Embed Size (px)
Citation preview
1
TECANA AMERICAN UNIVERSITY
ACCELERED DEGREE PROGRAM
DOCTORATE OF SCIENCE IN BIOLOGY- PARASITOLOGY &
MEDICAL ENTOMOLOGY
INFORME Nº 2
“ENTOMOLOGÍA MÉDICA”
“TRIATOMINAE de Venezuela: distribución geográfica, aspectos
taxonómicos, biológicos e importancia médica”
M. Sc. Dalmiro José Cazorla Perfetti.
“Por la presente juro y doy fe que soy el único autor del presente informe y que su
contenido es fruto de mi trabajo, experiencia e investigación académica”.
Coro, 15 de Diciembre de 2.007
2
INDICE GENERAL
Página
LISTA DE FIGURAS……………….…………………………………….. 4
RESUMEN………………………………………………………………... 5
INTRODUCCIÓN…………………………………………………………. 6
CAPÍTULOS
I ASPECTOS GENERALES DE LOS TRIATOMINOS……… 8
Aspectos históricos........................................................... 8
Aspectos taxonómicos.................................................... 9
Importancia médica de los triatominos……………………. 12
Situación de la enfermedad de Chagas en Venezuela…. 13
II TRIATOMINAE DE VENEZUELA……………………………. 15
Generalidades………………………............ 15
Aspectos taxonómicos y sistemáticos……………..... 15
Listado o catálogo actualizado de las especies triatominas
descritas en Venezuela……………………………… 18
Alberprosenia goyovargasi………………………......... 18
Belminus pittieri……………………………………… 19
Belminus rugulosus………………………………… 20
Microriatoma trinidadensis …………………………… 21
Cavernicola pilosa ………………………………… 22
Torrealbaia martinezi ………………………………… 23
Psammolestes arthuri ………………………………… 24
Rhodnius brethesi ………………………………… 25
Rhodnius neivai ………………………………… 26
Rhodnius pictipes ………………………………… 28
Rhodnius prolixus- R. robustus …………………………. 30
Eratyrus cuspidatus ………………………………….. 31
Eratyrus mucronatus ………………………………………. 32
Panstrongylus chinai ……………………………………. 33
Panstrongylus geniculatus ………………………………… 34
Panstrongylus lignarius ………………………………….. 35
3
Panstrongylus rufotuberculatus …………………………………… 36
Triatoma dimidiata……………………………………… 37
Triatoma maculata ……………………………………… 39
Triatoma nigromaculata ………………………………….. 40
Triatoma rubrofasciata…………………………………. 41
CONCLUSIONES…………………………………………………………… 44
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS………………………………………. 46
ANEXOS…………………………………………………………………….. 66
A Mapa señalando distribución neotropical de la enfermedad
de Chagas.…………………………………………………………. 67
B Fotos de especies triatominas……………………………………... 68
4
LISTA DE FIGURAS
FIGURAS Página
1 Hemiélitro de un Heteróptero.……………………………….. 9
2 Rostrum (R) y sulcus estridulatorio (SS) de un Heteróptero-
Reduvídeo……………………………………………………. 10
3 Rostrum de un triatomino, nótese membrana entre segmentos
2 y 3…………………………………………………………... 11
5
RESUMEN
Se ha realizado una revisión crítica de las especies de la subfamilia
TRIATOMINAE vectoras de T. cruzi actualmente descritas para Venezuela,
haciéndose hincapié en los aspectos taxonómicos, bio-ecológicos, distribución
geográfica y epidemiológicos. La situación actual de TRIATOMINAE de
Venezuela revela que existen 21 especies con status taxonómicos considerados
válidos, agrupadas en 5 tribus y 9 géneros; de estas, Rhodnius prolixus es
considerado el principal vector, y Triatoma maculata se le ha incriminado como
vector alterno, pero su potencialidad para domiciliarse requiere ser precisado,
similarmente las especies Panstrongylus geniculatus, T. nigromaculata y Eratyrus
mucronatus, toda vez que se han capturado ninfas e imagos, aunque en pocas
densidades, de estas dentro del domicilio. En virtud de que los estudios
moleculares y/o morfométricos indican que en R. prolixus, R. robustus, R.
pictipes, P. geniculatus y T. dimidiata existen complejos de especies, es necesario
aplicar estas técnicas a las poblaciones triatominas venezolanas. Torrealbaia
martinezi, Psammolestes salazari y P. turpiali son sinonimias confirmadas de
Amphibolus (Harpactorinae), P. arthuri y P. chinai, respectivamente, por lo tanto
se recomienda utilizar herramientas taxonómicas complementarias en la
identificación y clasificación del grupo. R. neivai, Alberprosenia goyovargasi,
Belminus pittieri B. rugulosus, Microtriatoma trinidadensis, Cavernicola pilosa,
R. brethesi, E. cuspidatus, E. mucronatus, P. rufotuberculatus, T. maculata, T.
nigromaculata y T. rubrofasciata aparecen con status taxonómicos sin
modificaciones. Se requiere incrementar los muestreos y estudios de campo para
estudiar y confirmar la presencia de T. rubrofasciata, P. lignarius, P. chinai, B.
pittieri y R. brethesi, ya que sólo se ha capturado un ejemplar de ellas. Es
imperativo realizar estudios morfológicos, ecológicos, citogenéticos, moleculares
y epidemiológicos para determinar y precisar la identificación, clasificación y role
en la transmisión zoo y/o antropozoonótica de T. cruzi de las especies de
triatominos de Venezuela.
Palabras clave: Triatominos, Enfermedad de Chagas, Revisión, Catálogo,
Venezuela.
6
INTRODUCCIÓN
Dentro de las enfermedades metaxénicas que afectan al ser humano en el
Neotrópico, incluyendo a Venezuela, la tripanosomiasis americana o enfermedad
de Chagas ocupa uno de los lugares más importantes, tanto por el número de
casos que ocurren anualmente, como por la severidad de sus manifestaciones
clínicas. Es relevante el control de esta dolencia tropical, debido a que hasta la
fecha no existe ninguna medida inmunoprofiláctica efectiva, como en la mayoría
de las parasitosis producidas por protozoos y/o helmintos, siendo la medida más
efectiva para evitar su transmisión el manejo de las poblaciones triatominas. Por
lo tanto, en el diseño de los Programas de Vigilancia y Control de la enfermedad
de Chagas es necesario conocer todo lo relacionado con el papel exacto de los
triatominos en la transmisión del Trypanosoma cruzi, el agente etiológico.
En la presente investigación documentada, se hace una revisión y actualización
sistematizada de las especies triatominas que actualmente se han descrito en
Venezuela, recopilándose los estudios existentes hasta la fecha y las necesidades
actuales y futuras, abordando aspectos taxonómicos, bio-ecológicos, distribución
geográfica con énfasis acerca de su importancia zoo y/o antropozoonótica.
Esta Monografía de Investigación fue estructurada en dos Capítulos. En el
Capítulo I, se exponen algunos de los aspectos generales de la subfamilia
TRIATOMINAE, incluyendo los de tipo históricos, taxonómicos, biológicos y su
papel epidemiológico. En relación con el Capítulo II, se disertó exclusivamente de
los vectores de la enfermedad de Chagas en Venezuela, discutiéndose todos los
aspectos ya mencionados en cada una de las 21 especies que actualmente
conforman la fauna triatomina del país.
Con toda esta disertación, se propuso cumplir con los siguientes objetivos:
OBJETIVOS
Objetivo General
Analizar los aspectos más importantes de los vectores de la enfermedad de Chagas
de Venezuela.
Objetivos Específicos
- Actualizar el catálogo o listado de los triatominos de Venezuela.
7
- Discutir la validez de los status taxonómicos de las especies triatominas
reconocidas para Venezuela.
- Describir los rangos de distribución geográfica, incluyendo las zonas de vida y
entidades federales, de los vectores de la enfermedad de Chagas en el país.
- Analizar el papel zoo y/o antropozoonótico de las especies triatominas en la
transmisión del T. cruzi.
- Precisar su estatus taxonómico, taxonomía/sistemática y/o eco-epidemiología, de
las especies Triatominas de Venezuela.
- Proponer líneas de acción-investigación para determinar el papel e importancia
médica de los triatominos.
8
CAPITULO I
ASPECTOS GENERALES DE LOS TRIATOMINOS
Aspectos históricos
La palabra “vinchuca”, uno de los términos más usados en el cono sur para
referirse a los triatominos, deriva de la voz quechua “huinchuco”, lo que hace
suponer que éstos fueron conocidos desde épocas precolombinas muy antiguas
(Neghme, 1982).
Los triatominos poseen diversos nombres comunes o denominaciones populares
a lo largo y ancho de América. Así en el idioma español se le conoce como
“vinchuca”, “vinchuca negra”, “chinche”, “chinche gaucha”, “chinche voladora”,
“chinche del monte”, “chupasangre”, “chinche-jarupucu”, “chepito”, “quipito”,
“pito” “hitas” o “chipos”; mientras que en portugués (Brasil) “barbeiro”, “bicho
de pared”, “picudo”, “borrachudo”, “cafote”, “chupa pito”, “chupanza”,
“chupón”, “hincón”, “furás”, “percevejo” o “percevejo del interior”; y en idioma
inglés (E.E.U.U.) “arizona-bedbug”, “arizona-tiger”, “bellow-bug”, “cone-nose”,
“kissing-bug” (Lent & Wygodzinsky, 1979; Sosa, 1997; Rojas, 2001).
Los primeros relatos históricos sobre la apariencia y hábitos de los triatominos
en América fueron hechos a partir del siglo XVI. En este sentido, Neghme (1982)
y Zeledón (1983) señalan, citando al historiador médico ecuatoriano Luis León,
que se debe al español Francisco López de Gomara en 1514 la primera
descripción (“chinches con alas”) en el Darién (provincia de la República de
Panamá) de lo que en apariencia eran ejemplares de la especie triatomina
Rhodnius prolixus. Para 1590, el Padre Reginaldo de Lizárraga en sus revisiones
de los conventos en varias regiones de América del Sur describe claramente a lo
que podrían ser ejemplares de Triatoma infestans.
De los relatos más célebres, tal como lo señalan Sosa (1997, pág. 106) y Galvao
(2003, pág. 513), y por que no emocionantes, acerca de los primeros
conocimientos de este grupo, cabe destacar los de Charles Darwin, de quien se
sospecha haber fallecido del Mal de Chagas, cuando en 1835 en su viaje alrededor
del mundo a bordo del Beagle, pasó por América del Sur: “[… No he podido
descansar por haberme visto atacado por un numeroso y sanguinario grupo de
insectos negros de las pampas, perteneciente al género vinchuca, una especie de
9
reduvius... Uno que tomé estaba muy vacío. Colocado sobre la mesa, en medio de
una porción de gente, al presentársele un dedo, el atrevido insecto sacaba su
trompa y lo atacaba sin vacilar, y si se le permitía, chupaba sangre. Era curioso
observar su cuerpo durante el acto de succión y ver como en menos de diez
minutos se transformaba de chato en redondo como una esfera...]”.
Aspectos taxonómicos
Los triatominos representan un grupo de animales de la clase INSECTA. Dentro
de los 31 órdenes que abarcan los insectos, los triatominos se ubican en el orden
HEMIPTERA, el cual comprende actualmente tres subórdenes:
AUCHENORRHYNCHA, STERNORRHYNCHA, anteriormente ambos
conformaban el orden HOMÓPTERA, y HETERÓPTERA; todos tienen partes
bucales adaptadas para perforar y chupar (Barnes, 1977; Borror, Triplehorn &
Jhonson, 1989; Kendall, 2007).
Los insectos ubicados en el suborden HETERÓPTERA (del griego heteros-
diferente) se distinguen por poseer sus alas anteriores, denominadas hemiélitros,
con la mitad basal membranosa o más delgadas que la otra mitad distal, la cual es
más coriácea (Fig. 1); además, en los miembros del grupo la trompa, rostrum o
aparato succionador sale de la parte frontal de la cabeza (Fig. 2) (Barnes, 1977;
Borror et al., 1989; Kendall, 2007).
Figura 1. Hemiélitro de un Heteróptero.
Fuente: Tomado de [http://www.entomology.umn.edu/]
10
Figura 2. Rostrum (R) y sulcus estridulatorio (SS) de un Heteróptero-reduvídeo.
Fuente: Tomado de [www.scielo.br/scielo.php?pid.]
Este aparato picador/succionador les permite alimentarse de líquidos de diversa
naturaleza, característica ésta que permite agruparlos en fitófagos (fito= planta;
fago= alimentación), los cuales se alimentan de savia vegetal, entomófagos
(entomo= insecto; fago= alimentación) que son predadores de otros artrópodos al
succionarles sus fluidos, y hematófagos (hemato= sangre; fago= alimentación)
que necesitan de la sangre de los vertebrados para nutrirse y desarrollar sus
huevos (Barnes, 1977; Borror et al., 1989; Rojas, 2001; Meyer, 2005; Kendall,
2007).
De las 73 familias que integran a los Heterópteros (Meyer, 2005), los
triatominos se ubican en la familia REDUVIIDAE, que se distinguen de las
restantes, entre otros caracteres, por la posesión de un rostrum tri segmentado que
se fija sobre el sulco estridulatorio en el proesterno (Fig. 2) (Lent &
Wygodzinsky, 1979; Borror et al., 1989; Foltz, 2003).
TRIATOMINAE es una de las 31 subfamilias que componen a los reduvídeos;
dentro de sus características biológicas distintivas destacan antes que nada su
obligada hematofagia, y desde el punto de vista morfológico, la posesión de una
conexión membranosa entre los segundo y tercer segmentos del rostrum, que les
permite una amplia flexión del tercer segmento rostral en el acto de hematofagia
(Fig. 3) (Lent & Wygodzinsky, 1979).
Antes de entrar más detalladamente con los aspectos taxonómicos de
TRIATOMINAE a nivel de géneros y especies, es importante recalcar que los
triatominos no son los únicos heterópteros de hábitos hematofágicos, sino que
también los integrantes de las familias CIMICIDAE (Cimex sp.) y
POLYCTENIDAE (ectoparásitos de murciélagos) (Galvao, 2003).
11
Figura 3. Rostrum de un triatomino, nótese membrana entre segmentos 2 y 3.
Fuente: Tomado de [http://www.roberth.u-net.com/latrubo.jpg]
Hablando desde el punto de vista taxonómico, los primeros estudios sobre los
triatominos se iniciaron con los trabajos de De Geer en 1773, quien describió la
primera especie del grupo Cimex rubrofasciatus, la cual se conoce actualmente
como Triatoma rubrosfaciata. Sin embargo, se debe acotar que ya para 1758,
Carlos Linneo hacía referencia de la creación del orden HEMIPTERA en su
Sistema Naturae (Zeledón, 1983; Galvao, 2003). Para el siglo XIX, Latreille en su
obra de 1811 “Insectes de l’ Amerique équinoxiale” describió a Reduvius
dimidiatus y Reduvius geniculatus. En 1873, el entomólogo británico F. Walter
publicó su “catalogue of the Species of Hemiptera Heteroptera in the collection of
the British Museum”. Hasta 1907, antes de que C. Chagas descubriera la
importancia de los triatominos para la Salud Pública, se habían descrito 57
especies (Galvao, 2003). Desde 1911, con los trabajos del entomólogo brasileño
A. Neiva, hasta comienzos de los años 60, con los de varios investigadores (e.g.,
Pinto, Lent, Del Ponte, Ryckman) se hicieron numerosas descripciones específicas
(Galvao, 2003). La revisión más exhaustiva sobre la subfamilia la hicieron Lent &
Wygodzinsky (1979), donde reunieron hasta 112 especies, siendo una referencia
para cualquier investigador del área.
La subfamilia TRIATOMINAE está compuesta actualmente por alrededor de
140 taxonones, agrupados en 6 tribus y 18 géneros, incluyendo
ALBERPROSENIINI (Alberprosenia), BOLBODERINI (Bolbodera, Belminus,
Microtriatoma, Parabelminus), LINSHCOSTEUSINII (Linshcosteus),
CAVERNICOLINI (Cavernicola), RHODNIINI (Rhodnius, Psammolestes) y
TRIATOMINI (Triatoma, Meccus, Hermanlentia, Eratyrus, Mepraia,
Dipetalogaster, Panstrongylus, Nesotriatoma, Paratriatoma) (Galvão et al. 2003;
12
Forero et al., 2004; Poinar, 2005; Galvao & Angulo, 2006; Berenguer & Blanchet,
2007; Sandoval, Pabón, Jurberg & Galvao, 2007).
Importancia médica de los triatominos
La relevancia de los triatominos en la Salud Pública radica en su condición de
ser los vectores biológicos de la enfermedad de Chagas, tanto a nivel silvestre
como en los ambientes sinatrópicos, donde algunas especies transmiten la
enfermedad en humanos y/o sus animales domésticos, siendo las más importantes
T. infestans, Rhodnius prolixus y T. dimidiata (World health Organization
(W.H.O.), 1991; Carcavallo et al., 1998a).
La tripanosomiasis americana, o enfermedad de Chagas, es una protozoosis
ocasionada por el flagelado T. (Schizotrypanum) cruzi (Chagas, 1909)
(Kinetoplastida: Trypanosomatidae), siendo ubicado el mismo en el grupo
Stercoraria de los tripanosomas que contaminan a sus hospedadores vertebrados a
través de las heces de los triatominos-vectores (Hoare, 1972; Brener, 1992).
El parásito circula a nivel silvestre (ciclo enzoótico selvático o primario) entre
más de 200 especies pertenecientes a una gran variedad de órdenes de mamíferos
(hospedadores vertebrados), que le sirven de reservorios, y decenas de especies de
TRIATOMINAE (hospedadores invertebrados) [(Barreto, 1979; Lent &
Wygodzinsky, 1979; World health Organization (W.H.O.)., 1991; Carcavallo et
al., 1998a)].
La enfermedad de Chagas se caracteriza clínicamente por dos fases: la
aguda y la crónica, presentando la primera una infección activa que muestra
parásitos (tripomastigotes) circulando en sangre y en varios tejidos (amastigotes),
siendo el corazón el órgano más severamente afectado y en mayor frecuencia.
Durante esta fase clínica, el 3- 5% de los casos pueden ser severamente fatales,
aunque por lo general la fase puede pasar asintomáticamente (Köberle, 1968;
Rassi et al., 1992; Rossi & Bestetti, 1995).
