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Resumen

Las mariposas de la Tribu Heliconiini han coevolucionado con lasplantas del género Passiflora. Las larvas de la mariposa espejito(Agraullis vanillae maculosa) se alimentan exclusivamente de lashojas de la pasionaria (Passiflora caerulea), ejerciendo una presiónevolutiva sobre esta planta que desarrolló una estrategia dedefensa particular que desalienta la ovoposición de las hembrasde esta mariposa, mediante el mimetismo de los nectariosextraflorales de la pasionaria con los huevos de mariposa espejito,generando cambios de comportamiento sobre estos insectos.

Passiflora caerulea, comúnmente llamada mburucuyá, pasionaria,flor de la pasión, flor de cristo o granadilla (Figura 1), es una lianasemileñosa de crecimiento muy rápido, de 2 a 10 m. que seencuentra en América tropical (Argentina – llega hasta los 40º Lat.Sur ­, Bolivia, Brasil, Uruguay, Paraguay, Perú y Chile). Abunda enbosques de algarrobo, acacia, ñandubay, espinillos, tala ypastizales; se la encuentra tanto en bosque xerofítico, comohúmedo, bordes de montes y selvas, sotobosque,demostrando que es una especie sensible aclimas excesivamente fríos.

Una particularidad de esta planta es la presenciade nectarios extraflorales, con una morfología,disposición y función particular. Los nectarios sonestructuras secretoras de néctar de diversamorfología y anatomía; su posición en el cuerpode la planta determinó una primera distinción ennectarios florales (NF) y nectarios extraflorales(NEF) realizada por Caspary (1848). Los NF seencuentran en diversas partes de la flor y estánrelacionados con la polinización y los NEF puedenlocalizarse en órganos vegetativos oreproductivos, pero no se hallan directamenteasociados con la polinización (González, 1996).

ESPACIO de los PROFESORADOS deFORMACIÓN DOCENTE

Carolina N. Mongiello esProfesora en Ciencias Naturales

egresada del Instituto Superiordel Profesorado “Dr. Joaquín V.

González”. El presente trabajo esun extracto (modificado a los

fines de la sección Espacio de losProfesorados de Formación

Docente de la Revista BoletínBiológica) del Trabajo de

Investigación “Estudio morfo –anatómico y ecológico de la

Pasionaria (Passiflora caerulea)”realizado por la autora en la

Adscripción (Curso deEspecialización para Profesores)

a la cátedra Biología Vegetal Idel Profesorado de Biología del

Instituto Superior del Profesorado“Dr. Joaquín V. González”,

durante el año 2013.

Passiflora caerulea: Nectarios, Mariposas y Coevolución

por Carolina N. Mongiello

Figura 1. Ejemplar de Passiflora caerulea donde se aprecia elcoleóptero Cacoscelis melanoptera sobre una de sus flores. FotoCarolina Mongiello.

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En el género Passiflora se incluyen más de 360especies (Durkee, 1984 citado por Jáuregui et al.,2002), muchas de las cuales poseen glándulassecretoras que han sido referidas como nectariosextraflorales (Killip, 1938; Cusset, 1965; Tillet, 1988;Vanderplank, 1996 citado por Jáuregui et al.,2002). Dichas glándulas se presentan comoprotuberancias sobre los pecíolos, a lo largo delmargen de las brácteas o como ocelos en lasuperficie inferior de las hojas (Killip, 1938 citadopor Jáuregui et al., 2002). Los nectariosextraflorales de pasionaria son cupuliformes; sedisponen a lo largo de los pecíolos, en lasestípulas y en los márgenes de las hojas (AmelaGarcía et al., 2008) (Figura 2). La secreción denéctar comienza muy temprano en el desarrollo,se inicia cuando la hoja no ha completado aúnsu crecimiento (González, 1996) y se reconocedesde el segundo nodo visible (Cardoso–Gustavson et al., 2013).

