREN et al., 2014).

A modelagem tem sido aplicada para identificar melhores preditores ambientais

para ocorrência de espécies e para preencher lacunas de conhecimento sobre sua

distribuição de taxa (GUISAN; THUILLER, 2005). Outra abordagem da modelagem é a

utilização de modelos de projeções das variáveis climáticas para inferir a distribuição

pretérita ou futura de uma espécie (GUISAN; THUILLER, 2005; ORTEGA-HUERTA;

PETERSON, 2008). A utilização de dados ambientais, modelados a partir de cenários

socioeconômicos futuros, possibilita estimar o efeito das mudanças climáticas globais

futuras sobre a distribuição das espécies (GUISAN; THUILLER, 2005; GUISAN;

ZIMMERMANN, 2000).

A crescente utilização da modelagem nas últimas décadas promoveu o

desenvolvimento de diversos métodos estatísticos que são empregados na construção

dos modelos (ARAÚJO; GUISAN, 2006; GUISAN; THUILLER, 2005; GUISAN;

ZIMMERMANN, 2000; MUÑOZ; FELICÍSIMO, 2004; ORTEGA-HUERTA; PETERSON,

2008; TSOAR et al., 2007). A comparação e avaliação da performance dos métodos de

modelagem, muitas vezes, sugere que a precisão dos métodos pode ser influenciada

20

pelo grupo taxonômico utilizado (TSOAR et al., 2007). Algoritmos mais amplamente

utilizados em estudos de modelagem de distribuição de espécies são o BIOCLIM,

DOMAIN, MAXENT, SVM e GLM.

O algoritmo BIOCLIM (BUSBY, 1991; NIX, 1986) utiliza os extremos das

variações ambientais (mínimo e máximo) dos pontos de registro das espécies para

definir habitats com potencial ocorrência. Os registros são classificados ao longo de

cada variável e são utilizados na construção do modelo apenas aqueles que se

encontram dentro de um determinado intervalo percentual, para reduzir a sensibilidade

das previsões do modelo para valores extremos (TSOAR et al., 2007). Comparando com

outros algoritmos, o BIOCLIM é considerado como mais simples e com menor

performance, porém é o que mais se aproxima do conceito ecológico de nicho (BOOTH

et al., 2014).

O algoritmo DOMAIN (CARPENTER et al., 1993) é baseado na distância de

Gower, utilizando similaridade métrica ponto-a-ponto, atribuindo valor adequação de

habitat (similaridade ambiental entre locais de ocorrência da espécie e locais de

ocorrência potencial) para cada local de ocorrência potencial com base na sua

proximidade ao local de ocorrência mais próximo (TSOAR et al., 2007). DOMAIN, se

comparado ao BIOCLIM, apresenta maior nível de precisão e habilidade de utilizar

dados de ocorrência distribuídos de maneira descontinua no espaço ambiental (TSOAR

et al., 2007). Sua principal limitação é utilizar apenas um registro para cada local em

potencial (o ponto vizinho mais próximo no espaço ambiental) para determinar a sua

adequação às espécies modeladas (TSOAR et al., 2007).

O algoritmo MAXENT (PHILLIPS et al., 2006) é baseado em técnicas de

aprendizagem de máquinas desenvolvidas para fazer predições com dados incompletos

(BALDWIN, 2009). O algoritmo estima a distribuição mais uniforme (entropia máxima)

de pontos amostrados comparados a locais de fundo (BALDWIN, 2009; ELITH et al.,

2011). O algoritmo MAXENT possui alta sensibilidade de predição de distribuições

potenciais para escalas geográficas locais e regionais, além de possuir bom

desempenho com poucos pontos de ocorrência (AGUIRRE-GUTIÉRREZ et al., 2013;

PHILLIPS et al., 2006). O algoritmo MAXENT possui bom desempenho com poucos

pontos de ocorrência (PEARSON et al., 2007) e alto poder de evitar erros de comissão

(sobreprevisão), entretanto é vulnerável a tendências nos dados de entrada

(PETERSON et al., 2007).

O algoritmo Support Vector Machines – SVM compreende técnicas de

aprendizagem de máquinas utilizadas para reconhecer e classificar padrões. Estas

21

técnicas podem ser empregadas na construção de modelos de distribuição de espécies

(GUO et al., 2005). Estas técnicas minimizam erros de classificação empírica, pois são

baseadas na minimização da probabilidade de classificar, de forma errada, padrões

ainda não vistos pela distribuição de probabilidade dos dados, e maximizam a margem

geométrica, otimizando a separação dos dados em um espaço de características de alta

dimensão (MARCO JÚNIOR; SIQUEIRA, 2009). A desvantagem do algoritmo SVM é

sua sensibilidade ao quão bem os pontos de ocorrência captam a amplitude da variação

ambiental da espécie (DRAKE, 2006).

Os algoritmos do tipo Generalized Linear Model – GLM (GUISAN et al., 1998)

são extensões matemáticas dos modelos lineares, baseados em uma relação

presumida entre a média da variável-resposta e a combinação linear das variáveis

explicativas (GUISAN et al., 2002). Algoritmos do tipo GLM possuem média

sensibilidade de predição de distribuição para escalas geográficas regionais (AGUIRRE-

GUTIÉRREZ et al., 2013). A vantagem dos algoritmos do tipo GLM é que eles permitem

a seleção de subconjuntos de variáveis explanatórias aumentando a precisão na

determinação do nicho da espécie (GUISAN et al., 1999). Entretanto, os algoritmos

consideram a relação entre variável resposta e preditora como sendo linear, sendo que

no mundo real geralmente esta relação é mais complexa (MUÑOZ; FELICÍSIMO, 2004)

e possuem poder preditivo mais fraco com menos pontos de ocorrência (GUISAN et al.,

1999).

A combinação de diferentes métodos para a obtenção de um resultado consenso

que reflete a tendência geral é uma forma de maximizar a eficiência preditiva dos

modelos e minimizar as limitações individuais dos métodos (GIANNINI et al., 2012;

GUISAN; THUILLER, 2005; PLISCOFF; FUENTES-CASTILLO, 2011), sendo que um

dos métodos que pode ser utilizado é o critério de conjugação de projeções que é gerado

com a média dos modelos de cada algoritmo (ensemble forecasting; ARAÚJO; NEW,

2006), que possuem boa sensibilidade de predição de distribuição para escalas

geográficas regionais e bom desempenho com poucos pontos de ocorrência

(AGUIRRE-GUTIÉRREZ et al., 2013).

Espécies que são mais dependentes da temperatura ambiental para regulação

de seus processos fisiológicos e ecológicos podem ser mais sensíveis às mudanças

climáticas globais, como no caso de répteis (ARAÚJO et al., 2006; HULME, 2005;).

Outra característica que torna os répteis, em particular lagartos, ainda mais susceptíveis

às mudanças climáticas globais é a baixa capacidade de movimentação espacial do

grupo, se comparado a outros vertebrados (HILLMAN et al., 2014). Esta característica

poderia dificultar, ou mesmo impedir o deslocamento de algumas espécies para

22

ambientes climaticamente mais adequados para sua sobrevivência no caso de

aquecimento global.

Conhecer os processos que levaram ao atual padrão de distribuição das

espécies e prever o comportamento futuro de populações são informações importantes

para prever o impacto das mudanças climáticas globais sobre ambientes e espécies

(DASILVA, 2011; WHITTAKER et al., 2005;). Este conhecimento serve de base para

planejar ações de manejo e proteção para a biodiversidade e mitigação dos impactos

gerados (WHITTAKER et al., 2005). Os objetivos deste estudo são investigar a

existência de áreas de endemismo em lagartos na Bacia do Rio Paraguai e avaliar

potenciais efeitos das alterações climáticas nas áreas úmidas do Chaco Úmido e

Pantanal utilizando modelos de distribuição de espécies de lagartos. Os resultados

obtidos no presente estudo estão apresentados na forma de manuscritos.

23

2. CAPÍTULO 1

“Biogeografia de lagartos (Reptilia, Squamata) da Bacia do Rio Paraguai, centro da

América do Sul”

Manuscrito em preparação para “Journal of Biogeography”

24

Article type: Original Article – Journal of Biogeography

Biogeografia de lagartos (Reptilia, Squamata) da Bacia do Rio Paraguai, centro da América do

Sul

Ricardo Alexandre Kawashita-Ribeiro1,2*, Jacqueline Pimentel Silva1, Vanda Lúcia Ferreira3,

Cristiano Nogueira4, Christine Strüssmann1,5

1Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade, Instituto de

Biociências, Universidade Federal de Mato Grosso, 78060-900, Cuiabá, MT, Brasil

2Instituto de Ciências e Tecnologia das Águas, Universidade Federal do Oeste do Pará, 68040-

050, Santarém, PA, Brasil

3Departamento de Biologia, Centro de Ciências Biológicas e da Saúde, Universidade Federal de

Mato Grosso do Sul, 79070-900, Campo Grande, MS, Brasil

4Laboratório de Herpetologia, Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, 04263-000, São

Paulo, SP, Brasil

5Departamento de Ciências Básicas e Produção Animal, Faculdade de Agronomia, Medicina

Veterinária e Zootecnia, Universidade Federal de Mato Grosso, 78060-900, Cuiabá, MT, Brasil

*Correspondência: Ricardo A. Kawashita-Ribeiro, Instituto de Ciências e Tecnologia das Águas,

Universidade Federal do Oeste do Pará, 68040-050, Santarém, PA, Brasil. E-mail:

serpentesbr@gmail.com

Cabeçalho: Biogeografia de lagartos da Bacia do Rio Paraguai

Contagem de palavras do texto: 10007; Contagem de palavras do resumo: 227

25

RESUMO 1

Objetivo Nosso objetivo é identificar componentes bióticos na Bacia do Rio Paraguai utilizando 2

lagartos como organismo-modelo. 3

Localização Bacia do Rio Paraguai, centro da América do Sul. 4

Métodos Nós revisamos e georreferenciamos 4718 registros de lagartos, com base em exame de 5

coleções científicas e revisão de dados em literatura. Identificamos componentes bióticos por meio 6

de duas análises independentes, a análise de elementos bióticos e a análise de endemicidade, em 7

grids com células de 1°X1° e 2°X2° de tamanho sobrepostas a área da Bacia do Rio Paraguai. 8

Resultados Nós registramos 80 espécies de lagartos para a Bacia do Rio Paraguai. Detectamos 9

grupos com distribuição significativa pela análise de elementos bióticos que corroboraram as 10

predições do modelo vicariante. Identificamos cinco elementos bióticos com grid de células de 11

1°X1° e 2°X2°. Detectamos com a análise de endemicidade com grid de células de 1°X1° quatro 12

áreas de endemismo e seis áreas de endemismo com células de 2°X2°. Os resultados das duas 13

análises apresentaram grande sobreposição em áreas de planalto da sub-bacia do Rio Paraguai. 14

Não identificamos componente biótico exclusivo da Bacia do Rio Paraguai. 15

Principais conclusões A Bacia do Rio Paraguai é composta pela confluência de diferentes 16

componentes bióticos de lagartos influenciados por unidades biogeográficas maiores. A 17

sobreposição de componentes bióticos em áreas de planalto da sub-bacia do Alto Paraguai indica 18

que estas áreas são importantes unidades biogeográficas para lagartos da bacia. 19

Palavras-chaves: Análise de elementos bióticos, análise de endemicidade, padrões de distribuição, 20

Neotrópico, componentes bióticos 21

26

INTRODUÇÃO 22

A biogeografia estuda a distribuição geográfica das espécies, reconhecendo padrões e 23

buscando explicações sobre os processos que os moldaram (Crisci, 2001; Posadas et al., 2006). Um 24

dos métodos para identificação destes padrões é a definição de áreas de endemismo, com biota 25

característica (Carvalho, 2010). O reconhecimento de componentes bióticos (Morrone, 2009) ajuda 26

na delimitação das áreas de endemismo que é o primeiro passo para compreensão dos processos 27

históricos e ecológicos que diferenciam os componentes de sua biota, sendo importante para 28

entender a história evolutiva de um táxon e de sua área de ocorrência (Carvalho, 2010). 29

Diversos métodos de análises biogeográficas, com diferentes abordagens, têm sido 30

propostos para identificar áreas de endemismo (Morrone & Crisci, 1995; Posadas et al., 2006; 31

Carvalho, 2010). Entretanto, algumas análises não incorporam a influência de fatores como 32

extinção e dispersão, podendo fornecer resultados não naturais (Brooks & Van Veller, 2003). A 33

solução para este problema é a utilização de métodos que consideram estes fatores, como a análise 34

de elementos bióticos (Hausdorf, 2002) e a análise de endemicidade (critério de otimização; Szumik 35

et al., 2002). Estudo realizado por Casagranda et al. (2012), utilizando uma base de dados 36

hipotéticos, indicou que estes foram os métodos que forneceram respostas mais próximas ao 37

padrão de distribuição dos dados hipotéticos para a formação de áreas de endemismo, embora 38

apresente diferenças nos conceitos utilizados na obtenção dos resultados. 39

Para a América do Sul existem alguns estudos utilizando áreas de endemismo com base em 40

análise de elementos bióticos (répteis esquamatas - Nogueira et al., 2011; serpentes - Guedes et 41

al., 2014; anfíbios - Xavier et al., 2015; serpentes - J.P. Silva et al., dados não publicados) e em 42

análise de endemicidade (gramíneas - Aagesen et al., 2009; coleópteros - Dolores et al. 2009; 43

hemípteros - Ferrari et al., 2010; plantas, insetos, anfíbios, répteis, aves e mamíferos - Szumik et 44

al., 2012; roedores - Prado et al., 2014). Estudos realizados com elementos bióticos na América do 45

Sul compreenderam o Cerrado (Nogueira et al., 2011), a Caatinga (Guedes et al., 2014) e as 46

restingas da Mata Atlântica (Xavier et al., 2015). Já a análise de endemicidade foi empregada em 47

27

análises envolvendo biotas da porção sul da América do Sul (Aagesen et al., 2009; Dolores et al. 48

2009; Szumik et al., 2012). Entretanto, a região central da América do Sul onde esta localizada a 49

Bacia do Rio Paraguai permanece pouco estudada. A bacia abrange partes da Argentina, Bolívia, 50

Brasil e Paraguai, sendo composta por complexo mosaico de diferentes ecorregiões (Olson et al., 51

2001). 52

O Pantanal esta inserido na Bacia do Rio Paraguai. De formação geológica recente e sob 53

marcada influência de pulso de inundação determinado por cheias anuais, a planície de inundação 54

do Pantanal apresenta baixa quantidade de endemismos, se comparada a de outros biomas sul-55

americanos (Junk et al., 2006; Strüssmann et al., 2007). Apesar disso, alguns estudos utilizando 56

escalas espaciais grandes indicam que o Pantanal possui biota diferenciada de outras formações 57

abertas da América do Sul, principalmente para plantas (Olson et al., 2001) e para répteis 58

esquamatas (Nogueira et al., 2011). A utilização de escalas espaciais menores para investigar a 59

presença de padrões de distribuição pode fornecer informações mais detalhadas para a tomada de 60

decisões voltadas para o manejo e conservação das espécies (Ojeda et al., 2003). 61

A capacidade de movimentação espacial pode influenciar os padrões de distribuição 62

(Rundle et al., 2002; Linares-Palomino & Kessler, 2004; Wiens & Donoghue, 2004; Arribas et al., 63

