Cambio climático en la alta montaña mediterránea. Ecología reproductiva, potencial adaptativo y viabilidad poblacional de Silene ciliata

7/30/2019 Cambio climtico en la alta montaa mediterrnea. Ecologa reproductiva, potencial adaptativo y viabilidad poblacional de Silene ciliata.

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Tesis Doctoral

Cambio climtico en la alta montaa mediterrnea.

Ecologa reproductiva, potencial adaptativo y viabilidad

poblacional de Silene ciliata.

Autor:

Luis Gimnez Benavides

Marzo de 2006

Directores:

Dr. Adrin Escudero Alcntara

Dr. Jos Mara Iriondo Alegra

Departamento de Matemticas y Fsica Aplicadas y

Ciencias de la Naturaleza. rea de Biodiversidad y Conservacin

Universidad Rey Juan Carlos. Mstoles, Madrid.


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D. Adrin Escudero Alcntara, Dr. en Ciencias Biolgicas, Profesor Titular del

Departamento de Matemticas y Fsica Aplicadas y Ciencias de la Naturaleza de

la Universidad Rey Juan Carlos, y D. Jos Mara Iriondo Alegra, Dr. Ingeniero

Agrnomo, Catedrtico de Escuela Universitaria del Departamento de Biologa

Vegetal de la E.U.I.T. Agrcola de la Universidad Politcnica de Madrid,

CERTIFICAN

Que la Memoria Doctoral titulada Cambio climtico en la alta montaa

mediterrnea. Ecologa reproductiva, potencial adaptativo y viabilidadpoblacional de Silene ciliata, que presenta el licenciado en Ciencias Biolgicas

Luis Gimnez Benavides, ha sido realizada en la Universidad Rey Juan Carlos

bajo su direccin. Consideramos que se encuentra concluida y, por tanto,

autorizamos su presentacin.

En Mstoles, a 10 de abril de 2006.

Adrin Escudero Alcntara


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Indice

Resumen Antecedentes. Objetivos de esta tesis doctoral. Metodologa.

Conclusiones generales 1

Captulo 1. Patch dynamics and islands of fertility in a high mountain

Mediterranean community 25

Captulo 2. Seed germination of high mountain Mediterranean species:altitudinal, interpopulation and interannual variability 55

Captulo 3. Coping with climate warming: reproductive plasticity in a high

mountain Mediterranean plant under a severe heatwave 83

Captulo 4. Limited importance of a nursery moth pollinator for the reproductive

success of its host plant. Towards an unspecialized pollination

strategy? 119

Captulo 5. Local adaptation in the rearing edge of a high mountain

Mediterranean plant 153


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Resumen


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RESUMEN

ANTECEDENTES

A pesar de que el clima es un fenmeno en constante evolucin que ha

experimentado repetidos cambios radicales a lo largo de la historia de la Tierra, ya no

hay duda de que el proceso de calentamiento actual se encuentra acelerado de manera

anormal y no se debe exclusivamente a causas naturales. El incremento global de las

temperaturas durante el siglo XX se ha estimado en unos 0.6 0.2 C, coincidiendo

temporalmente con el progresivo aumento de las emisiones de dixido de carbono yotros gases causantes del efecto invernadero (IPCC, 2001). En el caso de las

precipitaciones, si bien se han detectado ciertas tendencias a la baja en algunas

regiones, stas no constituyen patrones claramente definidos. Las predicciones de

cambio para el ao 2100, elaboradas por el Grupo Intergubernamental de Expertos sobre

el Cambio Climtico (IPCC, 2001), se estiman en un aumento de las temperaturas de 1.4

a 1.8 C. A nivel mundial, aumentarn el vapor de agua y las precipitaciones medias,

pero a nivel regional se prevn importantes variaciones. Tambin cabe esperar cambios

en la frecuencia e intensidad de sucesos climticos extremos. La probabilidad de un

aumento de las temperaturas mxima y mnima durante el da, junto con una mayor

frecuencia de das calientes y olas de calor ser ms alta, mientras que disminuir el

nmero de olas de fro y das de helada (Easterling y col., 2000). As mismo, lafrecuencia de las sequas estivales aumentar en muchos lugares del interior de los

continentes, y es probable que se intensifiquen las sequas, y tambin las crecidas, a raz

de sucesos relacionados con El Nio.

En la Pennsula Ibrica, los modelos ms avanzados cifran el futuro

calentamiento en 1.2 C y 2 C cada 30 aos en invierno y en verano respectivamente, lo

que constituye uno de los incrementos ms acusados previstos para el contexto europeo.

Las precipitaciones tendern a disminuir en toda la regin Mediterrnea, existiendo

regiones ms y menos desfavorecidas e incluso se espera que el rgimen de

precipitaciones aumente en ciertas zonas (IPCC, 2001; de Castro y col., 2004).


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RESUMEN

Respuesta de los ecosistemas de alta montaa al cambio climtico. Qu

sabemos?

Los ecosistemas rticos y de alta montaa son, junto con otros ambientes como

los sistemas ridos y semiridos, elementos especialmente vulnerables a los cambios

climticos, ya que estn controlados principalmente por las condiciones ambientales y

muchas de las especies que los colonizan crecen muy prximas a sus lmites fisiolgicos

de tolerancia. Sin embargo, por estas mismas razones los ecosistemas rticos y alpinosse consideran especialmente interesantes para el estudio de los impactos del cambio

climtico, ya que sus efectos pueden ser detectados en cortos espacios de tiempo y a

escalas geogrficamente muy reducidas (Grabherr y col., 1994; Walther y col., 2005).

Ms que el aumento de las temperaturas en s, el efecto ms relevante del

cambio climtico sobre los ecosistemas de alta montaa viene producido por el cambio

en el rgimen de acumulacin de nieve y de su posterior deshielo. El grado de innivacin

y el momento del deshielo, ambos directamente correlacionados con la precipitacin y la

temperatura ambiental (Groisman y col., 1994; Dye, 2002), son los principales factores

que determinan los ciclos biogeoqumicos, la humedad edfica, el inicio y la duracin de

la temporada de crecimiento de las plantas, e indirectamente, la produccin anual de

biomasa (Walker y Webber, 1994; Kudo, 2003). Estos dos factores controlan tambin engran medida la fenologa de la floracin y fructificacin, as como el xito reproductivo de

muchas especies (Galen y Stanton, 1995; Stinson, 2004; Molau y col., 2005). As, varios

autores han puesto de manifiesto cmo las reducciones en el espesor de nieve

acumulada y el adelanto del momento del deshielo, estn provocando importantes

cambios en el xito reproductivo de las plantas de alta montaa (Inouye y McGuire,

1991; Price y Waser, 1998; Inouye y col., 2002; Kudo e Hirao, 2006).

En general, los estudios observacionales y experimentales realizados hasta la

fecha en sistemas rticos y alpinos muestran una cierta tendencia a la reduccin de las

limitaciones impuestas sobre el crecimiento y la reproduccin de las plantas (las


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RESUMEN

internacionales, han revelado que en general las plantas rtico-alpinas aumentan su

crecimiento y mejoran su xito reproductivo a consecuencia del aumento de temperatura

de 2-3 C impuesto mediante el uso de OTCs (Open Top Chambers) (Arft y col., 1999).