Estos nectarios extraflorales tienen variasfunciones: “recompensar” a los polinizadores porsu visita; atraer a hormigas, cuya presencia alejaa posibles parásitos y proteger a la planta contrala herbivoría; además de disuadir a mariposas deponer sus huevos en la planta. Esta última es una

estrategia morfológica de pasionaria enasociación con una especie particular demariposa que pertenece a los Heliconios(Heliconinae): Agraullis vanillae maculosa,conocida vulgarmente como “fritilaria del golfo”o “mariposa de los espejitos” (Figura 3). Lasmariposas de esta especie, que hacoevolucionado con la pasionaria, son de coloranaranjado intenso con venas negras y manchasplateadas en el envés de sus alas. Las hembrasdepositan los huevos principalmente sobre lashojas de la planta pero también, sobre zarcillos yestípulas (Figura 4). Luego, surgen las larvas quetienen una coloración gris azulada con líneas ypuntos anaranjados y una banda clara a amboslados del cuerpo, decorada con finas espinas; sealimentan exclusivamente de las hojas de lapasionaria.

Las especies del género Passiflora presentan unagran complejidad estructural vegetativa, comoresultado de cambios evolutivos, desarrollados apartir su relación coevolutiva con sus herbívorosprimarios, las mariposas de la Tribu Heliconiini(Cardoso­Gustavson et al., 2013). Las larvas de losgéneros Agraullis (incluye nuestra especie enestudio Agraullis vanillae maculosa), Dione,

Figura 2. a) Nectarios extraflorales del pecíolo de Passiflora caerulea, bajo lupa 10X. Las glándulas nectaríferas son estipitadas yrematan en una cabezuela. b) Nectarios extraflorales del pecíolo, bajo lupa 30X. Se observa la secreción de néctar en losnectarios de hojas jóvenes. En las hojas maduras, los nectarios ya no son funcionales. c) Nectarios extraflorales en la cara abaxialde los márgenes de la hoja, bajo lupa 30X. Las glándulas nectaríferas son discoides o cortamente estipitadas, en número variable.d) Nectarios extraflorales en el margen de las estípulas, bajo lupa 30X. Poseen 1­4 glándulas nectaríferas que tienen forma esféricay se ubican en el margen. Fotos Carolina Mongiello.

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Figura 4. Huevos oblongos de color amarillo de Agraullisvanillae maculosa sobre pasionaria. A la derecha de A, hayuna pequeña hormiga colorada, libando el néctar de losnectarios extraflorales ubicados en el pecíolo de una hoja.Foto Carolina Mongiello.

Figura 3. a) Oruga. b) Pupa. c) Adulto de Agraullis vanillae maculosa. Fotos: Gabriela Ruellan.

Eueides y Heliconius pueden defoliar fácilmentelas plantas hospederas; es así que la pasionaria,desarrolló estrategias morfológicas y químicascomo respuesta. Los cambios en elcomportamiento de los herbívoros causados porlas estrategias morfológicas de las plantas,poseen una mayor influencia sobre el curso de laevolución de las mariposas de la tribu Heliconiini yPassiflora en detrimento de la presencia decompuestos químicos defensivos. Teniendo encuenta la capacidad de las mariposas Heliconiusspp para desintoxicar compuestos producidos porespecies de Passiflora sp, el desarrollo deestrategias morfológicas se convierte en esencialpara el mantenimiento de la aptitud de estasespecies (Cardoso­Gustavson et al., 2013).

Passiflora posee varias estrategias de defensa,destacando las innovaciones morfológicas, comoser estructuras miméticas parecidas a los huevosde las mariposas de la Tribu Heliconiini: losnectarios extraflorales (NEF). Estos insectos realizansu ovoposición sólo en órganos jóvenes (hojas,principalmente) de Passiflora spp que no poseenhuevos anteriores, por lo que la presencia deestas estructuras miméticas desalienta lasoviposturas de las mariposas, evitando la extensa