2012; para um ponto de vista contrário ver Lester et al., 2007). Organismos com menores 64

capacidades de movimentação podem ser mais sensíveis a barreiras de dispersão (Hillman et al., 65

2014), evidenciando mais facilmente a presença de áreas de endemismo. Lagartos podem ser 66

considerados bons modelos para estudos biogeográficos, pois a maioria das espécies possui 67

habilidade de movimentação inferior a de outros vertebrados como mamíferos e aves (Hillman et 68

al., 2014). Neste estudo nós utilizamos lagartos como organismo-modelo para investigar a 69

existência de padrões de distribuição espacial de fauna na Bacia do Rio Paraguai utilizando duas 70

análises, a análise de elementos bióticos e análise de endemicidade. 71

72

28

MATERIAL E MÉTODOS 73

Caracterização da área de estudo 74

A Bacia do Rio Paraguai (BRP) é uma área de drenagem com 1.135,000 km² que cobre 75

grande parte do Paraguai e porções da Argentina, Bolívia e Brasil. Esta localizada no centro da 76

América do Sul, entre 14° e 27° de latitude sul e 53°e 67° de longitude oeste e possui como principais 77

tributários os rios Paraná, Paraguai e Uruguai. A formação geológica da bacia é diversa com rochas 78

datadas do Pré-Cambriano até o Quaternário e pode ser dividida do ponto de vista geológico e 79

hidrográfico em quatro sub-bacias: Paraná, Paraguai, Uruguai e sistema do Rio La Plata (Brea & 80

Zucol, 2011). 81

As interpretações dos registros paleoambientais para a região indicam a existência de 82

coberturas de vegetação distintas em diferentes períodos geológicos, sugerindo episódios de 83

mudanças climáticas drásticas que incluem alternância de períodos secos, úmidos, frios e quente 84

(Brea & Zucol 2011; Junk et al. 2006). Atualmente a BRP engloba diversas ecorregiões terrestres 85

(sensu Olson et al., 2001): Cerrado, Florestas Secas dos Chiquitanos, Florestas Montanhosas Secas 86

da Bolívia, Chaco Seco, Chaco Úmido, Floresta Atlântica do Alto Paraná, Puna dos Andes Centrais, 87

Yungas do Sul dos Andes e Pantanal (Fig. 1). 88

89

29

Figura 1. Delimitação da Bacia do Rio Paraguai (PRB) com indicação dos principais rios da região

(Rivers), Rio Paraguai (Paraguay River) e ecorregiões presentes na bacia. Ecorregiões adaptadas

de Olson et al. (2001). Alto Paraná Atlantic forests = Floresta Atlântica do Alto Paraná; Bolivian

montane dry forests = Florestas Montanhosas Secas da Bolívia; Central Andean dry puna = Puna

seca dos Andes Centrais; Central Andean puna = Puna dos Andes Centrais; Cerrado = Cerrado;

Chiquitano dry forests = Florestas Secas dos Chiquitanos; Dry Chaco = Chaco Seco; Humid Chaco

= Chaco Úmido; Pantanal = Pantanal; Southern Anean Yungas = Yungas do Sul dos Andes.

90

Duas destas ecorregiões que merecem destaque por apresentarem condições ambientais 91

que diferem do padrão geral de ambientes secos da BRP, são as áreas úmidas do Chaco Úmido e 92

Pantanal. O Chaco Úmido (ou Chaco Oriental) possui área aproximada de 120 mil km2 (Adámoli, 93

1999; Bucher, 1982; Pennington et al., 2000), com origem geológica provável no Holoceno e 94

formada basicamente por paleocanais, antigos depósitos aluviais e leques aluviais de grandes rios 95

(Iriondo, 1993). Compreende a porção mais úmida da planície chaquenha, com algumas áreas 96

apresentando períodos de inundação, relacionados ao transbordamento dos rios durante o período 97

chuvoso e a baixa permeabilidade do terreno (Bucher, 1982; Iriondo, 1993). 98

30

O Pantanal é uma grande planície inundável inserida na sub-bacia do Alto Paraguai, com 99

área total superior a 135 mil km2 (Hamilton et al., 1996; Assine & Soares, 2004; Junk & Cunha, 2005; 100

Junk et al., 2006). A origem da principal fase de subsidência da planície, muito provavelmente, esta 101

relacionada com o último pulso de compressão dos Andes entre o Plioceno superior e Pleistoceno 102

inferior (2,5 M.A.A.P.) (Ussami et al., 1999; Junk et al., 2006). A planície apresenta elevação entre 103

85-150 m, com baixa declividade no sentido norte-sul, os planaltos que compõem o entorno da 104

planície apresentam altitudes entre 250-1200 m (Hamilton et al., 1996) e são, em sua maioria, 105

compostos por arenitos com diferentes idades geológicas, como as formações do Complexo do 106

Parecis (ao norte), Chapada dos Guimarães (a noroeste), Serra de São Jerônimo (leste) e Serra de 107

Maracajú (sudeste), formações calcárias, como a Serra das Araras (norte) e Serra da Bodoquena 108

(sul) e afloramentos graníticos, no planalto Taquari-Itiquira e (noroeste) na Serra de São Vicente 109

(noroeste). A oeste, na divisa entre Brasil e Bolívia, a planície é limitada pelos maciços pré-110

cambrianos de Urucum e Amolar (Hamilton et al., 1996; Boggiani et al. 1998; Junk et al., 2006). 111

O Pantanal é caracterizado pelo pulso de inundação que é considerado como uma das 112

principais forças que estruturam a paisagem e as comunidades biológicas no Pantanal (Junk et al., 113

1989; Junk & Wantzen, 2004; Junk et al., 2006; Resende, 2008; Junk et al., 2011), ocasionado pelo 114

transbordamento anual do rio Paraguai e seus afluentes, juntamente com intensa precipitação local 115

durante a estação chuvosa (Junk et al., 1989; Junk & Wantzen, 2004; Junk et al., 2006; Resende, 116

2008; Junk et al., 2011). 117

118

Dados de distribuição das espécies 119

Os dados foram obtidos em consulta a bancos de dados e/ou material testemunho de 11 120

coleções brasileiras (87% dos registros; CEUCH, CHUNB, HCPAP, IBSP, MHNCI, MNRJ, MZUSP, 121

UFMT, UFMS, ZUEC e MPEG – identificação das instituições esta presente no Apêndice 1), 17 122

coleções de outros países (2% do material analisado; AMNH, ANSP, BMNH, CZPLT, FMNH, KU, 123

MACN, MCZ, MHNP, MRSN, TCWZ, UMMZ, UNNE, USNM, UTA, ZMB e ZMH – identificação das 124

31

instituições esta presente no Apêndice 1), ou em bibliografia (11% do material analisado) (Apêndice 125

1). As coordenadas geográficas para cada registro foram obtidas utilizando dados disponíveis nas 126

coleções, sempre que possível, ou recuperadas através do Google Earth versão 6.1 (Google Inc., 127

2011) ou ArcView 10.1 (ESRI, 2011) (aproximadamente 27% do total); ou bibliografia (34%). 128

Alternativamente, na ausência de informações detalhadas sobre a localidade, as coordenadas 129

geográficas foram recuperadas utilizando gazetteers do GEOnet Names Server (NGA, 2014) (17%) 130

ou os centroides dos municípios (22%). As análises foram realizadas considerado apenas até o nível 131

específico e espécies com identificação duvidosa não foram utilizadas. Taxa com forte indicação 132

morfológica de constituírem novas espécies foram indicados como “sp.” e utilizados nas análises 133

(e.g., Ameiva sp.1; Ameiva sp.2; Gonatodes sp.; Kentropyx sp.; Stenocercus sp.). 134

135

Análises biogeográficas 136

Análise de elementos bióticos 137

Para identificar componentes bióticos nós utilizamos a análise de elementos bióticos 138

(Hausdorf, 2002; Hausdorf & Hennig, 2003). A análise identifica grupos de taxa não randômicos que 139

possuem maior similaridade entre si em suas distribuições espaciais que com outros grupos de taxa. 140

A presença de taxa filogeneticamente relacionados em distintos elementos bióticos pode ser 141

interpretada utilizando os pressupostos da teoria de vicariância (Crozait et al., 1974; Hausdorf, 142

2002; Hausdorf & Hennig, 2003). 143

Nós utilizamos um grid de 79 células com 1° de latitude por 1° de longitude e outro com 32 144

células com 2° de latitude por 2° de longitude que foram utilizados para calcular a matriz de 145

distância entre a distribuição das espécies. Na matriz utilizamos o coeficiente de distância GECO, 146

pois reflete melhor a similaridade entre distribuições geográficas e é mais robusto frente a 147

amostragens incompletas e lacunas que outros coeficientes (Hennig & Hausdorf, 2006). Em seguida 148

foi obtida uma razão entre as 25% menores e maiores distâncias (estatística T), que indicou o grau 149

32

de agrupamento das espécies. Para testar a não-aleatoriedade (significância) do grau de 150

agrupamento dos dados reais, a estatística T obtida foi comparada a 1000 valores gerados por 151

modelos nulos produzidos através de simulações de Monte Carlo. Os modelos nulos foram gerados 152

com parâmetros aproximados aos dados reais, sendo eles: o número de células ocupadas por 153

espécie, a riqueza de espécies por célula e autocorrelação espacial (Hausdorf & Hennig, 2003; 154

Hennig & Hausdorf, 2006). 155

As análises foram implementadas no ambiente R (R Core Team, 2014) utilizando o pacote 156

PRABCLUS (Hausdorf & Hennig, 2003). Para evidenciar a formação de grupos pelas espécies 157

aplicamos o modelo baseado no agrupamento Gaussiano (MBGC), implementado pelo pacote 158

MCLUST (Fraley et al., 2012) sobre a matriz de distâncias, para determinar a formação de grupos 159

mais parcimoniosos. Posteriormente, nós utilizamos escalonamento não métrico multidimensional 160

(NMDS) com três dimensões como escala e o ruído inicial (número mínimo de espécies que irão 161

compor um agrupamento) foi obtido dividindo o número de espécies por 40, como sugerido por 162

Hausdorf e Hennig (2003).Os grupos formados a partir das análises (elementos bióticos - BE) foram 163

numerados sequencialmente de 1 a 5 com numerais arábicos (BE1, BE2, etc.), acompanhados das 164

notações sobrescritas “1°” para células de 1°X1° de tamanho e “2°” para células de 2°X2°. 165

Distribuições que não podem ser atribuídas de forma adequada a nenhum grupo foram 166

consideradas como componente ruído (N) (Fraley & Raftery, 1998; Hausdorf & Hennig, 2003). Áreas 167

dentro dos elementos bióticos que possuíam maior riqueza de espécies (70% ou mais) foram 168

classificadas como áreas core. Mantivemos a nomenclatura de elementos bióticos para os 169

resultados da análise, porém estes foram considerados como sendo componentes bióticos no 170

presente estudo. 171

O modelo vicariante de áreas de endemismo (Hausdorf, 2002) ainda prevê que espécies 172

taxonomicamente próximas se distribuam uniformemente entre os elementos bióticos, indicando 173

a ocorrência de especiação alopátrica, segunda predição do modelo vicariante. Para testar esta 174

predição nós utilizamos o teste qui-quadrado para avaliar a independência entre linhas e colunas 175

33

de uma tabela cruzada onde as espécies foram classificadas de acordo com seu gênero (linhas) e 176

suas presenças nos elementos bióticos (colunas), de gêneros compostos por mais de uma espécie 177

que estavam presentes nos elementos bióticos (Hausdorf & Hennig, 2003). Espécies pertencentes 178

ao componente ruído ou a gêneros monoespecíficos não foram utilizadas. 179

Análise de endemicidade (critério de otimização) 180

Utilizamos a análise de endemicidade (EA) (Szumik et al., 2002), por meio do programa 181

NDM/VNDM (Goloboff, 2004), para evidenciar a formação de conjuntos de células (sets) que 182

possuem mais espécies restritas a uma determinada região (Szumik et al., 2002). Para realizar a EA, 183

nós utilizamos grids com células de 1° de latitude por 1° de longitude (169 células) e com 2° de 184

latitude por 2° de longitude (49 células), em sobreposição à área da BRP. As análises foram 185

efetuadas com 50% de sobreposição de conjuntos de espécies únicas e com 100 repetições de 186

busca por áreas de endemismo. As áreas de consenso foram geradas com consenso flexível, 187

agrupando áreas individuais que compartilham no mínimo 30% de espécies endêmicas, o que 188

permite indicar a influência de fatores que não afetaram todos os taxa. Os grupos formados a partir 189

das análises (conjuntos de células - set) foram numerados sequencialmente de 0 a 5 com numerais 190

arábicos (set 1, set 2, etc.), acompanhados das notações sobrescritas “1°” para células de 1°X1° de 191

tamanho e “2°” para células de 2°X2°. Mantivemos a nomenclatura de áreas de endemismo (set) 192

para os resultados da análise, porém estes foram considerados como sendo componentes bióticos 193

no presente estudo. 194

195

RESULTADOS 196

Nós obtivemos 4718 registros de lagartos de 80 espécies, pertencentes a cinco infraordens 197

e 13 famílias (Apêndice 2) para 275 localidades na Bacia do Rio Paraguai (BRP) (Apêndice 3). Do 198

total de espécies registradas, 11 (aproximadamente 14% do total de espécies) são conhecidas de 199

apenas uma localidade; 25 espécies estão registradas para duas a cinco localidades (31%); 10 200

34

espécies, entre seis e 10 localidades (13%) e 34, para mais de 10 localidades (43%). Para a planície 201

de inundação do Pantanal foram registradas 38 espécies de lagartos (47% do total registrado para 202

a BRP), pertencentes a quatro infraordens e 10 famílias (Apêndice 2). Para a BRP foram detectadas 203

apenas duas espécies de lagartos endêmicas: Bachia cacerensis Castrillon & Strüssmann, 1998 e 204

Dracaena paraguayensis Amaral, 1950. Alguns taxa, aparentemente ainda não descritos, estão 205

sendo estudados e podem constituir espécies endêmicas para a BRP (e.g., Ameiva sp.1; Ameiva 206

sp.2; Gonatodes sp.; e Kentropyx aff. viridistriga). 207

208

Elementos bióticos 209

Células com 1°x1° de tamanho 210

A distribuição dos lagartos na BRP, avaliada pela análise de elementos bióticos com células 211

do grid em 1°X1°, apresentou padrão não randômico, em concordância com a primeira predição do 212

modelo vicariante, com valor de T = 0,36 (P < 0,005) e com valores de T nos modelos nulos variando 213

entre 0,35 e 0,46 (média de 0,40). Nós detectamos cinco elementos bióticos compostos por 15 214

espécies (19% do total de espécies) (Apêndice 2) e 66 espécies foram classificadas como 215

componente ruído (Fig. 2a). 216

35

Figura 2. Agrupamentos das espécies de lagartos registradas na Bacia do Rio Paraguai, obtidos

pela análise de elementos bióticos e representados nas duas primeiras dimensões do

escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS). Os agrupamentos foram obtidos

através da análise da matriz de distâncias GECO no MCLUST em (a) grid com células de 1°X1°

e (b) grid com células de 2°X2°. Números indicam os elementos bióticos (1-5) detectados e a

letra “N”, os componentes ruídos.