Sin embargo, bajo esta aparente mejora de las condiciones de vida en las montaas se

esconden muchos problemas e incertidumbres. Por ejemplo, la ascensin de especies

termfilas puede traer consigo la desaparicin o reduccin por exclusin competitiva de

poblaciones de especies tpicamente orfilas, asentadas en las altas cumbres (Grabherr

y col., 1994; Pauli y col., 2003). Adems, ya que no todas las especies respondern delmismo modo ante los cambios ambientales, las interacciones planta-planta entre

especies (facilitacin, mutualismo y competencia) pueden variar drsticamente

provocando efectos no esperados a nivel de comunidad (Heegard y Vandvik 2004;

Klanderud, 2005; Klanderud y Totland, 2006). Del mismo modo, las interacciones planta-

animal, como por ejemplo las establecidas con los polinizadores, dispersadores o

depredadores, pueden verse alteradas ocasionando importantes desacoplamientos de

consecuencias difcilmente predecibles (Totland 2001; Galen 1990, Freeman y col.

2003).

Potencial adaptativo y viabilidad poblacional

Bajo las nuevas condiciones ambientales impuestas por el calentamiento global

cabe esperar varias respuestas: desaparicin, migracin o adaptacin. Hasta la fecha,

por lo que nosotros sabemos, no ha sido descrita la extincin total de ninguna especie

por causas estrictamente derivadas del cambio climtico. Como se ha comentado

anteriormente, s existen numerosas evidencias de desplazamientos recientes en la

distribucin de especies originados por factores climticos, muchos de ellos con

reducciones importantes en la superficie de ocupacin (McDonald y Brown 1992; Pauli y

col. 2003; Lesica y McCune 2004; Breshears y col., 2005; Wilson y col., 2005). Sin

embargo, los esfuerzos de la comunidad cientfica en los ltimos aos han ido ms


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RESUMEN

cuando ste va ms all de los lmites medios de tolerancia de los individuos presentes

en una poblacin (Stanton y col., 2000). Algunos autores han argumentado que ante un

calentamiento tan extremadamente acelerado como el actual los organismos ssiles,

entre los que se encuentran las plantas, no tendrn capacidad de migrar lo

suficientemente rpido, por lo que su persistencia depender principalmente de su

plasticidad fenotpica y su potencial evolutivo (Davis y Shaw, 2001; Etterson, 2004; Davis

y col., 2005; Jump y Peuelas, 2005).

Por tanto, para obtener una evaluacin completa del impacto del cambio delclimtico sobre las plantas de alta montaa es necesario el estudio exhaustivo de los

factores que condicionan el crecimiento, el xito reproductivo, las interacciones entre

especies, o la capacidad de respuesta de los individuos y las poblaciones.

Una de las aproximaciones quiz ms integradoras y reveladoras de los procesos

que ocurren a nivel poblacional es el anlisis demogrfico. Mediante el uso de modelos

de anlisis matricial es posible conocer de una manera relativamente sencilla las

tendencias poblacionales (crecimiento, persistencia o declive), as como detectar los

estados y tasas vitales (reclutamiento, crecimiento, fecundidad y supervivencia) ms

sensibles a los cambios ambientales, o los que ms contribuyen a la tasa de crecimiento

poblacional, (Boyce, 1992; Caswell, 2001;Pic, 2002).

El caso Mediterrneo

Como ya he descrito, Espaa y por extensin toda la cuenca Mediterrnea

constituye una de las regiones de Europa ms sensibles al cambio climtico, ya que las

limitaciones ambientales vienen determinadas principalmente por el agua y no por latemperatura como sucede en otras regiones como la Atlntica y Centro-Europea (Garca

y col., 1999, Castro y col., 2004; Thuiller y col. 2005). Mientras cabe esperar que el

calentamiento provoque un aumento en la productividad de los ecosistemas situados


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RESUMEN

su lmite ecolgico y/o geogrfico son los que probablemente presenten una mayor

vulnerabilidad al cambio climtico (Valladares y col., 2004), entre los que detacan las

comunidades de alta montaa mediterrnea objeto de la presente tesis doctoral. Sin

embargo, pese a los evidentes riesgos vaticinados, an son pocos los estudios que se

han desarrollado al respecto en nuestra regin (ver revisin en ECCE, 2004).

OBJETIVOS DE ESTA TESIS DOCTORAL

La presente tesis doctoral tiene como objetivos generales profundizar en el

conocimiento de las comunidades de la alta montaa mediterrnea del centro de la

pennsula Ibrica, y en especial en el impacto que el cambio climtico actual puede

generar sobre los procesos de reproducin, crecimiento, potencial adaptativo y viabilidad

poblacional. Para ello realizamos una aproximacin a dos niveles, comunidad y especie.

En los captulos 1 y 2 se presentan algunos resultados fruto de una aproximacin

preliminar a nivel comunitario. En el captulo 1 se estudia la estructura y dinmica de la

comunidad de pastos psicroxerfilos oro- y crioromediterrneos dominante en la zona de

estudio (Sierra de Guadarrama, Madrid). En el captulo 2 se analiza la ecologa de

germinacin de un buen nmero de especies de sta y otras comunidades adyacentes.Los captulos 3 a 6 se centran en una especie caracterstica y dominante en estos

ecosistemas que fue seleccionada como modelo de estudio, Silene ciliata Pourret

(Caryophyllaceae).

METODOLOGA

rea de estudio.

El rea de estudio de esta tesis est localizada en el Parque Natural de la


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RESUMEN

han demostrado en los ltimos aos el acusado incremento de las temperaturas, y han

descrito algunos de los efectos que a da de hoy comienzan a percibirse. En el marco

regional del Sistema Central espaol, Granados y Toro (2000) y Agust-Panareda y col.

(2002) estimaron el acusado aumento de las temperaturas que durante el ltimo siglo se

ha producido, mediante reconstrucciones climticas a partir de fsiles de quironmidos

(Diptera: Insecta) acumulados en diversas lagunas de montaa (figura 2). La primera

evidencia del efecto de este aumento de temperatura sobre los ecosistemas de la Sierra

de Guadarrama la ofreci Sanz-Elorza y col. (2003), quienes demostraron el progresivoreemplazamiento de los pastizales de montaa cacuminales por el enebral-piornal

oromediterrneo al migrar este en altura. Posteriormente, Wilson y col. (2005)

describieron la importante contraccin de los lmites altitudinales inferiores de 16

especies de mariposas desde la dcada de los 70 hasta la actualidad.

Figura 1. Diagrama ombrotrmico del puerto

de Navacerrada (1890 m), situada a 8 km al

suroeste de la zona de estudio (fuente:

Rivas-Martnez y col., 1990).