La protozoosis es propia del continente americano, afectando 19 países, desde
el sur de los Estados Unidos de América hasta la patagonia de Argentina (Anexo
A), estimándose en 13 millones de personas infectadas con 3 a 3,3 millones de
casos sintomáticos de los cuales fallecen más de 50.000 cada año, y una
indidencia anual de 200.000 casos, considerándose que 100 millones de personas
13
se encuentran a riesgo (Carlier, 2003; W.H.O., 2003; Becerril & Romero, 2004).
Todos estos guarismos hacen de la tripanosomiasis americana una de las más
temibles enfermedades parasitarias en el Neotrópico [Panamerican Health
Organization (P.A.H.O.), 1996], arrojando pérdidas económicas valoradas en el
orden de los millardos de US$, por los gastos médicos y los años potenciales de
vida productivos perdidos (W.H.O., 1997; Carlier, 2003; Becerril & Romero,
2004).
Debido a la capacidad que tienen algunas especies de triatominos para
domiciliarse y alcanzar altas densidades poblacionales dentro de la habitación
humana, el parásito también circula en los ambientes sinantrópicos (ciclo
doméstico antropozootico o secundario), siendo el hombre el principal reservorio
doméstico, seguido por los perros, los gatos y los roedores domésticos (Maekelt,
1983; Zeledón, 1983; Días, 1992), pudiendo darse, así mismo, un ciclo
peridoméstico antropozootico o intermediario (Carcavallo, 1978; Ramírez-Pérez,
1985).
Situación de la enfermedad de Chagas en Venezuela
En Venezuela se debe a Enrique Tejera en 1919 la presentación del primer caso
de la enfermedad de Chagas en humanos (Puigbó, 2001). En los años 60-70, los
registros oficiales del Ministerio de Sanidad y Asistencia Social (M.S.A.S.)
arrojaban cifras de hasta cerca del 40% de seropositividad al T. cruzi (Mora-
Márquez, 1964; M.S.A.S., 1974; Novoa, 1985; P.A.H.O., 1984; Días, 1992;
Schofield, 1992; P.A.H.O., 1996; Acquatella, 2003). Con la puesta en marcha del
Programa Nacional contra la enfermedad de Chagas, mediante la implementación
del rociado de insecticidas de origen químico y la mejora de las viviendas, se ha
logrado reducir los índices de infestación de las viviendas de 17,9% a un 5%, y la
seropositividad de un 44,4% (1959- 1968) a un 11,7% en el periodo de 1980-85
(Villalobos & De Sequeda, 1991; Acquatella, 2003). Con la llamada “Iniciativa
de los países andinos” para interrumpir la transmisión vectorial de la enfermedad
de Chagas en Venezuela, se han obtenido resultados que han sido exitosos al
bajarse la incidencia de la infección en niños de 0-4 años, entre 1992 –1997, en un
90%, y las tasas de reinfestación en menos del 1,1%, aunque existen áreas que es
de más del 2,9% [Organización Mundial de la Salud, (O.M.S.), 2003; Acquatella,
14
2003]. Es significativo resaltar los recientes hallazgos, Añez et al. (1999b) en
áreas endémicas del Occidente de Venezuela, detectan hasta 59 casos agudos de la
Enfermedad de Chagas; sugiriendo estos hallazgos que pudiera existir un
subregistro oficial de casos, y de que la dolencia es aún un problema en las áreas
endémicas que se consideraron controladas durante las campañas de los 60´s
contra los triatominos domiciliarios, prediciéndose que la casuística de casos
agudos irá en aumento (Medrano- Mercado et al., 1996; Parada et al., 1997; Añez
et al., 1999b).
15
CAPÍTULO II
TRIATOMINAE DE VENEZUELA
Generalidades
De acuerdo a Benítez (2007), la primera alusión de la presencia de chipos para
Venezuela se hace en la obra “El Orinoco Ilustrado Historia Natural, Civil y
Geográfica de este gran río y de su caudalosa vertiente”, escrita por el sacerdote
Jesuita José Gumilla en 1741. Las primeras descripciones desde el punto de vista
taxonómico de la fauna triatomina en Venezuela se deben a C. Stål (1959). El
entomólogo brasileño C. Pinto realiza en 1926 la descripción de Eutriatoma
arthuri, señalando ocho especies triatominas para Venezuela, y 21 años después
Anduze, Vogelsang & Pifano (1947) reportan 12 especies. Para finales de la
década de los años 50, Cova-García & Suárez (1959) actualizan el número de
especies triatominas en 13 para el territorio nacional. En su obra de los “Chipos”,
Machado-Allison & Ramírez-Pérez (1967) incluyeron 15 especies de triatominos.
A comienzos de los años 70, la Organización Mundial de la Salud (O.M.S.)
organiza en nuestro país una “Unidad de Estudios de Vectores de la enfermedad
de Chagas”, y para el año 1977 agregan a la lista 3 nuevas especies, lo que
confirman Lent & Wygodzinsky (1979) dos años más tarde en su amplio y
magistral trabajo sobre la subfamilia Triatominae a nivel mundial. Desde esta
última Revisión hasta el presente, se le han añadido un total de dos especies
nuevas a la fauna triatomina del país, por lo que hasta el presente se han reportado
un total de 21 especies válidas (Ramírez-Pérez, 1985; 1987; Carcavallo et al.,
1999; Galvao, Carcavallo, Rocha & Jurberg, 2003).
Aspectos Taxonómicos y sistemáticos
Como bien lo indican Tartarotti, Azeredo-Oliveira & Ceron (2006), varios
eventos biogeográficos actuales permiten afirmar categóricamente que la
subfamilia TRIATOMINAE tiene su epicentro de origen y de expansión de su
diversidad a nivel del continente americano. En efecto, de las 140 especies
triatominas reconocidas como válidas en la actualidad, alrededor de 109 son
endémicas del Nuevo Mundo (Galvão et al., 2003; Forero et al., 2004; Poinar,
2005; Galvao & Angulo, 2006; Berenguer & Blanchet, 2007). Por otra parte, de
las 6 tribus y 18 géneros que integran al grupo, 5 de aquéllas
16
(ALBERPROSENIINI, BOLBODERINI, CAVERNICOLINI, RHODNIINI) y 16 de
éstos (Alberprosenia, Bolbodera, Belminus, Microtriatoma, Parabelminus,
Cavernicola, Rhodnius, Psammolestes, Meccus, Hermanlentia, Eratyrus,
Mepraia, Dipetalogaster, Panstrongylus, Nesotriatoma, Paratriatoma) se
distribuyen exclusivamente en el continente americano (Galvão et al. 2003;
Tartarotti et al., 2006). La tribu LINSHCOSTEUSINII, género Linshcosteus con 5
especies distribuidas en el subcontiente Indio, y Triatoma (TRIATOMINI) con 8
especies ubicadas en el Sudeste asiático, aunque este género también se ubica en
América (Galvão et al. 2003; Tartarotti et al., 2006). Es interesante resaltar la
ubicación cosmopolita-tropical de T. rubrofasciata, la cual se cree fue dispersada
mediante barcos alrededor del mundo, siendo considerada por lo tanto el ancestro
de las especies asiáticas (Schofield, 1988; Tartarotti et al., 2006). A partir de un
ancestro común, que se supone fueron Reduvídeos predadores que se adaptaron a
la hematofagia, los triatominos se irradiaron ampliamente ocupando una extensa
gama de nichos ecológicos (Gaunt & Miles, 2000; Tartarotti et al., 2006). En este
sentido, existen especies (e.g., T. tibiamaculata) que se adaptaron estrechamente a
nichos específicos alimentándose de fuentes sanguíneas exclusivas (especies
exquisitas), lo que sugiere una historia evolutiva más antigua, siendo este evento
lo más común en el grupo; por contraste, existen otras especies tales como los
principales vectores de T. cruzi al humano, que se expandieron y se adaptaron
perfectamente hacia los ambientes sinantrópicos (especies eclécticas)
alimentándose de varias especies de vertebrados, siendo este proceso adapatitvo
un evento más reciente (Gaunt & Miles, 2000; Tartarotti et al., 2006). A la luz de
estas evidencias discutidas, urge la necesidad de realizar estudios más amplios y
precisos acerca de los ecotopos y los procesos evolutivos en los cuales se
encuentran involucradas las especies triatominas, esto con la finalidad de dar las
bases para establecer de la manera más natural posible y objetiva el marco de
referencia de la taxonomía y sistemática de TRIATOMINAE, especialmente en lo
referente a las especies ubicadas en el territorio venezolano.
Una de las interrogantes que aún genera discusiones y controversias en el grupo
de expertos dedicados al estudio de TRIATOMINAE, es la de si esta subfamilia de
REDUVIIDAE es de origen monofilético o polifilético (Galvao, 2003 b; Tartarotti
17
et al., 2006). En efecto, como bien lo señala Galvao (2003), con datos
morfológicos de la Taxonomía y Sistemática de este grupo de Hemípteros, en su
amplia, y excelente, revisión sobre TRIATOMINAE, Lent & Wygodzinsky (1979)
lanzaron la propuesta acerca del origen monofilético de la subfamilia, basándose
en las siguientes premisas: i) hábito hematofágico; ii) presencia de una conexión
membranosa flexible entre el 2 y 3 segmento del rostrum que facilita la succión, y
iii) la pérdida de las glándulas abdominales dorsales en las nifas; monofilia que
fue apoyada por Hypsa et al. (2002) y Gaunt & Miles (2000), quienes se basaron
en la apariencia de la proteína salivar antitrombina. Por su parte, Hypsa et al.
(2002) apoyaron la Hipótesis de la monofilia, basándose en datos moleculares y
análisis cladístico de 57 especies triatominas de 3 tribus, tanto del Neotrópico
como del Viejo Mundo.
Por contraste, a finales de los años 80 del siglo pasado, Schofield (1988) y
después apoyados por Gorla, Dujardin & Schofield (1997), lanzó la hipótesis del
origen polifilético, i.e, de diversos linajes, de los triatominos, basándose
principalmente es aspectos ecológicos y biogeográficos. Este autor argumentaba
que la distribución geográfica discontinua entre el género Linshcosteus (India), y
la de especies raras del complejo T. rubrofasciata en Asia, aunado a la ausencia
de triatominos en Africa, justificaban el origen independiente de estos linajes
(Galvao, 2003). Además, estos proponentes sostienen que la hematofagia se
presentó varias veces durante la evolución de los Hemípteros, cuando de
predadores pasaron a alimentarse de la sangre de los vertebrados; esto explicaría
el porqué existen asociaciones estrechas entre varios géneros y especies de
TRIATOMINAE con los vertebrados, tal como ocurre por ejemplo con
Psammolestes y los nidos de aves, y C. pilosa con murciélagos; así como también
ayudaría a explicar las estrechas afinidades entre algunos grupos de triatominos y
otros de Reduvídeos (Gorla et al., 1997; Tartarotti et al., 2006).
La toma de decisiones acerca de cuál procedimiento seguir para establecer
relaciones de afinidad en los seres vivos, siempre estará, desafortunadamente,
influenciado por la subjetividad de la mente humana; sin embargo, se deben
introducir metodologías que traten de cotrarrestar en la medida de lo posible dicha
subjetividad. En este sentido, lo más recomendable pareciera ser utilizar
18
metodologías y filosofías tales como la cladística, pero empleándose para ello
datos de toda clase, incluyendo los de tipo morfológico, ultraestructural,
molecular y cualquier otro dato biológico de interés; con esto se pretende decir
que se adopte una posición más ecléctica, en la cual la visión de integralidad
funcione como un todo.
Listado o catálogo actualizado de las especies triatominas descritas en
Venezuela.
En esta sección se actualizará el Catálogo de las especies hasta ahora señaladas
para Venezuela. En cada una de las descripciones, se harán, enla medida que
existan referencias, comentarios taxonómicos, históricos, biológicos, rangos de
distribución y de importancia médica, para cada una de las especies en particular.
Alberprosenia goyovargasi Martínez & Carcavallo, 1977
Tanto los adultos como los estadios ninfales de esta especie triatomina fueron
descritas por el grupo de entomólogos de la “Unidad de Vectores de la
enfermedad de Chagas” de la O.M.S., que arribó a Venezuela en la década del 70
del siglo pasado (Martínez & Carcavallo, 1977; Carcavallo, Justo & Martínez,
1978). Desde entonces no se tiene nueva información sobre ella, por lo que su
distribución geográfica está circunscrita al estado Zulia (Municipio Faría), en el
bioma del “Bosque Seco Tropical” donde se le recolectó dentro de tronco seco de
árboles con huecos y túneles asociado con lagartos y serpientes (Martínez &
Carcavallo, 1977; Carcavallo, Justo & Martínez, 1978; Ramírez-Pérez, 1985;
1987). Sin embargo, el género Alberprosenia no es endémico para Venezuela, ya
que en 1980 se describió en Pará, Brasil, a A. malheiroi (Serra, Atzingen & Serra,
1987; Galvao et al., 2003).
Las especies del género Alberprosenia están entre las más diminutas de la
subfamilia TRIATOMINAE, midiendo los adultos de A. goyovargasi hasta 5 mm
(Carcavallo, Justo & Martínez, 1978; Ramírez-Pérez, 1985; 1987). Hasta el
presente no se ha descrito ninguna sinonimia de la misma, por lo que su status
taxonómico aparece estable. Sin embargo, es recomendable realizar
comparaciones, ya sean morfométricas y/o moleculares, con otras especies de
TRIATOMINAE, especialmente con A. malheiroi, de manera tal de establecer sus
relaciones filogenéticas. A. goyovargasi no ha sido capturada en el peri y/o
19
domicilio humano ni se le ha detectado infectada por T. cruzi (Carcavallo et al.
1998a, b; Sherlock, Carcavallo & Galíndez, 1997), por lo que Zeledón (1983) la
considera de ser exclusivamente sin posibilidades de éxito para colonizar la
vivienda humana.
Carcavallo, Justo & Martínez (1978) lograron criarla a nivel de laboratorio,
describiendo que esta especie triatomina es capaz de alimentarse cada siete días a
repleción sobre reptiles, aves, mamíferos y el humano; siendo además agresiva,
pudiéndose desarrollar en un amplio rango de temperaturas (14-29 ºC) con un
ciclo corto de mes y medio; así mismo, posee una buena sincronía entre la
ingurgitación y la defecación/micción, y se alimenta rápidamente (3-12 minutos)
y abandona su hospedador vertebrado lentamente (Carcavallo et al., 1978;
Ramírez-Pérez, 1985; 1987). Esta capacidad para alimentarse sobre humanos y su
agresividad, debe motivar a realizar más estudios, tanto eco-epidemiológicos
como etológicos, a nivel de campo para aclarar su real potencialidad en la
transmisión del T. cruzi.
Belminus pittieri Osuna & Ayala 1993
La descripción original de esta especie de la tribu Bolboderini fue hecha por
Osuna & Ayala (1993), a partir de un único ejemplar hembra colectado a 1.050
m.s.n.m. en Rancho Grande, parque nacional “Henry Pittier”, estado Aragua, en
la región centro-norte de Venezuela, de donde es endémica (Galvao et al., 2003).
Como en la gran mayoría de las 8 especies que integran al género Belminus, es
poco lo que se sabe sobre las mismas en relación con su biología, ecotopos e
importancia en la transmisión del T. cruzi, siendo capturados un número reducido
de ejemplares y teniendo el género una distribución geográfica discontinua
(Sandoval et al., 2004; Sandoval, Gutiérrez & Pabón, 2005; Sandoval et al.,
2007); generalmente este género se asocia con hábitos arbóreos silvestres, algunas
veces junto a bromealiáceas, donde conviven con didélfidos, bradipódidos
(perezosos), roedores, largartos o insectos blatéridos (Lent & Wygodzinsky,
1979; Carcavallo et al., 1998a,b; Sandoval et al., 2004; Sandoval et al., 2005),
aunque desafortunadamente Osuna & Ayala (1993) no describieron el hábitat de
B. pittieri, desconociéndose asimismo sus fuentes alimentarias. Sin embargo, el
parque nacional “Henry Pittier” a los 1.000 m.s.n.m. posee una zona de vida de
20
selva nublada con alta pluviosidad, típico de la Cordillera de la Costa (Ewell,
Madriz & Tossi Jr., 1976), por lo que se supone que B. pittieri, como la gran
mayoría de Bolboderini, se encuentra adaptada a esta condición bioclimática (Lent
& Wygodzinsky, 1979). Algunas especies de este género se han capturado dentro
de la habitación humana e infectados naturalmente con flagelados de T. cruzi, e
inclusive se han observado alimentándose, aunque en condiciones de laboratorio,
a expensas de ejemplares ingurgitados de R. prolixus, y poseen apetencia hacia la
sangre humana, lo que obliga a realizar estudios más detallados para definir el
papel vectorial potencial de éstos en la transmisión de la enfermedad de Chagas
(Lent & Wygodzinsky, 1979; Carcavallo et al. 1998a, b; Sandoval, Joya,
Gutiérrez & Angulo, 2000; Sandoval et al., 2004; Sandoval et al., 2005). En el
país urge la necesidad de aumentar las capturas de ejemplares de B. pittieri, en un
intento por describir su holotipo masculino y estadios ninfales, lograr su
colonización, e incrementar de esta manera el conocimiento de su biología
general, especialmente sus apetencias alimentarias y patrones de defecación,
distribución geográfica, infección natural con T. cruzi, así como indagar sus
afinidades taxonómicas y sistemáticas con las demás especies dentro del género y
las restantes tribus de TRIATOMINAE.
Belminus rugulosus Stal, 1859 (Anexo B)
A pesar de que se conoce su descripción desde 1859 de ejemplares
colombianos, es poco lo que se sabe de la biología y ecología de esta especie
perteneciente a la tribu Bolboderini. Su distribución en Venezuela abarca el
Distrito Federal, recolectado por Walker (1873) como Conorhinus diminutus, y el
estado Aragua, descrito por Martínez & Carcavallo (1976), a partir de un macho
alotipo colectado dentro de una vivienda de “El Limón”, atraído por la luz
artificial; se le cita como fuente alimentaria a Bradipódidos (Carcavallo et al.
1998a, b). A juzgar por las localidades donde se le ha capturado, B. rugulosus se
encuentra adaptado a los “Bioma húmedo tropical” y “Bioma muy húmedo
premontano” (Ramírez-Pérez, 1985; 1987).
Hasta el presente, sólo se han detectado dos sinonimias hace más de un siglo
para esta especie: Conorhinus diminutus Walker, 1873 y Marlianus diminutus
Distant, 1902, lo que lleva a pensar en la estabilidad de su status taxonómico; sin
21
embargo, es necesario recolectar material entomológico para establecer las
relaciones de afinidad con sus congéneres.