217

O elemento biótico 1 (BE11°; Fig. 3a) foi formado por seis espécies (40% das espécies que 218

compõem todos os BE) e apenas uma área core. As espécies deste BE apresentam registros para os 219

planaltos do norte da BRP no noroeste da sub-bacia do Paraguai (próximo ao planalto do Parecis), 220

na margem do Pantanal e são espécies amplamente distribuídas na região amazônica. O elemento 221

36

biótico 2 (BE21°; Fig. 3b) agrupa três espécies (20%) em uma única área core, com poucos registros 222

restritos à Cordilheira dos Andes, na Bolívia, oeste da BRP. O elemento biótico 3 (BE31°; Fig. 3c) é 223

composto por duas espécies (13%) com registros distribuídos no norte da BRP (planalto dos 224

Guimarães), sendo composto por quatro áreas core. O elemento biótico 4 (BE41°; Fig. 3d) agrupa 225

duas espécies com registros no nordeste (planalto dos Guimarães e planaltos Taquari-Itiquira) da 226

BRP e é composto por três áreas core. O elemento biótico 5 (BE51°; Fig. 3e) é composto, também, 227

por duas espécies, com registros dispersos e disjuntos em planaltos e planícies do centro oeste e 228

sudoeste da BRP, fora do Pantanal, e é composto por quatro áreas core disjuntas. 229

230

Figura 3. Distribuição dos elementos bióticos (BE 11° – 51°) formados a partir das espécies de

lagartos presentes dentro dos limites da Bacia do Rio Paraguai (BRP), obtida pela análise de

elementos bióticos com grid de células com 1°X1°. A coloração no interior das células

representa > 70%, > 30%, > 0% de espécies nas células dos elementos bióticos em relação ao

total presente no elemento biótico.

231

37

No teste da segunda predição do modelo vicariante nós utilizamos dois gêneros que 232

possuíam duas espécies cada um, totalizando quatro espécies (26% das espécies que compuseram 233

os elementos bióticos). No elemento biótico 1 (BE11°), duas espécies estavam presentes e nos 234

elementos bióticos 2 (BE21°) e 3 (BE31°), uma espécie em cada um deles (Apêndice 2). O resultado 235

do teste qui-quadrado mostrou que espécies proximamente relacionadas tem uma distribuição 236

uniforme (P = 0,32), o que sugere a ocorrência de especiação vicariante dentro destes grupos. 237

Células com 2°x2° de tamanho 238

A distribuição dos lagartos na BRP avaliada pela análise de elementos bióticos com grid de 239

células com 2°X2° apresentou padrão não randômico, em concordância com a primeira predição 240

do modelo vicariante, com valor de T = 0,29 (P < 0,001) e com valores de T nos modelos nulos 241

variando entre 0,32 e 0,41 (média de 0,36). Foram detectados cinco elementos bióticos, compostos 242

por 31 espécies (39% das espécies registradas na BRP; Apêndice 2) e 49 espécies compondo o 243

componente ruído (Fig. 2b). 244

O elemento biótico 1 (BE12°; Fig. 4a) foi formado por 14 espécies (45% das espécies que 245

compõem os elementos bióticos) com distribuição no norte da BRP (próximo ao planalto do Parecis 246

e dos Guimarães), tendo apresentado uma área core restrita ao noroeste da bacia. O elemento 247

biótico 2 (BE22°; Fig. 4b) foi formado por seis espécies (19%), com distribuições que acompanham a 248

extensão do rio Paraguai. O BE22° apresenta área core nos planaltos que margeiam o oeste do 249

Pantanal (complexo do Amolar), compreendendo áreas de planalto e planície no sentido nordeste-250

sudeste da BRP que incluem todo o Pantanal e também uma área disjunta no oeste da BRP, na 251

Cordilheira dos Andes. O elemento biótico 3 (BE32°; Fig. 4c) inclui quatro espécies (13%), 252

apresentando duas áreas disjuntas e apenas uma área core, restrita ao oeste da BRP, na Cordilheira 253

dos Andes. O elemento biótico 4 (BE42°; Fig. 4d) foi formado por quatro espécies com registros no 254

norte e leste da BRP, relacionadas ao Pantanal, e apresentou quatro áreas core nos planaltos ao 255

norte (próximo ao planalto do Parecis, complexo da Serra das Araras e planalto dos Guimarães), 256

leste (Serra de São Vicente, planaltos Taquari-Itiquira), sul (complexo da Serra da Bodoquena) e 257

38

oeste (Serra do Urucum e complexo do Amolar), que contornam o Pantanal. O elemento biótico 5 258

(BE52°; Fig. 4e) compreende três espécies (10%) com registros que se estendem dos planaltos a 259

sudeste da BRP para oeste, até a Cordilheira dos Andes, com uma área core no sul da BRP. 260

261

Figura 4. Distribuição dos elementos bióticos (BE 12° – 52°) formados a partir das espécies de

lagartos presentes dentro dos limites da Bacia do Rio Paraguai (BRP), obtidos pela análise de

elementos bióticos com grid de células com 2°X2°. A coloração no interior das células

representa > 70%, > 30%, > 0% de espécies nas células dos elementos bióticos em relação ao

total presente no elemento biótico.

262

No teste da segunda predição do modelo vicariante nós utilizamos sete gêneros com mais 263

de uma espécies em qualquer elemento biótico, totalizando 19 espécies (61% das espécies que 264

compuseram os elementos bióticos). Em cada elemento biótico estavam presentes: no BE12°, oito 265

espécies; no BE22°, quatro espécies; no BE32°, três espécies, e nos elementos bióticos BE42° e BE52°, 266

duas espécies em cada elemento (Apêndice 2). O resultado do teste qui-quadrado mostrou que 267

39

espécies proximamente relacionadas têm uma distribuição uniforme (P = 0,16), que sugere a 268

ocorrência de especiação vicariante dentro destes grupos. 269

270

Análise de endemicidade (critério de otimização) 271

Células com 1°x1° de tamanho 272

A análise de endemicidade realizada com grid de 1°x1° identificou oito áreas de endemismo 273

que geraram quatro áreas de consenso com scores entre 2,11-3,60, compostas por 19 espécies 274

(24% do total de espécies; Apêndice 2). O conjunto 0 (set 01°; Fig. 5a) apresentou scores entre 2,60-275

3,60 e foi formado por oito espécies (42% do total de espécies que compuseram as áreas de 276

endemismo) que apresentam registros no sudeste da BRP, correspondendo a toda a área do 277

Pantanal, incluindo planaltos e planície. O conjunto 1 (set 11°; Fig. 5b), com scores 2,11-2,36, incluiu 278

três espécies (16%) com registros para o norte da BRP nos planaltos que contornam o Pantanal a 279

oeste (Serra do Urucum e complexo do Amolar), norte (próximo ao planalto do Parecis, complexo 280

da Serra das Araras e planalto dos Guimarães) e leste (planaltos Taquari-Itiquira). O conjunto 2 (set 281

21°; Fig. 5c), com scores 2,59-2,84, compreendeu quatro espécies (21%) com registros disjuntos no 282

nordeste da BRP, que incluiu os planaltos ao norte (planalto dos Guimarães) e leste (planaltos 283

Taquari-Itiquira) do Pantanal. O conjunto 3 (set 31°; Fig. 5d) apresentou scores entre 3,21-3,46 e foi 284

formado por cinco espécies (26%), com registros restritos ao norte da BRP. 285

286

40

Figura 5. Distribuição das áreas de consenso (set 01° – 31°) formadas a partir dos registros de

distribuição das espécies de lagartos presentes na Bacia do Rio Paraguai (BRP), por meio da

análise de endemicidade, com grid de células com 1°X1°. A coloração no interior das células

representa os scores (valores de endemicidade das áreas).

287

Células com 2°x2° de tamanho 288

A análise de endemicidade realizada com grid de 2°X2° identificou 19 áreas de endemismo, 289

gerando seis áreas de consenso com scores variando entre 2,11-10,30, compostas por 50 espécies 290

(63% do total de espécies; Apêndice 2). O conjunto 0 (set 02°; Fig. 6a) apresentou scores entre 2,80-291

4,30 e foi formado por nove espécies (18% das espécies que compuseram as áreas de endemismo), 292

com registros no oeste, norte, centro e leste da BRP, incluindo o Pantanal. O conjunto 1 (set 12°; Fig. 293

6b), com scores entre 9,30-10,30, incluiu 21 espécies (42%) com registros para o nordeste da BRP, 294

incluindo planaltos e planície do Pantanal. O conjunto 2 (set 22°; Fig. 6c), com scores entre 2,11-295

2,86, compreendeu seis espécies (12%) com registros no centro e sul da BRP, na porção sul do 296

Pantanal, incluindo o complexo da Serra da Bodoquena. O conjunto 3 (set 32°; Fig. 6d) apresentou 297

scores entre 6,71-6,97 e foi formado por 11 espécies (22%), com registros que acompanham toda 298

41

a extensão do rio Paraguai no sentido nordeste-sudeste da BRP, incluindo a planície do Pantanal. O 299

conjunto 4 (set 42°; Fig. 6e), com scores 6,85-7,35, compreendeu 13 espécies (26%) com registros 300

na maior porção da BRP, incluindo todo o Pantanal. O conjunto 5 (set 52°; Fig. 6f), com scores 2,85-301

3,10, compreendeu quatro espécies (8%), com registros no sudeste da BRP. 302

303

Figura 6. Distribuição das áreas de consenso da análise de endemicidade (set 02° – 32°) formadas

a partir dos registros de distribuição das espécies de lagartos presentes na Bacia do Rio Paraguai

(BRP), com grid de células com 2°X2°. A coloração no interior das células representa os scores

(valores de endemicidade das áreas).

304

Sobreposição das áreas de endemismo 305

As áreas core identificadas por meio das análises de elementos bióticos para ambos os 306

tamanhos de células e as áreas de endemismo evidenciadas pelas análises de endemicidade com 307

maiores scores (acima de 3,21 para células com 1°X1° e acima de 9,30 para células com 2°X2° de 308

tamanho) apresentam grande sobreposição em suas distribuições na região que compreende a sub-309

bacia do Paraguai, principalmente nos planaltos a noroeste e ao norte, que margeiam o Pantanal 310

(Fig. 7). Menor grau de sobreposição foi observado para os planaltos que delimitam o oeste e leste 311

42

do Pantanal e pouca sobreposição foi observada para o sul (Chaco Úmido no Paraguai) e oeste 312

(região andina de Puna) da BRP. 313

314

Figura 7. Sobreposição das áreas de endemismo de lagartos da Bacia do Rio Paraguai (limites

pontilhados) gerada com grid de células com 1°X1° e 2°X2° de tamanho através das análises

de elementos bióticos (consideradas apenas as áreas core com mais de 70% das espécies que

compõem os elementos bióticos, para ambos os tamanhos das células) e análise de

endemicidade (considerando áreas com maiores scores, acima de 3,21 para células com 1°X1°

e acima de 9,30 para células com 2°X2° de tamanho). Colorações mais escuras representam

áreas com maior sobreposição das áreas de endemismo.

315

DISCUSSÃO 316

Os resultados que nós obtivemos por meio das análises de elementos bióticos e com as 317

análises de endemicidade para lagartos, com grids de células de 1°X1° e de 2°X2° de tamanho, 318

evidenciam o agrupamento de diferentes conjuntos de espécies de lagartos em determinadas 319

porções da Bacia do Rio Paraguai (BRP), conforme sugerido anteriormente por Junk et al. (2006), 320

Strüssmann et al. (2007), Strüssmann et al. (2011) e Werneck (2011). Na classificação de 321

43

ecorregiões de Olson et al. (2001), utilizando análise em fina escala, é possível identificar nove 322

ecorregiões na região da BRP (Chaco seco, Chaco úmido, Yungas do sudeste dos Andes, Puna dos 323

Andes centrais, Puna seca dos Andes centrais, Florestas Secas Montanhosas bolivianas, Florestas 324

Secas dos Chiquitanos, Cerrado, Pantanal e Mata Atlântica do Alto Paraná). No estudo de Morrone 325

(2014a), utilizando escala maior, é possível reconhecer apenas quatro províncias biogeográficas na 326

região da BRP: província de Puna (Puna dos Andes centrais + Puna seca dos Andes centrais sensu 327

Olson et al., 2001), província de Rondônia (Pantanal + Florestas Secas dos Chiquitanos + Florestas 328

Secas Montanhosas bolivianas + Yungas do sudeste dos Andes sensu Olson et al., 2001), província 329

do Cerrado (Cerrado + Chaco seco + Chaco úmido sensu Olson et al., 2001) e província do Paraná 330

(Mata Atlântica do Alto Paraná sensu Olson et al., 2001). Na escala geográfica que utilizamos para 331

lagartos, a distribuição dos elementos bióticos e das áreas de endemismo melhor se ajustaram a 332

algumas das ecorregiões descritas por Olson et al. (2001). 333

O elemento biótico BE11° (Fig. 3a), BE12° (Fig. 4a) e a área de endemismo set 31° (Fig. 5d) 334

possuem distribuição que coincide com a ecorregião das Florestas Secas dos Chiquitanos. Estudo 335

realizado com elementos bióticos de serpentes na BRP, com grid com células de 1°X1°, também 336

encontrou agrupamento semelhante para esta área da bacia (J.P. Silva et al., dados não publicados). 337

Aparentemente, este componente biótico que detectamos na ecorregião dos Chiquitanos da BRP 338

representam os limites de unidades biogeográficas maiores para répteis Squamata do Cerrado, 339

correspondendo aos elemento biótico 4 e elemento endêmico EE2 Paraguay-Guaporé identificados 340

por Nogueira et al. (2011). Nosso componente biótico é formado principalmente por espécies 341

amazônicas de lagartos (Apêndice 2), com registros em poucas localidades da BRP. De maneira 342

semelhante, Nogueira et al. (2011) também encontraram espécies amazônicas distribuídas nos 343

agrupamentos de Squamata identificados por eles. Nossos resultados corroboram estudos 344

anteriores que classificaram a ecorregião dos Chiquitanos como uma zona de transição, entre 345

florestas úmidas tropicais amazônicas (ao norte) e região semiárida subtropical (ao sul), porém com 346

uma biota característica (Killeen et al., 2006; Werneck, 2011). 347

44

A maioria das localidades presentes no componente biótico que identificamos na 348

ecorregião dos Chiquitanos esta situada em regiões onde há grande proximidade entre as 349

cabeceiras dos rios que drenam para a BRP e de rios que drenam para a bacia do Guaporé-Madeira. 350

Esta proximidade poderia facilitar a dispersão e estabelecimento de espécies amazônicas naquela 351

região, especialmente em matas ripárias (Oliveira-Filho & Ratter, 1995; Silva, 1996; Johnson et al., 352

1999a; Costa, 2003; Garda & Cannatella, 2007, Carvalho & Albert, 2011). Em contrapartida, a 353

subsidência da planície de inundação do Pantanal pode ter atuado como barreira à dispersão dessas 354

espécies. A condição pretérita de drenagem para o rio Amazonas, das cabeceiras dos rios que 355

drenam atualmente para o rio Paraguai (Ribeiro et al., 2013), influenciou o padrão de distribuição 356

de organismos aquáticos (Arzamendia & Giraudo, 2009; Ribeiro et al., 2013; Carvalho & Albert, 357

2011) e também poderia ter contribuído para o padrão de distribuição observado atualmente em 358

lagartos, principalmente pela influência das matas ripárias. 359

Os elementos bióticos BE31° (Fig. 3c), BE41° (Fig. 3d) e a área de endemismo set 21° (Fig. 5c) 360

encontram-se distribuídos exclusivamente nos planaltos a noroeste da BRP, na ecorregião do 361