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RESUMEN

El pastizal psicroxerfilo de alta montaa mediterrnea

Los pastizales o joragales psicroxerfilos de alta montaa mediterrnea

constituyen la vegetacin potencial de las cumbres de la Sierra de Guadarrama por

encima de los 2100-2200 m. Est compuesto principalmente por gramneas duras entre

las que destaca Festuca curvifolia, y un importante nmero de nanocamfitos

almohadillados o pulviniformes, como Silene ciliata, Armeria caespitosa, Minuartia

recurvao Jasione crispasubsp. centralis, muchos de ellos endmicos de las montaasibricas. Una serie de reliquias alpino-pirenaicas, como Phyteuma hemisphaericum o

Agrostis rupestres, enriquecen la composicin de especies de estos pastos dotndolos

de un valor florstico y biogeogrfico destacado. Se diferencian de las comunidades de

pastos genuinamente alpinos por presentar un periodo de sequa estival intensa, lo que,

unido a la fuerte insolacin recibida, confiere a las especies que los habitan caracteres

propios de la vegetacin xeroftica: cutculas gruesas, colores glaucos, abundancia de

especies leosas, etc. (Rivas-Martnez y col., 2000). Como consecuencia de su

singularidad florstica y su reducida superficie, estos ecosistemas estn incluidos dentro

de la Directiva Habitats de la Unin Europea (Directiva 92/43/CEE).

Desde el punto de vista del aprovechamiento, su inters pastoral es bastante alto

a pesar de su escasa productividad y su baja palatabilidad y valor nutricional. La raznes que constituyen la nica fuente de alimento fresco para el ganado durante el duro

verano mediterrneo. Es por ello que se ha venido pastoreando desde hace siglos,

tradicionalmente con ovino pero que est siendo sustituido por bovino de razas

autctonas como la negra avilea (San Miguel, 2001).

Silene ciliataPourret (Caryophyllaceae)

Es un elemento orfito circunmediterrneo de porte almohadillado, distribuido por


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RESUMEN

curvifoliae), donde S. ciliata es especie frecuente y caracterstica. Las localidades se

seleccionaron a lo largo de este gradiente altitudinal (470m aprox.), tratando de abarcar

en la medida de lo posible la variabilidad de microambientes en los que aparece la

especie en esta sierra, pero evitando introducir grandes diferencias estructurales del

terreno y zonas de hidromorfa evidente. Para el captulo 3 se utiliz otra poblacin

cercana de la especie, situada a una altitud de 2100 m.

Hadena consparcatoides(Schawerda, 1928) (Lepidoptera: Noctuidae)

Es una polilla nocturna univoltina cuya distribucin y ecologa es prcticamente

desconocida. Ha sido citada en unas pocas localidades montaosas del centro

peninsular, la Cordillera Cantbrica y los Pirineos Franceses (Calle, 1982; Yela, 1991;

Lasata y col., 2001;Moya, 2001). Algunos miembros de la familia Hadenidae (Hadenay

Perizoma especialmente) son conocidos por establecer una estrecha interaccin con

plantas de la familia de las Cariofilceas, especialmente con representantes de los

gneros Silene, Dianthus, Viscaria, Lychnisy Saponaria. Los individuos femeninos liban

el nctar de las flores de estas plantas al tiempo que depositan sus huevos en el interior

del cliz, favoreciendo tambin su polinizacin con el polen que portan (figura 4). Unavez que eclosionan los huevos, las larvas penetran en las cpsulas y depredan las

semillas en formacin (Kephart etal, 2006). La relacin establecida entre estas especies

se encuentra, por lo tanto, a caballo entre la facilitacin y el parasitismo (la planta es

polinizada mientras las larvas de la polilla se nutren a expensas de sus semillas). El

desplazamiento hacia uno u otro tipo de relacin depende en gran medida de la

presencia o ausencia de otros polinizadores que puedan ofrecer su servicio sin imponer

un coste adicional a la planta (Thompson y Pellmyr, 1992). Hasta la fecha, se desconoca

la planta nutricia de H. consparcatoides y su estrecha relacin con S. ciliata. El

descubrimiento de este polinizador-depredador interactuando con la planta objeto de


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RESUMEN

Figura 4. Un ejemplar hembra de Hadena consparcatoideslibando nectar de

una flor de Silene ciliata(Pealara, agosto 2005).


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RESUMEN

Estructura de esta memoria

Todos los captulos de la presente memoria han sido escritos originalmente en

ingls para su publicacin en revistas cientficas de mbito internacional. Por ello, se

presentan los manuscritos originales de estos artculos. El nombre de los coautores y su

estado de publicacin se detallan a continuacin, junto con un breve resumen de cada

unos de ellos.

Captulo 1. Escudero, A.; Gimnez-Benavides, L.; Iriondo, J.M. y Rubio, A. 2004. Patch

dynamics y islands of fertility in a high mountain Mediterranean community.

Arctic, Antarctic, y Alpine Research, 36: 488497.

En este captulo se presentan los resultados de una aproximacin a nivel comunitario,

donde se estudia la estructura parcheada de los pastos psicroxerfilos dominantes en la

Sierra de Guadarrama por encima de los 2200 metros de altitud. La estructura parcheada

(manchas de vegetacin localizadas entre zonas de suelo desnudo) ha sido

tradicionalmente interpretada como el resultado de fenmenos de interaccin entre

especies, los cuales generan la agregacin de stas en respuesta a condiciones

ambientales severas. Los mecanismos que dan lugar a esta peculiar estructuracin han

sido estudiados en ecosistemas ridos y semiridos, as como en ambientes alpinos, peronunca antes haban sido estudiados en zonas de alta montaa mediterrnea. Nuestra

hiptesis es que esta estructura es consecuencia de las mltiples interacciones de

facilitacin y competencia entre especies. As, el establecimiento de las especies pioneras

generar, entre otras cosas, un aumento de la fertilidad del suelo donde se asienten,

favoreciendo la entrada de especies secundarias. Mediante una aproximacin

observacional, caracterizamos la composicin y abundancia de especies en las manchas de

vegetacin y analizamos muestras de suelo bajo stas y en zonas de suelo desnudo. Con

estos datos, se propone un modelo dinmico que explica la formacin, desarrollo y sucesin

de especies en los parches de vegetacin caractersticos de esta comunidad


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RESUMEN

condiciones que favorecen la germinacin de cada una de las especies (de cara a

proyectos de restauracin de la cubierta vegetal o reintroduccin de especies), y por otro,

comprobar si existe una estrategia comn de germinacin para las especies de alta

montaa mediterrnea, y si sta difiere de la correspondiente a otras especies de

ambientes rticos y alpinos. En concreto se estudia la respuesta germinativa de 20

especies orfilas cuya distribucin se encuentra por encima del lmite altitudinal del

bosque (de 1900 a 2400 m), muchas de ellas endmicas o raras en la Pennsula Ibrica.

Se examin el efecto de diferentes temperaturas (10 C, 15 C, 20 C, 25 C y 15/25 C)as como el efecto de un pretratamiento de estratificacin hmeda en fro (4 C) sobre la

capacidad de germinacin. Adems, se estudi la variabilidad altitudinal, interpoblacional

e interanual de la germinacin para algunas de las especies.