Zeledón (1983, pág. 386) considera a las especies del género Belminus de estar
incluidas en el grupo de triatominos que viven exclusivamente de forma silvestre,
con exigencias ecológicas que “hacen pensar que no se adaptarían al ambiente
sinantrópico”. No obstante lo dicho, TRIATOMINAE posee una amplia plasticidad
para irse adaptando a la domiciliación (Dujardin, Schofield & Panzera, 2000), por
lo que se necesita realizar estudios, sobre todo a nivel ecológico, para determinar
con mayor exactitud la potencialidad de B. rugulosus como vector de T. cruzi,
aunque hasta el presente no existen reportes de que sea susceptible a su infección,
o de que se haya encontrado naturalmente infectado (Sherlock et al., 1997). Así
mismo, se deben hacer trabajos para recolectar ejemplares y lograr su
colonización, para conocer más detalladamente su biología.
Microtriatoma trinidadensis (Lent, 1951) (Anexo B)
Esta especie de Bolboderini, fue descrita originalmente por Lent (1951), a partir
de ejemplares capturados en la isla de Trinidad (Arina), pero dentro del género
Bolbodera (Lent & Wygodzinsky, 1979). Luego, Prosen & Martínez (1952) crean
el género Microtriatoma, describiendo una nueva especie M. mansosotoi, y
pasando a B. trinidadensis a este nuevo género. En su revisión de
TRIATOMINAE, Lent & Wygodzinsky (1979) dan como sinonimia de M.
trinidadensis a M. mansosotoi, describiendo además su estadio ninfal V. Por su
parte De La Riva, Matías, Tórrez, Martínez & Dujardin (2001) describen sus
estadios ninfales. Al registrarse sinonimias a nivel génerico y específico en M.
trinidadensis por tan experimentados entomólogos expertos en la taxonomía de
TRIATOMINAE, como lo son los Doctores Herman Lent y Rodolfo Carcavallo,
habla a favor de la necesidad de implementar al menos una técnica
complementaria para la identificación y clasificación, incluyendo la morfometría
y los análisis isoenzimáticos y de ADN (Costa et al., 1997; Schachter- Broide,
Dujardin, Kitron & Gurtler, 2004; Dos Santos et al., 2007). El primer hallazgo de
esta especie en Venezuela se debe a Carcavallo, Barreto, Martínez & Tonn (1976),
quienes la preportan a partir de material entomológico capturado en la población
de “Quebrada Seca”, Municipio Río Caribe del estado Sucre, en la región nor-
22
oriental. Los mismos fueron capturados entre Bromeliáceas epífitas junto a
ejemplares de R. robustus; así mismo, se le ha capturado en “El Pueblito”,
Municipio Tucupita del actual estado Delta Amacuro (Carcavallo et al., 1976;
Ramírez-Pérez, 1985; 1987). Dentro de sus hábitats y fuentes alimentarias, a M.
trinidadensis se le ha capturado también en palmeras y otros árboles, dentro de
hojas con nidos, en asociación con Didelphis marsupialis, roedores, murciélagos y
Bradipodidae; inclusive se han atrapado ejemplares dentro de las casas atraídos
por la luz (Carcavallo et la., 1976; Carcavallo et al. 1998a, b). Bajo condiciones
de laboratorio se le ha alimentado sobre ratones por un largo periodo, pero
después muere, aunque en otras oportunidades ha rechazado la oferta sanguínea
de varios hospedadores vertebrados (Miles, De Souza & Povoa, 1981; De La Riva
et al., 2001).
A esta especie también se le ha capturado en otros países, incluyendo Bolivia,
Brasil, Colombia, Panamá, Perú, Suriname y Trinidad (Lent & Wygodzinsky,;
Galvao et al., 2003).
De La Riva et al. (2001) resaltan el hecho de haberse capturado ejemplares de
M. trinidadensis en el peridomicilio humano junto a gallineros en Bolivia, como
un ejemplo de la adaptación que sufren los triatominos a los ambientes
sinantrópicos. Así mismo, los autores llaman la atención de la asociación
detectada entre esta especie con R. stali de la cual se alimentan de sus heces, que
es similar a la señalada con R. robustus en Venezuela por Carcavallo et al. (1976).
Es posible que exista una asociación biológica de cleptohematofagismo entre estas
especies, tal como ocurre en especies de Belminus, otro género de Bolboderini. En
efecto, B. peruvianus y B. herreri se les ha observado esta conducta sobre P.
herreri y R. prolixus, respectivamente (Dujardin et al., 2000; Sandoval et al.,
2000; De La Riva et al., 2001). En virtud de lo discutido, y aunado al hecho de
que a M. trinidadensis se le ha encontrado infectada con T. cruzi (Sherlock et al.,
1997), habla a favor de indagar con profundidad y más detalle su papel en la
transmisión zoonótico y antropozoonótica del agente etiológico de la
tripanosomiasis americana.
Cavernicola pilosa Barber, 1937
23
El género Cavernicola comprende actualmente dos especies, C. lenti y C.
pilosa. La primera se encuentra circunscrita a la amazonia brasileña, mientras que
la segunda a Brasil, Colombia, Panamá, Perú y Venezuela (Lent &
Wygodzinsky,1979; Galvao, 2003). En Venezuela, fue descrita por primera vez
por Pifano & Ortiz (1952) en la población de “San Carlos de Río Negro”, en el
actual estado Amazonas. Valderrama & Lizano (1976), describieron sus estadios
ninfales con material entomológico colectado en los alrededores de Caracas, D.F.
También ha sido colectada en los estados Cojedes, Portuguesa, Táchira y Lara
(Galvao et al., 2003). C. pilosa es una especie triatomina que siempre se le ha
considerado de poseer hábitos estenofágicos, que se alimenta de murciélagos, a
los cuales les transmite Schisotrypanum (T. vespertilionis) (Días, Mello, Costa,
Dasmaceno & Azevedo, 1942; Lent & Wygodzinsky, 1979; Sherlock et al., 1997;
Carcavallo et al. 1998a, b). Inclusive, cuando se le mantiene a nivel de laboratorio
sólo acepta alimentarse sobre murciélagos, tardando en promedio 93 días en
completar su ciclo de huevo a imago (Carcavallo, Tonn, González & Otero,
1976b). A pesar de que se le ha capturado en el domicilio humano (Gomes &
Pereira, 1977), no obstante, esta especie no pareciera jugar un papel importante en
el ciclo domiciliario del T. cruzi. Sin embargo, su papel a nivel zoonótico requiere
más estudios, toda vez que se ha reportado su infección natural con T. cruzi (Días,
Mello, Costa, Damasceno. & Azevedo, 1942; Sherlock et al., 1997; Carcavallo et
al. 1998a, b). Así mismo, se debe ampliar los estudios de su rango ecológico, el
cual se ha reportado de habitar desde bosques tropical húmedos hasta los secos
entre los 100 – 1.200 m.s.n.m. (Lent & Wygodzinsky, 1979).
Torrealbaia martinezi Carcavallo, Jurberg & Lent, 1998: sinonimia de
Amphibolus (Harpactoninae).
Dentro de la Tribu Cavernicolini, Carcavallo, Jurberg & Lent (1998) crearon un
nuevo género, Torrealbaia, monotípico, T. martinezi, a partir de material
entomológico capturado en el estado Portuguesa, Venezuela. En ese trabajo, los
autores remarcaron que este nuevo género propuesto tenía muchas características
intermedias entre Cavernicolini y otras subfamilias de Reduviidae, como por
ejemplo el género Amphibolus de Harpactorinae, teniendo un rostrum entre
reduvídeos predadores y hematófagos, pero que sin embargo tenían una
24
distribución diferente: Torrealbaia en el Neotrópico y Amphibolus en el
Paleotrópico, por lo que aducían que era improbable que este fuera introducido
por ser sedentario. Seis años después, Forero, Weirauch & Baena (2004) al
analizar ejemplares de A. venator de la misma localidad típica de donde
describieron a T. martinezi, demostraron después de un estudio morfológico
comparativo que en realidad T. martinezi es un verdadero Harpactoniae del
género Amphibolus.
El hecho que tres reconocidos expertos en TRIATOMINAE y más ampliamente
en Hemípteros-Reduvídeos, como lo son los entomólogos Carcavallo, Jurberg &
Lent, se hayan equivocado aún a nivel de subfamilias, nos da un idea de lo difícil
que es decidir cuál (es) caracteres son más importantes que otros a la hora de
decidir relaciones de afinidad. De allí la necesidad de utilizar herramientas
complementarias que ayuden a vencer la siempre omnipresente subjetividad del
investigador, i.e., realizar en la medida de lo posible relaciones de afinidad lo más
naturalmente posible. Una de las metodologías que se han implementado en este
sentido en REDUVIIDAE es la cladística, sin embargo, su aplicación para
solucionar los problemas de afinidad de 1.000 géneros de Reduvídeos es
prácticamente imposible (Schaefer, 2005).
Psammolestes arthuri (Pinto, 1926)
Esta especie fue identificada por Pinto (1926) a partir de insectos
recolectados por E. Tejera en Venezuela, y sus estadios ninfales fueron descritos
por Aldana et al. (1996). Su distribución geográfica abarca además de Colombia,
los siguientes estados del país: Aragua, Cojedes, Miranda, Carabobo, Mérida,
Guárico, Trujillo, Portuguesa, Yaracuy, Anzoátegui, Apure, Lara, Táchira,
Barinas y Monagas (Lent & Wygodzinsky, 1979; Ramírez-Pérez, 1985; 1987;
Galvao et al., 2003); ubicándose en zonas de vida biogeográficas diversas,
incluyendo el Bosque muy Seco Tropical, Bosque seco Tropical, Bosque espinoso
Premontano y el Bosque seco premontano (Ramírez-Pérez, 1985; 1987).
Similarmente a C. pilosa, P. arthuri es una especie triatomina de hábitos
considerados generalmente estenofágicos, siendo asociada con nidos de las aves
paseriformes Phacellodomus rufifrons (“cucarachero de monte”; “guaiti”)
(Furnariidae), Troglodytes aedon, T. musculosus (Troglodytidae) y
25
Campylorhynchus zonatus (Dendrocolaptidae), junto a roedores, ofidios y
anfibios (Pifano, 1938; Lent & Wygodzinsky, 1979; Aldana, Lizano, Ramón &
Valderrama, 1996; Carcavallo et al. 1998a, b). Como ha sido encontrada
naturalmente infectada con T. cruzi (Pifano, 1938; Sherlock et al., 1997), lo que
indica que se alimenta de mamíferos u otros vertebrados, se necesita indagar su
papel en la transmisión zoonótica de la tripanosomiasis americana, lo que podría
dispersar la protozoosis a nivel peridoméstico, todo esto a pesar de que siempre se
le asocia con aves, las cuales son refractarias al flagelado (Kierszebaum, Ivanyi &
Budzco, 1976).
Es importante resaltar que la especie P. salazari considerada por Aldana et al.
(1996) como nueva para la ciencia a partir de insectos capturados en el estado
Apure, Sur de Venezuela, en realidad es una sinonimia de P. arthuri, tal como lo
verificó Lent (1997). Lo cual no es difícil de comprender, toda vez que las tres
especies que integran al género, i.e., P. coreodes, P. arthuri y P. tertuis, no se
distinguen fácilmente desde el punto de vista morfológico (Lent & Wygodzinsky,
1979; Aldana et al., 1996); de allí que se insiste en la necesidad de complementar
los estudios morfológicos tradicionales con otros tales como la morfometría,
electroforesis de isoenzimas o patrones de ADN/ARN (Costa et al., 1997;
Schachter- Broide, Dujardin, Kitron & Gurtler, 2004; Dos Santos et al., 2007).
Rhodnius brethesi Matta, 1919
R. brethesi es una especie triatomina selvática de la región Amazónica (Brasil,
Colombia y Venezuela), encontrándose en altitudes desde los 0 hasta los 500
m.s.n.m. (Ramírez-Pérez, 1985; Rebelo, Barros & Mendes, 1998; Galvao et al.,
2003). Esta especie habita especialmente en las fibras colgantes de la palmera
Leopoldina piassaba, denominada localmente “chiquichique” o “marama” y en la
amazonia brasileña como “ piaçaba”, alimentándose principalmente de roedores,
reptiles y didélfidos que se refugian en la misma, así como también de los obreros
que extraen la fibra o paja de la piaçaba, de allí el nombre de“piolho da piaçaba”,
incriminándosele de trasmitirles la tripanosomiasis americana, ya que se ha
demostrado su infección natural con T. cruzi (Pifano, 1969; Coura, Junqueira,
Giordano & Funatsu, 1994; Coura, Junqueira, Bóia & Fernandes 1999; Coura,
Junqueira, Fernandes, Valente & Miles, 2002; Rocha, Santos, Cunha, Jurberg &
26
Galvão, 2004). Así mismo, se le capturado en cuevas, entre otras especies, de
Dasypus novemcinctus (Dasypodidae). Existen registros de que a R. brethesi se
le ha capturado en ranchos atraídos por la luz, y se le considera de ser muy
agresiva hacia el hombre, especialmente en ambientes silvestres, de allí que la
transmisión en la amazonia brasileña de la enfermedad de Chagas se cree que sea
a este nivel de ecotopos naturales (Cova-García & Suárez, 1959; Pifano, 1969;
Coura et al., 1994; Carcavallo et al. 1998a, b).
Bajo condiciones de laboratorio R. brethesi ha demostrado aspectos biológicos
que lo hacen de un excelente vector del T. cruzi; así, esta especie tarda en realizar
su ciclo vital entre 115 – 139 días; pica rápido y tiene una alta voracidad al
necesitar picar varias veces, hasta 27, a su hospedador; defeca varias veces y tarda
en hacerlo hasta 10 minutos después de su alimentación (Rocha et al., 2004).
Debido a que la identificación específica para algunos grupos de especies
dentro del género Rhodnius resulta difícil, las mismas se han agrupado en
“complejos de especies” o también mediante técnicas cladísticas en “clados”
(Monteiro, Wesson, Dotson , Schofield & Beard, 2000; Carcavallo, 2007). El
status taxonómico de esta especie no pareciera tener problemas, toda vez que en
más de 80 años desde su descripción sólo se ha registrado una sinonimia [R.
prolixus Neiva & Pinto, 1923 (no Stal)], y el cual fue confirmado con técnicas
moleculares (Monteiro et al., 2000). La importancia de R. brethesi como vector
de la enfermedad de Chagas en la Amazonia venezolana requiere de estudios más
detallados, ya que existen pocos reportes de su presencia en la zona, y de hace
varias decenas de años atrás. Es necesario complementar la identificación de las
especies del género Rhodnius, con otras técnicas, especialmente la moleculares, ya
que muchas de ellas son difíciles de distinguir y/o son crípticas (Monteiro et al.,
2000).
Rhodnius neivai Lent, 1953
Rhodnius neivai fue descrita originalmente por el hemipterólogo brasileño
Herman Lent en el año de 1953, a partir de ejemplar hembra recolectado en el
caserío Parapara (Municipio Camacaro) del estado Lara, en la región semiárida de
Venezuela (Lent, 1953; Lent & Wygodzinsky, 1979). Su distribución abarca
igualmente las zonas de vida del Bosque muy Seco Tropical y Monte Espino
27
Tropical de los estados venezolanos de Falcón y Zulia, y el Departamento del
César en la República de Colombia (Galvao et al., 2003).
En condiciones silvestres a R. neivai se le ha capturado en huecos de árboles
muertos, o en las palmeras Copernitia tectorum y Scheelea sp. (Carcavallo, Tonn
& Jiménez, 1976; Lent & Wygodzinsky, 1979; Carcavallo et al. 1998a, b). Se le
ha recolectado ocasionalmente en ambientes sinantrópicos, aunque no ha logrado
colonizar la vivienda humana (Lent & Wygodzinsky, 1979; Carcavallo et al.
1998a, b); no obstante, su potencialidad vectora no debe descuidarse, toda vez que
los cambios producidos por el humano al ambiente ha propiciado que los
triatominos, como muchos otros vectores de enfermedades metaxénicas, se estén
adaptando cada vez más a la sinantropía, además que se ha demostrado una
amplia valencia ecológica y mucha agresividad (Cabello, Lizano & Valderrama,
1987; Cabello, 1999). Así mismo, debe tenerse en cuenta otras características
acerca de su potencialidad vectorial. En este sentido, a R. neivai se le ha infectado
experimentalmente con T. cruzi (Sherlock et al., 1997) y tiene apetencia por la
sangre humana, además de aves domésticas y otros animales domésticos
(Carcavallo et al. 1998a, b); exhibe canibalismo, lo que puede permitir que sus
ninfas se infecten naturalmente con T. cruzi (Schaub, 1988; Cabello, 2001). Un
detalle importante sobre esta especie, es que no posee una resistencia al ayuno
prolongado, lo que la hace más proclive al control de sus poblaciones (Cabello,
2001). Otros datos biológicos de importancia epidemiológica, indican que los
estadios ninfales tardan entre 56 y 119 días en alcanzar la adultez; las ninfas III de
esta especie poseen el mayor índice de defecación, y todos los estadios realizan la
ingesta sanguínea en menos de 15 minutos, la que inician entre 0-3 minutos; La
frecuencia de apareamiento, la fecundidad y fertilidad es decreciente durante toda
su vida; los machos de R. neivai copulan a los seis días después de la emergencia
y más de una vez en 24 horas, mientras estén bien alimentados; la oviposición es
menor en hembras vírgenes (Coello, 1992; Cabello, Lizano & Valderrama, 1998;
Aldana, Lizano, Rodríguez & Valderrama, 2001). Dentro de las 16 especies que
integran al género Rhodnius (Galvao, 2003), R. neivai posee un color oscuro
prácticamente uniforme que la distingue de todos sus congéneres, lo que
seguramente ha repercutido para la estabilidad de su status taxonómico, debido a
28
que en más de 50 años no se ha descrito ninguna sinonimia (Lent &
Wygodzinsky, 1979).
Rhodnius pictipes Stal, 1872 (Anexo B)
Como bien lo indica Ramírez-Pérez (1985), esta especie triatomina del género
Rhodnius, fue descrita por vez primera en Venezuela por Hase (1932). Su
distribución geográfica abarca a Belice, Brasil, Colombia, Ecuador, Guyana,
Guyana Francesa, Perú, Surinam y Trinidad (Lent & Wygodzinsky, 1979;Galvao
et al., 2003). En relación con su distribución en Venezuela, la misma se le ha
capturado en los estados Anzoátegui, Apure, Aragua, Bolívar, Carabobo, Cojedes,
Falcón, Mérida, Miranda, Monagas, Portuguesa, Táchira, Trujillo, Sucre,
Yaracuy, Zulia y Delta Amacuro, en zonas de vida que van desde el Bosque Seco
Tropical, Bosque Húmedo Tropical, Bosque Seco Premontano, Bosque Húmedo
Premontano y el Bosque muy Húmedo premontano (Lent & Wygodzinsky,
1979;Ramírez-Pérez, 1985; Galvao et al., 2003).
