RET. Revista de Estudios Transdisciplinarios

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ISSN: 1856-9161

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Fundación Instituto de Estudios Avanzados

Venezuela

Parra, Dercy; Pérez Martínez, Simón; Sosa, Daynet; Rumbos, Raisa; Gutiérrez, Bárbara; Moya,

Adriana

Avances en las investigaciones venezolanas sobre enfermedades del cacao

RET. Revista de Estudios Transdisciplinarios, vol. 1, núm. 2, julio-diciembre, 2009, pp. 56-75

Fundación Instituto de Estudios Avanzados

Caracas, Venezuela

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RET. Revista de Estudios Transdisciplinarios Vol. 1. Nº 2. Serie verde | Caracas, julio- diciembre 2009

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Avances en las investigaciones venezolanas sobre enfermedades del cacao Advances in venezuelan researches on cacao diseases

Dercy Parra,¹ Simón Pérez ²,* Daynet Sosa,² Raisa Rumbos, ³ Bárbara Gutiérrez 4, Adriana Moya ³ .

Con la finalidad de valorar el estado de los estudios sobre fitopatología del cacao en Venezuela, se revisaron varias fuentes de información, muchas de las cuales son de difícil acceso, como tesis, informes técnicos y comunicaciones en congresos. Al analizar la importancia de las enfermedades de acuerdo a la percepción que se tiene de ellas, se observó que las mismas son subestimadas por el desconocimiento de la magnitud de los daños que ocasionan las mismas a las plantaciones y a las almendras de cacao. En el presente trabajo se informa sobre los nuevos registros de patógenos y la diseminación de enfermedades a nuevas localidades en los últimos diez años, desglosados por regiones productoras. Se abordan los estudios sobre la influencia en las enfermedades de hongos no patógenos e insectos. Se sugieren aspectos de investigación-desarrollo pendientes de realizar y necesarias para reducir la brecha con otros países cacaoteros de la región.. Lo escaso, limitado y no sistemático de la información generada en el país respecto a la incidencia, distribución y daños de cada una de las diversas enfermedades, limita la confiabilidad en el conocimiento de la problemática fitosanitaria en las distintas regiones y zonas productoras, lo que impide con-formar una estrategia efectiva de manejo integrado de las enfermedades. Aún hoy día el rubro cacao espera por una iniciativa integradora de todos los actores involucrados en su manejo, que permita integrar en espacio y tiempo todas las dimensiones del cacao: económica, ambiental, social y cultural.

Keywordsdamage, fungi, incidence, Venezuela, cacao.

Palabras clavecacao, Venezuela, daños, hongos, incidencia.

In order to update the state of the art of phytopathology in cocoa in Venezuela, several sources of infor-mation, many of which are not easily accessible such as technical reports and conference papers, were reviewed. We analyzed the perception of the importance of diseases, considering that it is underestimated by the lack of information on the extent of damage in each of them, including both, the crop and the pro-duction of beans. New information is reported for pathogens and the spread of diseases to new locations in the past ten years, broken down by the three different production regions. It covers studies on the influence on non-pathogenic fungal diseases and insects. There is a wealth of phytopathological knowledge, deserv-ing integrative actions at various levels of decision in the effective management of the disease nationwide. Research topics are suggested, still to be made to reduce the gap with other countries of the region’s cocoa. The sparseness, limited and unsystematic information generated in the country regarding the incidence, distribution and damage of each one of several important diseases in the country, limits the reliability on knowledge of plant protection problems, avoiding an effective strategy for integrated management of diseases. Even today, the cacao item waiting for a bill inclusive of all stakeholders, which allows time and space integrated into all aspects of cocoa: economic, environmental, social and cultural development.

¹ Estación Experimental Caucagua, Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas (INIA) Caucagua, Miranda

² Centro Nacional de Biotecnología Agrícola, Instituto de Estudios Avanzados (IDEA), Baruta, Miranda

³ Estación Local El Chama, INIA, Zulia4 Centro Nacional de Investigaciones Agropecuarias, INIA, Maracay, Aragua.

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DERCY PARRA, SIMÓN PÉREZ, DAYNET SOSA, RAISA RUMBOS, BÁRBARA GUTIÉRREZ Y ADRIANA MOYA.

dividen en zonas, como la región occidental, constituida por el sur del lago de Maracaibo y el piedemonte andino, según condiciones específicas de clima y relieve (More-no 2000). En Sucre se diferencia claramente una zona alta, de cerros, y una baja, de valles, en el municipio Cajigal (Capriles 1987). Cada región tiene características propias, definidas por sus condiciones geoambientales (Leal et al. 1999) y agrupadas por su similitud en zonas de vida (Ewel et al. 1976; Ramos 2000), por condiciones socioeconómicas de los productores y por manejo del cultivo, las cuales, a su vez, determinan los problemas ocasionados por los patógenos (Capriles 1975). De manera general, en Venezuela las plantaciones son viejas; por ejemplo, en Barlovento (estado Miranda) se asume que cerca del 33% y el 38% de las fincas tienen plantaciones entre 21 y 60 años de edad, y cerca del 11% puede llegar a tener entre 61 y 80 años de edad (Liendo y Marín 2006). El rendimiento promedio varía en valores absolutos según lo que ofrecen las distintas fuentes, y tiende a cifras bajas: 199kg/ha (Capriles 1987) o 168.72 kg/ha/año en la región oriental, 240 kg/ha en Miranda (Capriles 1987) y 323kg/ha en la región occidental (Mo-reno 2000). Rendimientos superiores a los 1000kg/ha/año se consideran buenos (Ramos 1980); éstos se logran siempre en plantaciones tecnificadas. Fincas con rendi-mientos de 2.000 a 6.000 kg/ha/año son muy escasas, al menos en Miranda (Liendo y Marín 2006). Esta revisión describe resultados de investigaciones con materiales venezolanos, resalta encuestas de enferme-dades con medición de daños en plantas o en produc-ción de almendras y comenta las enfermedades más frecuentes y/o que más han sido estudiadas a partir del comienzo formal de los estudios fitopatológicos en Ve-nezuela. Es importante destacar que la situación fitosa-nitaria del cacao en Venezuela no ha sido examinada con la extensión y disponibilidad de personal y recursos con que fue abordada en los años 1973 y 1987, momento en que las encuestas se hacían directamente en las fincas y eran dirigidas por la Estación Experimental de Caucagua (Capriles 1975; Capriles 1987).La información recabada para la presente revisión inclu-ye artículos científicos publicados, ponencias en congre-sos, tesis de grado y postgrado e informes técnicos de campo o de investigaciones. El trabajo aporta, asimis-mo, una actualización de las cifras sobre incidencia y distribución de las enfermedades y sus agentes etioló-gicos, cuya data fue levantada por los autores durante las inspecciones a las regiones productoras. Este estudio forma parte de una investigación mayor sobre caracteri-zación morfológica, molecular y de virulencia de patóge-

Introducción

En la tradición agrícola de Venezuela, los cacaos finos de aroma han sido especialmente reconocidos en todo el mundo (Pérez Arbeláez 1937). El cultivo del cacao forma parte de la identidad nacional; pero, paradójicamente, no hay una tradición chocolatera. Solamente un tercio de la producción en grano es procesada y consumida internamente, el resto es para el mercado internacio-nal, incluyendo la semiprocesada y los pocos productos finales¹. Su significación en el valor exportado del grano e importancia estratégica dadas por los entes oficiales, no han sido estables a lo largo de los siglos; siempre ha dependido principalmente del ámbito externo a la acti-vidad productiva de plantas y granos de cacao. Más es-pecíficamente, en lo referente a las políticas macroeco-nómicas y a las políticas sectoriales específicas a nivel nacional, incluyendo también las relaciones existentes con el mercado internacional.(Quintero y Cartay 2000). Desde la época colonial, la política cacaotera tampoco ha sido efectiva en potenciar y explotar las ventajas compa-rativas de la producción de cacao; fenómeno acentuado desde que se desarrolló la industria del petróleo (Campo 2005). La división del territorio nacional por regiones, zonas e incluso localidades productoras, tan justificada desde el punto de vista ecogeográfico, agronómico y del manejo de enfermedades, careció de importancia duran-te la gestión de FONCACAO, que comercializaba el pro-ducto en dos categorías solamente: cacao fermentado, o F1, y no fermentado (corriente), o F2 (Quintero y Cartay 2000).. Actualmente el sector exportador aprovecha las diferencias locales en la producción en sus actividades de comercialización.En términos generales, se puede afirmar que en la región Nororiental se producen los tipos Río Caribe Superior y Río Caribe Natural; en la región centro-norte-costera, Ca-renero Superior y Caracas, y en la región Suroccidental, Sur del Lago Clasificado y Sur del Lago Natural (Quin-tero y Cartay 2000). Tradicionalmente se reconocen en Venezuela tres regiones productoras de cacao (Figura 1) (Leal et al. 1999): la región sur-occidental, constituida por los estados Zulia, Mérida, Táchira, Apure y Barinas; la región centro-norte-costera, que comprende los estados Miranda, Aragua, Carabobo, Guárico y Yaracuy, y la re-gión nor-oriental, a la cual pertenecen los estados Sucre, Monagas y Delta Amacuro. A su vez, estas regiones se

¹ Propuesta del Plan Nacional de Cacao. 2007. En Primer encuentro nacio-nal del Proyecto en Red Ruta del Chocolate, Fundación para el Desarrollo de la Ciencia y la Tecnología FUNDACITE –Zulia. MppCTII

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manejo agronómico y receptividad de los productores al asesoramiento externo (Capriles 1978b; Reyes y Capriles 2000). Se reconocen otros factores más alejados del nivel de decisión de los productores en sus fincas y que hacen al sector productivo del cacao altamente dependiente del paternalismo estatal. Éstos pueden ser apoyos legales, financieros, de capacitación, entre otros. También se destaca que el sector carece de los seguros agrícolas ne-cesarios para respaldar la producción e indemnizar al productor en caso de daños a la plantación o a la cosecha derivados de contingencias climáticas, plagas y enfer-medades (Campo 2005). Este aspecto es importante para el sector del cacao fino de aroma, ya que estos árboles de tipo criollo son más vulnerables a los agentes bióticos (Reyes y Capriles 2000)

nos asociados al cultivo del cacao en la denominada Ruta del Chocolate² .