Captulo 3. Gimnez-Benavides, L., Escudero, A. y Iriondo, J.M. Coping with climate

warming: reproductive plasticity in a high mountain Mediterranean plant

under a severe heatwave.

New Phytologist, en revisin.

En este captulo se estudia la fenologa de la floracin y los factores que determinan el

xito reproductivo de Silene ciliata en tres poblaciones a lo largo de un gradientealtitudinal. Los registros climticos de la zona de los ltimos 45 aos establecen que se

ha producido un progresivo calentamiento (1.8 C ms de media anual) y un sustancial

adelantamiento del momento de deshielo primaveral (19.7 das antes). Se establece la

hiptesis de partida de que las plantas de alta montaa mediterrnea no podrn

beneficiarse del alargamiento de la temporada de crecimiento. Al contrario que en los

ambientes rtico-alpinos, la desaparicin temprana de la nieve, fuente principal de la

humedad edfica durante el verano, acentuar el estrs hdrico sufrido por las plantas.

Es de esperar tambin que los efectos del estrs hdrico sean ms acusados en las

poblaciones situadas a menos altitud donde las temperaturas son sensiblemente ms


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RESUMEN

Captulo 4. Gimnez-Benavides, L., Dtterl, S., Jrgens, A., Escudero, A. y Iriondo, J.M.

Limited importance of a nursery moth pollinator for the reproductive success

of its host plant. Towards an unspecialized pollination strategy?

Manuscrito indito.

En este captulo se estudia la ecologa de la polinizacin de Silene ciliata, y se describe

por primera vez la relacin existente entre Hadena consparcatoides, un noctuido de

distribucin reducida, y esta planta. Al igual que se ha observado en otros pares deespecies afines, la relacin entre este polinizador-depredador y su planta husped revela

un cierto grado de especializacin. S. ciliatapresenta un marcado sndrome de floracin

nocturna. Sus flores permanecen abiertas nicamente desde el atardecer al amanecer,

emitiendo un olor intenso, y sus anteras se abren para liberar el polen durante el

crepsculo. H. consparcatoides, por su parte, deposita sus huevos nicamente en esta

planta, y sus larvas se alimentan de sus semillas. El objetivo principal del estudio fue

evaluar el grado de dependencia de S. ciliatapor la polinizacin nocturna, y en especial

por la brindada por H. consparcatoides. Se estableci la hiptesis de que en presencia

de otros polinizadores no depredadores la polilla pasa a jugar un papel de parsito

potencial del que S. ciliata tender evolutivamente a escapar. Mediante la observacin

de los polinizadores naturales de S. ciliata(tanto diurnos como nocturnos), y con ayudade un sencillo experimento de exclusin de unos u otros, determinamos el xito

reproductivo de la planta que puede asignarse a cada grupo de polinizadores. El estudio

se complement con la caracterizacin qumica del aroma desprendido por las flores, y

su comparacin con los aromas de especies con sndromes de polinizacin similares.

Adems, se realizaron ensayos para determinar la capacidad de la polilla para reconocer

el aroma floral completo, y algunos de sus principales componentes por separado.

Captulo 5 Gimnez Benavides L Escudero A y Iriondo J M Local adaptation in the


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RESUMEN

aumentan las temperaturas. Nuestras hiptesis de partida fueron: (1) las condiciones

ambientales para la germinacin y supervivencia (en especial la humedad edfica) se

vuelven ms restrictivas en las poblaciones situadas a menor altitud, y (2) a pesar de

ello, puede existir un cierto grado de adaptacin local de las semillas a las condiciones

de su poblacin de origen, de manera que el efecto negativo del estrs hdrico se vea

reducido. Mediante un experimento de siembras recprocas entre poblaciones de S.

ciliatasituadas a lo largo de su rango altitudinal, determinamos dnde se generan las

condiciones ms restrictivas para la regeneracin por semillas, as como el grado deadaptacin local de cada una de las poblaciones.

Captulo 6. Population dynamics at the altitudinal rear edge may cause range

contraction of a high mountain Mediterranean plant.

Manuscrito indito.

En este ltimo captulo se estudi la dinmica poblacional de Silene ciliata en dos

poblaciones de la especie en la Sierra de Guadarrama, una situada en su lmite inferior

de distribucin (1970 m) y otra localizada a media altura (2250 m). Los objetivos

principales fueron estudiar la dinmica demogrfica de estas poblaciones, as como

determinar qu fases de su ciclo vital resultan ms crticas para su supervivencia a largoplazo, y si stas son las mismas para las poblaciones en su lmite de distribucin

(sometidas a condiciones ms limitantes) que para las situadas en su centro. Nuestra

hiptesis inicial fue que ante las condiciones de calentamiento actuales cabe esperar un

progresivo desplazamiento de la especie hacia cotas ms altas, el cual debera verse

reflejado en los parmetros demogrficos de las poblaciones estudiadas. Por otro lado,

algunos estudios con especies afines muestran que una alta longevidad de los individuos

puede favorecer una estrategia de persistencia de las poblaciones a largo plazo, en lugar

de un desplazamiento altitudinal. Estas hiptesis fueron evaluadas mediante la

construccin de modelos matriciales demogrficos y anlisis log lineares a partir de


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RESUMEN

CONCLUSIONES GENERALES

A continuacin se enumeran, por orden de aparicin en los captulos de estatesis, los resultados y conclusiones ms relevantes.

1.- La estructura parcheada de la vegetacin en los pastizales crioromediterrneos de la

Sierra de Guadarrama determina claramente la fertilidad del suelo. Todos los niveles de

nutrientes, as como el pH, conductividad, balance C:N, cantidad de materia orgnica y

humedad, demuestran que las condiciones edficas son mejores bajo manchas de

vegetacin que en zonas desnudas. La fertilidad del suelo viene en parte determinada por el

tamao de los parches a travs de la acumulacin de biomasa, en especial la procedente

de las gramneas presentes en la comunidad. Sin embargo, slo se hall una relacin

significativa entre la composicin de especies y el pH. En este sentido, cabe destacar la

presencia de Silene ciliataen los parches con un pH ms cido que refleja suelos menosdesarrollados. Esto sugiere que S. ciliata puede actuar como especie pionera al tener la

capacidad de establecerse en zonas de suelo muy pobres. Adems, el anlisis de

asociaciones entre pares de especies revela la existencia de fenmenos de facilitacin y

repulsin entre algunas especies. As, se sugiere un modelo por el cual ciertas especies

pioneras promueven la entrada de otras en los primeros estadios de formacin de un

parche. Sin embargo, al alcanzar un desarrollo determinado, las especies comienzan acompetir por los recursos.