Cerrado (sensu Olson et al., 2001), sendo aparentemente limitados pela planície de inundação do 362

Pantanal. A identificação do componente biótico de lagartos no Cerrado condiz com o registrado 363

para outros grupos taxonômicos, como para roedores (Nascimento et al., 2013) e répteis Squamata 364

(Nogueira et al., 2011). Este componente biótico identificado para lagartos esta em concordância 365

com o limite da distribuição das unidades biogeográficas reconhecidas para Squamata do Cerrado 366

(elementos bióticos 1, 3, 8 e elemento endêmico EE4 Guimarães-Roncador; Nogueira et al. 2011). 367

O Cerrado é uma importante unidade biogeográfica da América do Sul (Colli et al., 2002; Rodrigues, 368

2005; Nogueira et al., 2010), de grande insubstituibilidade biológica (Diniz-Filho et al., 2009) e com 369

elevada riqueza de espécies de diversos grupos de vertebrados (plantas vasculares e vertebrados, 370

com exceção de peixes - Myers et al., 2000; plantas e vertebrados - Klink & Machado, 2005; plantas, 371

mamíferos, aves e insetos - Prevedello & Carvalho, 2006; anfíbios - Valdujo et al., 2012). A influência 372

45

do Cerrado na composição da biota do Pantanal já foi relatada, de modo geral, por Junk et al. (2006) 373

e Pott et al. (2011). 374

Os elementos bióticos BE21° (Fig. 3b) e BE32° (Fig. 4c) agrupam espécies da ecorregião de 375

Puna (sensu Olson et al., 2001), na Cordilheira dos Andes, considerada como uma zona de transição 376

biogeográfica sul-americana (Morrone, 2001; 2004). Nestas zonas de transição teriam ocorrido 377

eventos de hibridização através da troca ecológica entre os componentes bióticos das regiões 378

vizinhas (Morrone, 2004). A formação de um componente biótico de lagartos na ecorregião de Puna 379

da BRP é congruente com o observado em outros grupos taxonômicos, a exemplo de gramíneas 380

(Aagesen et al., 2009), crustáceos (Morrone & Lopretto, 1994; Morrone, 1996), insetos (Morrone, 381

2006; Ferrari et al., 2010), aves (Cracraft, 1985; Morrone, 2001) e mamíferos (Morrone, 2001; Ojeda 382

et al.,2003). O componente biótico identificado aqui para a Puna pode corresponder a uma porção 383

de uma área de endemismo maior reconhecida para o noroeste da Argentina na região da Puna por 384

Szumik et al. (2012) utilizando diversos grupos taxonômicos (plantas, insetos, anfíbios, répteis, aves 385

e mamíferos). 386

O elemento biótico BE52° (Fig. 4e) e a área de endemismo set 52° (Fig. 6f) estão localizados 387

nos planaltos no sudeste da BRP, nas ecorregiões da Mata Atlântica do Alto Paraná e do Chaco 388

Úmido. Diversos autores indicaram a presença de espécies características nas unidades 389

biogeográficas do Alto Paraná (aves - Cracraft, 1985; crustáceos - Morrone & Lopretto, 1994; 390

Morrone, 1996; plantas, insetos, anfíbios, répteis, aves e mamíferos - Szumik et al. 2012; plantas e 391

artrópodes - Morrone, 2014a) e do Chaco lato sensu (aves - Cracraft, 1985; crustáceos - Morrone & 392

Lopretto, 1994; Morrone, 1996; insetos - Goldani & Carvalho, 2003; plantas, insetos, anfíbios, 393

répteis, aves e mamíferos - Szumik et al. 2012; plantas, artrópodes, aves e mamíferos - Morrone, 394

2014a). Alguns estudos sugerem que a biota do Alto Paraná esta relacionada com a da Mata 395

Atlântica, como para serpentes (Arzamendia & Giraudo, 2009; Sigrist & Carvalho, 2009) e alguns 396

taxa de artrópodes (Sigrist & Carvalho, 2009; Morrone, 2014b), mas essa maior afinidade não foi 397

verificada para lagartos até o momento. Esta áreas de endemismo identificadas para lagartos da 398

46

BRP, aparentemente, correspondem a porção da área de endemismo identificada por Szumik et al. 399

(2012) para o norte da Argentina na região do Chaco e de unidades biogeográficas identificadas por 400

Nogueira et al. (2011) para Squamata (elemento biótico 6 e elemento endêmico EE3 Paraná-401

Paraguay). 402

Outros componentes bióticos de lagartos encontrados com o presente estudo abrangem 403

mais de duas ecorregiões, apresentando padrões de distribuição mais complexos para 404

interpretação. O elemento biótico BE51° (Fig. 3e) distribui-se nas ecorregiões das Florestas Secas 405

dos Chiquitanos, Pantanal, Chaco Seco e Chaco Úmido. O elemento biótico EB42° (Fig. 4d) e as áreas 406

de endemismo set 22° (Fig. 6c) e set 32° (Fig. 6d) abrangem porções do Cerrado, das Florestas Secas 407

dos Chiquitanos, Pantanal, Chaco Seco, Chaco Úmido e Mata Atlântica do Alto Paraná. As áreas de 408

endemismo set 01° (Fig. 5a) e set 12° (Fig. 6b) abrangem porções do Cerrado, Florestas Secas dos 409

Chiquitanos e Pantanal e a área de endemismo set 11° (Fig. 5b), porções do Cerrado, Florestas Secas 410

dos Chiquitanos, Pantanal e Chaco Seco. O elemento biótico BE22° (Fig. 4b) e as áreas de endemismo 411

set 02° (Fig. 6a) e set 42° (Fig. 6e) distribuem-se pelo Cerrado, Florestas Secas dos Chiquitanos, 412

Pantanal, Chaco Seco, Chaco Úmido, Puna e Yunga. Resultados semelhantes, especialmente para o 413

elemento biótico BE22° e a área de endemismo de lagartos set 32°, foram encontrados para 414

serpentes da BRP (J.P. Silva et al., dados não publicados). 415

Elementos bióticos e/ou áreas de endemismos que abrangem múltiplas ecorregiões podem 416

estar relacionados, em parte, com a grande heterogeneidade da paisagem no Pantanal (Pott et al., 417

2011; Scremin-Dias et al., 2011), no Cerrado (Furley, 1999) e no Chaco (Barberis et al., 2002) e/ou 418

com a influência de diversos fatores (e.g., eventos geológicos, fatores ecológicos) sobre a biota. 419

Estudos sobre o relacionamento das unidades biogeográficas da América do Sul com base em 420

abelhas (Zanella, 2002), lagartos (Colli, 2005) e aves (Porzecanski & Cracraft, 2005; Sigrist & 421

Carvalho, 2009) indicam maior relacionamento entre o Cerrado e o Chaco. Lagartos do gênero 422

Tropidurus Wied-Neuwied, 1825 do Cerrado são mais relacionados ao Pantanal (Carvalho et al., 423

2013). Entretanto, análises de cladograma de áreas (Análise de Endemicidade Parcimoniosa - PAE 424

47

e Análise Cladística de Distribuição e Endemismo - CADE), utilizadas nestes trabalhos, devem ser 425

interpretadas com cautela (especialmente a PAE por não consideram eventos históricos), podendo 426

refletir apenas similaridades ecológicas atuais (Brooks & Van Veller, 2003; ver detalhes em 427

Werneck, 2011). As diferenças encontradas no grau de relacionamento entre áreas biogeográficas 428

podem ser atribuídas ao fato de que grupos taxonômicos distintos podem responder de forma 429

diferente a processos que moldaram os padrões de distribuição atualmente observados. Outro 430

problema é a falta de padronização no esquema de classificação de unidades biogeográficas (Sigrist 431

& Carvalho, 2009). 432

O resultado estatisticamente não significativo para a segunda predição do modelo 433

vicariante na análise de elementos bióticos, tanto com células de 1°X1° como 2°X2°, sugere que 434

espécies taxonomicamente próximas estão distribuídas homogeneamente nos elementos bióticos, 435

indicando que processos vicariantes podem ter sido responsáveis pelos padrões atualmente 436

observados. Entretanto, no teste da segunda predição para células de 1°X1° utilizamos dois gêneros 437

(compostos por quatro espécies) dos quais apenas um gênero possuía espécies em elementos 438

bióticos distintos (Apêndice 2), conferindo grande incerteza aos resultados obtidos. No caso do 439

teste da segunda predição do modelo vicariante com células de 2°X2° a maioria das espécies 440

utilizadas pertencem a famílias cujos representantes são relativamente pequenos em tamanho 441

(e.g., Gymnophthalmidae, Dactyloidae, Tropiduridae, Sphaerodactylidae e Liolemidae; Apêndice 2). 442

Estas espécies poderiam ser mais facilmente influenciadas por eventos vicariantes de menor 443

magnitude por apresentar fatores intrínsecos, como menor capacidade de movimentação se 444

comparadas com vertebrados que possuem maior porte (Hillman et al., 2014; Estrada et al., 2015). 445

A escala espacial maior das células de 2°X2° de tamanho também podem favorecer a detecção de 446

padrões biogeográficos. 447

Lacunas de dados é um fator que influencia o resultados das análises (Dolores et al., 2009). 448

Esta lacuna foi especialmente observada para determinadas porções da BRP influenciando as 449

diferenças observadas nos resultados com diferentes tamanhos de células. A utilização de células 450

48

de maior tamanho tem sido apontada como mais adequada para reconhecer padrões gerais quando 451

há poucos dados ou registros espacialmente dispersos (Dolores et al., 2009). A utilização de células 452

pequenas pode introduzir ruído no caso de amostragens insuficientes, dificultando o 453

reconhecimento dos elementos bióticos (Hausdorf & Hennig , 2003). Em contrapartida, células 454

muito grandes podem dificultar o reconhecimento de padrões de distribuição restritos (Szumik et 455

al., 2002; Dolores et al., 2009). Considerando o conjunto de dados utilizados para lagartos, 456

avaliamos que os grids com células de 2°X2° parecem ter fornecido uma resposta mais satisfatória. 457

As duas análises aqui utilizadas permitiram reconhecer agrupamentos de espécies de lagartos com 458

distribuições que se ajustam às ecorregiões definidas por Olson et al. (2001) e outras que possuem 459

correspondência com mais de uma ecorregião. O compartilhamento de distintas ecorregiões por 460

elementos bióticos e áreas de endemismo pode refletir um padrão biogeográfico natural mais 461

complexo (Dolores et al., 2009), especialmente em regiões com elevada heterogeneidade da 462

paisagem, como discutido acima. 463

A grande sobreposição dos elementos bióticos e das áreas de endemismo identificadas no 464

presente estudo na região da sub-bacia do Paraguai (Fig. 7) indica que planaltos que margeiam o 465

Pantanal representam importantes unidades biogeográficas para lagartos da BRP, por 466

apresentarem componentes bióticos próprios. Um destes componentes bióticos esta localizado no 467

planalto dos Guimarães no nordeste da BRP, que já foi apontada por Mello et al. (2015) como tendo 468

alta prioridade para conservação de répteis Squamata endêmicos do Cerrado. A formação geológica 469

da planície de inundação do Pantanal pode não ter representado um evento vicariante para 470

lagartos, porém as condições ecológicas presentes atualmente na planície (e.g. pulso de inundação, 471

regime pluviométrico, etc.) poderiam limitar a persistência de alguns taxa, funcionando como 472

barreira de dispersão, selecionando aquelas espécies que possuem melhores adaptações ao regime 473

de inundação. Para outros taxa, estas condições ecológicas poderiam favorecer a movimentação 474

ou expansão da área de vida tornando o Pantanal um corredor para a colonização de outras áreas, 475

como no caso de espécies que possuem ampla distribuição nas formações abertas da América do 476

49

Sul [e.g. Phyllopezus pollicaris (Spix, 1825), Iguana iguana (Linnaeus, 1758), Polychrus acutirostris 477

Spix, 1825, Micrablepharus maximiliani (Reinhardt & Luetken, 1862), Ameiva ameiva (Linnaeus, 478

1758)]. Fjeldså (1994), estudando aves, sugere que extensas áreas alagáveis possuem um papel 479

menor como centros de diversificação, atuando mais intensivamente como “museus” que 480

acumulariam ao longo do tempo, grande quantidade de espécies, possivelmente de diferentes 481

grupos filogenéticos. O maior volume de dados para a região da sub-bacia do Paraguai, se 482

comparado a outras regiões da BRP, também é um fator que pode ter influenciado a identificação 483

de componentes bióticos sobrepostos, considerando que áreas melhores amostradas podem ter 484

sua biota melhor representada. 485

Os resultados das análises de elementos bióticos e de endemicidade sugerem que o rio 486

Paraguai atuou fracamente, tanto como barreira vicariante, quanto na dispersão de lagartos. Para 487

mamíferos, a influência do rio Paraguai como barreira também foi considerada fraca para três 488

famílias de roedores (D’Elía et al., 2008), mas parece ter exercido importante papel para outras 489

famílias de roedores e pequenos felinos (Johnson et al., 1999b; D’Elía et al., 2008; Giarla & Jansa, 490

2014). Os lagartos Tropidurus guarani Alvarez, Cei & Scolaro, 1994 e T. spinulosus (Cope, 1862) 491

ocorrem em margens opostas do rio Paraguai (a oeste e leste, respectivamente). Ambas pertencem 492

ao mesmo clado, apesar de não serem espécies-irmãs (Frost et al., 2001), sugerindo que o rio 493

Paraguai pode ter atuado como barreira responsável pela diferenciação entre as duas espécies. 494

A história geológica relativamente recente do Pantanal, com estabilidade climática 495

supostamente atingida entre 12 e 13 mil anos antes do presente (Ab’Saber, 1988), pode ser um 496

fator que contribui para o baixo nível local de endemismo. A instabilidade ambiental no Pantanal, 497

gerada, principalmente, por fatores hídricos como o regime de chuvas e pulso de inundação, 498

também pode atuar limitando a especiação (MacArthur, 1955; Fjeldså & Lovett, 1997; Fjeldså et al., 499

1999). A combinação destes fatores, pouca idade geológica (Stephens & Wiens, 2003) e 500

instabilidade ambiental (Fjeldså & Lovett, 1997), poderia exercer papel ainda mais intenso sobre a 501

extinção, padrões de movimentação e de extensão de área de vida das espécies do que sobre a 502

50

especiação. A escassez de espécies endêmicas de lagartos na BRP e a sobreposição de componentes 503

bióticos em áreas de planalto que margeiam o Pantanal, poderiam ser padrões influenciados por 504

esta condição de barreira exercida pelo Pantanal. Portanto, a combinação de fatores históricos, 505

fatores ecológicos e intrínsecos dos lagartos (e.g. capacidade de dispersão), parece ter influenciado 506

o padrão de distribuição observado para este grupo na BRP. 507

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63

810

INFORMAÇÕES DE APOIO 811

Informações de apoio podem ser encontradas na versão online deste artigo. 812

Apêndice 1 Lista das espécies de lagartos registrados na Bacia do Rio Paraguai com indicação das 813

fontes dos dados. 814

Apêndice 2 Lista das espécies de lagartos registradas na Bacia do Rio Paraguai com indicação do 815

padrão de distribuição na bacia. 816

Apêndice 3 Mapa com pontos de ocorrência das espécies de lagartos (Registros) na Bacia do Rio 817