Percepción de la importancia de las enfermedades en la producción de cacao

Las enfermedades de cacao han constituido una de las principales limitantes del cultivo en todo el mundo, se-gún estadísticas que cuantifican las pérdidas en tone-ladas métricas (Anon.2008; Bowers et al. 2001; Ploetz 2007). Según informes anuales de la Organización Inter-nacional del Cacao, la producción mundial es muy ines-table debido, entre otros factores, a las enfermedades y las plagas (Campo 2005). Estimados globales indican pérdidas por más del 30% de la producción potencial del cultivo (Hebbar 2007).La fitosanidad de una plantación depende de muchos factores: ubicación, tipo de cacao, patógenos presentes en el área, especies usadas como sombra y densidad de siembra, capacidad productiva de los clones e híbridos,

FIGURA 1. Principales estados productores de cacao en occidente, centro y oriente de Venezuela.

² Proyecto de Investigación en Red en el marco de La Ruta del Chocolate del otrora Ministerio del Poder Popular para la Ciencia y la Tecnología, actualmente Mpp para Ciencia, Tecnología e Industrias Intermedia (Proy. 200500898). Subproyecto 6 “Caracterización morfológica, molecular y de virulencia de patógenos asociados al cultivo del cacao”.

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de que normalmente se presta mayor atención a aque-llas enfermedades que dañan o destruyen las mazorcas en un momento dado, que a otras que terminan siendo más perjudiciales en el largo plazo. Tal es el caso de las agallas, que tienen la propiedad de extenderse por las plantaciones hasta disminuir la producción de mazor-cas. Aun cuando las agallas no destruyen el árbol, con el tiempo hacen improductivas las plantas, que terminan por producir más agallas que frutos y por constituirse en focos de contaminación (fuente de inóculo) en las plan-taciones. Las pérdidas ocasionadas por las agallas son difíciles de cuantificar, pero pueden ser elevadas debido a que los cojines florales atacados por la enfermedad no forman flores ni mazorcas, y podrían ser la causa de la lenta pero persistente declinación de la producción en muchas regiones cacaoteras, como lo observado en las plantaciones de Trincheras, Canoabito y Ocumare. Por otro lado, se sabe que las enfermedades no sólo in-fluyeron en el volumen de producción del grano, sino también en su calidad. A principios del siglo XIX, al re-emplazar los cacaos tipo criollo por trinitarios, y después de avanzado el siglo XX, con la introducción de foraste-ros más resistentes a las enfermedades y más producti-vos, las características del grano cosechado en Venezue-la cambiaron (Cartay 1999). El estudio intensivo y sistemático de las enfermedades del cacao se realiza desde los años 50, y coincide con la primera etapa descrita por Moreno (Moreno 2000) para el mejoramiento genético del cultivo en todo el país; po-siblemente la “presión” de los fitomejoradores explique la abundancia de estudios sobre las enfermedades en estos años. Según Malaguti, fue sólo después de 1948 que se creó el Departamento de Fitopatología de la UCV en Maracay, donde existen investigaciones formales en la especialidad en Venezuela (Malaguti 1990). Aunque hubo valiosos estudios fitopatológicos sobre cacao en las primera cuatro décadas del siglo XX, como se aprecia en un análisis histórico de la investigación en cacao (León et al. 1981), muchos parecen ser coyunturales. Varios autores concluyen que ha existido una correspondencia entre la problemática de plagas y enfermedades en el cultivo y los logros de la investigación en el país (León et al. 1981). Sin embargo, la problemática fitosanitaria no mereció gran atención por parte de los especialistas, productores y autoridades sanitarias, lo que indica que pudieron haber sido evitados o minimizados sus efectos (Cartay 1999).Pese al papel preponderante de las enfermedades como limitante de la producción de cacao, no siempre se les considera explícitamente como un problema fundamen-

Suele afirmarse que en Venezuela los problemas de pro-ducción de cacao han estado vinculados a las enferme-dades, incluso desde sus inicios como cultivo económi-co en el Siglo XVII (Reyes y Capriles 2000). Estos autores destacan cuatro enfermedades que aún hoy se presen-tan con similar intensidad en las plantaciones del país. (Capriles 1978b) indica que las plantaciones del estado Barinas fueron abandonadas por severos ataques de Phytophthora sp., la cual ocasiona la pudrición parda de la mazorca y cáncer del tronco. Esta última es de carácter vascular y causa la muerte total de la planta. La aparición de la enfermedad conocida como la escoba de bruja del cacao, cuyo agente causal es Moniliophthora perniciosa (=Crinipellis perniciosa), en el Delta del Orinoco, cau-só descensos importantes en la producción en las áreas donde se estableció, ya que avanzó rápidamente, como es propio de su de carácter destructivo. En 1937, causó la casi desaparición de las plantaciones en el estado Delta Amacuro, y se diseminó desde allí a los estados Sucre y Monagas. En 1945, la escoba de bruja se encontró en el estado Mi-randa (Capriles 1978a), y para 1970, se presentó un brote muy severo en las plantaciones cacaoteras de La Victo-ria, estado Apure, y El Nula, estado Táchira, y causó se-veras pérdidas de cosechas (Capriles 1975). En el estado Miranda, en la Región de Barlovento, se han encontra-do pérdidas de frutos que alcanzan hasta un 40% de las cosechas (Parra et. al. 1989, resultados no publicados). En el estado Aragua, la muerte súbita (Ceratocystis ca-caofunesta , =C. fimbriata) ocasionó la muerte de más del 20% de árboles tipo criollo, en los valles de Choro-ní. Las localidades de Ocumare de la Costa, Turiamo, Cuyagua y Aroa también sufrieron pérdidas, aunque menos severas, y se calcula que un 2% del total de las plantas fueron afectadas. Se indicó que más de 120.000 plantas fueron quemadas en este estado (Malaguti 1956). La muerte súbita también causó estragos en las plan-taciones del estado Sucre, donde se perdieron hasta 80.000 plantas (Anon.1974). Esto ocasionó el abandono de muchas fincas y los productores se dedicaron a cul-tivos aparentemente menos riesgosos, como el cocotero (Capriles 1978a). La moniliasis del cacao (Moniliophthora roreri) fue detectada en el año 1941 en las plantaciones ubicadas en la región sur del lago de Maracaibo, donde se cultiva el cacao Porcelana, catalogado como el más fino del mundo. Desde entonces, la enfermedad ha cau-sado severas pudriciones de los frutos y ha obligado a muchos productores a cambiar su actividad por el culti-vo del plátano (Capriles 1978a).Otro aspecto que hay que tener en cuenta es el hecho

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son de menor significación anivel global (Anon.2008).Las enfermedades del cacao pueden ser clasificadas de diferentes maneras, según los autores. Pereira (2000) propone una clasificación que tiene en cuenta el origen geográfico y el grado de especialización patógeno-hospe-dante, sobre los que señala: I) las enfermedades genui-nas serían las que han coevolucionado con el cultivo y tienen un alto nivel de especialización, como la escoba de bruja y la moniliasis, II) las enfermedades comunes a todas las áreas de producción (como las ocasionadas por P. palmivora, patógeno que no se asocia con un origen definido hasta el momento), que no están relacionadas con el cultivo, sino que se presentan a escala global y causan pérdidas significativas en la producción, III) las enfermedades regionales específicas, las cuales predo-minan en sitios distantes del origen del cacao, causadas por patógenos de otros hospedantes que han logrado una excepcional adaptación al cacao, como el O. theobro-mae, y IV) las enfermedades que no necesariamente es-tán asociadas con el sitio de origen, sin patrón definido de diseminación, con daños epifíticos esporádicos y que, en algunos casos, no se sabe si son agentes etiológicos primarios, categoría que agrupa una miscelánea de pa-tógenos de frutos, tallos y raíces. Una clasificación más pragmática es la brindada por (Capriles 1978a), que considera al órgano afectado para clasificarlas en I) enfermedades que afectan el tallo y las ramas, como el cáncer del tronco, el mal rosado, la ara-ñera, la muerte regresiva, la escoba de bruja y el mal de Choroní, II) enfermedades que afectan los cojines flora-les y los frutos, como la escoba de bruja, la moniliasis, la mancha de agua, la mancha parda, la antracnosis, las agallas, la mazorca harinosa y la pudrición carbonosa, y III) enfermedades que afectan a las raíces, como la llaga negra, la llaga blanca y la raíz roja. En este trabajo, que se limita al territorio nacional, cla-sificaremos las enfermedades por su distribución y con la siguiente denominación: I) generales de importancia, las que se presentan todo el año, en todas las regiones y que excepcionalmente llegan a provocar daños mayores a los históricos, II) generales de menor importancia, de las cuales no se tienen observaciones documentadas so-bre epifítias o pérdidas alarmantes y III) regionales, las que se encuentran localizadas en una región de acuerdo a su importancia económica, pero que de extenderse po-drían provocar pérdidas considerables y serían difíciles de controlar. I) Pudrición-mancha parda o negra de la mazorca (com-plejo de Phytophthora), cáncer-necrosis del tronco y de los cojines (P. palmivora), mazorca negra/ pudrición ne-