2.- Para ms de la mitad de las especies cuya capacidad germinativa fue estudiada no

fue necesario ningn tipo de tratamiento pregerminativo. Al contrario de lo que sucede en

las especies mediterrneas de zonas de baja altitud, las especies de alta montaa

alcanzan mayores porcentajes de germinacin a temperaturas relativamente altas, si

bien puede hacerse un claro agrupamiento de especies con requerimientos de

temperatura bajos, altos e indiferentes. Las semillas parecen estar fisiolgicamente

d i i di t t d d di i i i t


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RESUMEN

3.- El perodo de floracin de Silene ciliataes muy tardo comparndolo con el resto de

especies de su comunidad. Este se inicia a finales de Junio, prolongndose hasta

principios de septiembre. Al contrario que para muchas especies de medios cubiertos por

la nieve durante gran parte del ao,, el deshielo y el aumento de temperaturas no parece

controlar el inicio de la floracin, por lo que suponemos que sta viene controlada por el

fotoperiodo. Esta estrategia limita fuertemente el aprovechamiento del agua del deshielo

para una fase tan demandante como la reproductiva. No obstante, los modelos SEM

construidos mostraron que el xito reproductivo individual viene determinado en granmedida por el intervalo de tiempo comprendido entre el momento del deshielo y el inicio

de la floracin. Esto sugiere la existencia de una fuerte presin selectiva hacia una

floracin ms temprana que evite el periodo de mayor sequa estival. Adems, las

plantas de las poblaciones situadas a mayor altitud se reprodujeron significativamente

mejor que las situadas en el lmite inferior, siendo estas diferencias ms acentuadas

durante el ao de extrema sequa y altas temperaturas. En resumen, una fuerte sequa

estival puede ocasionar un alto fracaso reproductivo en S. ciliataespecialmente en las

poblaciones ms bajas. A pesar de la existencia de una seleccin fenotpica hacia una

floracin temprana, el periodo reproductivo de la especie parece estar controlado

genticamente por factores que no permiten una plasticidad lo suficientemente amplia

como para aprovechar los escasos recursos hdricos. Bajo el escenario de altastemperaturas, escasas precipitaciones estivales y deshielo progresivamente ms

temprano, S. ciliatapuede ver seriamente comprometido su xito reproductivo.

4.- Silene ciliata muestra un sndrome de floracin claramente nocturno que se ajusta

muy bien al mostrado por muchas especies afines. La composicin qumica de su

esencia floral refleja fielmente la de una especie de floracin nocturna con capacidad

para atraer especialmente a polillas que acten como polinizadores. No obstante, la

ausencia en su fragancia de ciertos compuestos qumicos, atrayentes muy especficos

de especies del gnero Hadenay afines, resulta bastante sorprendente. La observacin


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RESUMEN

no es imprescindible para el xito reproductivo de S. ciliata, si no que su relacin refleja

actualmente un parasitismo en lugar de un mutualismo. En este contexto, la ausencia en

la fragancia floral de elementos de reconocimiento especficos podra ser interpretada

como una estrategia para evitar en la medida de lo posible la depredacin de sus

semillas.

5.- La germinacin en campo de las semillas de Silene ciliata se concentra

inmediatamente despus del deshielo, lo que favorece el aprovechamiento de la escasa

humedad edfica. El estrs hdrico estival constituye la principal causa de muerte de

plntulas de S. ciliata, el cual va acentundose y provocando mayor mortalidad a medida

que avanza el verano. Los resultados de nuestros experimentos de siembras recprocas

entre poblaciones demostraron que la especie germina y sobrevive mejor en el centro de

su distribucin que en los lmites inferior y superior. Sin embargo, a pesar de la

existencia de ambientes en general ms favorables para la regeneracin, detectamosciertos niveles de adaptacin local que afectaron a la supervivencia y crecimiento de las

plntulas emergidas. Es decir, las plntulas sobrevivieron mejor y crecieron ms cuando

se sembraron en sus lugares de origen que cuando se transplantaron a otras

poblaciones. La existencia de procesos de adaptacin evolutiva como stos pueden

ayudar a contrarrestar los efectos del cambio climtico si se hacen efectivos al menos

con la misma rapidez con la que cambian las condiciones ambientales. En este caso, un

escenario de persistencia en lugar de desplazamiento altitudinal podra ser factible.

6.- El seguimiento demogrfico mostr claras diferencias entre las plantas del lmite

inferior y las situadas en el centro del rango altitudinal. El tamao medio de las plantas

fue considerablemente mayor en la poblacin inferior, reflejando una poblacin msenvejecida que la situada en cotas superiores, donde se observ un mayor reclutamiento

de plntulas y una predominancia de plantas de pequeo tamao. La supervivencia de

los individuos fue tambin menor en la poblacin inferior, aunque en ambas poblaciones


26/229

RESUMEN

resultados sugieren una escasa capacidad de las plantas situadas en cotas inferiores

para hacer frente a las condiciones ambientales, que las obliga a desplazarse hacia

cotas ms elevadas. Dado que actualmente las poblaciones ya se encuentran habitando

las cotas ms elevadas de la Sierra de Guadarrama, estos procesos pueden llevar a una

seria reduccin del rango altitudinal de distribucin de la especie, con la consiguiente

reduccin del rea de ocupacin.

RESUMEN


27/229

RESUMEN

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RESUMEN


32/229

CAPITULO 1


33/229

Captulo 1.

Patch dynamics and islands of fertility in a high

mountain Mediterranean community.

Escudero, A.; Gimnez-Benavides, L.; Iriondo, J.M. and Rubio, A.

Arctic, Antarctic, and Alpine Research, 36: 488497.

PATCHY STRUCTURE IN A HIGH MOUNTAIN MEDITERRANEAN FELLFIELD


34/229

CAPITULO 1


35/229

SUMMARY

Vegetation in high Mediterranean mountains usually consists of patchycommunities. Patch structures have been interpreted as a result of the prevalence of

facilitation phenomena in highly stressful environments. Several mechanisms have been

proposed in order to explain the factors that control the existence of these clumped

structures. However, they have not been evaluated in these mountains. Our hypothesis is

that patchy structure in high mountain Mediterranean vegetation is a consequence of

facilitative and competitive interactions in a very harsh environment which ultimately

involve strong localized effects on soil properties.

Our results show that levels of soil nutrients were higher under vegetation patches

than in bare ground areas, confirming the hypothesis of an amelioration of soil resources

under canopies. Pairwise associations and repulsions suggest the existence of two

contrasting composition stages. Contrasting models relating patch species composition(cover and biomass) and soil resources indicated a weak relationship between species

features and soil nutrient levels. Finally, structural modeling showed that patch size has a

relevant but indirect effect on soil resource levels through grass and total biomass.

We conclude that patch structure and dynamics in high Mediterranean mountain

communities may be partly controlled by an endogenous process involving facilitation and

competition for soil key resources. These interactions may operate through some

community traits related to patch size but not to composition.