Paraguai (BRP), com indicação dos principais rios, limites geopolíticos de países e elevação, em 818

metros. 819

64

APÊNDICE 1 820

Lista das espécies de lagartos registrados na Bacia do Rio Paraguai com indicação das fontes dos 821

dados. 822

Taxa Fonte dos dados

ANGUIMORPHA Anguidae

1. Ophiodes fragilis (Raddi, 1826) MZUSP; Cacciali & Scott (2012); Ávila et al. (2013)

2. Ophiodes intermedius Boulenger, 1894

Cruz et al. (1992); Álvarez et al. (1995); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Álvarez et al. (2009); Cano & Leynaud (2009); Cacciali & Scott (2012); Ávila et al. (2013)

3. Ophiodes striatus (Spix, 1825) UFMT; Uetanabaro et al., 2007; Silva Jr. et al., 2009; Cacciali & Scott, 2012

4. Ophiodes vertebralis Bocourt, 1881

Ávila et al. (2013)

GEKKOTA Gekkonidae

5. Lygodactylus wetzeli (Smith, Martin & Swain, 1977)

CEUCH; CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Uetanabaro et al. (2007)

Phyllodactylidae

6. Garthia gaudichaudii (Duméril & Bibron, 1836)

Kluge (1964)

7. Homonota fasciata (Duméril & Bibron, 1836)

Kluge (1964); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Etchepare et al. (2011); Ávila et al. (2013)

8. Homonota rupicola Cacciali, Ávila & Bauer, 2007

Cacciali et al. (2007); Cabral & Weiler (2014)

9. Phyllopezus pollicaris (Spix, 1825)

CEUCH; CHUNB; IBSP; MHNCI; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; ZUFMS; Cei (1993); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Silva Jr. et al. (2009); Souza et al. (2010); Ávila et al. (2013); Cabral & Weiler (2014)

10. Thecadactylus solimoensis Bergmann & Russell, 2007

UFMT

Sphaerodactylidae

11. Coleodactylus brachystoma (Amaral, 1935)

CEUCH; CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUFMS; Silva Jr. et al. (2009)

12. Gonatodes hasemani Griffin, 1917

UFMT

13. Gonatodes sp. UFMT

14. Gonatodes humeralis (Guichenot, 1855)

CEUCH; CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUFMS; Ávila-Pires (1995)

65

IGUANIA Dactyloidae

15. Norops brasiliensis (Vanzolini & Williams, 1970)

Souza et al. (2010)

16. Norops fuscoauratus (D’Orbigny, 1837)

UFMT

17. Norops meridionalis (Boettger, 1885)

CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUFMS; Uetanabaro et al. (2007); Silva Jr. et al. (2009); Motte & Cacciali (2009); Souza et al. (2010)

Hoplocercidae

18. Hoplocercus spinosus Fitzinger, 1843

CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; ZUFMS; Ávila-Pires (1995); Silva Jr. et al. (2009)

Iguanidae

19. Iguana iguana (Linnaeus, 1758)

CHUNB; HCPAP; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; ZUFMS; Dirksen & De la Riva (1999); Souza et al. (2010); Cabral & Weiler (2014)

Liolaemidae

20. Liolaemus alticolor Barbour, 1909

Dirksen & De la Riva (1999)

21. Liolaemus chacoensis Shreve, 1948

Cruz et al. (1992); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Aguilar-Kirigin & Ocampo (2011); Ávila et al. (2013);

22. Liolaemus orientalis Müller, 1924

Ávila et al. (2013)

23. Liolaemus signifer (Duméril & Bibron, 1837)

Dirksen & De la Riva (1999)

Polychrotidae

24. Polychrus acutirostris Spix, 1825

CEUCH; CHUNB; HCPAP; IBSP; MHNCI; MZUSP; UFMT; ZUFMS; Cei (1993); Dirksen & De la Riva (1999); Kacoliris et al. (2006); Álvarez et al. (2009); Silva Jr. et al. (2009); Ávila et al. (2013); Cabral & Weiler (2014)

25. Polychrus liogaster Boulenger, 1908

UFMT

Tropiduridae

26. Plica umbra (Linnaeus, 1758) UFMT

27. Stenocercus caducus (Cope, 1862)

AMNH; CEUCH; CHUNB; MZUSP; UFMT; USNM; ZUEC-REP; ZUFMS; González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Torres-Carvajal (2005); Torres-Carvajal (2007); Uetanabaro et al. (2007); Silva Jr. et al. (2009); Núñez (2012); Ávila et al. (2013); Cabral & Weiler (2014)

28. Stenocercus doellojuradoi (Freiberg, 1944)

Cruz et al. (1992); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Torres-Carvajal (2007)

29. Stenocercus marmoratus (Duméril & Bibron, 1837)

Dirksen & De la Riva (1999); Torres-Carvajal (2007); Ávila et al. (2013)

66

30. Stenocercus roseiventris D’Orbigny in Duméril & Bibron, 1837

Dirksen & De la Riva (1999); Torres-Carvajal (2007); Ávila et al. (2013)

31. Stenocercus sinesaccus Torres-Carvajal, 2005

MZUSP; UFMT

32. Stenocercus sp. UFMT

33. Tropidurus etheridgei Cei, 1982

CHUNB; IBSP; MZUSP; UFMT; Cruz et al. (1992); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Ávila et al. (2013); Cabral & Weiler (2014)

34. Tropidurus guarani Álvarez, Cei & Scolaro, 1994

CEUCH; CHUNB; HCPAP; IBSP; MHNCI; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; ZUFMS; Álvarez et al. (1994); Frost et al. (1998); Bursey & Goldberg (2004); Uetanabaro et al. (2007); Silva Jr. et al. (2009); Souza et al. (2010); Cabral & Weiler (2014)

35. Tropidurus itambere Rodrigues, 1987

CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUFMS

36. Tropidurus melanopleurus Boulenger, 1902

Dirksen & De la Riva (1999); Ávila et al. (2013)

37. Tropidurus montanus Rodrigues, 1987

MZUSP

38. Tropidurus oreadicus Rodrigues, 1987

CHUNB; MZUSP; UFMT

39. Tropidurus spinulosus (Cope, 1862)

Cruz et al. (1992); Frost et al. (1998); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Álvarez et al. (2009); Ávila et al. (2013)

40. Tropidurus torquatus (Wied-Neuwied, 1820)

CHUNB; IBSP; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; Álvarez et al. (1995); Álvarez et al., (2009); Silva Jr. et al. (2009); Ávila et al. (2013); Cabral & Weiler (2014)

LACERTOIDEA Gymnophthalmidae

41. Alopoglossus angulatus (Linnaeus, 1758)

UFMT

42. Bachia bresslaui (Amaral, 1935)

CHUNB; MZUSP; UFMT; McDiarmid & Foster (1987); Silva Jr. et al. (2009); Cacciali (2010)

43. Bachia cacerensis Castrillon & Strüssmann, 1998

ZUEC-REP

44. Bachia didactyla Freitas, Strüssmann, Carvalho, Kawashita-Ribeiro & Mott, 2011

UFMT

45. Bachia dorbignyi (Duméril & Bibron, 1839)

UFMT; González (1998)

46. Cercosaura eigenmanni (Griffin, 1917)

UFMT

67

47. Cercosaura ocellata Wagler, 1830

CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; ZUFMS; Uetanabaro et al. (2007); Silva Jr. et al. (2009); Cacciali (2010); Souza et al. (2010); Smith et al. (2011); Núñez (2012)

48. Cercosaura parkeri Ruibal, 1952

CEUCH; CHUNB; MZUSP; UFMT; UMMZ; ZUEC-REP; ZUFMS; Cei (1993); Barreto et al. (2012)

49. Cercosaura schreibersii Wiegmann, 1834

ANSP; CHUNB; MHNCI; MZUSP; ZUFMS; Cruz et al. (1992); Cei (1993); Álvarez et al. (1995); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Álvarez et al. (2009); Cano & Leynaud (2009); Silva Jr. et al. (2009); Cacciali (2010); Smith et al. (2011); Cabral & Weiler (2014)

50. Colobosaura modesta (Reinhardt & Luetken, 1862)

CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; ZUFMS; Ávila-Pires (1995); Uetanabaro et al. (2007); Silva Jr. et al. (2009); Cacciali (2010)

51. Iphisa elegans Gray, 1851 UFMT

52. Micrablepharus atticolus Rodrigues, 1996

CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUFMS

53. Micrablepharus maximiliani (Reinhardt & Luetken, 1862)

CEUCH; CHUNB; HCPAP; IBSP; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; ZUFMS; González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Uetanabaro et al. (2007); Silva Jr. et al. (2009); Cacciali (2010); Smith et al. (2011)

54. Vanzosaura rubricauda (Boulenger, 1902)

CHUNB; CZPLT-H; FLI; FML; HCPAP; MACN; MNHNP; MTR; MZUSP; ZUFMS; Cruz et al. (1992); Cei (1993); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Kacoliris et al. (2006); Torres-Carvajal (2007); Silva Jr. et al. (2009); Cacciali (2010); Smith et al. (2011); Ávila et al. (2013)

Teiidae

55. Ameiva ameiva (Linnaeus, 1758)

CEUCH; CHUNB; HCPAP; MHNCI; MZUSP; UFMT; ZUFMS; Cruz et al. (1992); Ávila-Pires (1995); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Uetanabaro et al. (2007); Álvarez et al. (2009); Silva Jr. et al. (2009); Souza et al. (2010); Ávila et al. (2013); Cabral & Weiler (2014)

56. Ameiva sp.1 CHUNB; UFMT

57. Ameiva sp.2 ZUFMS

58. Ameivula abalosi (Cabrera, 2012)

HCPAP; UFMT; ZUFMS; Cabrera (2012); Ávila et al. (2013); Cabral & Weiler (2014)

59. Ameivula ocellifera (Spix, 1825)

CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUFMS; Cruz et al. (1992); Álvarez et al. (1995); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Silva Jr. et al. (2009); Harvey et al. (2012)

60. Contomastix lacertoides (Duméril & Bibron, 1839)

Dirksen & De la Riva (1999); Ávila et al. (2013)

68

61. Contomastix vittata (Boulenger, 1902)

Harvey et al. (2012)

62. Dracaena paraguayensis Amaral, 1950

CEUCH; IBSP; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; Scott & Cacciali (2011); Cabral & Weiler (2014)

63. Kentropyx altamazonica (Cope, 1876)

UFMT

64. Kentropyx calcarata Spix, 1825 UFMT; ZMB; Ávila-Pires (1995); Dirksen & De la Riva (1999)

65. Kentropyx paulensis Boettger, 1893

CHUNB; MCZ; MZUSP; UFMT

66. Kentropyx vanzoi Gallagher & Dixon, 1980

CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP

67. Kentropyx viridistriga Boulenger, 1894

BM; MCZ; ZMH; Cruz et al. (1992); Álvarez et al. (1995); Fitzgerald et al. (1999); Álvarez et al. (2009); Cano & Leynaud (2009); Harvey et al. (2012); Ávila et al. (2013)

68. Kentropyx aff. viridistriga CEUCH; MZUSP; UFMT; ZUFMS

69. Salvator duseni (Lönnberg in Lönnberg & Andersson, 1910)

MHNP

70. Salvator merianae (Duméril & Bibron, 1839)

CHUNB; MHNCI; MNRJ; MZUSP; UFMT; ZUFMS; González (1998); Uetanabaro et al. (2007); Álvarez et al. (2009); Cano & Leynaud (2009); Silva Jr. et al. (2009); Souza et al. (2010); Núñez (2012); Ávila et al. (2013)

71. Salvator rufescens (Günther, 1871)

Cruz et al. (1992); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Ávila et al. (2013)

72. Teius oculatus (D’Orbigny & Bibron, 1837)

Álvarez et al. (1995); Álvarez et al. (2009); Cano & Leynaud (2009); Núñez (2012); Ávila et al. (2013)

73. Teius teyou (Daudin, 1802) CEUCH; CHUNB; MZUSP; ZUFMS; Cruz et al. (1992); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Álvarez et al. (2009); Souza et al. (2010); Harvey et al. (2012); Ávila et al. (2013)

74. Tupinambis quadrilineatus Manzani & Abe, 1997

CHUNB; MNRJ; UFMT; Silva Jr. et al. (2009)

75. Tupinambis teguixin (Linnaeus, 1758)

CHUNB; MZUSP; UFMT; Álvarez et al. (1995); Dirksen & De la Riva (1999)

SCINCOMORPHA Mabuyidae

76. Aspronema dorsivittatum (Cope, 1862)

CHUNB; MZUSP; ZUEC-REP; ZUFMS; Cei (1993); Dirksen & De la Riva (1999); Álvarez et al. (2009); Cano & Leynaud (2009); Silva Jr. et al. (2009); Núñez (2012); Ávila et al. (2013)

77. Copeoglossum nigropunctatum (Spix, 1825)

CEUCH; CHUNB; KU; MZUSP; UFMT; ZUFMS; Ávila-Pires (1995); Uetanabaro et al. (2007)

69

78. Manciola guaporicola (Dunn, 1935)

CEUCH; CHUNB; MHNCI; MPEG; MZUSP; UFMT; ZUFMS; Ávila-Pires (1995); Uetanabaro et al. (2007); Souza et al. (2010); Cabral & Weiler (2014)

79. Notomabuya frenata (Cope, 1862)

CEUCH; CHUNB; HCPAP; MZUSP; UFMT; ZUFMS; Cruz et al. (1992); Cei (1993); Álvarez et al. (1995); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Kacoliris et al. (2006); Uetanabaro et al. (2007); Álvarez et al. (2009); Silva Jr. et al. (2009); Souza et al. (2010); Ávila et al. (2013); Cabral & Weiler (2014)

80. Varzea bistriata (Spix, 1825) MZUSP; Dirksen & De la Riva (1999); Silva Jr. et al. (2009)

Acrônimo Instituição

AMNH American Museum of Natural History, Nova Iorque, Estados Unidos da América

ANSP Academy of Natural Sciences of Philadelphia, Filadélfia, Estados Unidos da América

BMNH British Museum of Natural History, Londres, Reino Unido

CEUCH Seção de Herpetologia da Coleção Zoológica de Referência da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Corumbá, Mato Grosso do Sul, Brasil

CHUNB Coleção Herpetológica da Universidade de Brasília, Brasília, Distrito Federal, Brasil

CZPLT-H Colección Zoológica de Para La Tierra - Herpetologia, Reserva Natural Laguna, Paraguai

FML Instituto de Herpetologia, Fundación Miguel Lillo, San Miguel de Tucuman, Tucuman, Argentina

HCPAP Coleção de Vertebrados da Empresa Brasileira de Pesquisa Agrapecuária (EMBRAPA) - Herpetologia, Corumbá, Mato Grasoos do sul, Brasil

IBSP Coleção Herpetológica do Instituto Butantã, São Paulo, São Paulo, Brasil

KU KU Biodiversity Institute & Natural History Museum, Kansas, Kansas, Estados Unidos da América

MACN Museo Argentino de Ciencias Naturales, Buenos Aires, Argentina

MCZ Museum of Comparative Zoology, Universidade de Harvard, Cambridge, Massachusetts, Estados Unidos da América

MHNCI Museu de História Natural Capão da Imbuia, Curitiba, Paraná, Brasil

MHNP Muséum National d'Histoire Naturelle, Paris, França

MNRJ Museu Nacional, Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil

MPEG Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, Pará, Brasil

70

MTR Laboratório de Herpetologia da Universidade de São Paulo (USP), São Paulo, São Paulo, Brasil