defoliación de las plantas por las orugas yobligando a estos insectos, a buscar otros lugaresde puesta, es decir, otras plantas de pasionaria.Los NEF, además de ser una defensa biótica, songlándulas presentes en varios órganos vegetativoso reproductivos no relacionados con lapolinización y ofrecen néctar para las hormigasterritoriales y agresivas, estableciendo relacionesmutualistas; en la pasionaria, los NEF son lamidosasiduamente por hormigas de distintos taxones(Amela García et al., 2008). Los azúcares simplesson predominantes en la composición del néctar,mientras se producen otros compuestos comometabolitos secundarios en menorconcentración, aunque este hecho está mejordocumentado en el néctar de los nectariosflorales (Cardoso­Gustavson et al., 2013). En losNEF de pasionaria es dominante la sacarosa, peroademás se encontraron fructosa, glucosa,sacarosa y catorce aminoácidos (Amela Garcíaet al., 2008).

EL espectro de la sensibilidad de la visión delcolor de las mariposas Heliconiinae está entre 300y 700 nm, donde el pico de máxima sensibilidades de aproximadamente 450 a 560 nm,correspondiente a los colores azul y amarillo,respectivamente. Agraullis vanillae, Eueidesisabella y Heliconius erato se destacan entre lasespecies de la subfamilia Heliconiinae queconsumen las hojas de P. alata (Cardoso­Gustavson et al., 2013). La descripción de sushuevos muestra similitudes morfológicas con losnectarios extraflorales del pecíolo de P. alata (lasglándulas son de color amarillento, estipitado­crateriforme), en tanto que los nectariosextraflorales de P. caerulea no son similares encuanto a su coloracion con los huevosdepositados por la hembra de la mariposaespejito, pero si en cuanto a su forma. A medidaque los huevos maduran se observa un cambiode color que se corresponde con el de losnectarios y con el espectro visible de estosinsectos.

De lo descrito anteriormente y de lasobservaciones realizadas in situ por la autora, lasmariposas Agraullis vanillae maculosa realizan susoviposturas en los órganos jóvenes de pasionaria,donde los nectarios extraflorales están activos y se

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hallan secos en hojas más viejas (Amela García etal., 2008). Estos insectos arquean su abdomen ydepositan sus huevos de color amarillo sobrehojas y zarcillos. Incluso, la autora ha observadoque reconocen espacialmente donde se ubicauna planta de pasionaria, ya que al podarlacompletamente donde solía hacer lasoviposturas, las mariposas volvían al mismo sitio,“recordando” el lugar donde se hallaba dichaplanta. La morfología de los NEF de P. caerulea(las glándulas son de color verde a verdeparduzco en las hojas maduras, cupuliformes) noguardan similitud en cuanto al color con loshuevos de Agraullis vanillae maculosa, aunque,cuando las larvas están a punto de eclosionar, loshuevos de color amarillo viran a un color pardo;cabe destacar que no se han observadooviposturas en los pecíolos de las hojas, donde sehayan NEF más conspicuos. Se han visto plantasde pasionaria que fueron devoradas en un 95%por las orugas de estas mariposas.

GlosarioAbaxial: cara inferior de la hoja.

Brácteas: hoja situada próxima a la flor y diferente de lashojas normales.

Coevolución: este proceso ocurre cuando las poblaciones dedos o más especies influyen mutuamente en su evolución.

Estipitadas: que tiene una especie de pie o soporte.

Estípulas: apéndices generalmente laminares, dispuestos aambos lados de la base foliar. Cumplen funciones deprotección y una vez desarrollada la hoja, su función esfotosintética.

Liana semileñosa: planta trepadora cuyo tallo no estotalmente leñoso.

Néctar: solución acuosa que contiene azúcares, aminoácidosy otras sustancias y que es secretado por los nectarios.

Nodo / Nudo: lugar de inserción de las hojas en el tallo.

Ovoposición: en los insectos, es la deposición de los huevospor las hembras.

Xerofito / Xerofítico: vegetación adaptada a vivir en climassecos o áridos.

Zarcillo: órgano filamentoso que proviene de la modificaciónde una hoja o rama y que le permite a la planta fijarse ytrepar.

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