36/229

INTRODUCTION

Vegetation cover frequently occurs as relatively small patches embedded in abare ground matrix in some alpine Iberian communities -cryoromediterranean belt sensu

Rivas-Martnez (1987)- as well as in other mountain regions of the world (Komrkov

1979, Armesto et al. 1980, Kikvidze 1993, Nez et al. 1999). This spatial pattern has

also been described in highly stressful habitats such as arid and semi-arid environments

(Sala and Aguiar 1996, Schlesinger et al. 1990), for which contrasting patch shaping

factors have been extensively studied (see Aguiar and Sala 1999). Composition, shape

and size of patches could be determined by the strength and direction of biotic

interactions (Aguiar and Sala 1999), which change over time and with environmental

conditions (Callaway 1997, Holzapfel and Mahall 1999). In the case of nutrient-limited

environments, facilitation will occur if benefits from an increase of nutrient levels within

patches overcome other problems such as deterioration of light conditions within thevegetated patch (Holmgren et al. 1997). This positive biotic interaction may shift to

competition as plants grow (Franco and Nobel 1989, Escudero et al. 1999, 2000). In

addition, patch structure and dynamics in stressful environments have been explained on

the basis of a trade-off between facilitative and competitive interactions among plants

(Fowler 1986, Wu and Levin 1994, Ludwig et al. 1994, Couteron and Lejeune 2001).

Some authors have shown the existence of rather similar stressful environments

and demonstrated positive biotic interactions in arctic (Carlsson and Callaghan 1991) and

alpine vegetation (Holtmaier and Broll 1992, Kikvidze 1993, Nez et al. 1999, Callaway

et al. 2002). However, there is a considerable lack of evidence on spatial structuring

under the climate conditions of Mediterranean high mountains (but see Gaviln et al.

2002) because the large body of research available has mostly focused onphytosociological and gradient vegetation analyses (Rivas-Martnez 1963, Escudero et al.

1994). The extrapolation of arctic and alpine shaping factors to Mediterranean

environments should be conducted with caution because high mountain Mediterranean

CAPITULO 1


37/229

(Schlesinger et al. 1990), generating so-called islands of fertility (Jackson and Caldwell

1993, Schlesinger et al. 1996, Kelly et al. 1996). Several plant species have been

implicated in this process (Chen and Stark 2000, Vinton and Burke 1995), including someoccurring in alpine systems (Onipchenko et al. 2000). However, to test this hypothesis

under Mediterranean conditions, a specific study under the appropriate field conditions

was needed.

Some papers have examined patch structures by analyzing species associations

in several ways (Silvertown and Wilson 1994, Gotelli 2000, Haase et al. 1996), including

in alpine systems (Kikvidze 1993, Kikvidze and Nakhutsrishvili 1998, Nez et al. 1999,

Gaviln et al. 2002). These studies have detected association and repulsion and

therefore suggested the existence of biotic interactions, such as facilitation or competition

(Freeman and Elmen 1995, Vil and Sardans 1999, Callaway and Puignaire 1999). In

contrast, others have mostly focused on the role of soil nutrients on patch formation and

death (Tongway and Ludwig 1994, Halvorson et al. 1995, Schlesinger et al. 1996). Here,we have conducted a study which includes both complementary approaches.

Specifically, we addressed the following questions: 1) Are nutrient levels different

between skeletal bare ground surfaces and under vegetated alpine patches?, 2) We

hypothesized a monotonic improvement in soil conditions as the patch increases in size;

hence, is there a positive relationship between soil nutrients and patch size?, 3) We

evaluated the relationship between species composition (through the species-wise

biomass pool and the species-specific cover within a patch) and nutrient soil levels; so,

could both traits control the resource level of each island of fertility? 4) Finally, several

authors have shown the important role of grasses in patch dynamics (Sala et al. 1989,

Aguiar and Sala 1999) so, what is the relative importance of grasses (biomass and cover)

on soil resource levels? This question was approached by developing a causal aprioristicmodel which was assessed using structural equation modeling.

METHODS



38/229

chamaephytes, caespitosous grasses and lichens but not mosses. Plants are organized

in small-ellipsoideal-shaped patches that usually do not surpass 50 cm in diameter (see

Gaviln et al. 2002). From a phytosociological point of view the community has beendenominated Hieracio myriadeni-Festucetum curvifoliae (Rivas-Martnez 1963) and is

endemic to the highest alpine islands of the Guadarrama sector of the Sistema Central in

Spain (Rivas-Martnez et al. 1990). This community is particularly rich in endemics, such

as Festuca curvifolia, Hieracium vahlii subsp. myriadenum, Minuartia recurva subsp.

bigerrensis and Armeria caespitosa, as well as in arctic and alpine relicts, such as

Agrostis rupestris and Phyteuma hemisphaericum. The timberline is located between

1900-2100 m, and is dominated by stunted pines (Pinus sylvestris) which appear

interspersed in a shrub matrix characterized by Cytisus oromediterraneusand Juniperus

communissubsp. alpina.

The study site is a well-conserved remnant of this community on Cerro de

Valdemartn (Madrid province, 40o 47 34 N, 3 o 57 10 W), where no evidence of intenseanthropogenic disturbance due to human trampling or cattle grazing was found. It covers

approximately 2.5 ha. on gentle slopes (


39/229

estimator of plant performance even for plants growing under stressful conditions. We

also collected lichens because in other fellfield communities, they are relevant elements

of the community (Walker et al. 2001).A six centimeters deep soil core (6 cm in diameter) beneath the patches was

collected immediately after plant sampling. It is worth noting here that smaller patches are

present in the study area although they were not examined because soil sampling was

not feasible. To compare the characteristics of soil under patches with that outside them,

we collected twenty soil samples in bare surfaces interspersed among patches. These

sampling points were located at least 15 cm away from any patch or plant. Soil samples

were air-dried at laboratory temperature for approximately one month and then sieved.

The mass of fine soil (< 2 mm), fine-gravel (2-20 mm) and gravel (> 20 mm) fractions of

the soil samples was quantified and their relative contribution calculated. Analyses of

conductivity and pH were determined in the supernatant of a 1:2.5 soil-deionised water

(v/v) suspension with glass electrodes. An estimate of moisture percentage wascalculated gravimetrically after drying a subsample of the fine soil fraction at 105 C.

Nitrogen was determined by semi-micro Kjeldahl procedure (Bremner 1965). An acid

(concentrated H2SO4) digestion was followed by a steam distillation and NH4+ was

evaluated by titration with 0.1 M H2SO4. The organic carbon was determined according to

a modification of the Walkley and Black method (Walkley, 1946) as follows: 1 N K2Cr2O7

and concentrated H2SO4 were addedto a soil sample (< 2mm) and the dichromate excess

was titrated after the addition of 10 ml of concentrated H3PO4 with 0.5 N

Fe(NH4)2(SO4)2.6H2O. Free iron was extracted with Na2S2O4 at 3.5 pH and evaluated by

titration with 0.05 N K2Cr2O7 (Deb, 1950). We also determined carbon:nitrogen ratio,

available phosphorous (extracted with acetic acid, sulphuric acid and carbonates, pH 3.3

(Burriel and Hernando, 1950), and determined colorimetrically (DINKO, model D 105))and available potassium (extracted with 1M NH4Ac, pH 7) by flame photometry (Flame

photometer JENWAY, model PFP7) (U.S.Salinity Laboratory Staff, USDA, 1954).