tal en los bajos rendimientos promedio del país (248kg/ha). La escasa producción suele atribuirse a la vejez de las plantaciones, a la baja densidad de siembra y al es-caso empleo de tecnología. Esta misma percepción fue manifestada en reuniones sostenidas para elaborar una estrategia regional, denominada “Alianza para la pro-moción de los cacaos andinos (APROCACAOS)”, aus-piciada por el IICA³ en el año 2009. En el documento del programa, que reconocía las plagas y enfermedades como el tercer problema del cacao en la región, los ob-jetivos propuestos en la versión preliminar no incluían el tratamiento de las enfermedades entre las prioridades de la gestión. Varias pueden ser las causas que explican esta percepción, entre otras, tenemos: (I) que las prácti-cas de buen manejo agronómico ya se conocen, han sido probadas y su correcta aplicación generaría un impacto insignificante de las enfermedades; (II) no existen en los productores y extensionistas conocimientos suficientes para la identificación de las enfermedades, ni una cultu-ra para llevar registros de campo de parámetros produc-tivos en sus fincas, (III) la cuantificación de las pérdidas por enfermedades es una empresa onerosa, difícil y por ende no siempre realizada. Todo lo antes mencionado contribuye a que se desconozca el impacto real de las enfermedades sobre la producción y crea desinterés por la cuantificación de las pérdidas por enfermedades y plagas.

Daños a plantaciones y producción de almendras

En todo el mundo, sobre la base de un estimado en la re-ducción anual de la producción potencial, se considera, en orden descendente, que las principales enfermeda-des son la pudrición parda, 450.000TM en África, Brasil y Asia; la escoba de bruja, 250.000TM en América, y la moniliasis, 30.000TM en Centro y Suramérica (Bowers et al. 2001). La misma fuente cita también datos de otras enfermedades significativas de la región; entre ellas, el virus del brote hinchado (CSSV), 50.000TM en África, y el rayado vascular (Oncobasidium theobromae), en Asia, 30.000TM. Estas últimas no han sido señaladas en Venezuela. Actualmente no se dispone de datos sobre otras enfermedades, como el mal de Choroní, las agallas y la pudrición negra de la raíz por Rosellinia bunodes, que

³ Instituto Interamericano de Cooperación para la Agricultura-IICA. Di-rección de Operaciones Regionales e Integración para la Región Andina. Programa “Alianza para la promoción de los cacaos andinos (APROCA-CAOS)”. Caracas 16 de junio de 2009. Concept paper Versión al 16 de junio 2009.

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año, incluyendo a P. megakarya (Anon.2008). La zona occidental de Venezuela, según los valores máximos registrados, es la menos afectada por esta enfermedad, que fue evaluada tanto en frutos sintomáticos en árboles como en frutos apilados después de la cosecha (Capriles 1975; Capriles 1987). Los datos pudieran estar subesti-mados, ya que no se toman en cuenta las afecciones en órganos florales o en tronco y ramas. En Venezuela se han señalado como agentes causales de esta enferme-dad a cinco especies de Phytophthora, con base en carac-terísticas morfológicas y fisiológicas, que presentan dife-rentes grados de patogenicidad. Estas son P. palmívora, P. parasitica, P. citrophthora, P. megasperma y P. capsici, de las cuales solamente P. palmívora se encuentra pre-sente en todas las zonas productoras del país. Las otras especies se encuentran localizadas en la región central, específicamente en Barlovento, Edo. Miranda, donde se identificaron las especies: P. palmívora; P. capsici y P. citrophthora, en los municipios Acevedo, Brión y Páez (Parra 1998). Las mismas se identificaron por su com-portamiento en diferentes medios de cultivo, a diversas condiciones de temperatura e iluminación y por su viru-lencia en mazorcas de cacao (Parra y Subero 2000).. La especie P. megasperma sólo había sido descrita en el lago de Maracaibo, donde se cultivan los genotipos criollos Porcelana y Guasare, exclusivos de la región (Capriles et al. 1972), y recientemente en Río Caribe (Rumbos et al. 2007). Antes de 1937, se consideraba una enfermedad responsable de la disminución de la producción en Ma-racaibo, aunque con daños a los árboles muy inferiores al 10% (Pérez Arbeláez 1937).

Escoba de bruja

Esta enfermedad es considerada como una de las más destructivas del cacao en Latinoamérica, y llega a causar pérdidas en distintas regiones de hasta 90% de la pro-ducción (Oliveira y Luz 2005). Los valores de pérdidas cuantificados en el país alcanzan a los de Brasil, y son bajos en su mayoría (Tabla 1). En el Delta del Orinoco, se observa la escoba de bruja en su grado más virulento, aunque en ese estado se encontraron árboles que mos-traron niveles de resistencia a M. perniciosa, como los “Playa Alta” (Moreno 2000).

Moniliasis

Sus daños en frutos son difíciles de evaluar cuando se presenta simultáneamente con la escoba de bruja, de-bido a la similitud de las hipertrofias causadas en la

gra del fruto/ pudrición carbonosa de la mazorca/ muer-te repentina y/o regresiva (Lasiodiplodia theobromae) y muerte regresiva por Colletotrichum gloeosporioides.II) Complejo de agallas en el cojín floral (5 tipos), antrac-nosis (C. gloeosporioides), mancha de agua (P. megasper-ma), muerte regresiva (L. theobromae, Phytophthora spp., Albonectria rigidiuscula (anamorfo: F. decemcellulare), cáncer del tronco y de las ramas (L. theobromae), mazor-ca harinosa (Trachysphaera fructigena), arañera (Pellicu-laria koleroga), enfermedad rosada/ mal rosado (Erythri-cium salmonicolor= Corticium salmonicolor), llaga negra (Rosellinia bunodes).III) Escoba de bruja (M. perniciosa), moniliasis/ mancha ceniza (Moniliophthora roreri), mal de Choroní/ mal de machete/ necrosis del tronco (complejo Xileborus–C. ca-caofunesta).Esta clasificación es, en principio, coyuntural, pues es cuestión de tiempo para que las enfermedades regiona-les pasen a ser consideradas generales. Tal es el caso de la moniliasis, que estuvo restringida desde 1941 hasta 1994 a la región sur del lago de Maracaibo y hoy en día se encuentra en los estados Zulia, Táchira, Mérida, Ba-rinas, Apure, Trujillo y Amazonas. También es el caso de las agallas, las cuales han llegado a provocar planta-ciones “estériles” en áreas considerables en Trincheras, estado Carabobo.La cuantificación de pérdidas en la producción de ma-zorcas o almendras debido a enfermedades es prácti-camente nula en la literatura publicada en Venezuela. Es más frecuente encontrar información relativa a los síntomas del patógeno en planta a través de porcentajes de incidencia, índices de infección, porcentajes de aisla-miento de especimenes en muestras. Los registros más completos datan de las décadas de los setenta y ochenta (Capriles 1975; Capriles 1978b; Capriles 1987). La Tabla 1 muestra los daños en la planta o en la producción de al-mendras de las enfermedades más estudiadas en el país. Los resultados varían de acuerdo con la metodología em-pleada por los autores consultados, por lo que los datos mostrados son aproximaciones.Pudrición parda de la mazorca. Se presenta con fre-cuencia en los estados Sucre y Miranda y ocasiona pér-didas importantes de plantas y de cosechas, debido al cáncer del tronco y la pudrición parda de la mazorca, respectivamente; donde P. palmivora llega a afectar un 22.36% de los frutos cosechados. Las medidas de con-trol químico y genético se complican por la presencia de más de una especie involucrada en los síntomas. En Brasil se estiman pérdidas de 20-30% en la producción anual (Oliveira y Luz 2005) y en África de 450.000 TM/

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de Zea, San Juan de Lagunillas y Chama (Moya et al. 2005). En Miranda, es la enfermedad que más afectó a los frutos jóvenes y causó pérdidas de hasta 20% en un ensayo de 30 clones de cacao forastero; la variable climá-tica que más influyó en el síntoma fue la precipitación (Parra, Dercy, J. Pineda, y I. Contreras, 2009, Relación de las variables climáticas y la antracnosis del cacao, resul-tados no publicados).