R. pictipes es una especie considerada de hábitos generalmente silvestres,
asociada a palmeras (Acrocomia sclerocarpa, Copernitia australis, Orbignya
speciosa, Jessenia policarpa, Maximilliana regia, Scheelea sp. y Attalea sp.) y
bromeliaéceas (Aechmea sp), así como también a cuevas de mamíferos y árboles
huecos; dentro de sus fuentes de alimentación están: aves, murciélagos,
marsupiales (D. marsupialis), roedores y lacertilios (Lent & Wygodzinsky, 1979;
Guerrero & Scorza, 1981; Ramírez-Pérez, 1985; Carcavallo et al. 1998a, b).
Como ocurre actualmente con muchas especies integrantes de TRIATOMINAE, R.
pictipes presenta un grado de adaptación a los ambientes sinantrópicos. En este
sentido, se le ha detectado en el peri y domicilio humano, atraídos ocasionalmente
hacia la luz, donde se alimenta de aves de corral, palomas, perros y el humano, e
inclusive existen reportes de que forma pequeñas colonias a nivel peridomiciliar
en la amazonia (Lent & Wygodzinsky, 1979; Carcavallo et al. 1998a, b; Valente,
Valente & Pinto, 2007). Aunque R. pictipes es una especie triatomina poco
agresiva y poco ágil, y que finge estar muerta cuando se le molesta, su papel
como vector de de la enfermedad de Chagas no debe subestimarse, si se toma en
cuenta las características ya señaladas, y el hecho de que se le ha detectado
infectada naturalmente con T. cruzi, incluyendo a poblaciones venezolanas, e
29
involucrada en la transmisión oral, por ingestión del jugo de açaí, de este
flagelado en la amazonia brasileña (Otero, Carcavallo & Tonn, 1976; Lent &
Wygodzinsky, 1979; Sherlock et al., 1997; Valente et al., 2007).
Las especies del género Rhodnius forman complejos de morfo-especies
crípticas, muchas veces difíciles de diferenciar (Monteiro et al., 2000), no siendo
R. pictipes y sus congéneres del complejo pictipes (R. pictipes, R. amazonicus, R.
paraensis, R. stali) la excepción, requiriéndose por lo tanto de utilizar
herramientas taxonómicas complementarias a la hora de decidir acerca de la
identificación específica, especialmente a nivel de los estudios epidemiológicos.
En este sentido, Lent, Jurberg & Galvao (1993) describieron a R. stali como una
especie nueva, a partir de material entomológico considerados anteriormente
como “R. pictipes” por los mismos autores, lo que da una idea de la dificultad de
la taxonomía del grupo, aun para uno de los más destacados taxónomos de
TRIATOMINAE, como lo es el Dr. Herman Lent. En este mismo orden de ideas,
Aldana, Lizano & Valderrama (2003), revisaron el status taxonómico de una
colonia venezolana de R. pictipes, mantenida en su laboratorio por más de 12
años. Los autores concluyeron que la morfología de la genitalia maculina, un
carácter taxonómico de peso en la taxonomía del grupo, de R. pictipes estudiada
por ellos presenta una amplia variabilidad morfológica, que muchas veces
coincide o no con las de la consideradas típicas para R. pictipes y R. stali,
sugiriendo que esta estructura no pareciera ser un carácter taxonómico estable. Sin
embargo, estos autores no utilizaron ninguna herramienta complementaria de
identificación en la comparación, ni se hizo referencia al trabajo de Berenguer &
Pluot-Sigwalt (2003), donde revalidan a R. amazonicus, especie muy afín a R.
pictipes, y con los mismos problemas taxonómicos. A la luz de lo discutido, se
desprende la conclusión de que se deben ampliar los estudios de campo para
recolectar nuevo material entomológico de esta especie, pudiéndose de esta
manera verificar su status taxonómico. Esto dicho adquiere mayor relevancia, si
se toma en cuenta que a R. stali, la cual posee patrones electroforéticos de ADN y
de hemo-proteínas de las glándulas salivares disímiles a los de sus congéneres
más cercanos (Soares et al., 2000; Naegele , Da Costa & Da Rosa , 2006), se le
ha incriminado como posible vector de la enfermedad de Chagas en Bolivia,
30
donde se le ha capturado formando colonias en ambientes sinantrópicos (Matías,
de La Riva, Martínez, Tórrez & Dujardin, 2003). Para resaltar esta discusión, se
presenta, igualmente, el caso de la sinonimia de R. amazonicus Almeida, Santos &
Sposina, 1973 dada para R. pictipes por Lent & Wygodzinsky (1979), al
considerar que el único ejemplar de la descripción presentaba características
anómalas. Sin embargo, Berenguer & Pluot-Sigwalt (2003) revalidaron a R.
amazonicus, a partir de material entomológico que se consideró “atípico” de R.
pictipes.
Rhodnius prolixus Stal, 1859- Rhodnius robustus Larrousse, 1927
R. prolixus es reconocido como el principal vector de la enfermedad de Chagas
en Venezuela, Colombia y en varios países de Centroamérica; en Venezuela se
distribuye en todo el territorio nacional (Lent & Wygodzinsky, 1979; Ramírez-
Pérez, 1985; 1987; Galvao et al., 2003), siendo una especie perfectamente
adaptada a colonizar la vivienda humana, aunque también existen poblaciones
silvestres (Zeledón, 1983). Por el contrario, R. robustus se le ha considerado ser
una especie de hábitos silvestres asociada exclusivamente a palmeras y que
ocasionalmente era atraída por la luz artificial (Lent & Wygodzinsky, 1979;
Carcavallo et al. 1998a, b; Feliciangeli et al., 2002; Villegas, Feliciangeli &
Dujardin, 2002).
R. prolixus es seguramente la especie triatomina mejor estudiada, existiendo
colonias en numerosos laboratorios alrededor del mundo. Dentro de las
interrogantes que se necesita responder actualmente es acerca del origen de sus
poblaciones domésticas y sobre la diferenciación, tanto morfológica y
genéticamente, con la especies del complejo de especies crípticas “R. robustus”,
donde existen varios vectores alternos (Villegas et al., 2002; Paván & Monteiro,
2007). Esto tiene mucha importancia desde el punto de vista epidemiológico y
práctico, ya que si R. prolixus - R. robustus es una misma entidad biológica,
entonces se dificulta el control vectorial, ya que las reinvasiones serán poco
probables de evitar. En el caso particular de la región occidental de Venezuela,
Feliciangeli et al. (2002), han presentado evidencia con técnicas moleculares
sobre la transmisión de T. cruzi por R. robustus a la población humana
extradomiciliarmente, ya sea que atraído por la luz pique a las personas en áreas
31
donde no existan poblaciones intradomiciliares de R. prolixus, o afuera de la
vivienda. En este mismo orden de ideas, Villegas et al. (2002), han demostrado
que poblaciones silvestres de R. robustus capturadas en palmeras del estado
Mérida y domiciliarias de R. prolixus difieren morfométricamente. A pesar de
estas evidencias, se necesita aumentar los muestreos en otras áreas endémicas del
país, para poder dilucidar el papel específico de ambos vectores. Por otra parte,
esclarecer esta problemática taxonómica-epidemiológica resultará compleja, toda
vez que Monteiro et al. (2003) detectan mediante la búsqueda de haplotipos en la
región amazónica brasileña-venezolana, que R. robustus es un complejo de
especies.
Es interesante comentar, que como método complementario para el estudio
taxonómico de especies crípticas, especialmente en el género Rhodnius, en
Venezuela, se ha implementado el estudio de los “patrones de comportamiento
diferencial” frente a diversos estímulos (e.g., temperatura, olor), encontrándose
diferencias etológicas significativas entre especies crípticas R. prolixus, R.
robustus y R. neglectus (Hernández, Valderrama & Lizano, 1982; Cazorla, 1985).
Eratyrus cuspidatus Stal, 1859 (Anexo B)
El gran médico tropicalista venezolano E. Tejera describe en 1919 reporta por
primera vez para el país la presencia de esta especie triatomina (Ramírez-Pérez,
1985). Su distribución en el territorio nacional abarca hasta los 1.000 m.s.n.m., en
los estados Anzoátegui, Aragua, Falcón, Trujillo, Yaracuy, Táchira, Sucre y Zulia;
así mismo, se le ha capturado en Colombia, Ecuador, Guatemala, México,
Panamá, Costa Rica y Perú (Lent & Wygodzinsky, 1979; Ramírez-Pérez, 1985;
Zeledón, Ugalde & Paniagua, 2001; Galvao et al., 1998; 2003).
A E. cuspidatus se le considera una especie de hábitos selváticos asociada a
endentados y murciélagos en palmeras, huecos de árboles y cuevas, que
ocasionalmente es atraído por la luz artificial e invade los ambientes
sinantrópicos, pero que hasta ahora no ha sido capaz de establecer colonias
intradomiciliarias, aunque en Colombia se han establecido poblaciones peri y
domiciliares y se le ha incriminado como vector (Lent & Wygodzinsky, 1979;
Zeledón, 1983; Moreno, Tabares & Jaramillo, 1996; Cortés & Suárez, 2005; Dib
et al., 2005). Sin embargo, hay que tener presente su potencialidad como vector de
32
T. cruzi. En efecto, E. cuspidatus es una especie que se la ha detectado infectada
naturalmente con T. cruzi (Lent & Wygodzinsky, 1979; Carcavallo et al. 1998a, b;
Sherlock et al., 1997); además, posee las siguientes características biológicas que
la hacen un excelente vector: reacción termo-rostral 1,3 – 9,6 minutos; ninfas
tardan entre 2,3 a 4,8 días en tener su primera ingesta sanguínea; las ninfas V
pueden ingerir hasta 250 mg de sangre; defeca mientras se alimenta (Moreno et
al., 1996).
A la luz de estos datos presentados, urge la necesidad de ampliar los estudios
sobre las poblaciones venezolanas de E. cuspidatus, y establecer su real
potencialidad vectora. El género Eratyrus comprende dos especies, incluyendo a
E. mucronatus y E. cuspidatus, las cuales son muy fáciles de identificar
morfológicamente, por lo que sus status taxonómicamente aparecen estables.
Eratyrus mucronatus Stal, 1859
Esta especie triatomina fue señalada inicialmente en Venezuela por Medina
(1945), distribuyéndose en los estados Yaracuy, Aragua, Barinas, Carabobo,
Guárico, Mérida, Monagas, Portuguesa, Zulia, Cojedes, Falcón, Lara, Sucre,
Trujillo y Táchira, así como también en varios países, incluyendo Bolivia, Brasil,
Colombia, Ecuador, Guatemala, Guyana, Guyana Francesa, Panamá, Perú,
Surinam y Trinidad (Lent & Wygodzinsky, 1979; Ramírez-Pérez, 1985;
1987;Galvao et al., 1998; 2003).Similarmente como su especie afín E. cuspidatus,
E. mucronatus puede habitar en zonas biogeográficas variables, incluyendo el
Bosque Seco Tropical, Bosque Húmedo Tropical, Bosque Seco Premontano,
Bosque Húmedo premontano y Bosque muy Húmedo premontano, y
adicionalmente E. mucronatus en el Bosque Húmedo montano bajo (Ramírez-
Pérez, 1985; 1987).
Generalmente se le considera de poseer hábitos silvestres en asociación con
mamíferos en palmeras, cuevas y huecos de árboles, y ocasionalmente es atraída a
la vivienda humana (Carcavallo et al. 1998a, b). No obstante, el hecho de
habérsele detectado naturalmente infectada con T. cruzi (Lent & Wygodzinsky,
1979; Sherlock et al., 1997), y el hallazgo por Soto, Barazarte & Molina (2001) de
ninfas de esta especie debajo de camas en el estado Trujillo, y por Angulo (2000)
en Colombia, así como también a las pruebas que dan Pabón et al. (2007) sobre su
33
domiciliación en la región nor-oriental de este último país, motiva a realizar
estudios tanto biológicos básicos, como eco-epidemiológicos para determinar con
precisión el papel de E. mucronatus en la transmisión de la enfermedad de Chagas
en Venezuela.
Panstrongylus chinai (Del Ponte, 1929) (Anexo B)
En todas las revisiones y actualizaciones de TRIATOMINAE de Venezuela, P.
chinai no había sido reportada para el país; siendo una especie que se tenía su
presencia en Perú y Ecuador, en rangos hipsométricos entre los 0 y 1.500 m.s.n.m.
(Lent & Wygodzinsky, 1979; Galvao et al., 2003). No fue sino hasta 1997, cuando
H. Lent indica que P. turpiali descrita como especie nueva por Valderrama,
Lizano, Cabello & Valera (1996), a partir de un ejemplar hembra capturado en
Tovar, estado Mérida, en la región andina venezolana, es realmente una
sinonimia de P. chinai. En esta descripción, los autores indicaron que P. turpiali
es muy afín a P. rufotuberculatus y P. chinai, de los cuales se diferencia por
caracteres morfométricos; sin embargo, utilizaron expresiones ambiguas tales
como “más grande que” ”tan largo como” “más corto que”, sin presentar las
medidas comparativas, y sin ningún método estadístico. Es significativo señalar
que en su amplia revisión sobre los triatominos, Galvao et al. (2003) refieren
erróneamente que P. chinai se distribuye en Venezuela en el estado Zulia, si se
toma en cuenta que el único reporte es el de Valderrama et al. (1996). En virtud de
esto, se necesita recolectar nuevos ejemplares de esta especie de Panstrongylus, y
determinar su rango de variabilidad morfométrica y genética, pudiéndose
comparar su status taxonómico con sus congéneres del género.
P. chinai ha sido encontrada naturalmente infectada con T. cruzi, con cepas
peruanas altamente virulentas para vertebrados (Díaz-Limay, Escalante & Jara,
2004), siendo una especie que se encuentra altamente domiciliada en los andes
peruanos y ecuatorianos, donde se le considera un importante vector de
enfermedad de Chagas (Grijalva, Palomeque-Rodríguez, Costales, Dávila &
Arcos-Terán, 2005; Chávez, 2006). Dentro de sus datos biológicos, se tiene que su
ciclo de huevo hasta adulto tarda entre 227 a 236 días, y sus hembras ponen 95
huevos en períodos de 4 a 5 días consecutivos (Guillén, Cáceres, Elliot & Arana,
1991). Lo documentado debe estimular los estudios bio-ecológicos para
34
determinar con exactitud el papel de P. chinai en la dinámica de transmisión de la
tripanosomiasis americana, especialmente en la zona de los andes venezolanos.
Panstrongylus geniculatus (Latreille 1811) (Anexo B)
P. geniculatus fue reportada inicialmente por Stal (1859) a partir de ejemplares
capturados en la Guaira, encontrándose distribuida desde de México hasta la
Argentina, incluyendo varias islas del Caribe, y en Venezuela en los estados
Anzoátegui, Aragua, Bolívar, Carabobo, Falcón, Guárico, Lara, Mérida, Miranda,
Monagas, Táchira, Yaracuy, Zulia, Distrito Federal, Trujillo y Delta Amacuro
(Lent & Wygodzinsky, 1979; Ramírez-Pérez, 1985; 1987; Galvao et al., 2003;
Añez, Saavedra, Crisante, Rojas & Lizano, 2005). Esta especie triatomina siempre
se le ha considerado de tener hábitos silvestres capturada dentro de cuevas y
palmeras en asociación con diversas especies de mamíferos, siendo atraída
ocasionalmente por la luz artificial hacia la vivienda humana, y que no ha logrado
colononizarla (Lent & Wygodzinsky, 1979; Zeledón, 1983; Carcavallo et al.
1998a, b); inclusive Cabello & Galíndez (1998) después de estudiar sus
estadísticas vitales experimentalmente concluyeron que por ser una estratega “K”
con tasa de reproducción baja y un prolongado tiempo generacional, era poco
probable que pudiera representar un importante vector de la enfermedad de
Chagas. Sin embargo, se debe indicar, primeramente que Pifano (1986) la detectó
dentro de la habitación humana e infectado en los alrededores de Caracas, en
asociación con Didelphis marsupialis; por otra parte, más recientemente varios
investigadores la han encontrado domiciliada con varios estadios ninfales e
igualmente infectado por T. cruzi, e inclusive sustituyendo a R. prolixus (Reyes &
Acosta, 2000; Feliciangeli et al., 2004; Rodríguez Bonfante et al., 2007); y
finalmente debe referirse que su infección natural fue documentada por el mismo
C. Chagas desde principios del siglo XX, y más recientemente en Venezuela
recolectado a altitudes sobre los 1.700 m.s.n.m. picando sobre humano dentro de
vivienda e infectado con el linaje I de T. cruzi (Añez, Saavedra, Crisante, Rojas &
Lizano, 2005a). En virtud de esto señalado, no debe seguir subestimándose su
potencialidad como vector de la enfemedad de Chagas, debiéndose, por lo tanto,
aumentar los estudios eco-epidemiológicos sobre la misma, así como también a
35
nivel de laboratorio, ya que es una especie difícil de criar, al necesitar una elevada
Humedad Relativa (Cabello & Galíndez, 1998).
Aunque Reyes, Girón, Kamiya & Rodríguez (2006b) detectaron una
homogeneidad en los patrones electroforéticos hemolinfáticos de 4 poblaciones de
P. geniculatus de varios sitios de Venezuela, en el país se necesita recolectar
material entomológico en la gran variedad de biotopos hasta los 1.750 m.s.n.m.
que ocupa esta especie (Bosque muy Seco Tropical, Bosque Húmedo Tropical,
Bosque Seco Premontano, Bosque Húmedo Premontano y Bosque Seco Montano
Bajo) (Ramírez-Pérez, 1985; 1987), para determinar y esclarecer el status
taxonómico de sus poblaciones, toda vez que recientemente Crossa et al. (2002)
determinaron mediante estudio citogenético que P. geniculatus representa un
complejo de especies con al menos dos especies diferentes.
Panstrongylus lignarius (Walker, 1873)
El único reporte de P. lignarius para Venezuela, lo hacen Jiménez, Carcavallo,
Ortega & Tonn (1975), cuando capturan un ejemplar hembra en la palma yagua
(Scheelea humboldtiana), a 720 m.s.n.m. en el estado Portuguesa. Su distribución
también abarca a Brasil, Perú, Guyana, Surinam y Colombia, donde se le ha
capturado a nivel silvestre en otras palmeras (Sabal sp. y Maximilliana elegans),
dentro de huecos y copas de árboles, en Bromelias, nidos de tucanes, cuevas de
roedores, marsupiales, murciélagos (Lent & Wygodzinsky, 1979; D'Alessandro,
Barreto & Thomas, 1981; Carcavallo et al. 1998a, b; Galvao et al., 2003). Su
biología a nivel de laboratorio es muy pobre. A esta especie se le ha encontrado
infectada naturalmente con T. cruzi, en asociación con puerco-espín (Coendu sp.)