To conduct pairwise comparisons between species, we randomly selected and



40/229

We tested the associations between species using contingency table analyses

with Fishers exact test and Phi coefficient on presence/absence data from all patches

(N=260).An aprioristic structural modeling approach (SEM) was conducted to test the

causal hypotheses for the nutrient level reached under each patch (see Mitchell 1993,

Iriondo et al. 2003). Although our model involves a very reduced set of explaining

variables, we have preferred SEM over ordinary multiple regression because the SEM

models, among other advantages, allow the estimation of indirect effects which are

usually eclipsed even in relatively simple models (Magnusson 2002). Our causal model

included the following relationships that were derived from our hypotheses and existing

evidences: 1) the size of the patch positively affects nutrient levels, 2) the size of the

patch positively affects grass biomass, 3) the size of the patch positively affects total

biomass, 4) total grass biomass positively determines nutrient levels and 5) total biomass

affects nutrient levels (Fig. 1). We considered separately the total biomass effect from thegrass component because there is evidence that both components have a primary role on

high mountain vegetation processes (Grabherr 1989). The null hypothesis of the model is

that the observed and predicted covariances are equal. Standardized path coefficients

were estimated by the maximum likelihood method. The degree of fit between the

observed and predicted covariance structures was first examined by a 2 goodness-of-fit

test. As this test may show inadequate statistical power (Mitchell 1993), we used other fit

indices such as the Normed Fit Index (NFI) and the Goodness-of-Fit Index (GFI). Both

NFI and GFI range from 0 to 1, with values above 0.95 indicating a good fit (Tanaka

1987). The significance of each individual path coefficient was assessed through

multivariate Wald tests. Previously, we calculated the variance inflation factor for each

variable to detect multicollinearity problems. Computation of the structural equation wasperformed using LISREL (version 8.51. Jreskog and Srbon 2001).

We used constrained ordinations to examine the multivariate relationships

between species biomass and cover, and soil nutrients (Legendre and Anderson 1999,

CAPITULO 1


41/229

Using the soil variables as constraining matrix, the total variation explained (TVE) was

calculated as the sum of all extracted canonical axes (Borcard et al. 1992). A Monte Carlo

permutation test (1000 randomizations) was performed to determine the accuracy of therelationship between the two data sets, using the sum of all canonical eigenvalues or

trace to build the F-ratio statistic (ter Braak 1990; Verdonschot and ter Braak 1994;

Legendre and Anderson 1999). If the RDA model was significant, a forward stepwise

procedure was carried out to select a reduced model including only significant variables.

We incorporated explanatory variables one at a time and step by step in the order of their

decreasing eigenvalues after partialling out the variation accounted by the already

included variables. The process stopped when the new variable was not significant (p

>0.01). Improvement of the reduced model with each new selected variable was

determined by a Monte Carlo permutation test with 1000 randomizations. A similar

approach was conducted using as the main matrix the specific plant cover per plant data

set. Multivariate analyses were conducted with CANOCO for Windows v. 4.0 (ter Braakand Smilauer 1997).

RESULTS

Patch size varied from 95 cm2 to 912 cm2. The total number of species in the sixty

patches for biomass and soil analyses were 13 for vascular plants and 3 for lichens,

whereas the average numbers of species per patch were 4.6 (range 2 to 8) and 1.3

(range 0 to 3) respectively (Table 1). The most important species in percentage of patch

cover were Festuca curvifolia(100%), Sedum brevifolium(67 %), Jasione crispasubsp.

centralis (57%) and Silene ciliata subsp. elegans (45 %). Among the lichens the most

dominant species were Coelocaulon aculeatum (79 %) and Cetraria islandica (38 %).Using aboveground biomass, a rather different pattern emerges, Silene ciliata(5.1 g per

patch on average), Festuca curvifolia(3.7 g), and Minuartia bigerrensis(3.1 g) being the

main vascular plants, and C. aculeatum(0.5 g) the most important lichen species(Table



42/229

We detected a reduced set of significant pairwise associations between plant

species using the Fishers exact test (P< 0.01). Only species occurring in more than 10 %

of samples were included (eight vascular plants and two lichens). From this subset wefound eight positive and two negative significant interactions.

Our causal model had a significant fit with the seven soil parameters tested (Fig.

1). 2 goodness of fit showed P values above 0.1, indicating that predicted and observed

covariances did not differ significantly. NFI and GFI were in all cases above 0.95 which is

the standard threshold for not rejecting the models. The power of our model mainly rests

on the important positive relationship between patch size and total biomass (standardized

path coefficient of 0.60), and patch size and grass biomass (standardized path coefficient

of 0.60). Surprisingly, there was no significant direct effect between patch size and any of

the tested soil resources, but there was a considerable indirect effect through grass and

total biomass. The direction and intensity of those effects were specific to each soil

resource. Total biomass had a significant negative effect on nitrogen content (pathcoefficient -0.34), iron content (-0.37) and phosphorous (-0.36), but grass biomass had no

effect. In contrast, potassium level and pH were positively affected by total biomass (0.34

and 0.29 respectively) but negatively by grass biomass (-0.33 and -0.30). Organic matter

pools and C/N ratio showed no significant relationships with any of the biomass

components.

When the species biomass matrix was constrained by the soil data set (nine

variables), a significant model was obtained (Table 4) and TVE reached 33 %. Following

a forward stepwise procedure, only pH was selected from the soil matrix (Table 4). The

RDA model with just this variable was highly significant, the drop in TVE with respect to

the model with all soil variables being ca. 14 %. The biplot of the reduced model

including pH clearly shows that vectors for the biomass per patch of some species arearranged following acidity levels. Silene ciliataincreases in biomass in those patches with

higher levels of pH, whereas Festuca curvifolia, Coelocaulon aculeatum and Jasione

crispaperform better in patches with very acid soils (Fig. 2). The RDA model with the

CAPITULO 1


43/229

low-nutrient matrix (Callaway et al. 1991, Belsky and Canham 1994, Facelli and Brock

2000, Hirobe et al. 2001). Enrichment of soil nutrients under perennials has been

reported in many contrasting systems, particularly in semi-arid regions (Schmida andWhittaker 1981, Callaway et al. 1991, Puignaire et al. 1996, Moro et al. 1997) but also in

alpine and arctic environments (Chapin et al. 1994) and even under caulescent rosettes

in tropical mountain Andean ecosystems (see Prez 1992 and 1995). The potential

mechanisms involved in this pattern may be related to the so-called nutrient pumping

effect (Callaway and Puignaire 1999, Titlyanova et al. 1999). Roots take up nutrients from

deep stocks and deposit them on the soil surface. On the other hand, plants in patches

may trap streamflow nutrient particles (Whitford et al. 1997, Garner and Steinberger

1989), capture windblown materials (Coppinger et al. 1991) or even at a larger scale,

capture particles through freeze-thaw cryopedogenic cycles (Johnson and Billings 1962),

which is the main disturbance factor in relatively snow-free alpine zones (Sakai and