Complejo de Agallas

Es una enfermedad potencialmente importante en todo el mundo (Ploetz 2007) y se han descrito hasta cinco ti-pos de síntomas asociados a las agallas (Hutchins y Si-ller 1960). Las más comunes y estudiadas son las de pun-tos verdes y las de cojín floral. Se presentan en todas las regiones del país y se considera una enfermedad menor, ya que su efecto es “silente” y no afecta directamente a los frutos o las almendras. Su incidencia alcanza 15.5%, según se observa en la Tabla 1. En Trincheras, estado

mazorca por ambos agentes. En los últimos años, la en-fermedad ha venido avanzando: para el año 1996 esta-ba confinada al municipio Pedraza del estado Barinas (Reyes y Capriles 2000); actualmente se encuentra en los municipios Obispo, Barinas, Bolívar, Sucre, Andrés Eloy Blanco y Zamora de esa misma entidad (Bracho et al., 2009, comunicación). Se encuentra también en Apure (municipio Páez), Táchira (municipios Ayacucho, Fer-nández Feo, García de Hevia y Libertador), Mérida (mu-nicipios Salas, Tulio Febres Cordero y Zea) y en Zulia (municipios Colón y Francisco Javier Pulgar).

Antracnosis

En Venezuela se encuentra en todas las áreas cacaoteras. Los frutos jóvenes (chireles) son más susceptibles a las infecciones que los frutos en etapa avanzada de desa-rrollo. En el occidente, la antracnosis está generalizada (Moreno 2000), lo cual coincide con el alto porcentaje de aparición de C. gloeosporioides en muestras procesadas

Distribución Enfermedad Región Nor-oriental Región Centro-norte costera Región Sur-occidental

Generales Pudrición parda de la mazorca

• 57,8 % (promedio de mazorcas/ 100 árboles/ finca)- (Capriles, 1978b)

• 63,4 % de fincas (Ramos, 1980)

• 17,43 % frutos en árboles y 22,36 % cosechados (Capriles, 1987)


• 8,9-16,7 % mazorcas (Ciferri, 1949)

• 27.57 % frutos en árboles y 20.94 % cosechados (Capriles, 1987)

• 20 % (Parra y Subero, 2000a)


Agallas

• 1,8 % fincas (Capriles, 1987)


• 4,93 % (Capriles, 1978b)

• 23,9 agallas de puntos verdes/ planta (Capriles y Reyes, 1965)

• 3,6 % (Capriles, 1978b)

Antracnosis

• 4,8% de fincas (Ramos, 1980) • 20 % de chireles (Parra et al., 2009) • 2,9% de fincas (Capriles, 1978)

• 50-100 % chirles (Capriles, 1975)

Necrosis del tronco • 16,1 % (promedio del total de árboles/finca)

(Capriles, 1987)

• 4,4 % (promedio del total de árboles/ finca)

(Capriles, 1987)

• --

Cáncer del tronco • 12,8 % (Ramos, 1980)

Mancha de agua -- -- • 12,10 % (Capriles, 1978b)

Regionales Escoba de bruja

• 24,1 % (Capriles, 1978b)

• 7-100% (León et al., 1981)



• 24,4 % (Capriles, 1978b)


• 38.2-81.6 % de frutos (Silva-Acuña et al., 1993)

Moniliasis

-- -- • 70,8 % (Capriles, 1978b)

• 100% 31,4 frutos x árbol (Rumbos et al., 1999)

• 15,5% plantas de criollos (Chacón et al., 2009)

Mal de Choroní • 31,4 % de fincas (Ramos, 1980)

• 300.000 en Sucre en 1960 (Capriles, 1975)

• 2.259 plantas eliminadas en tres años en Miranda y 180.000 en Aragua, entre 1952-1956 (Capriles, 1975)

--

1

TABLA 1. Daños en la planta o en la producción de almendras de las enfermedades más estudiadas en el país, según su distribución en las regiones cacaoteras y las proporciones de plantas y/o frutos afectados.

(Datos generados en Venezuela por varios autores).Datos productos de cálculos propios a partir de la información original. Ciferri (1949): datos de Aragua y Carabobo. (Capriles y Reyes, 1965): 6,701 plantas del clon ICS-95 en Caucagua. Capriles (1978): encuestas en 884 fincas en Sucre, 385 en Barlovento y 109 fincas en el sur del Lago. Ramos (1980): 310 fincas de cinco municipios en Sucre. Capriles (1987): conteo de frutos de cosecha en 50 árboles por finca en 702 fincas en Sucre y Miranda, sin contar afecciones en cojines florales, flores y frutos pequeños. Rumbos et al. (1999): 6.951 frutos sintomáticos en 221 árboles de 20 años de edad. Chacón et al. (2009), revisaron síntomas en frutos de 6.666 plantas de Guasare y Porcelana al sur del lago de Maracaibo. Parra et al. (2009): observaciones durante tres años en 30 clones, en Banco de Germoplasma del INIA-Miranda.

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forma, se analizaron trabajos científico publicados, pre-sentaciones en eventos científicos e informes técnicos de investigaciones y visitas de campo. Se incluyen publi-caciones posteriores a 1998, con el objetivo de mostrar los avances en el conocimiento sobre la incidencia de enfermedades. La mayor cantidad de información científica generada para cada zona cacaotera se concentra en las plantacio-nes de Aragua y Miranda, donde existe mayor número de reportes de patógenos que inducen enfermedades. Podría pensarse que son localidades donde las plantacio-nes son más propensas a enfermedades, sin embargo, la principal causa de esta situación se debe a la presencia de instituciones de investigación que han permanecido en el tiempo en esos estados y han generado estudios fitosanitarios.

Región occidental

Sólo en marzo de 2009 se encontró M. roreri en la co-lección de germoplasma de cacao criollo venezolano del CESID-CACAO de CORPOZULIA, ubicado en la locali-dad Chama, región sur del lago de Maracaibo (Chacón et al. 2009). Fueron afectados 349 plantas (5% del total), mayormente el criollo Guasare y algunos lotes de Por-celana; sin embargo, los lotes de los criollos andinos y algunos de los criollo Porcelana no presentaron los sín-tomas de la enfermedad. Vale destacar que se revisaron todos los lotes planta por planta (7366 plantas); y que se encontró el síntoma conocido en Perú como “rajadura”, el cual no había sido señalado en el país (Chacón et al. 2009). Lo particularmente interesante de este hallazgo es que en esta colección no se habían presentado afec-ciones del patógeno, a pesar de que la enfermedad ha estado reportada en el sur del lago desde 1941 (Reyes y Capriles 2000), y especialmente han existido parcelas de cacao severamente infectadas por la enfermedad en los sectores cercanos como Km 41, El Castillo, Los Dos Mo-rales y Palmira (Bracho et al. 2009). Reportes recientes en los estados Mérida y Zulia mantienen a la moniliasis y la pudrición parda el fruto como las enfermedades de mayor importancia económica (Moya et al. 2005; Moya et al. 2007). En segundo orden de importancia, se en-cuentran la antracnosis en hojas y frutos, las agallas (de cojín floral, abanico, floral y perilla) y la muerte súbita o repentina causada por Lasiodiplodia. Los mismos auto-res encontraron enfermedades menos comunes, como la mancha plateadas provocada por C. gloeosporioides y Phoma spp., cáncer del tronco y mancha de agua. En Zea (Mérida) y en El Chama (Zulia) se aisló Cercospora sp.

Carabobo, se han observado plantaciones completas re-feridas por los productores como “cacao macho”, debido a que las plantas no producen frutos. Los cojines florales se encuentran afectados en su totalidad por agallas de puntos verdes. El promedio de agallas por planta puede ser de 23.9, según se infiere de datos disponibles en la literatura (Tabla 1).La Tabla 1 muestra que no se dispone en el país de cuantificaciones fidedignas y recientes (realizadas con la misma metodología y criterios en todas las áreas). Actualmente, el Instituto Nacional de Salud Agrícola Integral (INSAI), antiguo SASA, es el ente con compe-tencia nacional para la vigilancia fitosanitaria. Aunque sus oficinas estadales generan información relativa a las enfermedades en sus reportes epidemiológicos semana-les, esta información es limitada e incompleta, porque no incluye todas las enfermedades de gran impacto en el cultivo o en la producción de almendras, y señala so-lamente la incidencia de plagas de reporte obligatorio, como la moniliasis y la cochinilla rosada (Maconellicoc-cus hirsutus). Los datos de severidad o de pérdidas de producción debidos a estos agentes tampoco se asientan en los registros. Las enfermedades más relevantes a principios del siglo XX, según se infiere de un manual editado para produc-tores, fueron las conocidas como podredumbre o man-cha negra de la mazorca y el cáncer o lepra del tronco (Phytophthora spp.), escoba de bruja, enfermedad negra de la raíz (Rosellinia sp.), diplodia die-back (L. theobro-mae) y moho de hilacha, tililla o arañera (Pérez Arbeláez 1937).Existen investigadores que sostienen que ningún pa-tógeno o plaga limita el cultivo de cacao en el país, ya que para la mayoría de las enfermedades se conocen los correctivos (Reyes y Capriles 2000). Varias décadas atrás también se creía lo mismo (Pérez Arbeláez 1937).