(Deane & Dasmaceno, 1949; Lent & Wygodzinsky, 1979), y ocasionalmente se le
capturado en gallineros y en casas atraídos por la luz (Carcavallo et al. 1998a, b).
P. lignarius es muy afín morfológicamente con P. herreri, principal vector de
la enfermedad de Chagas en el norte de Perú, donde se le captura hasta los 1.500
m.s.n.m. en bosques húmedos (Cuba et al., 2002). Tanto es así su afinidad
morfológica, que se considera que ambas especies de Panstrongylus son
sinonimias, revelándose esto por morfometría y estudios citogenéticas y
moleculares (Pérez et al., 2002; Marcilla et al., 2002; Galvao et al., 2003;
Magalhães, Jurberg, Galvão, Da Silva & Rodríguez, 2003); las diferencias
36
cromáticas detectadas en las tibias de ambas especies, han llevado a sugerir que
son variaciones locales, por lo que se propone la existencia de 2 subespecies, P.
lignarius lignarius y P. lignarius herreri (Marcilla et al., 2002). Debido a que la
evidencia molecular es conclusiva en los estudios de Marcilla et al. (2002), el
autor del presente trabajo se adhiere a tal criterio. Actualmente, se considera que
esta especie junto a P. humeralis y P. mitarakaensis forman el complejo de
especies “lignarius” (Marcilla et al., 2002; Berenguer & Blanchet, 2007)
A la luz de lo discutido, es perentorio aumentar los muestreos de esta especie
en Venezuela, y determinar su status taxonómico, complementándose los estudios
morfológicos con otras herramientas, toda vez que generalmente se le conoce de
ser una especie selvática propia del área amazónica; con esto también se
determinará su potencial capacidad vectorial.
Panstrongylus rufotuberculatus (Champion, 1899) (Anexo B)
De acuerdo a Lent & Pifano (1940), el entomólogo Pablo Anduve encuentra
por primera vez a P. rufotuberculatus en las montañas de Choroní, estado Aragua;
señalándose similarmente en los estados Carabobo, Cojedes, Falcón, Guárico,
Lara, Monagas, Portuguesa, Miranda, Yaracuy, Trujillo, Zulia, Sucre, Táchira,
D.F. y Delta Amacuro. Fuera de las fronteras venezolanas, esta especie de
Panstrongylus también se distribuye en Argentina, Bolivia, Brasil, Colombia,
Costa Rica, Ecuador, México, Panamá y Perú, pudiendo habitar hasta los 2.000
m.s.n.m. (Lent & Wygodzinsky, 1979; Galvao et al., 2003; Reyes-Lugo, Díaz-
Bello, Abate & Avilán, 2006a; Marín, Santillán, Cuba, Jurberg & Galvão, 2007).
Esta especie ha sido señalada varias veces de estar infectada naturalmente con
T. cruzi, desde que Lent & Pifano (1940) lo hicieran por vez primera en
Venezuela (Salomón, Ripoll, Rivetti & Carcavallo, 1999). Comúnmente a P.
rufotuberculatus se le nombra como una especie de hábitos silvestres que se
alimenta de quirópteros, carnívoros, primates, animales domésticos y del humano,
y que ocasionalmente es atraída dentro de la habitación humana por la luz (Lent
& Wygodzinsky, 1979; Carcavallo et al. 1998a, b). Sin embargo, existen reportes
de la domiciliación de esta especie, especialmente en áreas deforestadas para
cultivos, en Bolivia, Ecuador, Colombia y Perú (Calderón, Figueroa & Naquira,
1985; Lazo, 1985; Noireau, Bosseno, Vargas & Brenière, 1994; Wolf & Castillo,
37
2002). También destacan dentro de sus aspectos biológicos, los datos obtenidos
por Wolff, Cuartas, Velásquez & Jaramillo (2004) bajo condiciones de
laboratorio, incluyendo una elevada longevidad, respuesta rápida ante la fuente
alimentaria, abundante capacidad de ingurgitación y una frecuente tasa de
defecación durante su alimentación. Tomando en consideración sus aspectos
biológicos comentados y los ejemplos de adaptación sinantrópica en otros países,
y el hecho de la amplia variedad de ecotopos y regiones en las cuales se
distribuye, debe llamar la atención para iniciar estudios eco-epidemiológicos,
etológicos y biológicos sobre P. rufotuberculatus en Venezuela, especialmente en
aquellas áreas donde se tiene una alta frecuencia de deforestación, en un intento
por determinar y esclarecer su papel a nivel enzoótico y antropozoonótico de la
triapanosomiasis americana.
Los estudios citogenéticos (Crossa et al., 2002) y moleculares (Marcilla et al.,
2002), indican que P. rufotuberculatus posee un status taxonómico estable, que se
diferencia marcadamente de P. geniculatus, P. chinai y P. megistus, tres especies
que le son muy relacionadas.
Triatoma dimidiata (Latreille, 1811) (Anexo B)
Como bien lo indica Ramírez-Pérez (1985), la primera mención sobre T.
dimidiata en Venezuela se le atribuye a Neiva (1914). Su distribución abarca
Belice, Colombia, Costa Rica, El Salvador, Ecuador, Guatemala, Honduras,
México, Nicaragua, Panamá y Perú (Lent & Wygodzinsky, 1979; Galvao et al.,
2003). Por su parte, en el territorio venezolano se le ha reportado en los estados
Carabobo, Cojedes, Yaracuy, Bolívar, Falcón, Delta Amacuro y Distrito Federal,
siendo una especie que se ha adaptado a una amplia variedad de ecotopos
(Zeledón, 1983; Ramírez-Pérez, 1985; 1987; Galvao et al., 2003).
A T. dimidiata se le han descrito sinonimias (e.g., Reduvius dimidiatus
Latreille, 1811, Conorhinus maculipennis Stal, 1859, Triatoma capitata Usinger,
1941, Triatoma capitata Pifano & Ortiz, 1973), y exhibe una amplia variabilidad
cromática-clinal, muchas veces referidas como subespecies, aunque para Lent &
Wygodzinsky (1979) sólo son variaciones locales que no justifican un valor
taxonómico. No obstante, más recientemente se ha realizado un estudio de
citogenética con poblaciones de centro y sur América, reportándose 3 cito-tipos,
38
los cuales tienen distribución restringida, lo que ha llevado a proponer que T.
dimidiata es un complejo de especies crípticas; proposición que cuenta
similarmente con datos moleculares y morfométricos (Panzera et al., 2006; Dorn,
Monroy & Curtis, 2007). Así mismo, el hallazgo de que varios aspectos
biológicos, incluyendo, entre otros, duración del ciclo de vida, patrones de
defecación y de alimentación, varían de región en región, da soporte a esta idea
(Martínez, Alvarez, Arredondo & Rodríguez, 2001). Por otra parte, Hypsa et. al.,
(2002) mediante análisis cladístico con datos moleculares, consideran que T.
dimidiata debe pasarse al género Meccus (M. dimidiatus), que es el grupo de
triatominos de gran talla (grupo phyllosoma) especialmente ubicados en la región
norteña-mexicana; sin embargo, esta propuesta aún no pareciera haber recibido
una aceptación dentro de los taxónomos de TRIATOMINAE, y pareciera ser
prematura tal proposición.
Lo primero que a uno le llama la atención sobre esta especie triatomina es que
siendo una importante especie vectora de la enfermedad de Chagas en varios
países de Centro y Sur América (Zeledón, 1983, Ponce, 2007), en Venezuela no
posee tal importancia, y se le tiene como una especie de hábitos silvestres (Pifano,
1969; Ramírez-Pérez, 1985; 1987). Se le reconoce como el principal vector de la
enfermedad de Chagas en Costa Rica, Península de Yucatán de México y Belice,
y de relevancia en Nicaragua, El Salvador, Honduras, Guatemala, Panamá, Perú,
Colombia y Ecuador (Lent & Wygodzinsky, 1979; Chávez, 2006; Dumontiel et
al., 2007; Ponce, 2007), siendo considerada una especie que se encuentra en
estado de adaptación a la vivienda humana, detectándosele en hábitats silvestres
dentro de cuevas de animales y palmeras, creyéndose que la transmisión de la
protozoosis ocurre desde insectos que vuelan hacia las viviendas, en vez de
poblaciones permanentes (Zeledón, 1983; Carcavallo et al. 1998a, b; Dumontiel et
al., 2007), sin embargo, Cuba et al. (2001) refieren que en Perú las poblaciones de
T. dimidiata son domiciliarias. Esta especie posee una apetencia acentuada hacia
la sangre humana, aunque también se alimenta de una amplia variedad de
vertebrados, y sus ninfas tienen la habilidad de camuflarse con el polvo de los
suelos (Lent & Wygodzinsky, 1979; Carcavallo et al. 1998a, b; Calderón-
Arguedas, Chinchilla, García & Vargas, 2001). No obstante lo discutido, se deben
39
realizar estudios eco-epidemiológicos más detallados y amplios para determinar el
potencial de la misma en la transmisión, sobre todo a nivel peridomiciliar, del T.
cruzi en las diferentes regiones de Venezuela.
A la luz de estas evidencias presentadas, y conociéndose que las poblaciones de
T. dimidiata en Venezuela son de hábitos silvestres, se requiere implementar un
estudio en ecotopos altamente variables, con herramientas taxonómicas
complementarias (e.g., citogenética, morfometría, patrones electroforéticos de
isoenzimas y/o ADN) para verificar y aclarar el status taxonómico de las
poblaciones locales de esta especie triatomina.
Triatoma maculata (Erichson, 1848)
Aunque T. maculata parece tener un status taxonómico estable, será interesante
realizar estudios con poblaciones que se distribuyen hacia la frontera con Brasil,
en un intento por comparar las poblaciones locales con las brasileras, donde se
esta se distribuye junto a T. pseudomaculata, una especie que le es muy afín. Así
mismo, se debe hacer estudios, aunque morfométricos de poblaciones silvestres,
peridomiciliares y domiciliares, para buscar evidencias de su grado de sinantropía
(Lent & Wygodzinsky, 1979; Carcavallo et al. 1998a, b; Sánchez-Martin,
Feliciangeli, Campbell-Lendrum & Davies, 2006). Como bien lo indica Ramírez-
Pérez (1985), la primera descripción de T. maculata en Venezuela la hace en 1926
L. Orama, la cual se distribuye en casi la totalidad de las entidades político-
territoriales de la República y por ende en una amplia gama de ecotopos, así como
también en Aruba, Bonaire, Curazao, Colombia, Guyana, Surinam y la Guyana
Francesa (Lent & Wygodzinsky, 1979; Ramírez-Pérez, 1985; 1987; Galvao et al.,
2003).
T. maculata se encuentra entre las especies triatominas que se encuentran en un
estado de transición ecológica, al estar en proceso de adaptación al domicilio
humano (Zeledón, 1983). Clásicamente, T. maculata es una especie triatomina
considerada como un vector alterno de la enfermedad de Chagas en Venezuela,
que se adapta fácilmente en ecotopos artificiales del peridomicilio y se alimenta
con fruición de aves de corral (ornitófaga) (Lent & Wygodzinsky, 1979;
Carcavallo et al. 1998a, b; Sánchez-Martin et al., 2006). Aldana & Lizano (2004)
estudiando el comportamiento y bionomía experimental de poblaciones
40
venezolanas de T. maculata alimentada con sangre humana, obtienen que la
misma posee un éxito reproductivo, ecdisis entre mudas y sobrevivencia menores
cuando se le alimenta con sangre de aves, lo cual sirve a los autores para explicar
su ornitofagia y hábitos peridomiciliares. Contrastando con estos resultados,
Luitgards-Moura et al. (2005) encuentran en poblaciones de T. maculata de la
amazonia brasileña alimentadas sobre ratón, características biológicas que le
hacen predecir como un buen vector de la tripanosomiasis americana, incluyendo
que se le encuentra naturalmente infectada con T. cruzi; defeca inmediatamente
cuando aun se alimenta sobre su hospedador; se alimenta varias veces durante sus
estadios ninfales y de diversas fuentes; ciclo de huevo a imago relativamente
corto, produciendo hasta 3 generaciones por año. Es relevante señalar que en
Brasil, T. maculata ha sido señalada de ser capaz de domiciliarse (Días, Prata &
Schofield, 2002). A la luz de lo discutido, los estudios eco-epidemiológicos y
bionómicos en Venezuela deben hacerse focalizándose las poblaciones locales, y
así determinar el grado de adaptación de T. maculata a domiciliarse,
especialmente en aquellas áreas donde las poblaciones domiciliadas de R. prolixus
han sido eliminadas, esto se sugiere tomando en cuenta el estudio, ya un “clásico”
en la literatura epidemiológica de Venezuela, hecho por Gamboa & Pérez (1965)
en el estado Guárico, donde los autores observaron la sustitución de R. prolixus
por T. maculata, en las casas infestadas previamente rociadas con insecticidas. T.
maculata es muy similar morfológicamente a T. pseudomaculata, tanto así que
hasta 1964 fueron consideradas idénticas, siendo separadas por la morfología de la
genitalia del macho; sin embargo, esta última mencionada no se distribuye en
Venezuela, sino que es endémica para Brasil, formando el complejo “maculata”
(Lent & Wygodzinsky, 1979; Carcavallo, Jurberg, Lent, Noireau & Galvão,
2000). Las mismas presentan patrones de reproducción similares y pueden
intercruzarse, pero producen híbridos infértiles, sin embargo, ambas son entidades
taxonómicas separadas, con status taxonómicos específicos corroborados por
análisis fenético-molecular (Belisário, D'Avila & Diotaiuti, 2007; Dos Santos et
al., 2007).
Triatoma nigromaculata (Stal, 1872) (Anexo B)
41
T. nigromaculata fue descrita originalmente como Conorhinus variegatus por
Stal, a partir de un ejemplar hembra capturado en la Guaira (Ramírez-Pérez,
1985), siendo redescrita por Pifano & Lent (1939). Su localización en Venezuela
abarca los estados Aragua, Barinas, Bolívar, Cojedes, Lara, Mérida, Monagas,
Portuguesa, Sucre, Yaracuy, Delta Amacuro, D.F. y Vargas (Lent &
Wygodzinsky, 1979; Galvao et al., 2003). Anteriormente se creía que la misma
era una especie endémica exclusivamente localizada en Venezuela, pero también
se le ha capturado en Perú y Colombia (Calderón & Monzón, 1995; Vásquez,
Galvao, Pinto, & Granados, 2005). Es interesante comentar que a T.
nigromaculata se le capturado colonizando la habitación humana, particularmente
en los andes venezolanos, a pisos altitudinales por sobre los 1.700 m.s.n.m., toda
vez que siempre se señalaba a TRIATOMINAE en los pisos más bajos (Scorza,
Solarte & Moreno, 1994; Añez et al., 2005b). Esto señalado, aunado al hecho de
que se le ha encontrado infectada naturalmente con T. cruzi y de que posee
apetencia hacia la sangre humana (Lent & Wygodzinsky, 1979; Sherlock et al.,
1997; Carcavallo et al. 1998a, b), debe tenerse para establecer programas de
vigilancia epidemiológica, especialmente en los andes venezolanos donde la alta
afluencia de turistas aumenta la probabilidad de transmisión. Así mismo, se
necesita realizar esfuerzos por establecer sus aspectos biológicos que inciden
sobre su potencialidad como vector.
Los adultos de T. nigromaculata poseen en el conexivo manchas que le dan un
patrón cromático muy sui generis (Lent & Wygodzinsky, 1979), y que le da a la
especie cierta estabilidad a sus status taxonómico; sin embargo, siempre debe
realizarse un estudio detallado y comparativo con otras especies afines del
complejo dispar (T. dispar, T. venosa y T. carrioni), ya que existen dudas acerca
de si el único ejemplar de T. nigromaculata reportado para el Perú, ha sido
realmente una confusión con T. carrioni (Chávez, 2006).
Triatoma rubrofasciata (De Geer, 1773)
A pesar de que desde que fue descrita en el siglo XVIII se le han presentado
hasta 17 sinonimias, y de que sus poblaciones pueden exhibir variaciones clinales
42
cromáticas (Lent & Wygodzinsky, 1979), todo parece indicar que el status
taxonómico de T. rubrofasciata permanece estable.
T. rubrofasciata es una especie cosmopolita, que se encuentra distribuida en
numerosos países de África, Asia y América, incluyendo Suráfrica, Angola,
Arabia Saudita, Argentina, Bahamas, Brasil, Birmania, Camboya, China, Islas
Comores, Congo, Cuba, Estados Unidos de América, Filipinas, Formosa, Guyana,
Guyana Francesa, Grenada, Guadalupe, Haití, India, Hawaii, Islas Adamson, Islas
Carolinas, Islas Mauritanias, Indonesia, Jamaica, Madagascar, malasia, Martinica,
Nueva Guinea, Japón, República Dominicana, Sain Croix, Saint Vincent, Islas
Seychelles, Sierra Leona, Singapur, Sri Lanka y Tailandia (Lent & Wygodzinsky,
1979; Galvao et al., 2003). En Venezuela, esta especie triatomina ecuménica se
reportó por vez primera en 1932 por Hase en los estados Anzoátegui y Aragua
(Ramírez-Pérez, 1985), sin embargo, este reporte que se considera excepcional no
ha podido ser confirmado desde entonces (Galvao et al., 2003). Por lo tanto, en el
país las investigaciones se deben enfocar a la búsqueda de la misma, la cual
generalmente se asocia a ratas (Rattus rattus) en sitios de puertos a las que les
transmite T. conorhini, lo que ha llevado a proponerse que su dispersión ocurrió
por vía marítima (Hernández-Pombo & Diaz-Canel, 1976; Lent & Wygodzinsky,
1979; Ramírez-Pérez, 1985; O.M.S., 2003). En épocas pasadas se tenía que esta
especie se originó en el Paleotrópico (Hernández-Pombo & Diaz-Canel, 1976;
Ramírez-Pérez, 1985; O.M.S., 2003), sin embargo, estudios recientes apuntan a
que su origen ocurrió en el Nuevo Mundo, desde donde se dispersó hacia otras
regiones, tal como se corroboró con morfometría y técnicas moleculares
(Patterson, Schofield, Dujardin & Miles, 2001; Hypsa et al., 2002).
