Paper sobre auxinas

El trans por te de au xi nas ysu im pac to so bre elde sa rro llo ve ge tal

Vi ri dia na Ma ga ña Due ñas, José Ló pez Bu cio, Elda Bel trán PeñaInsti tu to de Inves ti ga cio nes Quí mi co-Biológicas, UMSNH ([email protected])

Re su menLas au xi nas cons ti tu yen un gru po am plio de re gu la do res del cre ci mien to ve ge tal quein clu yen al áci do in dol-3-acético y el áci do in dol-3-butírico, así como di ver sos com -pues tos pre cur so res y con ju ga dos. Di chas sub stan cias se pro du cen de ma ne ra na tu -ral en las plan tas, aun que es co mún en con trar las en bac te rias y hon gos. El trans por tey la di rec cio na li dad que de ter mi nan los gra dien tes de con cen tra ción de au xi nas enlos te ji dos ve ge ta les son fun da men ta les para el de sa rro llo de las plan tas. La dis tri bu -ción ti su lar de es tos fi to rre gu la do res ocu rre como re sul ta do de la bio sín te sis, el me ta -bo lis mo y pre do mi nan te men te del trans por te cé lu la a cé lu la. Este úl ti mo pro ce sore gu la el de sa rro llo em brio na rio, el man te ni mien to de los me ris te mos, la ar qui tec tu rara di cu lar y del fo llaje, así como las res pues tas a es tí mu los am bien ta les como el fo to -pe rio do y la gra ve dad. En esta re vi sión se ana li zan los pro gre sos re cien tes en las in -ves ti ga cio nes so bre el trans por te de au xi nas y su par ti ci pa ción en los di ver sospro ce sos del de sa rro llo ve ge tal.

AbstractAu xins cons ti tu te a wide group of plant re gu la tors that in clu de in do le-3-acetic acid and in do le-3-butyric acid, as well as di ver se pre cur sor and con ju ga te com pounds. Suchsub stan ces are prin ci pally pro du ced in plants, alt hough they can be pro du ced by bac -te ria and fun gi. The trans port and di rec tio na lity that de ter mi ne au xin gra dients in planttis sues are fun da men tal for plant de ve lop ment. The tis sue dis tri bu tion of the se plantre gu la tors oc curs as a re sult of biosynthe sis, me ta bo lism and pre do mi nantly, due to

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cell-to-cell mo ve ment. This la ter pro cess re gu la tes em bryo de ve lop ment, me ris temmain te nan ce, root and shoot ar chi tec tu re, and res pon ses to en vi ron men tal fac torssuch as pho to pe riod and gra vity. In this re view, we analy ze re cent pro gress in the re -search about au xin trans port, and its par ti ci pa tion in the di ver se pro ces ses of plant de -ve lop ment.

Pa la bras cla ve: au xi nas, trans por te, de sa rro llo ve ge tal, tro pis mos.

Key words: au xin, trans port, plant de ve lop ment, tro pisms.

Intro duc ciónLas au xi nas son un gru po im por tan te de fi to re gu la do res que re gu lan la di vi sión y elon -

ga ción ce lu lar y ac ti van even tos es pe cí fi cos de di fe ren cia ción in clu yen do la for ma ción delte ji do vas cu lar, do mi nan cia api cal, res pues ta a la luz y gra ve dad (Ha yas hi, 2012). Las au xi -nas son mo lé cu las pe que ñas con ca pa ci dad para es ti mu lar el cre ci mien to de las plan tas.Las prin ci pa les au xi nas pro du ci das de for ma na tu ral son el áci do in dol-3-acético (AIA) y eláci do in dol-3-butírico (AIB). La ac ti vi dad de las au xi nas está re gu la da prin ci pal men te a tresni ve les: bio sín te sis, trans por te y se ña li za ción (Zhao, 2010; Lud wig-Muller, 2011; Sauer etal., 2013). Las au xi nas se sin te ti zan en el ápi ce del fo llaje, ho jas jó ve nes y me ris te mo de laraíz (Ljung et al., 2001, 2005). Des de los si tios de sín te sis, las au xi nas se re dis tri bu yen aotros te ji dos don de afec tan una gran va rie dad de pro ce sos del de sa rro llo ve ge tal como lafor ma ción de raí ces la te ra les, la do mi nan cia api cal, el de sa rro llo de ho jas y flo res y res pues -tas a es tí mu los am bien ta les (Ljung et al., 2005). En este ar tícu lo re vi sa re mos los re cien tespro gre sos so bre el co no ci mien to del trans por te de au xi nas, du ran te di ver sos even tos delde sa rro llo ve ge tal como son: la em brio gé ne sis, la or ga no gé ne sis y los tro pis mos.