Enfermedades y sus agentes etiológicos estudiados en venezuelaDiagnóstico e incidencia de enfermedades

Mediante las exploraciones realizadas en el Subproyecto 6, referido en la introducción y especificado en la nota 2, se ha contribuido a incrementar y actualizar el registro de patógenos presentes en la mayoría de los estados ca-caoteros del país. La información suministrada en esta sección proviene de las prospecciones a varias localida-des y fincas de las tres regiones productoras de cacao en el país, y son observaciones directas hechas por los autores durante la ejecución del subproyecto. De igual

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65controles legales que limitan el intercambio de material enfermo, no siempre se respetan las medidas de cuaren-tena dictadas por el Ejecutivo Nacional (Gaceta Oficial N° 37901, del 18 de marzo de 2004, http://www.tsj.gov.ve/gaceta/marzo/180304/180304-37901-03.html).

Región centro norte costera

En Aragua las enfermedades más frecuentes en las loca-lidades de Ocumare de la Costa y Cumboto son el com-plejo agallas (de puntos verdes, de cojín floral, lobulares, de abanico y de perilla) y la muerte regresiva de ramas. En Cumboto, Choroní y Cuyagua se diagnosticaron cin-co enfermedades que afectan a los frutos, en la cosecha 2001-2002, y las más frecuentes eran la pudrición parda, la pudrición carbonosa y la antracnosis (Dedordy 2002). También se encontraron en las tres localidades frutos afectados por una necrosis asociada a Fusarium sp. (ma-yormente en Cumboto) y a Phomopsis sp.. Sin embargo, no se realizaron los postulados de Koch para establecer la patogenicidad de estas especies. Posteriormente, en síntomas similares en frutos en Cumboto se determinó la patogenicidad de F. chlamydosporum (Parra et al. 2005). Durante los años 1997, 1998 y 1999, se presentó la muer-te repentina de árboles en cinco localidades de la misma zona, incluyendo las tres mencionadas anteriormente, y Cata y La Isleta (Chirinos 2000). Las investigaciones conducidas para establecer la etiología de la enfermedad indicaron a L. theobromae como el agente causal de la muerte. Otros síntomas presentes en las plantas de las mismas áreas de muestreo fueron la muerte regresiva y la pudrición carbonosa de la mazorca, causados por el mismo patógeno. Diagnósticos realizados en el año 2005, en el Munici-pio Bejuma del estado Carabobo, indicaron por prime-ra vez en la localidad de Canoabito la presencia de la enfermedad escoba de bruja, cuyo agente etiológico es

en frutos con manchas (Moya et al. 2005). En el estado Trujillo, en febrero y julio del 2009, se obser-varon plantaciones jóvenes fuertemente afectadas por la moniliasis, en los Municipios Andrés Bello y Bolívar (Rumbos et al. 2009). Los síntomas más frecuentes fue-ron la presencia de giba, mancha chocolate y frutos mo-mificados, los cuales constituyen la sintomatología típi-ca de la moniliasis del cacao. Además de la moniliasis, en el occidente del país prevalecen otras enfermedades, como la mancha de agua, muerte súbita o repentina, an-tracnosis, agallas, cáncer del tronco y escoba de bruja, en los estados Táchira, Barinas y Apure. Esta zona es la cuna de los cacaos criollos, reconocidos tradicionalmente como muy susceptibles a enfermeda-des; sin embargo, en pruebas preliminares, se ha obser-vado que frente a M. roreri, clones promisorios de cacaos criollos antiguos, como el San Juan 1 y el San Juan 3 (Guasare), resultaron resistentes; mientras que clones con tendencia a forasteros muestran moderada resisten-cia al patógeno. Otro estudio con P. megasperma realiza-do en la Estación local El Chama muestra resistencia a la mancha de agua en materiales híbridos con tendencia a forasteros (Gutiérrez et al. 2009b).En Amazonas se diagnosticó moniliasis en frutos de ca-cao y de copoazú (Theobroma grandiflorum), este último conocido por la comunidad indígena Piaroa como baree-hua. En una inspección a la citada comunidad ubicada en Caño de Grulla (Parroquia Guayapo, municipio Au-tana) se encontró una alta incidencia y severidad en los todos los árboles de copoazú ubicados en los patios de las familias de la comunidad (promedio 20-30 árboles/ patio). Hay que destacar que el copoazú es la principal fuente de ingresos por la venta del mucílago y de frutos, aunque del cacao no deriva actividad comercial alguna. Los síntomas se mostraron con igual patrón e intensi-dad, independientemente de la edad del fruto de copoa-zú. Al inicio se observa una mancha húmeda, que llega a cubrirse de abundante micelio blanco de aspecto algo-donoso. Posteriormente, este micelio se va tornando de crema a grisáceo y se vuelve pulverulento. Internamente se produce abundante esporulación y un progresivo de-secamiento del mucílago y de las almendras. Finalmen-te, el fruto queda momificado y suena vacío al golpearlo, con el tiempo se observa un resquebrajamiento longi-tudinal de la corteza (Figura 2). Los frutos afectados no alcanzan la madurez fisiológica y quedan prendidos del árbol.Los estados Trujillo y Amazonas estaban libres de la enfermedad hasta cuando se escribió este artículo. Esto evidencia que a pesar de las barreras geográficas y los

FIGURA 2. Fruto de copoazú momificado con rajadura y almendras y mucílago secos (A). La flecha indica la abundante esporulación de M. roreri entre el mucílago y la corteza (B).

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el estado Sucre en el año 2007 (Figura 3), específicamen-te en el sector Bohordal (Rumbos et al. 2007). Los mis-mos autores indicaron diferencias en la sintomatología señalada por Capriles (1978a), posiblemente debidas a la reacción generada por los cultivares del tipo Forasteros predominantes en Sucre, ya que, hasta el presente, sólo se había descrito la mancha de agua en frutos de Por-celana y Criollos Andinos, los cuales no se encuentran en el oriente del país. Según refieren los productores, la enfermedad se encontraba en campo desde el 2002, ya que la confunden con la pudrición parda causada por P. palmivora. En el sector el Bohordal predominan la alta humedad relativa (84%), precipitaciones de 1.459 mm/año y temperaturas promedio de 26.3° C; lo que, posi-blemente, favoreció la manifestación de la enfermedad. El cromista P. megasperma en pruebas de patogenicidad mostró ser muy agresivo: las inoculaciones en frutos desprendidos mostraron que los mismos se afectaban completamente entre los 8-10 días (Rumbos et al. 2007).En cinco municipios del estado Sucre (Arismendi, Caji-gal, Libertador, Mariño y Andrés Eloy Blanco) se identi-ficaron los siguientes hongos: M. perniciosa, L. theobro-mae, Pellicularia koleroga y varios aislados de los géneros Colletotrichum., Fusarium., Acremonium, Phomopsis, Curvularia, Penicillium, Trichoderma, Rhizoctonia, Ni-grospora y Aspergillus; de los cromistas se encontraron P. megasperma y otros aislados de Phytophthora spp.. Dentro de los géneros asociados a los síntomas hubo una mayor incidencia de Fusicoccum spp. y Clonostachys spp., los cuales pudieran ser endófitos en agallas (Gu-tiérrez et al. 2009a). M. perniciosa y Colletotrichum spp. fueron los especimenes más aislados. En el municipio Bolívar del estado Monagas se encon-tró, además de los mismos especimenes citados para Su-cre (Gutiérrez et al. 2009a), la llaga de la raíz causada por Rosellinia sp. La fusariosis en frutos, causada por F. chla-mydosporum, fue encontrada en la localidad de Caripe (Parra et al. 2005) y causó alarma entre los productores por el parecido de sus síntomas a los de la moniliasis. En prospección realizada en varias fincas del munici-pio Maturín en Monagas fueron plantadas con material proveniente de Ocumare de la Costa, estado Aragua, y de San Juan de Lagunillas, estado Mérida; esto debe evi-tarse para prevenir la introducción y diseminación de patógenos tales como C. cacaofunesta, M. roreri o el per-forador del fruto Carmenta foraseminis, los cuales no han sido detectados en Monagas hasta el presente. Una inspección realizada a cuatro plantaciones y un vi-vero del municipio Sifontes del estado Bolívar, en marzo del 2009, señaló que la principal enfermedad de la zona