La importancia de esta especie no debe subestimarse, ya que en varios países es
de hábitos completamente domésticos, además de que se le consigue infectada
naturalmente con el T. cruzi, y se le considera de tener cierta importancia
epidemiológica en la transmisión de la enfermedad de Chagas (Lent &
Wygodzinsky, 1979; Sherlock et al., 1997; O.M.S., 2003). Sin embargo, Braga &
Lima (1999) consideran que a pesar de que T. rubrofasciata se encuentra
asociada cercanamente a las actividades sinantrópicas, la misma debe ser un pobre
vector de la enfermedad de Chagas, ya que consiguieron que ninfas de esta
43
especie a nivel de laboratorio raramente defecaban durante el acto de hematofagia,
y lo hacía lejos del hospedador y después de un periodo prolongado; siendo
además una especie que no soporta periodos de ayunos largos, cuando se le
compara con otras especies (Cortéz & Goncalves, 1998). Estos hallazgos deben
confirmarse con respecto a las poblaciones de Venezuela.
44
CONCLUSIONES
Hasta el presente se han identificado en todo el territorio nacional 21 especies
válidas de TRIATOMINAE.
R. prolixus aún continúa siendo el principal vector de la enfermedad de Chagas en
Venezuela; sin embargo, se requiere establecer el origen y status taxonómico de
las poblaciones domésticas y silvestres, toda vez que junto a R. robustus forman
un complejo de especies crípticas.
T. maculata es considerada un vector secundario de la enfermedad de Chagas en
Venezuela; sin embargo, las apetencias alimentarias de las poblaciones
venezolanas, que siempre se dice ser ornitofílicas, necesitan ser clarificadas, así
como también otras características biológicas de interés médico (e.g., patrones de
defecación).
El hallazgo en otros países de la existencia de complejos de especies en R.
prolixus, R. robustus, R. pictipes, P. geniculatus y T. dimidiata, requiere
corroborarse en las poblaciones venezolanas.
No debe subestimarse el potencial papel, al menos a nivel zoonótico, de especies
hasta ahora consideradas de poca importancia en la transmisión del T. cruzi (e.g.,
R. pictipes, Alberprosenia goyovargasi, M. trinidadensis)
A pesar de que se han detectado ninfas e imagos de P. geniculatus, T.
nigromaculata y E. mucronatus dentro de la habitación del humano, estos
hallazgos requieren confirmarse en otras regiones y focos, toda vez que el número
de individuos capturados fue bajo.
Torrealbaia martinezi, Psammolestes salazari y P. turpiali son sinonimias
confirmadas de Amphibolus (Harpactorinae), P. arthuri y P. chinai,
respectivamente.
R. neivai, A. goyovargasi, Belminus pittieri B. rugulosus, Microtriatoma
trinidadensis, Cavernicola pilosa, R. brethesi, E. cuspidatus, E. mucronatus, P.
rufotuberculatus, T. maculata, T. nigromaculata y T. rubrofasciata no parecieran
tener alterados sus identidades taxonómicas.
Los triatominos de Venezuela pueden alcanzar alturas de hasta 1.750 m.s.n.m.
45
La integración de T. rubrofasciata, P. lignarius, P. chinai, B. pittieri y R.
brethesi como componentes de la fauna triatomina de Venezuela, requiere
confirmación con mayores estudios y muestreos.
Se requiere aplicar técnicas morfométricas y moleculares y filogenéticas
(cladística) para precisar los status taxonómicos y el papel zoo/antropozoonótico
de todas las especies triatominas de Venezuela.
46
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Acquatella, H. (2003). Estado actual de la enfermedad de Chagas en Venezuela y
de su manejo terapéutico. Gaceta Médica de Caracas, 111 (2): 136-156.
Aldana, E., Lizano, E., Ramón, F. & Valderrama, A. (1996). Nueva especie de
Psammolestes Bergroth de la región Sur-Occidental de Venezuela (Hemiptera:
Reduviidae: Triatominae). Caribbean Journal of Science, 32 (2): 145-149.
Aldana, E., Lizano, E., Rodríguez, M. & Valderrama, A. (2001). Alimentación y
defecación en triatominos del género Rhodnius (Hemíptera: Reduviidae)
alimentados con sangre humana. Revista de Biología Tropical, 49 (2): 693-696.
Aldana, E., Lizano, E. & Valderrama, A. (2003). Revisión del estatus taxonómico
de Rhodnius pictipes Stal 1872 (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae). Boletín de
la Dirección de Malariología y Sanidad Ambiental, 43 (1): 31-38.
Aldana, E. & Lizano E. (2004). Defecation index and reproductive success of
Triatoma maculata (Hemiptera: Reduviidae) under laboratory conditions. Revista
de Biología Tropical, 52(4): 927-930.
Almeida, F., Santos, E. & Sposina, G. (1973). Triatomíneos da Amazônia III.
Acta Amazónica, 3: 43-46.
Anduze, P., Pifano, F. & Vogelsang, E. (1947). Nómina de los artrópodos
vulnerantes conocidos actualmente en Venezuela. Boletín de Entomología
Venezolana, 6 (núm. extra): 1-16.
Angulo, V. (2000). Aspectos ecológicos de la enfermedad de Chagas en el oriente
de Colombia. MVZ-CORDOBA 2000, 5(1): 64-68.
Añez, N., Carrasco, H., Parada, H., Crisante, G., Rojas, A., González, N.,
Ramírez, J., Guevara, P., Rivero, C., Borges, R. & Scorza, J. (1999b). Acute
Chagas´Disease in Western Venezuela: a clinical, seroparasitologic, and
epidemiologic study. American Journal of Tropical Medicine & Hygine, 60 (2):
215 – 222.
Añez, N., Saavedra, C., Crisante, G., Rojas, A. & Lizano, E. (2005a). Infección
natural por Trypanosoma cruzi en Panstrongylus geniculatus (Latreille, 1811) de
la región montana de Mérida, Venezuela. Boletín de Malariología y Salud
Ambiental, 45 (2): 139 -140.
47
Añez, N., Crisante, G., Rojas, A., Díaz, N., Diaz, S., Lizano, E., Superlano, Y. &
Aldana, E. (2005b). Domiciliación de Triatoma nigromaculata de la región
montana del sur de Mérida, Venezuela Boletín de Malariología y Salud
Ambiental, 45 (1): 47 – 48.
Barnes, R. (1977). Zoología de los Invertebrados. 3era Edición. México: Ed.
Interamericana, S.A.
Barreto, M. (1979). Epidemiología. En: Z. Brener & Z. Andrade, Eds.
Trypanosoma cruzi e Doença do Chagas (pp. 89 – 151). Rio Janeiro, Guanabara
Koogan.
Becerril, M. & Romero, R. (2004). Parasitología Médica. 1ª. Edición. Mèxico,
DF: Editorial. McGraw-Hill Interamericana.
Belisário, C., D'Avila-Pessoa G. & Diotaiuti, L. (2007). Biological aspects of
crosses between Triatoma maculata (Erichson, 1848) and Triatoma
pseudomaculata Corrêa & Espínola, 1964 (Hemiptera: Reduviidae). Memórias do
Instituto Oswaldo Cruz, 102(4): 517-521.
Benítez, J. (2007). Rhodnius prolixus: Aspectos ecológicos y de control en
Venezuela. Consultado el día 9 de Octubre de 2007 de World Wide Web:
http://www.paho.org/spanish/AD/DPC/CD/dch-ca-inf-R-prolixus-ven.pdf
Bérenger, J. & Pluot-Sigwalt, D. (2002). Rhodnius amazonicus Almeida, Santos
& Sposina, 1973, Bona Species, Close to R. pictipes Stål, 1872 (Heteroptera,
Reduviidae, Triatominae). Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 97 (1): 73–77.
Bérenger, J. & Blanchet, D. (2007). A new species of the genus Panstrongylus
from French Guiana (Heteroptera; Reduviidae; Triatominae). Memórias do
Instituto Oswaldo Cruz, 102 (6): 733 – 736.
Borror, D., Triplehorn, C. & Jonson, N. (1989). An Introduction to the Study of
Insects. 6a ed. Philadelphia, EUA: Saunders College Publishing.
Braga, M. & Lima, M. (1999). Feeding and Defecation Patterns of Nymphs of
Triatoma rubrofasciata (De Geer, 1773) (Hemiptera: Reduviidae), and its
Potential Role as Vector for Trypanosoma cruzi. Memórias do Instituto Oswaldo
Cruz, 94 (1): 127 – 129.
Brener, Z. (1992). Trypanosoma cruzi: taxonomy, morphology and life cycle. En:
S. Wendel, Z. Brener, M.E. Camargo, A. Rassi, Eds. Chagas Disease (American
48
trypanosomiasis): It´s impact on transfusion and clinical medicine (pp. 13 – 29).
Sao Paulo, Brazil: ISBT Brazil´92.
Brumpt, E. & González-Lugo, V. (1913). Presentation d´un Reduvide du
Venezuela, le Rhodnius prolixus chez le quel evolue Trypanosoma cruzi. Bulletin
de la Societe de Pathologie Exotique, 6(6):382-383.
Cabello, D., Lizano, E. & Valderrama, A. (1987). Estadísticas vitales de Rhodnius
neivai Lent, 1953 (Hemiptera: Reduviidae) en condiciones experimentales.
Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 82(4): 511-524.
Cabello, D. & Galíndez, I. (1998). Vital Statistics of Panstrongylus geniculatus
(Latreille 1811) (Hemiptera: Reduviidae) under Experimental Conditions.
Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 93(2): 257-262.
Cabello, D., Lizano, E. & Valderrama, A. (1998). Efecto de la Temperatura y la
Dieta Sobre el Ciclo de Vida de Rhodnius neivai LENT, 1953 (Hemíptera:
Reduviidae). Caribbean Journal of Science, 34 (1-2): 99-105.
Cabello, D. (1999). Effects of Environmental Temperature on Life Tables of
Rhodnius neivai Lent, 1953 (Hemiptera: Reduviidae) under Experimental
Conditions. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz. 94 (5): 709-714.
Cabello, D. (2001). Resistance to starvation of Rhodnius neivai Lent, 1953
(Hemiptera: Reduviidae: Triatominae) under experimental conditions. Memórias
do Instituto Oswaldo Cruz, 96 (4): 587 – 591.
Calderón, G., Figueroa, K. & Naquira, F. (1985). Perú.. En: RU Carcavallo, JE
Rabinovich & RJ Tonn (eds). Factores Biológicos y Ecológicos en la Enfermedad
de Chagas (pp. 449-456). Buenos Aires, Argentina: OPS/ECO, MSAS/SNCh.
Calderón, G. & Monzón, L. (1995). Nota científica: primer hallazgo de Triatoma
nigromaculata (Stål, 1872) en el Perú. Revista Peruana de Entomología, 37: 124.
Calderón-Arguedas, O., Chinchilla, M., García, F. & Vargas, M. (2001).
Preferencias alimentarias de Triatoma dimidiata (Hemiptera: Reduvíidae)
procedente de la meseta central de Costa Rica a finales del siglo XX. Parasitología
al día, 25 (3-4): 78-81.
Carcavallo, R., Barreto, P., Martínez, A. & Tonn, R (1976a). El género
Microtriatoma Prosen & Martínez, 1952 (Hemíptera, Reduviidae). Boletín de la
Direccion de Malariología y Sanidad Ambiental, 16 (3): 231-240.
49
Carcavallo, R., Tonn, R., González, A. & Otero, M. (1976b). Notas sobre la
biología y distribución geográfica de Cavernicola pilosa barber, 1937 (Hemíptera,
Reduviidae). Boletín de la Dirección de Malariología y Sanidad Ambiental, 16
(2): 172-175.
Carcavallo, R., Tonn, R. & Jiménez, J. (1976c). Notas sobre la biología, ecología
y distribución geográfica de Rhodnius neivai Lent, 1953 (Hemiptera: Reduviidae).
Boletín de la Dirección de Malariología y Sanidad Ambiental, 16 (2): 169-171.
Carcavallo, R. (1978). Ecología humana y enfermedad de Chagas. Boletín de la
Direccion de Malariología y Sanidad Ambiental, 18 (4): 248 – 258.
Carcavallo, R., Justo, N. & Martínez, A. (1978). Descripción de las ninfas de II,
III y IV estadio de Alberprosenia goyovargasi Martínez & Carcavallo, 1977
(Hemíptera, Reduviidae, Triatominae). Observaciones com microscopia eletrónica
de barrido. Boletín de la Dirección de Malariología y Sanidad Ambiental, 18
(2):132- 138.
Carcavallo, R., Galíndez, I., Jurberg, J., Galvao, C. & Lent, H. (1997). Pictorial
keys for tribes, genera and species of the subfamily Triatominae. En: R.
Carcavallo, I. Galíndez, J. Jurberg & H. Lent, Eds. Atlas of Chagas´ Disease
Vectors in the Americas. Vol. I (pp. 107 – 264). Rio Janeiro, Brasil: Editora
Fiocruz.
Carcavallo, R., Rocha, D., Galíndez, I., Sherlock, I., Galvao, C., Martínez, A.,
Tonn, R. & Corton, E. (1998a). Feeding sources and patterns. In: R. Carcavallo,
I. Galíndez, J. Jurberg & H. Lent, Eds. Atlas of Chagas´ Disease Vectors in the
Americas.( pp. 537-559) Vol. II. Rio Janeiro, Brasil: Editora Fiocruz.
Carcavallo, R., Franca, M., Salvatella, R., Curto de Casas, S., Sherlock, I.,
Galíndez, I., Otero, A., Martínez, A., Da Roda, J., Canale, D., Farris, & Barata, J.
(1998b). Habitats ans related fauna. In: R. Carcavallo, I. Galíndez, J. Jurberg &
H. Lent, Eds. Atlas of Chagas´ Disease Vectors in the Americas. (pp. 561-
600).Vol. II. Rio Janeiro, Brasil: Editora Fiocruz.
Carcavallo, R., Jurberg, J. & Lent, H. (1998c). Torrealbaia martinezi, Gen. nov.
sp. n. da tribo Cavernicolini (Hemiptera - Reduviidae): uma abordagem
filogenética. Entomología y Vectores, 5 (4): 143-150.
50
Carcavallo, R., Susana, I., Curto de Casas, S., Sherlock, I., Galíndez-Girón, I.,
Jurberg, J., Galvão, C., Mena Segura, C. & Noireau, F. (1999). Geographical
distribution and altitudinal dispersion. En: RU Carcavallo, I Galíndez-Girón, J
Jurberg, H Lent (eds.). Atlas of Chagas Disease Vectors in the Ameritas. (pp. 747-
792).Vol. III. Rio Janeiro, Brasil: Editora Fiocruz.
Carcavallo, R., Jurberg, J., Lent, H., Noireau, F. & Galvão, C. (2000). Phylogeny
of the Triatominae (Hemiptera: Reduviidae). Proposals for taxonomic
arrangements. Entomología y Vectores, 7 (Suppl. 1): 1-99.
Carcavallo, R. (2007). Rhodnius pallescens: Barber, 1932. Consultado el día 9 de
Octubre de 2007 de World Wide Web:
http://www.paho.org/spanish/ad/dpc/cd/dch-ca-inf-R-pallescens-4-3.pdf.
Carlier, Y. (2003). Chagas Disease (American Tripanosomiasis. Consultado el día
6 de Diciembre de 2007 de World Wide Web:
http://www.emedicine.com/med/topic327.htm
Cazorla, D. (1985). Efecto de la temperatura y el olor sobre el comportamiento
alimentario de Triatoma infestans Klug, 1834; Triatoma dimidiata Latreille, 1811;
Rhodnius robustus Larrouse, 1927 y Rhodnius neivai Lent, 1953 (Hemíptera:
Reduviidae), en condiciones de laboratorio. Tesis de grado inédita. Universidad
de Los Andes, Mérida, Estado Mérida, Venezuela.
Chávez, J. (2006). Contribución al estudio de los triatominos del Perú:
Distribución geográfica, nomenclatura y notas taxonómicas. Annales de la
Facultad de Medicina, 67 (1): 65-76.
Coello, D. (1992). Aspectos de la biología y comportamiento de Rhodnius neivai
Lent, 1953 (Hemíptera, Reduviidae). Boletín de la Direccion de Malariología y
Sanidad Ambiental, 32(1/4):10-42.
Cortés, L. & Suárez, H. (2005). Triatomines (Reduviidae: Triatominae) in a
Chagas disease focus in Talaigua Nuevo (Bolívar, Colombia). Biomédica, 25 (4):
568-574.
Cortéz, M. & Gonçalves, T. (1998). Resistance to starvation of Triatoma
rubrofasciata (De Geer, 1773) under laboratory conditions (Hemiptera:
Reduviidae: Triatominae). Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 93(4): 549-554.
51
Coura, J., Junqueira, A., Giordano, C. & Funatsu, I. (1994) Chagas disease in the
Brazilian Amazon I – A short review. Revista do Instituto de Medicina Tropical
de São Paulo, 36 (4): 363-368.
Coura, J., Junqueira, A., Bóia, M. & Fernández, O. (1999). Chagas disease: from
bush to huts and houses. Is it the case of the Brazilian Amazon? Memórias do
Instituto Oswaldo Cruz, 94 (Suppl. I): 379-384.
Coura, J., Junqueira, A., Fernández, O., Valente, S. & Miles, M. (2002) Emerging
Chagas disease in Amazonian Brazil. Trends in Parasitology, 18 (4): 171-176.
Cova García, P. & Suárez, M. (1959). Estudio de los triatominos en Venezuela.
Publicación nº11 División de Malariología M.A.S.A. Caracas, D.F.: Tipografía
Vargas, S.A.
Costa, J., Freitas-Sibajev, M., Marchon-Silva, V., Pires, M. & Pacheco, R. (1997).
Isoenzymes detect variation in populations of Triatoma brasiliensis (Hemiptera:
Reduviidae: Triatominae). Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 92 (4): 459-464.
Crossa, R., Hernández, M., Caraccio, M., Rose, V., Valente, S., da Costa Valente,
V., Mejía, J., Angulo, V., Ramírez, C., Roldán, J., Vargas, F., Wolff, M. &
Panzera, F. (2002). Chromosomal evolution trends of the genus Panstrongylus
(Hemiptera, Reduviidae), vectors of Chagas disease. Infection, Genetic &
Evolution, 2(1): 47-56.
Cuba, C., Abad-Franch, F., Roldán-Rodríguez, J., Vargas, F., Pollack, L. & Miles,
M. (2002). The triatomines of northern Peru, with emphasis on the ecology and
infection by trypanosomes of Rhodnius ecuadoriensis (Triatominae). Memorias
do Instituto Oswaldo Cruz, 97(2): 175-183.