MZUSP Museu de Zoológia da Universidad de São Paulo, São Paulo, São Paulo, Brasil

UFMT Coleção Zoológica da Universidade Federal de Mato Grosso - Répteis, Cuiabá, Mato Grosso, Brasil

UMMZ University of Michigan Museum of Zoology, Ann Arbor, Michigan, Estados Unidos da América

USNM National Museum of Natural History, Smithsonian Institution, Washington, DC, Estado Unidos da América

ZMB Museum für Naturkunde, Berlin, Alemanha

ZMH Zoologiches Museum Hamburg, Hamburg, Alemanha

ZUEC-REP Museu de Zoologia da Universidade de Campinas - Répteis, Campinas, São Paulo, Brasil

ZUFMS Coleção Zoológica de Referência da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Campo Grande, Mato Grosso do Sul, Brasil

Citação

Referência

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823

74

APÊNDICE 2 824

Lista das espécies de lagartos registrados na Bacia do Rio Paraguai (BRP) com indicação das espécies 825

que compuseram os elementos bióticos (EB) identificados pela análise de elementos bióticos e 826

áreas de consenso (set) obtidos com a análise de endemicidade, para grids de células de 1°X 1° e 827

2°X2°. Estão indicadas as aspécies registradas na planície de inundação do Pantanal (PTN). Espécies 828

utilizadas no teste da segunda predição do modelo vicariante da análise de elementos bióticos para 829

células de 1°X 1° estão indicadas com “1°” e com células 2°X2° estão indicadas com “2°”.Espécies que 830

não estão assinaladas para nenhum elemento biótico compõem o elemento ruído. BE1: elemento 831

biótico 1; BE2: elemento biótico 2; BE3: elemento biótico 3; BE4: elemento biótico 4; BE5: elemento 832

biótico 5; set 0: conjunto 0 das áreas de consenso; set 1: conjunto 1 das áreas de consenso; set 2: 833

conjunto 2 das áreas de consenso; set 3: conjunto 3 das áreas de consenso; set 4: conjunto 4 das 834

áreas de consenso; set 5: conjunto 5 das áreas de consenso. 835

Taxa PTN EB set

Grid 1°x1° Grid 2°x2° Grid 1°x1° Grid 2°x2°

ANGUIMORPHA

Anguidae

1. Ophiodes fragilis (Raddi, 1826)

2. Ophiodes intermedius Boulenger, 1894

set 2; set 5

3. Ophiodes striatus (Spix, 1825) set 3

4. Ophiodes vertebralis Bocourt, 1881

GEKKOTA

Gekkonidae

5. Lygodactylus wetzeli (Smith, Martin & Swain, 1977)

X set 0

Phyllodactylidae

6. Garthia gaudichaudii (Duméril & Bibron, 1836)

7. Homonota fasciata (Duméril & Bibron, 1836)

set 2

8. Homonota rupícola Cacciali, Ávila & Bauer, 2007

BE5

9. Phyllopezus pollicaris (Spix, 1825) X set 0; set 4

10. Thecadactylus solimoensis Bergmann & Russell, 2007

BE1 BE1

Sphaerodactylidae

11. Coleodactylus brachystoma (Amaral, 1935)

X set 0 set 1

12. Gonatodes hasemani2° Griffin,

1917

BE1 BE1

75

13. Gonatodes aff. hasemani2° X BE2

14. Gonatodes humeralis (Guichenot, 1855)

X set 1 set 1

IGUANIA

Dactyloidae

15. Norops brasiliensis (Vanzolini & Williams, 1970)

X

16. Norops fuscoauratus2° (D’Orbigny,

1837)

BE1 set 1

17. Norops meridionalis2° (Boettger,

1885)

X BE4 set 0 set 1; set 3

Hoplocercidae

18. Hoplocercus spinosus Fitzinger, 1843

X set 0 set 1

Iguanidae

19. Iguana iguana (Linnaeus, 1758) X

Liolaemidae

20. Liolaemus alticolor Barbour, 1909

21. Liolaemus chacoensis1°, 2° Shreve,

1948

set 2

22. Liolaemus orientalis Müller, 1924 BE2 BE3

23. Liolaemus signifer1°, 2° (Duméril &

Bibron, 1837)

BE2 BE3

Polychrotidae

24. Polychrus acutirostris Spix, 1825 X set 4

25. Polychrus liogaster Boulenger, 1908

BE1

Tropiduridae

26. Plica umbra (Linnaeus, 1758) BE1 BE1

27. Stenocercus caducus (Cope, 1862) X set 4

28. Stenocercus doellojuradoi (Freiberg, 1944)

29. Stenocercus marmoratus (Duméril & Bibron, 1837)

30. Stenocercus roseiventris2°

D’Orbigny in Duméril & Bibron, 1837

BE3

31. Stenocercus sinesaccus2° Torres-

Carvajal, 2005

BE3 BE1 set 3 set 1

76

32. Stenocercus sp. 2° BE1 set 3

33. Tropidurus etheridgei Cei, 1982 X set 0; set 4

34. Tropidurus guarani2° Alvarez, Cei

& Scolaro, 1994

X BE2 set 3

35. Tropidurus itambere Rodrigues, 1987

X set 0 set 1

36. Tropidurus melanopleurus Boulenger, 1902

37. Tropidurus montanus Rodrigues, 1987

38. Tropidurus oreadicus2° Rodrigues,

1987

X BE4 set 0 set 1

39. Tropidurus spinulosus2° (Cope,

1862)

X BE5 BE5 set 2; set 4

40. Tropidurus torquatus2° (Wied-

Neuwied, 1820)

X BE2 set 3

LACERTOIDEA

Gymnophthalmidae

41. Alopoglossus angulatus (Linnaeus, 1758)

BE1 BE1

42. Bachia bresslaui (Amaral, 1935) set 1; set 3

43. Bachia cacerensis2° Castrillon &

Strüssmann, 1998

BE2

44. Bachia didactyla2° Freitas,

Strüssmann, Carvalho, Kawashita-Ribeiro & Mott, 2011

BE1

45. Bachia dorbignyi2° (Duméril &

Bibron, 1839)

BE1 set 3

46. Cercosaura eigenmanni (Griffin, 1917)

BE1 BE1

47. Cercosaura ocellata Wagler, 1830 X set 3

48. Cercosaura parkeri Ruibal, 1952 X set 0

49. Cercosaura schreibersii Wiegmann, 1834

X set 4

50. Colobosaura modesta (Reinhardt & Luetken, 1862)

X set 0 set 1; set 3

51. Iphisa elegans Gray, 1851 BE1 set 3

52. Micrablepharus atticolus Rodrigues, 1996

BE4 set 2 set 1

77

53. Micrablepharus maximiliani (Reinhardt & Luetken, 1862)

X set 4

54. Vanzosaura rubricauda (Boulenger, 1902)

X set 0; set 4

Teiidae

55. Ameiva ameiva (Linnaeus, 1758) X set 4

56. Ameiva cf. parecis BE4 set 2 set 1

57. Ameiva sp. X

58. Ameivula abalosi (Cabrera, 2012) X set 3

59. Ameivula ocellifera (Spix, 1825) X set 0; set 4

60. Contomastix lacertoides (Duméril & Bibron, 1839)

61. Contomastix vittata (Boulenger, 1902)

BE2 BE3

62. Dracaena paraguayensis Amaral, 1950

X set 1

63. Kentropyx altamazonica1°, 2°

(Cope, 1876)

BE1 BE1

64. Kentropyx calcarata Spix, 1825 set 0

65. Kentropyx paulensis Boettger, 1893

set 2 set 1

66. Kentropyx vanzoi1°, 2° Gallagher &

Dixon, 1980

BE3 BE1 set 3 set 1

67. Kentropyx viridistriga2° Boulenger,

1894

X BE5 set 5

68. Kentropyx aff. viridistriga X set 1

69. Salvator duseni (Lönnberg in Lönnberg & Andersson, 1910)

set 5

70. Salvator merianae (Duméril & Bibron, 1839)

X BE2 set 3

71. Salvator rufescens (Günther, 1871)

X BE5 set 2; set 4

72. Teius oculatus (D’Orbigny & Bibron, 1837)

set 5

73. Teius teyou (Daudin, 1802) X set 2; set 4

74. Tupinambis quadrilineatus Manzani & Abe, 1997

BE4 set 2 set 1

78

75. Tupinambis teguixin (Linnaeus, 1758)

X set 1 set 1

SCINCOMORPHA

Mabuyidae

76. Aspronema dorsivittatum (Cope, 1862)

X set 3

77. Copeoglossum nigropunctatum (Spix, 1825)

X set 0 set 1

78. Manciola guaporicola (Dunn, 1935)

X set 1; set 3

79. Notomabuya frenata (Cope, 1862) X BE2 set 4

80. Varzea bistriata (Spix, 1825) BE4 set 0; set 1 set 1

TOTAL 80 38 15 31 19 50

836

79

APÊNDICE 3 837

838

Mapa com pontos de ocorrência das espécies de lagartos (Registros) na Bacia do Rio Paraguai (BRP), 839

com indicação dos principais rios, limites geopolíticos de países e elevação, em metros.840

80

3. CAPÍTULO 2

“Mudanças climáticas globais e áreas úmidas: Um estudo usando modelagem de

distribuição de lagartos (Reptilia, Squamata) no Chaco Úmido e Pantanal, centro da

América do Sul”

Manuscrito em preparação para “Biological Conservation”

81

Article type: Full length article (Research paper) – Biological Conservation

Mudanças climáticas globais e áreas úmidas: Um estudo usando modelagem de distribuição

de lagartos (Reptilia, Squamata) no Chaco Úmido e Pantanal, centro da América do Sul

Ricardo Alexandre Kawashita-Ribeiroa,b, *, Jacqueline Pimentel Silvaa, Vanda Lúcia Ferreirac,

Cristiano Nogueirad, Christine Strüssmanna,b

aPrograma de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade, Instituto de

Biociências, Universidade Federal de Mato Grosso, 78060-900, Cuiabá, MT, Brazil

bInstituto de Ciências e Tecnologia das Águas, Universidade Federal do Oeste do Pará, 68040-

050, Santarém, PA, Brazil, serpentesbr@gmail.com

cDepartamento de Biologia, Centro de Ciências Biológicas e da Saúde, Universidade Federal de

Mato Grosso do Sul, 79070-900, Campo Grande, MS, Brazil

dLaboratório de Herpetologia, Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, 04263-000, São

Paulo, SP, Brazil

eDepartamento de Ciências Básicas e Produção Animal, Faculdade de Agronomia, Medicina

Veterinária e Zootecnia, Universidade Federal de Mato Grosso, 78060-900, Cuiabá, MT, Brazil

*Autor para correspondência em: Instituto de Ciências e Tecnologia das Águas, Universidade

Federal do Oeste do Pará, 68040-050, Santarém, PA, Brazil,

Endereço de e-mail:serpentesbr@gmail.com (R. A. Kawashita-Ribeiro).

Cabeçalho: Mudanças climáticas globais e áreas úmidas

Contagem de palavras do texto: 7768; Contagem de palavras do resumo: 291

82

RESUMO 1

Mudanças climáticas globais são eventos biogeográficos históricos naturais. Entretanto, a 2

velocidade com que as mudanças climáticas estão atualmente ocorrendo estão acima do registro 3

histórico e são atribuídas principalmente a emissão de gases de efeito estufa pela ação antrópica. 4

Ecossistemas que dependem da temperatura e precipitação para regular seus processos abióticos 5

e bióticos, como as áreas úmidas, são particularmente sensíveis às alterações ambientais. 6

Identificar modificações na distribuição geográfica de espécies através da modelagem é uma 7

maneira de acessar potenciais impactos das mudanças climáticas. Aqui nós utilizamos as 8

modelagens de distribuições de cinco espécies de lagartos obtidas a partir dos consensos dos 9

algoritmos BIOCLIM, MAXENT, DOMAIN, SVM e GLM, com projeções para variáveis climáticas atuais 10

e para os cenários futuros RCP 2,6 e 8,5, para avaliar potenciais efeitos das mudanças climáticas 11

globais sobre estas espécies e sobre as áreas úmidas de duas ecorregiões no centro da América do 12

Sul, o Chaco Úmido e o Pantanal. Os modelos de distribuição para os cenários futuros indicaram 13

aumento de áreas com maior probabilidade de ocorrência sobre regiões úmidas do Chaco Úmido e 14

Pantanal no cenário RCP 2,6 para duas das cinco espécies e no RCP 8,5 para três espécies. A 15

expansão nas áreas com probabilidade de ocorrência para os cenários futuros poderia estar 16

relacionada a fisiologia ectotérmica do grupo. Entretanto, os modelos não incorporam limitações 17

fisiológicas, na movimentação e a fragmentação do habitat. Considerando que as espécies 18

modeladas não são aquáticas e ocorrem em micro-habitats secos, a ampliação de áreas com 19

probabilidade de ocorrência pode ser consequência da retração das áreas úmidas nas projeções 20

futuras. A fraca predição de alterações hidrológicas nos modelos climáticos globais futuros limita a 21

previsão dos efeitos do aquecimento global, podendo causar subestimação da magnitude dos 22

impactos, especialmente sobre as áreas úmidas. 23

Palavras-chave: Aquecimento global, modelagem de distribuição de espécies, Global Climate 24

Model, ensemble forecasting, Gymnophthalmidae, Squamata, Reptilia 25

26

83

1. Introdução 27

Os atuais padrões de biodiversidade e de distribuição geográfica apresentado pelas 28

espécies foram influenciados por processos históricos, como movimentação de continentes, 29

formação de barreiras de dispersão e mudanças climáticas globais naturais (Crisci et al., 2006). Estes 30

processos ocorreram de forma lenta e gradual, selecionando organismos mais adaptados 31

(Schneider & Root, 1998). Apesar das mudanças climáticas globais serem processos naturais, as 32

atuais modificações no clima estão ocorrendo em velocidade nunca antes presenciada na história 33

evolutiva da Terra (Ackerly et al., 2010). Enquanto a taxa natural histórica de aquecimento global é 34

da ordem de 0,5 °C e 1 °C a cada mil anos, a taxa de aquecimento global contemporâneo está entre 35

0,5 °C e 0,9 °C a cada cem anos (Stouffer et al., 1994; IPCC, 2007). 36

As rápidas mudanças climáticas globais são atribuídas a alterações antrópicas, 37

principalmente aquelas relacionadas à elevada emissão de gases de efeito estufa (IPCC, 2007; 38

2014). Estas mudanças climáticas são consideradas as principais ameaças à integridade de 39

ecossistemas em ampla escala (Hulme, 2005; McCarty, 2001), pois afetam não somente a 40

temperatura, mas também a pluviosidade, evapotranspiração, ventos, nível dos oceanos, etc. 41

(Hulme, 2005). O aumento da temperatura e alterações no regime pluviométrico podem causar 42

consequências negativas sobre diversos aspectos da biologia das espécies e modificar processos 43

ecológicos em ecossistemas (McCarty, 2001). 44

Ecossistemas altamente dependentes da temperatura e precipitação para a regulação de 45

seus processos abióticos e bióticos, como as áreas úmidas (Birdgham et al., 1995; Dawson et al., 46