M. perniciosa (Vidal et al., 2005). En inspecciones realiza-das en esa misma localidad, durante el año 2006, se ob-servaron, además, con moderada incidencia, afecciones causadas por agallas de cojín floral y puntos verdes (F. de-cemcellulare). En frutos se encontraron las enfermedades pudrición parda de la mazorca, causada por Phytophtho-ra sp., la fusariosis causada por F. chlamydosporum, man-cha gris por Thielaviopsis paradoxa y pudrición carbono-sa por L. theobromae. En ramas y chupones se encontró la muerte regresiva causada por C. gloeosporioides y L. theobromae. El hongo C. gloeosporioides fue encontrado también como causa de antracnosis en hojas y frutos. En la localidad de Las Trincheras, municipio Naguanagua del estado Carabobo, las enfermedades preponderantes son las agallas de puntos verdes, de cojín floral, de peri-lla y lobulares; cuatro de los cinco tipos reportados inter-nacionalmente (Hutchins y Siller 1960), no se encontra-ron agallas de abanico en esta zona. Otras enfermedades presentes en menor escala fueron la muerte regresiva de ramas y la pudrición parda de las mazorcas. En la zona de Barlovento, del estado Miranda, las enfer-medades prevalentes son la escoba de bruja, la pudri-ción parda de la mazorca, el cáncer del tronco, la muerte regresiva de ramas, la pudrición carbonosa de las ma-zorcas y la antracnosis. También se encuentran, aunque esporádicamente, el mal rosado y la arañera. La muerte súbita o mal de Choroní, causada por C. cacaofunesta, se encuentra en las zonas altas del sur del Municipio Ace-vedo: El Jobito y Cambural. En un tiempo, la llaga negra de la raíz (Rosellinia) se consideró la principal enferme-dad del cacao y el bucare en esta zona (Singh 1934)En visitas de inspección en marzo de 2008 a dos fincas del municipio Andrés Eloy Blanco del estado Lara (lo-calidades Miracuy y La Escalera), se identificaron cinco enfermedades en las plantaciones visitadas. En Miracuy, en una plantación de ocho años de edad, se encontró con incidencia moderada la antracnosis en frutos, la muerte regresiva de las ramas por L. theobromae y las agallas de cojín floral en menor grado. En La Escalera se encontraron plantas de vivero de tres meses de edad con hojas afectadas por manchas blancas pulverulentas provocadas por Oidium sp., posiblemente la altitud de la zona, 1.220 msnm, asociada a las temperatura fres-cas predominantes, de 25°C, favorecen la infección del hongo.

Región oriental

La mancha de agua (P. megasperma), hasta entonces res-tringida al sur del lago de Maracaibo, fue encontrada en

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para este trabajo corresponde completamente a la etapa del SASA.Se destaca en esta revisión, además de los registros de hongos y enfermedades generadas por las investigacio-nes, parte de los registros de las incidencias fitosanita-rias del cacao reportadas a la sede central del INSAI por sus dependencias estadales. Se han incluido los registros estatales para resaltar la importancia de la institución en el diagnóstico temprano y en el control de la disemina-ción de las enfermedades, y para subrayar que sería la única con capacidad para cubrir la totalidad del territo-rio nacional. Los principios tradicionales del control de las enfermedades de las plantas son evasión, exclusión, erradicación, protección, resistencia y terapia. Estos principios, aunque cuestionados en el marco del con-cepto moderno de manejo de enfermedades de plantas, porque su significado absoluto implicaría una meta de cero enfermedad (p. ej., “evitar”, “excluir” y “eliminar”), siguen siendo tan válidos hoy día como a principios del siglo XX. Disponer de un sistema confiable que detecte la incidencia de las enfermedades del cacao en todo el país permitiría “manejar la enfermedad” a partir de los principios de exclusión, erradicación y terapia. Respecto al rubro cacao, las incidencias más frecuentes de las que se dispone información son la moniliasis y la cochinilla rosada (Tabla 2). Otras eventualidades fito-sanitarias en el cultivo son reportadas de manera espo-rádica, y, por supuesto, no obligatoria. Las incidencias fitosanitarias registradas entre 2001 y 2008, a nivel esta-dal y central de la data de cacao son, en general, escasas, y por otro lado variables de año a año. Para ejemplificar destacamos que en el período 2001-2005 se registraron entre 1 y 19 reportes de incidencia en todo el país. En contraste, en Sucre, en 2006, se registraron 15 reportes de cochinilla rosada en ocho municipios, y 17 en 2008, entre enfermedades y plagas. Si se observa el año 2008, el mejor representado en toda la serie de registros de las semanas epidemiológicas del año (ver Tabla 2), se puede inferir que el personal para las inspecciones en campo es relativamente escaso. Du-rante 2008, en todo el país, se visitaron plantaciones de cacao de siete estados, 11 municipios, 14 parroquias y 14 sectores; lo que indica que cada sector se visitó nada más una vez en el año. Esta frecuencia es la que permite presumir que fue un solo especialista el que visitó una plantación de cacao de un sector en un año y que, en consecuencia, a las problemáticas detectadas no se les dio seguimiento, al menos con la continuidad requerida para el manejo de plagas. El diagnóstico en campo para las enfermedades del cacao generalmente es presuntivo,

era el mal rosado (E. salmonicolor). El 100% de las fincas evaluadas presentaron afecciones en las ramas de seve-ras a moderadas, causadas por este patógeno. Como en todas las inspecciones realizadas, el diagnóstico de cam-po presuntivo fue confirmado con la colecta de muestras sintomáticas para identificar el principal organismo aso-ciado a la sintomatología. Otras enfermedades encon-tradas en las plantaciones fueron la arañera (K. noxia), antracnosis (C. gloeosporioides) y muerte regresiva de ra-mas, en este caso atribuible el síntoma a L. theobromae. Es importante señalar que la mazorca harinosa (Tra-chysphaera fructigena) y raíz roja (Callostilbe striispora), citadas como enfermedades de menor importancia (Ca-priles 1978a), al parecer continúan siéndolo, ya que sus agentes etiológicos no han sido encontrados durante las visitas a campo del proyecto Ruta del Chocolate en el período 2006-2009.

Registro de la incidencia de plagas del cacao del SASA en el período 2001-2008

A partir de 2009, la institución con competencia en ma-teria de sanidad vegetal es el Instituto Nacional de Salud Agrícola Integral (INSAI), el cual absorbió parte de las funciones del extinto SASA (Servicio Autónomo de Sa-nidad Agropecuaria). La nueva institución está en plena fase de reestructuración de toda la estrategia fitosanita-ria, y ha anunciado que entre los aspectos novedosos de su filosofía está apoyar su trabajo en la ciencia y práctica agroecológicas. La información suministrada por INSAI

FIGURA 3. Síntomas típicos de la mancha de agua (P. megasperma) con anillos concéntricos externos e internos.

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planta hospedante. Con las tecnologías de ADN y méto-dos de aislamiento específicos para hongos endófitos, se considera que la riqueza de especies antes descrita es ac-tualmente subestimada (Arnold et al. 2000). Las especies más diseminadas y comunes son las primeras que se encuentran en las exploraciones micológicas del trópico (Hawkswrth y Rossman 1997). Sin embargo, mientras más tiempo se estudia un nicho o se usan técnicas de aislamiento e identificación que permiten recuperar las especies menos frecuentes, y que a su vez son difíciles de detectar por métodos tradicionales de aislamiento, más se incrementa el número de especies nuevas para la ciencia. De esta forma, los métodos de aislamiento e identificación juegan un papel importante en la deter-minación de la diversidad microbiana.Se ha intentado registrar la diversidad de especies de hongos descritos a partir de material originado en Vene-zuela (Iturriaga y Minter 2006). Este sitio web interactivo es un intento ambicioso que recoge las especies fúngi-cas a partir de materiales venezolanos, y permite recupe-rar los registros por hospedante, tipo de sustrato, país, región, así como las referencias bibliográficas respecti-vas. Del total de 271 registros de hongos indicados por esta fuente para el cacao, se tienen sólo 13 registros de hongos de cacao en Venezuela. A todas luces es incom-pleto, por lo que actualizar el registro de las especies de hongos identificados en algún tipo de asociación con el cacao en Venezuela es una tarea pendiente. Las fuentes de información son decisivas en el número y cualidad de los registros, es importante considerar la literatura micológica, fitopatológica y ecológica. El número de especies en cacao, con la contribución de las especies de hongos endófitas, permanece indeterminado. Por ejemplo, en Panamá se aislaron más de 418 morfotipos (Arnold et al. 2000), y se estimó que 347 son taxas distin-tos genéticamente y potenciales especies nuevas para la ciencia, aunque hasta donde conocemos aún no ha sido informada su identificación. Posterior a la recopilación de Iturriaga y Minter (2006) se encontraron en el filoplano de cacao, a partir de te-jido sano, 48 especies de hongos (Urdaneta y Delgado 2007). Las especies más comunes en el total de muestras analizadas fueron Curvularia lunata (67-100%), Nigros-pora sphaerica (53-100%) y C. gloeosporioides (67-93%). Se identificaron especies descritas previamente como patógenos, saprófitos y otros como agentes de control biológico, como Penicillium sp. y Gliocladium sp. No se encontraron especies nuevas, ni se realizaron pruebas de patogenicidad, ni de enfrentamiento para determi-nar capacidad de los hongos como agentes de control

ya que no se confirma con análisis de laboratorio, o no se informa a la sede central si fue realizado. Si a eso se le suma una posible falta de entrenamiento en el reconoci-miento de síntomas las enfermedades y signos de los pa-tógenos en campo por parte de los especialistas en salud vegetal, se puede inferir un nivel alto de incertidumbre para tomar acciones efectivas de manejo fitosanitario.El cacao de Venezuela es mayormente afectado por or-ganismos insectiles y micóticos. Comúnmente, en las plantaciones prevalecen entre tres y cinco enfermedades durante todo el año. La bacteriosis informada en Cara-bobo en la semana 51, del 14-20 de diciembre de 2008 (Tabla 2), no ha sido confirmada por el aislamiento del agente causal. Otras enfermedades, como la escoba de brujas o las agallas de cojín floral, podrían estar inclui-das como de reporte obligatorio. La primera, para retar-dar su diseminación, ya que puede llegar a afectar un 81% (Tabla 1) de la producción; y la segunda, además, porque no permite ni siquiera la formación de frutos y sus síntomas son fácilmente reconocibles. De las agallas se mencionaron anteriormente sus efectos drásticos en Trincheras (estado Carabobo), donde las plantaciones in-fectadas son denominadas por los propios agricultores como plantaciones “macho”. En la estrategia nacional fitosanitaria del cacao queda mucho por hacer, para empezar habría que agrupar los conocimientos producto de las investigaciones académi-cas, de las experiencias del sector productivo y de las ins-tituciones con competencia en el rubro. Para esta fecha está por entrar en vigencia el Plan Nacional Socialista del Cacao, al cual no se ha tenido acceso, pero se espe-ra, en sentido amplio, que tenga la coherencia requerida para afrontar eficazmente todo tipo de plaga, tanto las actuales como las que se desarrollen en el futuro. En esta publicación se trató de colegir la información gene-rada por la investigación de entidades nacionales y la del SASA, la cual es válida desde el punto de vista científico-técnico, pero extenderla a plan operativo es aún una ta-rea pendiente.