D'Alessandro, A., Barreto, P. & Thomas, M. (1981). Nuevos registros de
triatominos domiciliarios y extradomiciliarios en Colombia. Colombia médica, 12
(2):75-85.
Deane, M. & Damasceno, R. (1949). Encontro do Panstrongylus lignarius
naturalmente infectado por tripanosoma do tipo cruzi e algumas notas sôbre sua
biología. Revista do Serviço Especial de Saúde Pública, 2 (3): 809 – 814.
Días, E., Mello, G., Costa, O., Dmasceno, R. & Azevedo, M. (1942).
Investigações sobre esquisotripanose de morcegos no Estado do Pará. Encontro do
52
barbeiro Cavernicola pilosa como transmissor. Revista Brasileira de Biología, 2:
103-110.
Días, J. (1992). Epidemiology of Chagas Disease. En: Chagas Disease (American
Trypanosomiasis): It´s impact on transfusion and clinical medicine. Chapter 5.
(pp. 49 – 80). S. Wendel, Z. Brener, M. E. Camargo, A. Rassi, Eds. . Sao Paulo,
Brazil: ISBT Brazil´92.
Días, J., Prata, A. & Schofield, C. (2002) Doença de Chagas na Amazônia: esboço
da situação atual e perspectivas de prevenção. Revista da Sociedade Brasileira de
Medicina Tropical, 35 (6): 669-678.
Díaz-Limay, E., Escalante, H. & Jara, C. (2004). Niveles de parasitemia y
alteraciones histopatológicas en Mus musculus BALB/c infectado con
Trypanosoma cruzi obtenido de Panstrongylus chinai del Valle Chamán, La
Libertad - Perú. Parasitología Latinoamericana, 59 (3-4): 153-158.
Dib, J., Chacón, R., Restrepo, M., Parra, G., Triana, O., Tibayrenc, M. & Barnabe,
C. (2005). Epidemiología molecular de Trypanosoma cruzi: incriminación de
Eratyrus cuspidatus en la transmisión de la enfermedad de Chagas. Biomédica, 25
(1): 162 – 162.
De la Riva, J., Matías, A., Tórrez, M., Martínez, E. & Dujardin, J. (2001). Adult
and nymphs of Microtriatoma trinidadensis (Lent, 1951) (Hemiptera: Reduviidae)
caught from peridomestic environment in Bolivia. Memorias do Instituto Oswaldo
Cruz, 96(7): 889-894.
Días, E., Mello, G., Costa, O., Dasmaceno, R. & Azevedo, M. (1942).
Investigações sobre esquisotripanose de morcegos no Estado do Pará. Encontro do
barbeiro Cavernicola pilosa como transmissor. Revista Brasileira de Biología, 2
(1): 103-110.
Dos Santos, S., Lopes, C., Dujardin, J., Panzera, F., Pérez, R, Carbajal de la
Fuente, A., Pacheco, R. & Noireau, F. (2007). Evolutionary relationships based on
genetic and phenetic characters between Triatoma maculata, Triatoma
pseudomaculata and morphologically related species (Reduviidae: Triatominae).
Infection, Genetic & Evolution, 7(4): 469-475.
53
Dorn, P., Monroy, C. & Curtis, A. (2007). Triatoma dimidiata (Latreille, 1811): a
review of its diversity across its geographic range and the relationship among
populations. Infection, Genetic & Evolution, 7(2): 343-352.
Ewel, J., Madriz, A. & Tosi Jr, J. (1976). Zonas de Vida de Venezuela.Memoria
explicativa sobre el mapa ecológico. Caracas, D.F.: Editorial Sucre.
Feliciangeli, D., Dujardin, J., Bastrenta, B., Mazzarri, M., Villegas, J., Flores, M.
& Muñoz, M. (2002). Is Rhodnius robustus (Hemiptera: Reduviidae) responsible
for Chagas disease transmission in Western Venezuela? Tropical Medicine &
International Health,7(3): 280-287.
Feliciangeli, M., Carrasco, H., Patterson, J., Suárez, B., Martínez, C. & Medina,
M. (2004). Mixed domestic infestation by Rhodnius prolixus Stal, 1859 and
Panstrongylus geniculatus Latreille, 1811, vector incrimination, and
seroprevalence for Trypanosoma cruzi among inhabitants in El Guamito, Lara
State, Venezuela. American Journal of Tropical Medicine & Hygine, 71(4): 501-
505.
Feliciangeli, M. (2005). Panstrongylus geniculatus invasor doméstico en áreas
rurales y urbanas, incriminación vectorial y consecuencias epidemiológicas.
Parasitología Latinoamericana, 60(1-2): 68-69.
Foltz, J. (2003). ENY 3005 Family Identification. Hemiptera: Reduviidae.
Consultado el día 3 de Octubre de 2007 de World Wide Web:
http://eny3005.ifas.ufl.edu/lab1/Hemiptera/Reduviid.htm.
Forero, D., Weirauch, C. & Baena, M. (2004). Synonymy of the reduviid
(Hemiptera: Heteroptera) genus Torrealbaia (Triatominae) with Amphibolus
(Harpactocorinae), with notes on Amphibolus venator (Klug, 1830). Zootaxa,
670:1-12.
Galvao, C., Jurberg, J., Carcavallo, R., Mena-Segura, C., Galíndez, I. & Curto de
Casas., S. (1998). Distribuicao Geografica e Dispersao Alti-latitudinal de Alguns
Generos e Especies da Tribo Triatomini Jeannel, 1919 (Hemiptera, Reduviidae,
Triatominae). Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 93(1): 33-38.
Galvao, C. (2003). A sistemática dos triatomíneos (HEMIPTERA,
REDUVIIDAE), de De Geer ao DNA. Entomología y Vectores, 10 (4): 511-530.
54
Galvão C., Carcavallo R., Rocha D. S. & Jurberg J. (2003). A checklist of the
current valid species of the subfamily Triatominae Jeannel, 1919 (Hemiptera:
Reduviidae) and their geographical distribution, with nomenclatural and
taxonomic notes. Zootaxa, 202: 1-36.
Galvão, C. & Angulo, V. (2006). Belminus corredori, a new species of
Bolboderini (Hemiptera: Reduviidae: Triatominae) from Departament of
Santander, Colombia. Zootaxa, 1241: 61–68.
Gamboa, J. & Pérez-Ríos, L. (1965). El `rancho' venezolano: su Influencia en la
Prevalecencia Triatomina Doméstica. Boletín de la Dirección de Malariología y
Sanidad Ambiental, 5(2): 129-140.
Gaunt, M. & Miles, M. (2000). The ecotopes and evolution of triatomine bugs
(triatominae) and their associated trypanosomes. . Memorias do Instituto Oswaldo
Cruz, 95 (4): 557-565.
Gomes, A. & Pereira, J. (1977). On the finding of Cavernicola pilosa Barber,
1937, in the State of Paraná, Brazil. Revista de Saúde Pública, 11 (3):
427-428.
Gorla, D., Dujardin, J. & Schofield, C. (1997). Biosystematics of Old World
Triatominae. Acta Tropica, 63 (2-3): 127- 140.
Grijalva, M., Palomeque-Rodríguez, F., Costales, J., Davila, S. & Arcos-Terán, L.
(2005). High household infestation rates by synanthropic vectors of Chagas
disease in Southern Ecuador. Journal of Medical Entomology, 42 (1): 68-74.
Guerrero, L. & Scorza, J. (1981). Las fuentes alimenticias de algunos Triatominae
silvestres en los llanos centro-occidentales de Venezuela. Boletín de la Direccion
de Malariología y Sanidad Ambiental, 21 (2):129-139.
Guhl, F. & Vallejo, G. (1999). Interruption of Chagas Disease transmisión in the
Andean countries: Colombia. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 94 (Suppl. 1):
413 – 415.
Guillén, Z., Cáceres, I., Elliot, A. & Arana, N. (1991). Evolución de
Panstrongylus chinai del Ponte, 1929 (hemiptera, reduviidae) en el laboratorio.
Revista peruana de medicina tropical, 5: 85-93.
55
Hase, A. (1932) Beobachtungen an Venezolanisch Triatoma-Arten, sowie zuÈr
allgemeinen kenntnis der familie der Triatomidae (Hemip.-Heteropt.). Zeitschrift
fuÈr Parasitenkunde, 4 (8), 585-652.
Hernández-Pombo, L. & Diaz-Canel, O. (1976). Triatomineos capaces de
transmitir Trypanosoma cruzi en Cuba. Revista Cubana de Medicina Tropical, 28
(2): 101- 104.
Hoare, C. (1972). The trypanosomes of mammals. A zoological monograph.
Oxford, United Kingdom: Blackwell Sci Public.
Hypsa, V., Tietz, D., Zrzavý, J., Rego, R., Galvao, C. & Jurberg, J. (2002).
Phylogeny and biogeography of Triatominae (Hemiptera: Reduviidae): molecular
evidence of a New World origin of the Asiatic clade. Molecular Phylogenetics &
Evolution, 23(3): 447-457.
Kendall, D. (2007). Kendall Bioresearch Services Insect Taxonomy -
Agroecology - Biometrics - Expert Witness. Consultado el día 3 de Octubre de
2007 de World Wide Web: http://www.kendall-bioresearch.co.uk/site.htm.
Kierszembaum, F., Ivanyi, J. & Budzco, D. (1976). Mechanisms of natural
resitance to trypanosomal infection. Role of complement in avian resitance to T.
cruzi infection. Immunology, 30 (1): 1-6.
Köberle, F. (1968). Chagas´heart disease: Pathology. Cardiologia, 52: 82 – 90.
Lazo, R. (1985). Ecuador. En: RU Carcavallo, JE Rabinovich & RJ Tonn (eds).
Factores Biológicos y Ecológicos en la Enfermedad de Chagas. (pp. 413-427).
Buenos Aires, Argentina: OPS/ ECO, MSAS/SNCh.
Lent, H. & Pifano, F. (1939). Dados experimentais sobre a infestacao do
Euritriatoma nigromaculata (Stal, 1872) pelo Schizotrypanum cruzi (Chagas,
1909) e sua redescricao. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 34(4): 627-635.
Lent, H. & Pifano, F. (1940). Sôbre a identidade dos gêneros Panstrongylus Berg,
1879 e Mestor Kirkaldy, 1904. Redescrição de Panstrongylus rufotuberculatus
encontrado na Venezuela naturalmente infetado pelo Schyzotrypanum cruzi.
Revista de Entomología, 11(3): 629-639.
Lent, H. (1951). Segunda espécie do gênero Bolbodera Valdés, 1910 (Hemiptera,
Reduviidae). Revista Brasileira da Biología, 11(2): 153-156.
56
Lent, H. (1953). Um novo hemiptero hematófago da Venezuela (Reduviidae,
Triatominae). Revista Brasileira da Biología, 13(2): 169-172.
Lent, H. & Wygodzinsky, P (1979). Revision of Triatominae (Hemiptera,
Reduviidae), and their significance as vectors of Chagas' disease. Bulletin of
American Museum of Natural History, 163 (3): 123-520.
Lent H., Jurberg J., Galvao C. (1993). Rhodnius stali n. sp. , afim de Rhodnius
pictipes Stal, 1872 (Hemíptera, Reduviidae, Triatominae). Memorias do Instituto
Oswaldo Cruz, 88 (4): 605-614.
Lent, H (1997). Novos sinônimos de duas espécies de Triatominae da Venezuela
(Hemiptera, Reduviidae). Entomología y Vectores, 4 (3): 67-70.
Luitgards-Moura, J., Vargas, A., Almeida, C., Magno-Esperanca, G., Agapito-
Souza, R., Folla-Ramos, E., Costa, J., Tsouris, P. & Rosa-Freitas, M. (2005). A
Triatoma maculata (HEMIPTERA, REDUVIIDAE, TRIATOMINAE) population
from Roraima, amazon region, Brazil, Has some bionomic characteristics of a
potencial Chagas Diasese vector. Revista del Instituo de Medicina Tropical de
Sao Paulo, 47(3):131-137.
Machado-Allison, C. & Ramírez-Pérez, J. (1967). Chipos, Cuadernos Científicos,
1a. serie, No. 2. Caracas, Venezuela: Dirección de Cultura, Universidad Central
de Venezuela.
Maekelt, G. (1983). La epidemiología de la enfermedad de Chagas en relación al
ecosistema domiciliario. Interciencia, 8(6): 353 – 366.
Magalhães, C., Jurberg, J., Galvão, C., Da Silva, D. & Rodríguez, J. (2003).
Estudo morfométrico do Gênero Panstrongylus Berg, 1879 (Hemiptera,
Reduviidae, Triatominae). Memoria del Instituto Oswaldo Cruz, 98(7): 939-944.
Marcilla, A., Bargues, M., Abad-Franch, F., Panzera, F., Carcavallo, R., Noireau,
F., Galvão, C., Miles, M., Dujardin, J. & Mas-Coma, S. (2002). Nuclear rDNA
ITS-2 sequences reveal polyphyly of Panstrongylus species (Hemiptera:
Reduviidae: Triatominae), vectors of Trypanosoma cruzi. Infection, Genetics and
Evolution, 1 (3):225-335.
Marín, E., Santillán, R., Cuba, C., Jurberg, J. & Galvão, C. (2007). Intra-
domiciliary capture of Panstrongylus rufotuberculatus (Champion, 1899)
57
(Hemiptera, Reduviidae, Triatominae) in Piura, Perú. Cadernos de Saúde Pública,
23 (9): 2235-2238.
Martínez, A. & Carcavallo, R. (1976). El alotipo macho de Belminus rugulosus
Stål, 1859 (Hemíptera: Reduviidae). Boletín de la Direccion de Malariología y
Sanidad Ambiental, 16 (3): 241- 243.
Martínez, A. & Carcavallo, R. (1977). Un nuevo triatominae neotropical
(Hemíptera: Reduviidae). Folia Entomológica Mexicana, 109 – 118.
Martínez-Ibarra, J., Miguel-Alvarez, A., Arredondo-Jiménez, J. & Rodríguez, M..
(2001). Update on the biology of Triatoma dimidiata Latreille (Hemiptera:
Reduviidae) under laboratory conditions. Journal of the American Mosquito
Control Association, 17 (3): 209-210.
Matías, A., De la Riva, J., Martínez, E., Tórrez, M. & Dujardin, J. (2003).
Domiciliation process of Rhodnius stali (Hemiptera: Reduviidae) in Alto Beni, La
Paz, Bolivia. Tropical Medicine International Health, 8(3):264-268.
Mayer, J. (2005). HEMIPTERA Suborder Heteroptera .Consultado el día 3 de
Octubre de 2007 de World Wide Web
http://www.cals.ncsu.edu/course/ent425/compendium/hetero~1.html
Medina, R. (1945). Contribución al estudio de la enfermedad de Chagas en el
estado Yaracuy, Venezuela. Publicación de la Asociación Médica de Yaracuy. 1:
9 – 58.
Medrano-Mercado, N., Luz, M., Torrico, F., Tapia, G., Van Leuven, F. &
Araujo-Jorge, T. (1996). Acute phase proteins and serological profiles of chagasic
children from an endemic area in Bolivia. American Journal of Tropical Medicine
& Hygiene, 54 (2): 154 – 161.
Ministerio de Sanidad y Asistencia Social (M.S.A.S.) (1974). Desarrollo y estado
actual del programa de control de la enfermedad de Chagas en Venezuela,
Maracay, Edo. Aragua.
Moncayo, A. (1999). Progress towards interruption of transmission of Chagas
Disease. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 94 (Suppl.1): 401 – 404.
Monteiro, F., Barrett, T., Fitzpatrick, S., Cordon-Rosales, C., Feliciangeli, D. &
Beard, C. (2003). Molecular phylogeography of the Amazonian Chagas disease
vectors Rhodnius prolixus and R. robustus. Molecular Ecology, 12(4): 997-1006.
58
Mora-Márquez, R. (1964). Estudio epidemiológico sobre la infección chagásica
en miembros de las Fuerzas Armadas de Venezuela. Revista Venezolana de
Sanidad y Asistencia Social, 29: 457 – 464.
Moreno, M., Tabares M., & Jaramillo, N. (1996). Biological cycle and behavioral
aspects of Eratyrus cuspidatus - Stal 1859 - under laboratory conditions.
Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 91 (Suppl.): 140.
Moreno, J. & Jaramillo, O. (1996). Estudios epidemiológicaos sobre la
enfermedad de Chagas en los Departamentos de Antioquia, Sucre, Tolima,
Colombia. EN: C. Schofield, J. Dujardin, J. Jurberg (eds). (pp. 27). Proc Intl
Workshop on Population Genetics and Control of Triatominae, Santo Domingo de
los Colorados, Ecuador, 24-28 Sept. 1995, INDRE, Mexico City.
Naegele, M., Da Costa, P. & Da Rosa, J. (2006). Polymorphism of the ITS-2
region of the ribosomal DNA of the Triatominae Rhodnius domesticus, R.
pictipes, R. prolixus and R. stali. Medical and Veterinary Entomology, 20(4): 353-
337.
Neghme, A. (1982). La tripanosomiasis americana. Creces, 3:23-28.
Neiva, A. (1914). Revisão do gênero Triatoma Lap. Thesis de Grado Inédita,
Faculdade de Medicina, Universidad de Río de Janeiro, Río de Janeiro, Brasil.
Noireau, F., Bosseno, M., Vargas, F. & Brenière, S. (1994). Apparent trend to
domesticity observed in Panstrongylus rufotuberculatus Champion, 1899
(Hemiptera: Reduviidae) in Bolivia. Research and Review in Parasitology, 54:
263-264.
Novoa, D. (1985). Miocardiopatía crónica endémica rural venezolana chagásica?
Mérida, Venezuela: Gobernación del Estado Mérida y CDCHT, Universidad de
Los Andes.
Organización Mundial de la Salud (O.M.S.) (2003). Control de la Enfermedad de
Chagas. Serie de informes técnicos 905., Geneva, Suiza.
Osuna, E. & Ayala, J. (1993) Belminus pittieri, nueva especie de Bolboderini
(Triatominae: Reduviidae: Heteroptera). Boletín Entomología Venezolano, 8 (2),
147-150.
59
Otero, A., Carcavallo, R. & Tonn, R. (1976). Notas sobre la biología, ecología y
distribución geográfica de Rhodnius pictipes Stal, 1872 (Hemíptera: Reduviidae).
Boletín de la Dirección de Malariología y Sanidad Ambiental, 16 (2):163-168.