2003; Erwin, 2009; Mulholland et al., 1997), são especialmente frágeis frente as mudanças 47

climáticas futuras (Winter, 2000; IPCC, 2001). Importantes serviços ambientais podem ser afetados, 48

como o suporte de material sedimentar, ciclagem de nutrientes, armazenamento de carbono, 49

regulação climática local, recarga de águas subterrâneas, purificação da água e produção de 50

alimentos, entre outros (Millennium Ecosystem Assessment, 2005). Apesar da ampla distribuição 51

das áreas úmidas no mundo, com extensão estimada superior a 12 milhões de km2 (Millennium 52

84

Ecosystem Assessment, 2005), os efeitos futuros das mudanças climáticas globais sobre elas ainda 53

são incertos (IPCC, 2001). 54

Impactos potenciais relacionados às alterações climáticas foram relatados ou previstos para 55

áreas úmidas na Ásia (Erwin, 2009), Europa (Dawson et al., 2003), América do Norte (Burkett & 56

Kusler, 2000; Erwin, 2009; Johnson et al., 2005; McMenamin et al., 2008; Poiani & Johnson, 1991) 57

e América do Sul (Marengo et al., 2010). Na América do Sul, duas das maiores áreas úmidas do 58

continente, as ecorregiões do Chaco Úmido (ou Chaco Oriental) e do Pantanal (Adámoli, 1999), 59

estão localizadas na bacia hidrográfica do Prata, que foi apontada como altamente sensível à 60

variações na precipitação, tornando-a vulnerável as alterações climáticas (Berbery & Barros, 2002). 61

Uma forma de monitorar os impactos de mudanças climáticas é através do mapeamento e 62

acompanhamento da distribuição das espécies (Guisan & Zimmermann, 2000; McCarty, 2001). 63

Entretanto, amostragens em campo, geralmente, demandam longos períodos e dependem de 64

logística elaborada em locais mais isolados, que influencia no custo e tempo para execução. A 65

utilização de modelos de distribuição de espécies é uma maneira de minimizar estes vieses. Dados 66

ambientais, modelados a partir de cenários sócio-econômicos futuros, possibilitam estimar o efeito 67

das mudanças climáticas globais sobre a distribuição das espécies (Guisan & Thuiller, 2005; Guisan 68

& Zimmermann, 2000; Ackerly et al., 2010). 69

Populações podem responder de maneira distinta aos efeitos potenciais das mudanças 70

climáticas globais: enquanto algumas espécies podem aumentar suas abundâncias e áreas de 71

distribuição, outras podem se tornar mais vulneráveis à extinção (IPCC, 2001). Espécies 72

ectotérmicas (que dependem da temperatura do ambiente para a regulação de sua temperatura 73

corporal, como répteis) podem possuir dinâmica, distribuição e abundância mais fortemente 74

correlacionadas com a temperatura ambiental que espécies endotérmicas (Hulme, 2005), 75

tornando-as sensíveis às mudanças climáticas globais. Outra característica dos répteis é que a 76

maioria das espécies possui menor capacidade de dispersão, se comparado com endotérmicos 77

85

(Schneider & Root, 1998; Hillman et al., 2014), o que poderia impossibilitar sua dispersão frente as 78

rápidas alterações climáticas futuras. 79

Diante do cenário de rápidas mudanças climáticas globais, da fragilidade e da incerteza do 80

futuro dos ecossistemas úmidos, o objetivo deste estudo foi utilizar modelos de distribuição de 81

espécies, com projeções de variáveis ambientais atuais e para dois cenários futuros, para avaliar os 82

efeitos potenciais das mudanças climáticas globais sobre espécies de lagartos e sobre as áreas 83

úmidas do Chaco Úmido e Pantanal. 84

85

2. Material e métodos 86

2.1. Área de estudo 87

A área de estudo compreende as áreas úmidas do Chaco Úmido e Pantanal, localizadas na 88

região central da América do Sul, na Bacia do Rio Paraguai (BRP), a segunda maior bacia hidrográfica 89

da América do Sul com área total de drenagem superior a 1,1 milhões km² (Carvalho & Albert, 2011) 90

(Figura 1). Do ponto de vista fitofisiográfico, o Chaco Úmido e Pantanal, estão inseridos na diagonal 91

de formações abertas da América do Sul que inclui Cerrado (incluindo o Pantanal), Florestas 92

Tropicais Sazonalmente Secas e Chaco (Chaco Seco e Chaco Úmido ou Oriental) (Vanzolini, 1963). 93

94

86

Figura 1. Localização do Chaco Úmido (linhas transversais) e do Pantanal (linhas losangulares)

na Bacia do Rio Paraguai (Paraguay River Basin), com indicação dos limites geopolíticos

(Country limits) e elevação em metros (Elevation).

95

As características climáticas presentes no Cerrado e nas Florestas Tropicais Sazonalmente 96

Secas são semelhantes (Mayle, 2004), com sazonalidade marcada por prolongado período seco (5 97

a 6 meses) e precipitação média anual de 1.500 mm (Gentry, 1995; Klink & Machado, 2005). O 98

Chaco Úmido (ou Chaco Oriental) possui área aproximada de 120 mil km2, com estação seca 99

variando entre 2 e 7 meses, precipitação entre 450 e 1.500 mm e períodos de geada no inverno 100

(Adámoli, 1999; Bucher, 1982; Pennington et al., 2000). Compreende a porção mais úmida da 101

planície chaquenha, com abundância de rios e pântanos e com vegetação predominante de savana 102

parque (Bucher, 1982; Iriondo, 1993). Períodos de inundação ocorrem devido, principalmente, ao 103

87

aporte de grande volume de água no período chuvoso nos rios da região e pela baixa infiltração do 104

solo (Iriondo, 1993). Toda a região do Chaco Úmido é formada por paleocanais, antigos depósitos 105

aluviais e leques aluviais de grandes rios, com provável origem geológica no Holoceno (Iriondo, 106

1993). 107

Inserido no Cerrado e conectado ao Chaco Úmido esta o Pantanal, uma planície inundável 108

com área total superior a 135 mil km2 (Adámoli, 1999; Assine & Soares, 2004; Hamilton et al., 1996; 109

Junk & Cunha, 2005; Junk et al., 2006). No Pantanal o transbordamento anual do rio Paraguai e seus 110

afluentes, aliado à intensa precipitação local durante a estação chuvosa e à baixa declividade do 111

terreno determinam o pulso de inundação anual, previsível e monomodal (Junk & Wantzen, 2004; 112

Junk et al., 1989; 2006; 2011; Resende, 2008). 113

114

2.2. Seleção das espécies 115

Os lagartos utilizados na construção dos modelos foram Cercosaura ocellata Wagler, 1830, 116

C. parkeri Ruibal, 1952, Micrablepharus atticolus Rodrigues, 1996, M. maximiliani (Reinhardt & 117

Luetken, 1862), e Vanzosaura rubricauda (Boulenger, 1902). Estes foram selecionados por 118

apresentarem artigos recentes de revisão taxonômica ou de distribuição geográfica para a maior 119

parte da área de ocorrência das espécies. Nenhuma das espécies é aquática e seus registros de 120

ocorrência nas porções úmidas do Chaco e Pantanal, correspondem a localidades que não são 121

inundadas durante as cheias anuais. 122

123

2.3. Dados de distribuição das espécies 124

Os dados de ocorrência de cada uma das espécies de lagartos selecionadas incluíram 125

registros em toda a área de distribuição conhecida, não se limitando a área de estudos, para que a 126

maior amplitude de variação climática exigida por cada espécie pudesse ser captada pelos modelos. 127

Utilizamos 106 localidades para Cercosaura ocellata, 33 para C. parkeri, 117 para Micrablepharus 128

88

atticolus, 182 para M. maximiliani e 58 para Vanzosaura rubricauda. Os dados foram obtidos em 129

artigos de taxonomia e revisões de distribuição das espécies (84% dos registros), complementados 130

com informações de bancos de dados e/ou material testemunho de sete coleções científicas 131

brasileiras (16% dos registros): CEUCH – Seção de Herpetologia da Coleção Zoológica de Referência 132

da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Corumbá, Mato Grosso do Sul; CHUNB – Coleção 133

Herpetológica da Universidade de Brasília, Brasília, Distrito Federal; HCPAP – Coleção de 134

Vertebrados da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA)-Herpetologia, Corumbá, 135

Mato Grosso do Sul; MZUSP – Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, São Paulo, São 136

Paulo; UFMT – Coleção Zoológica da Universidade Federal de Mato Grosso – Répteis, Cuiabá, Mato 137

Grosso; ZUEC – Museu de Zoologia da Universidade de Campinas – Répteis, Campinas, São Paulo; 138

ZUFMS – Coleção Zoológica de Referência da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Campo 139

Grande, Mato Grosso do Sul. 140

As coordenadas geográficas para cada registro foram obtidas utilizando dados disponíveis 141

nas referências bibliográficas e coleções, sempre que possível, ou recuperadas através do Google 142

Earth versão 6.1 (Google Inc., 2011) ou ArcView 10.1 (ESRI, 2011). Não utilizamos localidades com 143

coordenadas geográficas obtidas em centroides dos municípios ou obtidas em gazetteer para 144

garanti maior precisão possível das variáveis ambientais. 145

146

2.4. Variáveis ambientais 147

Utilizamos 19 variáveis ambientais, com resolução espacial de 0,5°X 0,5°, simuladas a partir 148

do modelo climático global (GCM – Global Climate Model) do CCSM (The Community Climate 149

System Model) com projeções para as variáveis climáticas atuais (utilizando dados entre os anos de 150

1950 e 1999) e para o futuro (projeção entre os anos de 2080 e 2100), que incluem dois cenários 151

de vias de concentração representativas de emissão de gases de efeito estufa (RCP), o cenério RCP 152

2,6 e RCP 8,5, obtidas em Lima-Ribeiro et al. (2015). As variáveis ambientais utilizadas na 153

89

modelagem de espécies de lagartos foram selecionadas através de análise fatorial usando os eixos 154

que explicam a maior parte da variação dos dados. A análise fatorial permite reduzir a 155

dimensionalidade dos dados, selecionando variáveis originais e independentes (Gotelli & Ellison, 156

2013; Walker, 2012). A análise fatorial é semelhante à análise de componentes principais (PCA), no 157

que diz respeito a reduzir o número de variáveis; entretanto, a análise fatorial não cria novas 158

variáveis, utilizando as variáveis originais (Gotelli & Ellison, 2013). 159

Os cenários futuros são nomeados de acordo com a força radioativa, baseados nos gases 160

do efeito estufa e outros agentes (Van Vuuren et al., 2011a). O RCP 2,6 é um cenário otimista, com 161

trajetória de força radioativa na emissão de gases de efeito estufa com pico de emissão em meados 162

de 2030, declinando posteriormente e atingindo estabilização a partir do ano de 2100. Esse modelo 163

prevê mudanças no clima (mudança na temperatura média global de aproximadamente 2ºC em 164

2100) (Meinshausen et al., 2011; Van Vuuren et al., 2011b). 165

O cenário futuro RCP 8,5 representa um cenário pessimista, com alta emissão de gases do 166

efeito estufa, que aumentam consideravelmente e progressivamente ao longo do tempo. A 167

mudança na temperatura média global será de aproximadamente 5ºC em 2100 (Meinshausen et 168

al., 2011; Riahi et al., 2011). 169

170

2.5. Modelagem da distribuição das espécies 171

As modelagens da distribuição das espécies foram realizadas utilizando três algoritmos que 172

consideram apenas registros de presença das espécies (BIOCLIM, distância de Gower – DOMAIN e 173

MAXENT), um algoritmo que considera presenças e pseudo-ausências (Support Vector Machines – 174

SVM) e um que considera presenças e ausências (Generalized Linear Model – GLM). Metade dos 175

pontos de ocorrência de cada espécies foi utilizada para teste (para avaliação) e a outra metade 176

para treino (construção) dos modelos. Dados de ausência das espécies foram simulados 177

90

randomicamente para a América do Sul, para calibrar os algoritmos de modelagem baseados em 178

observações de presença-ausência e pseudo-ausência. 179

Os diferentes modelos gerados para cada algoritmo, para cada espécie, em cada projeção 180

foram utilizados para a confecção de modelos-consenso por espécie/projeção através do critério 181

de conjugação de projeções (ensemble forecasting; Araújo & New, 2006), para maximizar as 182

informações individuais obtidas por cada algoritmo. Para a avaliação dos modelos foram utilizados 183

os valores do cálculo da área sob a curva (AUC). Todas as análises estatísticas e os modelos foram 184

realizados no programa RStudio (2015), utilizando os pacotes estatísticos DISMO (Hijmans et al., 185

2011), sp (Pebesma & Bivand, 2005), RASTER (Hijmans & Van Etten, 2012), MNORMT (Azzalini & 186

Genz, 2015), PSYCH (Revelle, 2015), PERMUTE (Simpson, 2015), VEGAN (Oksanen et al., 2015) e 187

KERNLAB (Karatzoglou et al., 2004). Os arquivos dos modelos-consenso foram convertidos para o 188

formato shapefile pelo pacote RGDAL (Bivand et al., 2015), exportados para o programa ArcMap 189

10.1 (ESRI, 2011). 190

191

3. Resultados 192

A análise fatorial das variáveis bioclimáticas utilizadas indicou que a maior parte da variação 193

ambiental foi explicada por cinco fatores: Bio 2 – variação da temperatura média [média mensal 194

(temperatura máxima – temperatura mínima)]; Bio 4 – temperatura sazonal (desvio padrão * 100); 195

Bio 10 – temperatura média no quadrimestre mais quente; Bio 14 – precipitação no mês mais seco; 196

Bio 16 – precipitação no quadrimestre mais úmido. Os consensos gerados a partir dos modelos de 197

distribuição de espécies apresentaram AUC médio variando entre 0,709 e 0,868 para as projeções 198

de distribuições atuais, entre 0,758 e 0,902 para as projeções futuras no cenário RCP 2,6 e entre 199

0,729 e 0,883 para o cenário futuro RCP 8,5 (Tabela 1). 200

91

Tabela 1. Valores das médias (M) do cálculo da área sob a curva (AUC), com valores mínimos (Min), 201

máximos (Max) e desvio-padrão (SD), utilizando projeções climáticas atuais e futuras para cenários 202

otimista (RCP 2.6) e pessimista (RCP 8.5), para cinco espécies de lagartos Gymnophthalmidae que 203

ocorrem na Bacia do Rio Paraguai. 204

Espécies Projeção

AUC

M Min Max SD

Cercosaura ocellata Atual 0,709 0,513 0,904 0,080

RCP 2.6 0,758 0,507 0,940 0,086

RCP 8.5 0,729 0,563 0,858 0,065

Cercosaura parkeri Atual 0,721 0,313 1,000 0,154

RCP 2.6 0,759 0,273 1,000 0,126

RCP 8.5 0,776 0,406 1,000 0,132

Micrablepharus atticolus Atual 0,868 0,525 1,000 0,086

RCP 2.6 0,902 0,642 1,000 0,069

RCP 8.5 0,883 0,603 1,000 0,088

Micrablepharus maximiliani Atual 0,777 0,488 0,954 0,118

RCP 2.6 0,763 0,500 0,961 0,110

RCP 8.5 0,778 0,516 0,962 0,125

Vanzosaura rubricauda Atual 0,790 0,361 1,000 0,155

RCP 2.6 0,822 0,413 1,000 0,147

RCP 8.5 0,784 0,375 1,000 0,146

205

Os consensos dos modelos das distribuições atuais dos lagartos indicaram que áreas com 206

maior probabilidade de ocorrência (valores entre 0,8 e 1,0) para a maioria das espécies, com 207

exceção a Vanzosaura rubricauda, não ocorreram em toda a extensão do Chaco Úmido e Pantanal 208