Identificación de hongos asociados a síntomas de enfermedades, saprófitos y endófitos

El cultivo del cacao se desarrolla en el trópico, una zona donde se han estimado 1,43 millones de especies de hongos (Hawkswrth y Rossman 1997) y donde se consi-dera que se descubrirán también la mayoría de las nue-vas especies. Muchas de las especies por descubrir son de hábitos endófitos, que pueden vivir en las plantas sin causar enfermedad, e incluso aportando beneficios a la

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Las agallas de abanico estuvieron asociadas con 10 espe-cies, las de puntos verdes con 13, las de cojín floral con 6, las de perilla con 6 y la lobular con una especie. Los géneros más abundantes fueron Fusarium spp. y Lasio-diplodia sp.. Actualmente, las inoculaciones de todos los aislados están en proceso mediante inmersión de semi-llas de IMC67 en suspensiones de inóculo. Igualmente la antracnosis foliar del cacao mostró gran cantidad de aislados de hongos cultivables asociados al síntoma, en resultados preliminares hasta 120 (Istúris et al. 2009). Esta enfermedad ha estado tradicionalmente asociada a C. gloeosporioides y se presume que esta especie pudie-ra también comportarse como endófita. Por otro lado, se sugirió la posible capacidad patógena de nuevas es-pecies del género Fusarium en cacao, como F. prolifera-tum y F. incarnatum, a juzgar por la frecuencia con que aparecieron en las muestras sintomáticas de diferentes patologías y localidades (Sosa et al. 2007). Con F. chla-mydosporum se lograron reproducir los síntomas en fru-to (Parra et al. 2005), aunque se necesitó hacer heridas para la infección. El género Trichoderma, tan complejo en su identificación morfológica, ha mostrado gran diversidad en detritos y

biológico.Las agallas de cacao, que por los cinco tipos de sínto-mas y las especies de hongos descritos en la literatura hasta el presente, se pueden considerar como una enfer-medad de etiología compleja. Tres de los cinco tipos de síntomas se muestran en la Figura 4. Tradicionalmente, C. rigidiuscula (Hansen 1963; Ploetz 2007) y F. roseum (Hansen 1963) se han considerado sus agentes causales. Estos especimenes siempre se aislaron a partir de dos tipos de síntomas: de agallas de puntos verdes y de co-jín floral. La problemáticas de las agallas en cacao no se habían investigado desde los años 60 (Capriles y Reyes 1965; Hansen y Capriles 1963). La enfermedad, por lo alarmante de sus síntomas y sus efectos descritos, ha sido retomada en las investigaciones actuales. Se han realizado aislamientos y se ha tratado de obtener la ma-yor cantidad de hongos cultivables de los cinco tipos de agallas y de las tres regiones productoras. De las agallas se han purificado 142 aislados que incluyen 16 géneros y 26 especies identificadas por secuenciación de los es-paciadores ITS1 e ITS2 y el gen 5,8S (Domínguez et al. 2009) (Pérez et al., Fungal communities associated with cacao galls in Venezuela manuscrito en preparación).

Semana Epidemiológica

Región Estado Municipio Parroquia Sector Tipo plaga Plaga Diagnóstico

15 Occidente Apure Páez San Camilo El Nula Enfermedad Moniliasis Confirmativo

16 Occidente Apure Páez Urdaneta Nataceboso Enfermedad Moniliasis Presuntivo

31 Occidente Trujillo Monte Carmelo Buena Vista La Catalina Enfermedad Moniliasis Presuntivo

45 Centro Aragua Santiago Mariño Arévalo Aponte Las Trojas Enfermedad Muerte regresiva

Confirmativo

51 Centro Carabobo Libertador Independencia El Tigre Enfermedad Bacteriosis Presuntivo

6 Centro Aragua Girardot Choroní El Casivo Plaga Cochinilla

rosada Confirmativo

7 Centro Carabobo Carlos Arvelo Tacarigua Tacarigua Plaga Coquito perforador

Confirmativo

14 Centro Miranda Andrés Bello San José de Barlovento

Los Galpones

Plaga Gota del cacao Presuntivo

19 Centro Aragua Costa de oro Ocumare de la

costa Cumboto Plaga

Taladrador del

tallo Confirmativo

25 Centro Vargas Vargas Carayaca San Miguel Plaga Coquito escopetero

Confirmativo

41 Centro Aragua Santiago Mariño Chuao Andrés España

Plaga Piojo de los libros

Confirmativo

41 Centro Aragua Santiago Mariño Chuao Andrés

España Plaga

Polilla del

algodón almacenado

Confirmativo

44 Centro Yaracuy San Felipe No informo Zapatero Plaga Cochinilla rosada

Confirmativo

17 Oriente Sucre Mariño San Antonio No informó Enfermedad Cáncer del

tronco Presuntivo

17 Oriente Sucre Mariño Irapa No informó Enfermedad Cáncer del tronco

Presuntivo

17 Oriente Sucre Mariño San Antonio No informó Enfermedad Escoba de bruja

Presuntivo

17 Oriente Sucre Mariño Irapa No informó Enfermedad Escoba de

bruja Presuntivo

17 Oriente Sucre Mariño Irapa No informó Enfermedad Mancha parda Presuntivo

20 Oriente Sucre Arismendi San Juan de las Galdonas

El saco Enfermedad Mancha parda Presuntivo

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TABLA 2. Registro de la incidencia de plagas del cacao en el Departamento de Epidemiología Vegetal del SASA en 2008.

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meros facilitan que varias especies de insectos, incluso reconocidas como poco agresivas o saprofitas, causen pérdidas en la producción de almendras. El complejo Xyleborus-Caratocystis, agente causal del mal de Choroní, es el más conocido en el ámbito nacional. Al principio, el coleóptero se consideró secundario, ya que sólo estaba presente en plantas atacadas previamente por el hongo (Malaguti 1952); hallazgos en Costa Rica mostraban lo contrario (Capriles 1978a). En esta enfermedad, no sólo convergen especies del género Xyleborus (con 15 espe-cies) y otros seis géneros de insectos Hypotenemus spp.; sino además cuatro especies de hongos (C. cacaofunesta, F. decemcellulare, L. theobromae y F. solani) (Reyes et al. 1978). Según los resultados experimentales en troncos, las asociaciones más importantes insectos-hongos se obtuvieron entre C. cacaofunesta y Xyleborus spp., que representaron el 71,2% del total de insectos atraídos a las plantas inoculadas previamente con los cuatro hon-gos; sólo X. affinis, X. ferrugineus y X. corniculatus repre-sentaron el 52,8%. Le siguen en orden de importancia Hypotenemus spp., con un 25% del total de insectos cuantificados.En el estudio de Reyes (Reyes et al. 1978), los hongos F. decemcellulare y L. theobromae atrajeron solamente el 32% del total de insectos, mucho menos que el 67% de los insectos atraídos por las plantas inoculadas con C. cacaofunesta. El hongo F. solani como atrayente fue prácticamente insignificante en este experimento. Estos valores coinciden con lo obtenidos en la zona norte cos-tera de Aragua, donde L. theobromae se aisló entre 11.4% y 15.7% de ejemplares de Xyleborus spp., colectados de plantas afectadas por muerte repentina por ese hongo (Chirinos 2000).

suelos de cacao. En la búsqueda de potenciales agentes de control biológico mediante la misma metodología molecular citada anteriormente, se identificaron siete es-pecies en 18 aislados: T. harzianum (= Hypocrea lixii), T. asperellum, T. brevicompactum, T. koningiopsis (= H. koni-nigiopsis teleom), T. virens (=Gliocladium virens teleom), T. reesei (= Hypocrea jecorina teleom) y H. virens (Sarmiento et al. 2009). Además de Trichoderma spp., otros géneros antagonistas, como Aspergillus spp., Penicillium spp., Fu-sarium spp. y Paecilomyces spp., fueron también aislados de hojarasca, suelo e insectos (Moya et al. 2007). Todos los trabajos citados anteriormente, tendentes a identifi-car candidatos a agentes de control biológico autóctonos, no han sobrepasado las etapas iniciales de identificación y caracterización de la actividad antagónica. Un producto del trabajo realizado durante los años 2006-2009 por el Subproyecto 6 de la Ruta del Chocola-te ha sido la conformación de una colección de hongos y cromistas asociados con el cultivo de cacao, tanto en la plantas como en el suelo y los picaderos. Así se tie-nen patógenos, endófitos y saprófitos disponibles, entre otros usos, para estudios de mejoramiento genético de distintas enfermedades de importancia económica en las tres regiones productoras, desarrollo de agentes de control biológico, estudios epidemiológicos, poblaciona-les y fisiopatológicos, por sólo citar algunos.