Otero, M., Jiménez, J., Carcavallo, R., Ortega, R. & Tonn, R. (1975).
Actualización de la distribución geográfica de Triatominae (Hemiptera,
Reduviidae) en Venezuela. Boletín de la Dirección de Malariología y Sanidad
Ambiental, 15 (5): 217-230.
Pabón, E., Sarmiento, J., Bautista, A., Rodríguez, J., Sánchez, E., Portillo, A.,
Ortiz, O. & Cárdenas, R. (2007, Julio). Evidencias de la domiciliación de
Eratyrus mucronatus (Hemiptera: Reduviidae) colonizando viviendas de áreas
rurales y urbanas en la región nororiental colombiana. Artìculo presentado en el
XX Congreso Venezolano de Entomología, San Cristóbal, Estado Táchira.
Panamerican Health Organization (PAHO). (1984). Status of Chagas disease in
the region of the Americas. Epidemiological Bulletin. 5: 5- 9.
Panamerican Health Organization (PAHO). (PAHO). 1996. Epidemiological
Bulletin. 17 (1).
Parada, H., Carrasco, H., Añez, N., Fuenmayor, C. & Inglessis, I. (1997). Cardiac
involvement is a constant finding in acute Chagas´disease: a clinical,
parasitological and histopathological study. International Journal of Cardiology,
60 (1): 49 – 54.
Panzera, F., Ferrandis, I., Ramsey, J., Ordóñez, R., Salazar-Schettino, P., Cabrera,
M., Monroy, M., Bargues, M., Mas-Coma, S., O'Connor, J., Angulo, V.,
Jaramillo, N., Cordón-Rosales, C., Gómez, D. & Pérez, R. (2006). Chromosomal
variation and genome size support existence of cryptic species of Triatoma
dimidiata with different epidemiological importance as Chagas disease vectors.
Tropical Medicine & International Health, 11(7):1092-1103.
Paván, M. & Monteiro, F. (2007). A multiplex PCR assay that separates Rhodnius
prolixus from members of the Rhodnius robustus cryptic species complex
(Hemiptera: Reduviidae). Tropical Medicine & International Health, 12(6): 751-
758.
Patterson, J., Schofield, C., Dujardin, J. & Miles, M. (2001). Population
morphometric analysis of the tropicopolitan bug Triatoma rubrofasciata and
60
relationships with old world species of Triatoma: evidence of New World
ancestry. Medical & Veterinary Entomology. 15(4): 443-451.
Pérez, R., Hernández, M., Noel, M., Rose, V., Valente, S., Da Costa, V., Moreno,
J., Angulo, V., Sandoval, C., Roldán, J., Vargas, F., Wolf, M. & Panzera, F.
(2002). Cromosomal evolution trends of the genus Panstrongylus (Hemiptera,
Reduviidae), vector Chagas disease. Infection, Genetics and Evolution, 2 (1): 47-
56.
Pifano, C. (1938). Anotaciones acerca de Psammolestes arthuri Pinto, 1926
(Hemiptera, Heteroptera: Triatominae), reduvideo hematófago encontrado en
nidos de cucarachero de monte (probablemente Dendrocolaptidae) en un sector
del valle del Yaracuy. Su importancia como posible vector en la naturaleza del
Schizotripanum cruzi Chagas, 1909. Gaceta Médica de Caracas, 45 (16): 241 –
245.
Pifano, C. & Ortiz, I. (1952). Cavernicola pilosa Barber, 1937 (Hemíptera
Heteroptera: Triatominae) su presencia en Venezuela. Revista de Sanidad &
Asistencia Social, 17: 245-248.
Pifano, C. (1969). Algunos aspectos en la ecologia y epidemiolog’ia de las
enfermedades end’emicas en focus naturals en el area tropical, especialmente
Venezuela. Caracas, Venezuela: Ediciones Ministerio de Sanidad y Asistencia
Social.
Pifano, F. (1986). El potencial enzoótico silvestre del complejo ecológico
Schizotrypanum cruzi - Didelphis marsupialis - Panstrongylus geniculatus y sus
incursiones a la vivienda humana del valle de Caracas - Venezuela. Boletín de la
Academia de Ciencias Físicas, Matemáticas y Naturales, 46: 143-144.
Pinto, C. (1926). Triatomideos da Venezuela, com a descripção de uma nova
espécie do gênero Eutriatoma. Annais da Faculdade de Medicina de Sao Paulo,
1: 85-87.
Poinar, G. (2005). Triatoma dominicana sp. n. (Hemiptera: Reduviidae:
Triatominae), and Trypanosoma antiquus sp. n. (Stercoraria: Trypanosomatidae),
the First Fossil Evidence of a Triatomine-Trypanosomatid Vector Association.
Vector-Borne and Zoonotic Diseases, 5(1): 72-81.
61
Ponce, C. (2007). Current situation of Chagas disease in Central America.
Consultado el día 3 de Octubre de 2007 de World Wide Web:
http://www.scielo.br/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0074027620070050000
82&lng=en&nrm=iso&tlng=en.
Prosen, A. & Martínez, A. (1952). Un nuevo género y especie de Triatominae
(Hemíptera, Reduviidae). MEPRA, 23 (81-82): 5-12.
Puigbó, J. (2001). Contribución al estudio de la miocardiopatía chagásica crónica
en Venezuela. Una visión panorámica. Parte I. Gaceta Médica de Caracas, 109
(2):155-167.
Ramírez-Pérez, J. (1985). Chipos de Venezuela. Maracay, Venezuela: Publicación
de la Dirección de Malariología y saneamiento Ambiental, Ministerio de Sanidad
y Asistencia Social.
Ramírez-Perez J. (1987). Revisión de los tratominos (Hemiptera, Reduviidae) en
Venezuela. Boletín de la Dirección de Malariología & Saneamiento Ambiental,
27: 118-146.
Rassi, A., Luquetti, A., Rassi Jr, A., Rassi, S. & Rassi, A. (1992). Chagas disease.
Clinical features. En: Chagas Disease (American trypanosomiasis): It´s impact on
transfusion and clinical medicine. Chapter 6. (pp. 81 – 101). S. Wendel, Z.
Brener, M. E. Camargo, A. Rassi, Eds. Sao Paulo, Brasil: ISBT Brazil´92.
Rebelo, J., Barros, V. & Mendes, W. (1998). Espécies de Triatominae
(Hemiptera: Reduviidae) do Estado do Maranhão, Brasil. Cadernos de Saúde
Púbica, 14 (1): 187-192.
Reyes-Lugo, M. & Rodríguez-Acosta, A. (2000). Domiciliation of the sylvatic
Chagas disease vector Panstrongylus geniculatus Latreille, 1811 (Triatominae:
Reduviidae) in Venezuela. Transaction of The Royal Society of Tropical
Medicine & Hygine, 94(5): 508.
Reyes-Lugo, M.; Díaz-Bello, Z.; Abate, T.; Avilán, A. (2006a) .Stridulatory
sound emission of Panstrongylus rufotuberculatus Champion, 1899, (Hemiptera:
Reduviidae: Triatominae). Brazilian Journal of Biology, 66 (2ª): 443-446.
Reyes-Lugo, M., Girón, M., Kamiya, H. & Rodríguez-Acosta, A. (2006b). Un
estudio preliminar de la hemolinfa de cuatro poblaciones venezolanas de
Panstrongylus geniculatus Latreille, 1811 (Hemiptera: Reduviidae) y su
62
significado epidemiológico. Revista Cubana de Medicina Tropical. 58 (2): Ahead
of print.
Rocha, D., Santos, C., Cunha, V., Jurberg, J. & Galvão, C. (2004). Life cycle of
Rhodnius brethesi Matta, 1919 (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae), a potential
vector of Chagas disease in the Amazon region. Memórias do Instituto Oswaldo
Cruz, 99 (6): 591-595.
Rodríguez-Bonfante, C., Amaro, A., García, M., Mejías Wohlert L., Guillen, P.,
García, A., Alvarez, N., Díaz, M., Cárdenas, E., Castillo, S., Bonfante-Garrido, R.
& Bonfante-Cabarcas R. (2007). Epidemiology of Chagas disease in Andrés Eloy
Blanco, Lara, Venezuela: triatomine infestation and human seroprevalence.
Cadernos de Saude Pública, 23(5): 1133-1140.
Rojas, D. (2007). Curso Virtual sobre el Control de Vectores, reservorios y
Agentes en la Vivienda y el peridomicilio. Consultado el día 3 de Octubre de
2007 de World Wide Web:
http://www.bvsde.ops.oms.org/bvsasv/e/proynac/vitrina1/JRojas_Loayza.pdf
Rossi, M. & Bestetti, R. (1995). The challenge of chagasic cardiomyopathy.
Cardiology, 86 (1): 1 – 7.
Salomón, O., Ripoll, C., Rivetti, E. & Carcavallo, R. Presence of Panstrongylus
rufotuberculatus (Champion, 1899) (Hemiptera: Reduviidae: Triatominae) in
Argentina. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 94(3): 285-288.
Sanchez-Martin, M., Feliciangeli, M., Campbell-Lendrum, D. & Davies, C.
(2006). Could the Chagas disease elimination programme in Venezuela be
compromised by reinvasion of houses by sylvatic Rhodnius prolixus bug
populations? Tropical Medicine & International Health, 11(10):1585-1593.
Sandoval, C., Joya, M., Gutiérrez, M. & Angulo, V. (2000).
Cleptohaemathophagia in B. herreri. Medical & Veterinay Entomology, 14 (1):
100-101.
Sandoval, C., Duarte, R., Gutiérrez, R., Rocha, D., Angulo, V., Esteban, L.,
Reyes, M., Jurberg, J. & Galvao, C. (2004). Feeding sources and natural infection
of Belminus herreri (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae) from dwellings in
Cesar, Colombia. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 99(2): 137-140.
63
Sandoval, C., Gutiérrez, R. & Pabón, E. (2005). El género Belminus en Colombia.
Clon, 3 (1): 80 – 83.
Sandoval, C., Pabón, E., Jurberg, J. & Galvao, C. (2007). Belminus ferroae n. sp.
from the Colombian north-east, with a key to the species of the genus (Hemiptera:
Reduviidae: Triatominae). Zootaxa, 1443: 55–64.
Schachter- Broide, J., Dujardin, J., Kitron, U. & Gurtler, R. (2004). Spatial
structuring of Triatoma infestans (Hemiptera, Reduviidae) populations from
northwestern Argentina using wing geometric morphometry.
Journal of Medical Entomology, 41(4):643-649.
Schaefer, C. (2005). Why are the subfamily relationships of Triatominae
(Hemiptera: Reduviidae) important? Entomología y Vectores, 12 (1): 19-35.
Schaub, G. (1988). Direct transmission of Trypanosoma cruzi between vectors of
Chagas disease. Acta Tropica, 45(1): 1-19.
Schofield, C. (1988). Biosystematics of Triatominae. In: M.W. Service (Ed.),
Biosystematics of Haematophagous Insects, (pp. 287 -312), Oxford: Claren-don
Press.
Schofield, C. (1992). The control of Chagas disease in America. Conference.
XXVIII Brazilian congress on Tropical Medicine, Belém, Brazil.
Scorza, J., Solarte, Y. & Moreno, E. (1994). The epidemiological importance of
Triatoma nigromaculata (Stal, 1859) colonizing human dwellings of the
Venezuelan Andes. Memoria do Instituto Oswaldo Cruz, 89(3):299.
Serra, R., Atzingen, N. & Serra, O. (1987). Nueva especie de del género
Alberprosenia Martínez & Carcavallo, 1977 del Estado de Pará, Brasil. Chagas, 4
(1): 3.
Sherlock, I., Carcavallo, R. & Galíndez, I. (1997). List of natural and
experimental flagellate infections in several triatominae species. (Pp. 289-297).
En: R. Carcavallo, I. Galíndez, J. Jurberg & H. Lent, Eds.). Atlas of Chagas´
Disease Vectors in the Americas. Vol. II. Rio Janeiro, Brasil: Editora Fiocruz.
Soares, R., Sant'Anna, M., Gontijo, N., Romanha, A., Diotaiuti, L. & Pereira, M.
(2000). Identification of morphologically similar Rhodnius species (Hemiptera:
Reduviidae: Triatominae) by electrophoresis of salivary heme proteins. American
Journal of Tropical Medicine & Higiene, 62 (1): 157-161.
64
Sosa, F. (1997). Enfermedad de Chagas en Tucumán. Consideraciones sobre
algunos aspectos epidemiológicos. Influencia de la modificación del ecosistema.
Tesis de Doctorado inédita, Facultad de Medicina, Universidad Nacional de
Tucumán, Tucumán, Argentina.
Tartarotti, E., Azeredo-Oliveira, M. & Ceron, C. (2006). Phylogenetic approach to
the study of Triatomines (Triatominae, Heteroptera). Brazilean Journal of
Biology, 66 (2): 703-708.
Tejera E. (1919). Primer caso de Tripanosomiasis Americana en el Estado
Miranda. Anuarios de la Dirección de Sanidad Nacional, I (2): 85-86.
Valderrama, A., y E. Lizano. (1976). Fases ninfales de Cavernicola pilosa Barber,
1937 halladas en las cercanías de Caracas, Venezuela (Hemíptera, Reduviidae,
Triatominae). Revista Brasileira de Biología, 36 (4): 957–960.
Valderrama, A., Lizano, E., Cabello, D. & Valera, M. (1996). Panstrongylus
turpiali n.sp. (Hemíptera: Reduviidae: Triatominae) from Venezuela. Caribbean
Journal of Science, 32 (2):142-144.
Valente, S., Valente, V. & Pinto, A. (2007). Epidemiología e transmissao oral da
Doenca de Chagas na Amazonia brasileira. Consultado el día 22 de Octubre de
2007 de World Wide Web:
http://iah.iec.pa.gov.br/iah/fulltext/siteiec/dchagas/files/opasaldoabr2006.pdf.
Vásquez, L., Galvao, C., Pinto, N. & Granados, H. (2005). First report of
Triatoma nigromaculata (Stål, 1859) (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae) for
Colombia. Biomédica, 25 (3): 417-421.
Villalobos, L. & De Sequeda, M. (1991). Enfermedad de Chagas: Epidemiología
de la transmisión vectorial y su control en Venezuela. Conferencia. Trabajo
inédito presentado en el VII Congreso Latinoamericano de Parasitología,
Montevideo, Uruguay.
Villegas, J., Feliciangeli, M. & Dujardin, J. (2002). Wing shape divergence
between Rhodnius prolixus from Cojedes (Venezuela) and Rhodnius robustus
from Mérida (Venezuela). Infection, Genetics & Evolution, 2(2):121-128.
Vivas, A., Barazarte, H. & Molina de Fernández, D. (2001). Primer registro de E.
mucronatus Stål, 1959 (Hemíptera: Reduviidae) en el ambiente domiciliario en
Venezuela. Entomotrópica, 16 (3): 215 – 217.
65
Walker, F. (1873). Catalogue of the specimens of Hemiptera Heteroptera in the
collection of the British Museum. Trustees of British Museum, London: BM(NH);
Part 7 & Part 8.
World health Organization (WHO). (1997(. Chagas Disease. (pp112- 123).
In: Tropical disease Resarch. Progress 1995 – 96. Geneva, Suiza: Thirteenth
Programe Report UNDP/World Bank/WHO Special Programme for research &
Trainning in Tropical disease (TDR). WHO.
World health Organization (WHO) (2003). Research results. Chagas Disease.
Consultado el día 6 de Diciembre de 2007 de World Wide Web:
http://www.who.int/tdr/dw/chagas2003.htm
Wolf, M. & Castillo, C. (2002). Domiciliation trend of Panstrongylus
rufotuberculatus in Colombia. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 97 (3): 297-
300.
Wolff, M., Cuartas, E., Velásquez, C. & Jaramillo, N. (2004). Development cycle
of Panstrongylus rufotuberculatus (Hemiptera: Reduviidae) under laboratory
conditions. Journal of Medical Entomology. 41(6):1010-1014.
Zeledón, R. (1983). Vectores de la enfermedad de Chagas y sus características
eco-fisiológicas. Interciencia, 8 (6): 384- 395.
Zeledón, R., Ugalde, J. & Paniagua, L. (2001). Entomological and Ecological
Aspects of Six Sylvatic Species of Triatomines (Hemiptera, Reduviidae) from the
Collection of the National Biodiversity Institute of Costa Rica, Central America.
Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 96 (6): 757-764.
66
ANEXOS
67
ANEXO A
Mapa señalando distribución neotropical de la enfermedad de Chagas.
Fuente:
[http://www.isciii.es/htdocs/centros/medicinaTropical/img/Mapa_Enfermeda
d_de_Chagas.jpg]
68
ANEXO B
Fotos de algunas especies triatominas
Hembra de B. pittieri
Fuente: [http://www.mapress.com/zootaxa/2007f/zt01443p064.pdf]
Macho de B. rugulosus
Fuente: [http://www.mapress.com/zootaxa/2007f/zt01443p064.pdf]
69
Cabeza de adulto de M. trinidadensis
Fuente: [http: //www.scielo.br/pdf/mioc/v96n7/4142.pdf]
Hembra de Panstrongylus chinai
Fuente: [Aldana, Lizano, Ramón & Valderrama (1996)]
70
Adulto de R. pictipes.
Fuente:
[http://www.iaesp.edu.ve/index.php?option=com_docman&task=doc_downlo
ad&gid=139&mode=view]
Hembra de Rhodnius prolixus
Fuente:
[http://www.genome.wustl.edu/ancillary/genome_images/Rhodnius_prolixus.
png]
71
Hembra de Rhodnius robustus
Fuente: [www.idrc.ca]
Adultos de Eratyrus cuspidatus
Fuente:
[http://www.telmeds.org/AVIM/Apara/artropodos/clase_insecta/flia_Reduvii
dae/images_Ecuspidatus/Ecuspidatus2.jpg]
72
Hembra de Panstrongylus geniculatus
Fuente:
[http://upload.wikimedia.org/wikipedia/commons/thumb/d/d8/Pgeniculatus-
cleaning-ante2.jpg/120px-Pgeniculatus-cleaning-ante2.jpg]
Adulto de Panstrongylus rufotuberculatus
ç
Fuente:
[http://www.telmeds.org/AVIM/Apara/artropodos/clase_insecta/flia_Reduvii
dae/images_Prufotuberculatus/Prufotuberculatus3.jpg]
73
Adulto de T. dimidiata.
Fuente: [http://www.posmicro.ucr.ac.cr/Triatoma.jpg]
Hembra de Triatoma nigromaculata
Fuente: [http://www.scielo.org.co/img/revistas/bio/v25n3/3a17i2.jpg]
74
75