(Figura 2 A, D, G, J e M). A única região que apresentou maior probabilidade de ocorrência para a 209

todas as espécies esta situada na região dos planaltos Taquari-Itiquira a leste do Pantanal. 210

Os modelos de distribuição no cenário futuro RCP 2,6 indicaram aumento de áreas com 211

maior probabilidade de ocorrência para três das cinco espécies, Cercosaura ocellata, C. parkeri e 212

Micrablepharus atticolus (Figura 2 B, E e H), comparado aos modelos de distribuição para as 213

variáveis ambientais atuais. Estas espécies expandiram suas áreas com maior probabilidade de 214

ocorrência sobre o Chaco Úmido e principalmente sobre o Pantanal. 215

Duas espécies, C. ocellata e C. parkeri, aumentaram as áreas com maior probabilidade de 216

ocorrência no cenário futuro RCP 8,5 em comparação aos modelos de distribuição para variáveis 217

atuais (Figura 2 C e F). As demais espécies apresentaram redução em suas áreas de ocorrência 218

92

potencial (Figura 2 I, L e O). Os modelos de distribuição indicaram expansão sobre áreas do Chaco 219

Úmido e Pantanal de três espécies, C. ocellata, C. parkeri e M. maximiliani (Figura 2 C, F e L). As 220

áreas de potencial ocorrência modeladas para o cenário futuro 2,6 apresentaram redução se 221

comparadas aos modelos para o cenário 8,5 para quatro espécies, C. ocellata, C. parkeri, M. 222

atticolus e M. maximiliani (Figura 2 B e C; E e F; H e I; K e L). 223

93

Figura 2. Consenso dos modelos de distribuição de cinco espécies de lagartos

Gymnophthalmidae que ocorrem na Bacia do Rio Paraguai para projeções climáticas atuais

(Current; A, D, G, J e M), projeções futuras para o cenário RCP 2,6 (Future, RCP 2.6; B, E, H, K

e N) e RCP 8,5 (Future, RCP 2.6; C, F, I, L e O), com indicação dos pontos de ocorrência

(Records). Probabilidades de ocorrência indicadas por escala de cinza, sendo que cores mais

escuras representam maiores probabilidades.

224

94

As áreas com maior probabilidade de ocorrência para C. ocellata no modelo de variáveis 225

ambientais atuais não incluíram áreas no interior do Chaco Úmido e Pantanal (Figura 2 A). Os 226

modelos de distribuição futuros para a espécie em ambos os cenários foram os que exibiram 227

maiores diferenças nas áreas de maior probabilidade de ocorrência entre todas as espécies 228

modeladas (Figura 2 B e C). O modelo para o cenário futuro RCP 2,6 apresentou a maior quantidade 229

de áreas com maior probabilidade de ocorrência para a espécie, expandindo sua distribuição 230

potencial para porções do Chaco Úmido e Pantanal (Figura 2 B). Para o cenário futuro RCP 8,5 as 231

áreas com maior probabilidade de ocorrência incluíram pequenas porções periféricas no norte do 232

Chaco Úmido e sudeste do Pantanal (Figura 2 C). 233

O modelo de variáveis ambientais atuais para C. parkeri incluía áreas com maior 234

probabilidade de ocorrência para o Chaco Úmido e Pantanal (Figura 2 D). O modelo para o cenário 235

futuro RCP 2,6 indicou expansão de áreas de maior probabilidade de ocorrência sobre estas regiões 236

(Figura 2 E). Para o cenário futuro RCP 8,5 as áreas com maior probabilidade de ocorrência 237

abrangeram porções no nordeste do Chaco Úmido e quase a totalidade da área do Pantanal (Figura 238

2 F). 239

Os modelos de distribuição para M. atticolus para variáveis ambientais atuais e para os 240

cenários futuros RCP 2,6 e RCP 8,5 apresentaram poucas diferenças entre eles, tanto em relação à 241

quantidade quanto à distribuição das áreas com maior probabilidade de ocorrência (Figura 2 G, H 242

e I). Entretanto, o modelo de distribuição para o cenário RCP 8,5 foi o que indicou menores áreas 243

de probabilidade de ocorrência, que não incluíram o Chaco Úmido e Pantanal (Figura 2 I). 244

M. maximiliani apresentou modelos de distribuição com redução gradual em suas áreas 245

com maior probabilidade de ocorrência entre os modelos para variáveis ambientais atuais e para 246

os cenários futuros RCP 2,6 e RCP 8,5 (Figura 2 J, K e L). O modelo para variáveis ambientais atuais 247

previram probabilidade de ocorrência para porções periféricas no norte do Chaco Úmido e oeste, 248

norte, leste e sudeste do Pantanal (Figura 2 J). Para o cenário RCP 2,6 houve pequena redução de 249

áreas de probabilidade de ocorrência, principalmente para o Pantanal (Figura 2 K). Para o cenário 250

95

RCP 8,5 houve redução de áreas para o Chaco Úmido, porém expansão sobre o Pantanal (Figura 2 251

L). 252

V. rubricauda apresentou áreas com maior probabilidade de ocorrência no modelo para 253

variáveis ambientais atuais sobre a porção centro-norte do Chaco Úmido e quase todo o Pantanal 254

(Figura 2 M). As áreas com probabilidade de ocorrência nos modelos RCP 2,6 (Figura 2 N) e RCP 8,5 255

(Figura 2 O) apresentaram redução sobre as duas regiões úmidas, sendo as maiores reduções 256

observadas para o cenário RCP 2,6. 257

258

4. Discussão 259

Os valores médios de AUC obtidos para todas as espécies e em todas as projeções sugerem 260

que os modelos gerados são satisfatórios (Swets, 1988). Apesar dos pontos de ocorrência de 261

Cercosaura ocellata na área de estudo pouco coincidirem com as áreas de maior probabilidade de 262

ocorrência geradas pelo modelo para variáveis ambientais atuais, os pontos de ocorrência da 263

espécie para outras regiões da América do Sul apresentaram congruência com as áreas de 264

probabilidade de ocorrência (Apêndice 1). 265

O aumento de áreas de potencial ocorrência nas projeções futuras para três das cinco 266

espécies de lagartos modelados neste estudo, concorda com os resultados obtidos por Araújo et al. 267

(2006) para a maioria das espécies répteis da Europa. O aumento da temperatura média no futuro 268

poderia favorecer a fisiologia ectotérmica dos répteis, sendo que baixas temperaturas poderiam 269

impor maiores limitações que altas temperaturas (Araújo et al., 2006; Brandt, 2012). Entretanto, 270

alguns estudos não suportam a expansão na distribuição geográfica de répteis com o aumento da 271

temperatura média global (Brereton et al., 1995; Gibbons et al., 2000; Sinervo et al., 2010). 272

Características intrínsecas aos lagartos são apontadas como fatores que poderiam limitar a 273

ampliação da distribuição com o aquecimento global (Sinervo et al., 2010): 1 – apesar de serem 274

ectotérmicos, em muitas espécies de répteis há estreita aproximação entre as temperaturas 275

96

máximas toleradas e as temperaturas máximas críticas que podem ser letais (Cowles & Bogert, 276

1944; Sinervo et al., 2010); e 2 – répteis em geral possuem baixa capacidade de movimentação 277

(Hillman et al., 2014; Schneider & Root, 1998). Além disso, a fragmentação do habitat natural 278

causada por ações antrópicas (desmatamentos, plantações, estradas, cidades, etc.) podem atuar 279

como barreiras à movimentação de algumas espécies (Brereton et al., 1995). Estes fatores não são 280

incorporadas aos algoritmos de modelagem havendo a necessidade de cautela na interpretação 281

dos resultados gerados pela modelagem de distribuição de espécies. 282

As espécies de lagartos aqui utilizadas não são aquáticas ou semi-aquáticas, mesmo os 283

registros de ocorrência no interior da planície do Pantanal correspondem a micro-habitats não 284

permanentemente alagáveis. A maioria das espécies ocorre ao longo de uma diagonal de áreas 285

abertas da América do Sul que compreende o Chaco, Pantanal, Cerrado e Florestas Tropicais 286

Sazonalmente Secas (Werneck, 2011), com exceção a Cercosaura ocellata, que possui populações 287

distribuídas em diversas ecorregiões, provavelmente por constituir um complexo de espécies 288

(Torres-Carvajal et al., 2015). As áreas abertas de Cerrado e Florestas Tropicais Sazonalmente Secas 289

fazem limite com o Chaco Úmido e Pantanal não são alagáveis e possuem características ambientais 290

mais secas que as que ocorrem nestas ecorregiões. Desta forma, a expansão de áreas de potencial 291

ocorrência nas projeções futuras para três espécies aqui analisadas sobre o Chaco Úmido e 292

Pantanal, sugerem contração dos habitats úmidos. 293

Modelos de distribuição de espécies são ferramentas úteis para preencher lacunas de 294

conhecimento, simularem distribuições pretéritas e futuras e auxiliar nas predições dos efeitos das 295

mudança climáticas globais (Guisan & Thuiller, 2005; Guisan & Zimmermann, 2000; Hulme, 2005). 296

Entretanto, as simulações futuras das variáveis ambientais disponíveis nos modelos climáticos 297

globais (GCM) possuem fraco poder preditivo sobre alterações hidrológicas diretas em rios e áreas 298

úmidas (volume, descarga de sedimentos, drenagem lateral da água da chuva, etc.) (Xu, 1999a; 299

1999b). Mudanças no regime pluviométrico e na taxa de evaporação nas áreas úmidas e nas 300

cabeceiras dos rios que abastecem estas áreas exercem influência direta na manutenção e nos 301

97

padrões de inundação locais (Dawson et al., 2003; Erwin, 2009; Hamilton et al., 1996; Junk & Cunha, 302

2005; Junk et al., 2006; Junk et al., 2013b; Mulholland et al., 1997). Em contrapartida, alterações 303

hídricas nas áreas úmidas poderiam acentuar as mudanças climáticas globais influenciando as taxas 304

de armazenamento de carbono, aumentando a variação biogeoquímica e alterações na taxa de luz 305

solar refletida (albedo) (Pereira et al., 2007; Junk et al., 2013a). 306

Essas simulações também possuem fraca predição sobre os impactos indiretos regionais e 307

locais que podem potencializar os efeitos das mudanças globais (Xu, 1999a; 1999b). Para a sub-308

bacia do Alto Paraguai são identificadas e previstas alterações hidrológicas decorrentes de 309

estressores já implantados ou em processo de implantação, como o grande número de 310

hidrelétricas, desvio de água para agricultura, erosão com aumento do depósito de sedimento e 311

substituição de formações vegetais naturais (Caldas et al., 2013; Harris et al., 2005; Junk & Cunha, 312

2005; Junk et al., 2006; Zeilhofer & Moura, 2009; Souza Filho, 2013). 313

A complexidade das interações abióticas e bióticas que promovem a manutenção das áreas 314

úmidas torna estes ambientes, e muitas espécies dependentes destes, altamente vulneráveis às 315

alterações ambientais regionais e globais (Burkett & Kusler, 2000; Junk et al., 2006). Potenciais 316

impactos causados pelas mudanças climática globais sobre vertebrados terrestres que habitam 317

áreas úmidas já foram relatados para anfíbios (McMenamin et al., 2008; Westervelt et al., 2013). 318

Propostas para o manejo adequado das áreas úmidas que beneficiariam diversas espécies, em 319

escala regional, devem englobar as bacias e as cabeceiras dos rios que alimentam estas áreas 320

(Winter, 2000). Algumas destas ações incluem: incentivo a pesquisas, proteção de habitats-chave, 321

evitar o desenvolvimento de projetos que modificam o regime hidrológico natural (represas, 322

hidrelétricas e canais) e redução da descarga de sedimentos e poluentes (Burkett & Kusler, 2000; 323

Junk et al., 2006; Mulholland et al., 1997). Regionalmente, a conservação das paisagens naturais e 324

a criação de corredores ecológicos poderiam permitir que populações possam se dispersar para 325

áreas com condições ambientais mais satisfatórias para sua sobrevivência (Combes, 2003). 326

98

Apesar das limitações dos modelos de distribuição das espécies (Hampe, 2004; Pearson & 327

Dawson, 2003; Tôrres & Vencillo, 2012), a modelagem é uma importante ferramenta que fornece 328

uma primeira aproximação para acessar as alterações ambientais decorrentes das mudanças 329

climáticas (Pearson & Dawson, 2003). No caso do Chaco Úmido e Pantanal, nossos resultados 330

sugerem redução das áreas úmidas destas regiões evidenciada pela expansão da distribuição futura 331

de três das cinco espécies modeladas. Entretanto, as variáveis climáticas futuras modeladas a partir 332

dos modelos climáticos globais demonstram grande incerteza em suas projeções para a região 333

central da América do Sul (Marengo et al., 2010), dificultando a previsão mais precisa dos impactos. 334

Há, desta forma, a necessidade urgente de mais estudos em diversas escalas e com diversas 335

abordagens para prever e minimizar os impactos globais e regionais sobre o Chaco Úmido e 336

Pantanal. 337

338

5. Conclusões 339

Os modelos de distribuição das espécies de lagartos utilizados neste estudo indicam 340

expansão de áreas com probabilidade de ocorrência futura sobre as áreas úmidas do Chaco Úmido 341

e Pantanal para três das cinco espécies analisadas, interpretadas aqui como redução das áreas 342

úmidas destas regiões, devido as caracterpisticas ambientais dos locais onde estes lagartos 343

habitam. Duas espécies de lagartos apresentaram diminuição de áreas com probabilidade de 344

ocorrência futura. 345

Nossos resultados fornecem uma compreensão adicional sobre a distribuição atual e futura 346

de lagartos no Chaco Úmido e Pantanal. Além disso, nossos modelos são ferramentas úteis para a 347

identificar a tendência e direção das alterações na distribuição das espécies, causadas pelos efeitos 348

potenciais da mudanças climáticas. 349

350

351

99

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110

Informações de apoio

Apêndice 1 Consenso dos modelos de distribuição de lagartos no cenário atual para a América do

Sul com pontos de ocorrência para as espécies utilizadas nas análises.

111

Apêndice 1

Consenso dos modelos de distribuição de lagartos no cenário atual para a América do Sul

com pontos de ocorrência para as espécies utilizadas nas análises.

112

4. CONCLUSÕES

Foram identificadas diferentes componentes bióticos na Bacia do Rio Paraguai

(BRP), entretanto nenhum destes corresponde a uma unidade biogeográfica exclusiva à

Bacia.

Áreas nos planaltos que margeiam a sub-bacia do alto Paraguai possuem alta

congruência de componentes bióticos identificados neste estudo, utilizando diferentes

análises e diferentes tamanhos de células.

Na escala utilizada, a atuação do Rio Paraguai como barreira vicariante para

lagartos se mostrou fraca.

As projeções dos modelos de distribuição gerados para os cenários futuros para

três das cinco espécies de lagartos Gymnophthalmidae modelados, indicaram expansão

de áreas de probabilidade de ocorrência sobre áreas atualmente ocupadas pelo Chaco

Úmido e Pantanal. Esta expansão futura é aqui interpretada como provável redução das

áreas úmidas destas ecorregiões.

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