Larcher 1987, Krner 1999). Nitrogen atmospheric deposition may also be an importantfactor in mountain regions, especially in the vicinity of large urban areas (Sievering 2001)

as in our case (Madrid, a city with a population around 4-5 million people, is just 50 km

away from our study site). This fact might be especially relevant because nitrogen is

recognized as a limiting factor in cold environments (Bowman et al. 1993, Atkin 1996), so

levels of this nutrient may be at least partly responsible for patch dynamics (Bowman et

al. 1996, Choler et al. 2001). Finally, patch formation and growth may also be shaped by

intense summer droughts suffered in this Mediterranean mountain range, as shown in

other water-limited systems (Aguiar et al. 1992, Aguiar and Sala 1994). Recently, Nez

et al. (1999) highlighted the relevance of such a type of summer droughts in the highest

Andean communities of central Argentina. Under this constraint, patches would provide a

suitable microenvironment to protect seedlings from desiccation, favoring recruitmentwithin patches over bare areas in alpine and arctic communities (Bliss 1971, Urbanska

and Schtz 1986). There is no doubt that the presence of plants drives amelioration

processes in these high mountain environments (Krner 1999), but, as stated by Chen



44/229

Soil amelioration process and species composition

Usually, enrichment in soil resources is associated with changes in species

composition interpreted as the result of biotic interactions (Callaway 1995, Callaway andWalker 1997, Homgrem et al., 1997). In this sense, there are numerous studies of spatial

plant associations in arctic and alpine communities showing a large number of positive

associations which have been interpreted as evidences of facilitation (Sohlberg and Bliss

1984, Holtmaier and Broll 1992, Kikvidze 1993, Aksenova et al. 1998, Kikvidze and

Nakhutsrishvili 1998, Nez et al. 1999). On the other hand, repulsions have been

interpreted as a result of competitive exclusion and senility (Valiente-Banuet et al. 1991,

Aguiar and Sala 1994). Using contingency table analyses on presence/absence data we

detect two contrasting stages (Fig. 3). One was comprised of pioneer plants such as

Jurinea humilis and Sedum brevifolium, together with the two most abundant species

(Festuca curvifolia and Silene ciliata), and the other was dominated by creeping

chamaephytes such as Thymus penyalarensis. Similarly, Kikvidze (1993) explained thepattern of co-occurrences in the subnival-alpine limit of the Central Caucasus as

comprising four dynamical steps based on the existence of pair-wise positive and

negative interactions. In contrast, Nez et al. (1999) only found positive associations

and noted an absence of replacement or species exclusion in a high-Andean community.

The results presented here are partly in disagreement with those from our previous

studies in Central Spain (Gaviln et al. 2002) which showed different associations and

repulsions. Those differences are probably related to the larger spatial scale approach

followed in Gaviln et al. (2002), which included several types of Mediterranean high

mountain communities within a wider geographical region.

Traditionally, patch dynamics have been considered a quasi-deterministic process

in which benefactor species modify the environment through a wide variety of direct and

indirect pathways to facilitate the recruitment, growth and survival of the so-called

beneficiary species (Callaway 1995, Callaway and Puignaire 1999, Tewksbury and Lloyd

2001) H h d d id i h il l l

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amelioration but may be a response to other limiting factors. Our contingency table

results suggest that graminoid Festuca curvifolia exerts a pioneer behavoiour probably

related to its clonal growth. Positive interactions with lichens and with outstanding pioneercrassulacean such as Sedum brevifoliumreinforce such interactions. On the other hand,

negative associations frequently appear between plants with similar requirements or

same functional groups, such as Silene ciliata and Minuartia bigerrensis, both cushion

plants with roots that capture nutrients from relatively deep layers.

Although it has been demonstrated that individual alpine plant species can modify

soil conditions under monoculture (Onipchenko et al. 2000), it is reasonable that under

natural conditions plant-specific effects may be overshadowed by those of the complete

set of species, as shown in some semi-arid systems (Padien and Lajtha 1992, Vinton and

Burke 1995).

Patch and soil dynamics in a high mountain Mediterranean fellfield community

We hypothesized a linear enrichment in soil nutrients due to a direct effect of

patch size (Kikvidze 1993) and an indirect effect of size through two contrasting

community traits: grass biomass and total biomass. However, our results do not support

this expected direct effect for any of the modeled variables. Furthermore, the strength of

the model is based on an indirect effect of size through total biomass and grass biomass.

These findings agree with Chiarucci et al. (1999), who suggested that the most

meaningful measure of abundance when exploring community structures is biomass.

Our findings show the possible existence of senility processes coupled to a key

soil resource such as nitrogen (Bowman et al. 1993), phosphorous or iron content (Fig.

1). It is worth noting that this decay is mediated only by total biomass because grassbiomass had no significant effects (Wald test), despite the existence of positive path

coefficients. Facelli and Brock (2000) provided the first characterization of the

development and decline of fertility islands in arid lands and demonstrated that it is an



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At least for these key soil resources, our initial hypothesis needs to be

reconsidered because patch size does not positively affect nutrient levels but instead

determines a conspicuous decline through indirect effects mediated by total biomass (seeRehder 1976). We propose a model for patch and soil dynamics (Fig. 4). This suggests

an amelioration process through facilitation during the first steps of patch formation and a

subsequent competitive decline by means of an unimodal relationship between patch size

indirectly through total biomass or other non-controlled community traits- and nutrient

level. It has been previously shown that nutrient availability is higher in mid-successional

stages at least in forests (Walker 1989, van Cleve et al. 1991, Chapin et al. 1994).

Probably we were able to fit significant linear models to our data because the smaller

patches were not surveyed. They mainly reflect the right half side of the distribution of the

redrawn model (Fig. 4). Nevertheless, we built models including quadratic transformations

of variables but this approach did not significantly improve the fit relative to the linear

approach.It is also worth noting that the effect of grass biomass significantly balances the

positive effect of total biomass in the case of potassium content and acidity. This is in line

with the complementary role of contrasting functional types in patch dynamics (Grabherr

1989, Aguiar and Sala 1999). Thus, facilitative recruitment in the so-called pioneer stage

and the subsequent competitive exclusion to the secondary stage is not coupled to soil

resources but the total biomass and the balance with grass biomass. Finally, we did not

detect any significant effect of grass biomass in organic matter and C/N ratio even though

total soil N is usually a function of soil organic concentration (Rehder 1976, Krner 1999).

Although some authors have highlighted the shift from competition to facilitation with

abiotic stress (see Callaway et al. 2002), a temporal perspective at the scale of the patch

suggests that competition may also play a key role in very stressful sites (Tielborger andKadmon 2000).

To conclude, our study shows that patch dynamics in high Mediterranean

mountain communities may be partly controlled by an endogenous process involving soil

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ACKNOWLEDGEMENTS

We thank Dr. Isabel Martnez for the determination of lichen specimens and Dr.

David Gutirrez for his careful and fruitful revision of a preliminary draft. Esteban Surez

from Cornell University and an anonymous referee provided valuable comments on the

manuscript. Dr. Wilson carefully revises the English. The study was partially financed by

project REN 2000-0254-P4-03 project of the Spanish Ministry of Science and

Technology.



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