Enfermedades y sintomatologías producto de asociaciones con otros agentes bióticosHongo patógeno-Insecto

Es sabido que la asociación de hongos con insectos ocasiona un daño al cacao, mayormente porque los pri-

FIGURA 4. Tres de los cinco tipos de agallas en cacao a) de cojín floral, b) puntos verdes y c) perilla.

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Conclusiones

El escaso, limitado y no sistemático agrupamiento de la información generada en el país sobre la incidencia, dis-tribución y daños de las enfermedades de importancia en cacao limita el conocimiento de la problemática fitos-anitaria en las distintas regiones y zonas productoras, y, por lo tanto, impide acometer planes nacionales para el manejo efectivo e integrado de las enfermedades. Para minimizar los efectos en cacao, las investigaciones de-berían centrarse en tres aspectos fundamentales: I) in-vestigaciones básicas sobre los patógenos y agentes de control biológico, principalmente con base en estudios epidemiológicos, de estructura poblacional y de coevolu-ción patógeno-hospedante, con énfasis en la pudrición parda, la escoba de bruja, las agallas y la moniliasis, II) investigaciones de campo para tratar de establecer siste-mas de manejo integrado de plagas (MIP) en las fincas de pequeños productores y III) investigaciones para el desarrollo y disponibilidad de árboles resistentes.

Esta revisión muestra la carencia de investigaciones sis-temáticas en estos tres aspectos clave para el control de las enfermedades en el cultivo del cacao en Venezuela. Gran parte de la información sobre enfermedades gene-rada en la última década indica que se han pretendido realizar estudios en sentido horizontal, o sea, que se han corroborado experiencias y sus condiciones en nuevas localidades, sin profundizar en el conocimiento de las enfermedades. Los estudios nacionales sobre la identi-ficación de microorganismos potenciales de control bio-lógico son incipientes, pues sólo llegan a la primera fase en el desarrollo de agentes de control biológico, inclui-dos los hongos endófitos (Moya et al. 2007; Pérez et al. 2007; Sánchez et al. 2002; Urdaneta y Delgado 2007), y en ninguno de los casos se ha informado de escalado en la aplicación de los mismos en invernaderos o en campos de cacao (García et al. 2005). Se ha aplicado el producto Tricoinia (T. harzianum) en cacao, pero sin resultados alentadores (Guanipa et al. 2007). Se encontró que en el país existen algunas experiencias de manejo integrado de la moniliasis, la escoba de bruja y pudrición parda (Capriles et al. 1977; Delgado A. 1990; Delgado A. 1991), que combinan fundamentalmente medidas de control cultural y utilización de productos químicos, sin incluir el control biológico. Los estudios epidemiológicos per-miten un conocimiento profundo de las enfermedades en las distintas condiciones edafoclimáticas, con impli-caciones diferenciadas y concretas para el manejo de las enfermedades. Un estudio único y pionero en el país fue

En los frutos, las larvas de los insectos difícilmente llegan a las almendras, y son los hongos los que real-mente hacen que los frutos no sean aprovechables. Las especies Carmenta theobromae y C. foraseminis son muy similares por su morfología y daños en los frutos, aun-que la primera rara vez llega a las almendras (Delgado 2005). Los insectos también pueden tener un papel en la transmisión de hongos. En ocho cosechas consecuti-vas, desde noviembre de 1975 a julio de 1977, se encon-tró que en promedio el 57,3% de las mazorcas tenían perforaciones insectiles ocurridas naturalmente y sólo el 6,3% mostraban simultáneamente necrosis, presumi-blemente por Phytophthora spp. (Sánchez y Torres 1977). La chinche negra del cacao Antiteuchus tripterus se ha considerado como posible transmisor de la moniliasis (Gómez y Ramos 2005), aunque no se mostró ningún dato experimental al respecto. La presencia de hormi-gas (Formicidae) en Barlovento no mostró correlación significativa con las enfermedades comunes en la zona, como la pudrición parda de mazorca, la escoba de bruja, la pudrición negra de la mazorca y la antracnosis de los frutos (Jaffé et al. 1986), posiblemente debido al escaso papel que juegan estos organismos en la transmisión de los agentes etiológicos, los cuales son diseminados prin-cipalmente por el aire, o debido al buen estado fitosani-tario de las plantaciones, señalado por los autores.

Hongo patógeno-hongo endófito

Desde los inicios del estudio del complejo de síntomas de agallas del cojín floral del cacao, con la manifesta-ción de cinco tipos de síntomas (Hutchins y Siller 1960), se sugirió que podría haber más de un agente causal de las sintomatologías descritas, aunque al final sólo se reconoce al A. rigidiuscula (=F. decemcellulare). Des-de el principio, se desecharon las bacterias (Hansen y Capriles 1963), pero quedó abierta la posibilidad de la influencia de otros hongos. En esta posibilidad se han encontrado dos líneas de evidencias que la sustentan: I) al aislar varias especies de hongos que crecen como en-dófitos y asociados a los cuatro tipos de agallas en todas las regiones productoras de Venezuela y II) que algu-nas de las especies aisladas con técnicas específicas para obtener especies endófitas cultivables son reconocidos patógenos como L. theobromae y C. gloeosporioides. Aún no se ha determinado si los hongos que conviven en las agallas del cacao tienen una relación con los síntomas, o si bajo determinadas condiciones los hongos que viven en esos nichos de manera asintomática se convierten en patógenos.

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Agradecimientos

Los autores agradecen a Gladis Ramos y Amado Rondón por las sugerencias aportadas y a la Dirección de Salud Vegetal Integral del INSAI por los datos suministrados. Este trabajo fue financiado por el Proyecto en red Ruta del Chocolate, del Ministerio del Poder Popular para la Ciencia y la Tecnología, actual Mpp para la Ciencia, Tec-nologías e Industrias Intermedias de la República Boli-variana de Venezuela.

realizado para escoba de bruja en el Táchira (Silva-Acu-ña et al. 1993). Como ejemplo vale referir que el trabajo concluye que si no se producen los basidiocarpos del patógeno en el suelo, es inútil colectar y quemar tejido infectado del suelo, ya que no constituye un foco de in-fección. Sin embargo, los basidiocarpos sí se producen en Barlovento (Parra, Dercy; Pineda, J. y Contreras, I. 1989, resultados no publicados). Varios aspectos nos sitúan en desventaja con respecto a otros países productores de cacao en la región, como Bra-sil, Colombia o Costa Rica. Entre estos aspectos destacan la dispersión de los trabajos y de los esfuerzos realizados en el país, así como las investigaciones pendientes por realizar. En la actualidad, las acciones de las entidades oficiales asociadas con la cadena productiva de cacao han estado centradas en la investigación-desarrollo de la denominada Ruta del Chocolate, en el marco de la Mi-sión Ciencia del Ministerio del poder popular para Cien-cia, Tecnología e Industrias Intermedias, o en acciones más concretas como la creación de la Planta Procesa-dora de Cacao Oderí, ubicada en la región de Mango de Ocoíta, Barlovento estado Miranda, que beneficia a 1.300 productores, según cifras del boletín de prensa del Mpp para Agricultura y Tierras (Anon.2007a). Es claro que no sólo es necesario abordar las enferme-dades. En 2007, en el marco de la Ruta del Chocolate (Anon.2007b), los investigadores y productores partici-pantes propusieron un Plan Nacional de Cacao para que sirviera de marco general para todos los actores de la cadena cacao, para satisfacer dos objetivos principales: aumentar la producción de cacao y mejorar nivel de vida de los productores. Ya sea la propuesta anterior, o el fu-turo Plan Nacional Socialista del Cacao, aún hoy el rubro cacao espera por una estrategia integradora de todos los actores involucrados en la cadena del cacao, que fuera útil para el desarrollo económico y social, y respetuosa del ambiente y de la cultura asociada con el cultivo de cacao. En tres momentos de la historia cacaotera del país se han hecho observaciones concomitantes: en 1937 se afirmaba que los problemas de enfermedades sólo se presentan en fincas de “agricultores flojos” (Pérez Ar-beláez 1937); en 2000, que existen correctivos para todos los problemas fitosanitarios (Reyes y Capriles 2000), y, en 2007, que el principal escollo de la producción del rubro cacao es la falta de integración entre los actores (Anon.2007b). En los tiempos pasados y presentes la de-manda de una actuación urgente ha sido constante.

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RET. Revista de Estudios Transdisciplinarios