Trans por te de au xi nasEl trans por te y dis tri bu ción per mi te es ta ble cer un gra dien te de au xi nas en las plan tas

me dian te la ubi ca ción es pe cí fi ca de trans por ta do res de en tra da (in flu jo) y sa li da (eflu jo) enlas mem bra nas ce lu la res (Pe trá sek et al., 2006). Para trans por tar a las au xi nas re cién sin te -ti za das a los di fe ren tes ór ga nos, las plan tas han de sa rro lla do dos ti pos de sis te mas detrans por te: i) a tra vés del floe ma, de no mi na do trans por te no po lar o pa si vo y ii) cé lu la a cé lu -la, co no ci do como trans por te po lar de au xi nas (TPA) o trans por te ac ti vo (Mich nie wicz et al.,2007). A con ti nua ción se des cri be como se lle va a cabo cada uno de ellos:

a) Trans por te no po lar de au xi nas o pa si voLas au xi nas y otros com pues tos in dó li cos se mue ven a lar ga dis tan cia a tra vés del

floe ma jun to con los fo to sin ta tos a di ver sos te ji dos blan co (Mich nie wicz et al., 2007) (Fig.1a). La co ne xión en tre el trans por te a tra vés del floe ma y el trans por te po lar que ocu rre cé lu -

El trans por te de au xi nas y su im pac to...

Cien cia Ni co lai ta No. 64 23 Abril de 2015

la a cé lu la se ha es ta ble ci do me dian te ex pe ri men tos con plan tas de chí cha ro, en don de seen con tró que las au xi nas que se mar can ra diac ti va men te y su mi nis tran a las ho jas fue rontrans por ta das a tra vés del floe ma has ta lle gar a par tes dis ta les de la plan tas, in clu yen do lasraí ces la te ra les y las pun tas de la raíz pri ma ria (Cam brid ge y Mo rris, 1996).

b) Trans por te po lar de au xi nas o ac ti vo (TPA)El TPA es fun da men tal para la dis tri bu ción de las au xi nas a tra vés de dis tan cias cor tas

y ocu rre cé lu la a cé lu la a tra vés de di ver sas fa mi lias de trans por ta do res. La fa mi lia AUXINRESISTANT 1/LIKE-AUX1 (AUX1/LAX) in clu ye trans por ta do res de in flu jo y los trans por ta -do res de eflu jo es tán agru pa dos en la fa mi lia PIN-FORMED (PIN) y la sub fa mi liaATP-binding ca set te B/re sis ten te a mul ti dro gas/P-glicoproteínas (ABCB/MDR/PGP) (Pe trá -sek y Friml, 2009). Ambos ti pos de trans por ta do res es ta ble cen el gra dien te de au xi nas, elcual es re gu la do por la ex pre sión y lo ca li za ción sub ce lu lar de las pro teí nas trans por ta do rasen res pues ta a se ña les am bien ta les y du ran te el de sa rro llo (Friml, 2010). El TPA pue de ser



Fi gu ra 1. Trans por te de au xi nas. a) Dis tri bu ción de au xi nas a tra vés del floe ma des de los te ji dos fuen te – ho jas jó ve nes y bro tes flo ra les – ha cia el ápi ce ra di cu lar. b) Trans por te po lar de au xi nas. La au xi na pro to na da -áci do in dol-3-acético sin di -so ciar (AIAH)– pue de di fun dir a tra vés de la mem bra na plas má ti ca, mien tras que la for ma anió ni ca es trans por ta da den trode la cé lu la por trans por ta do res de in flu jo AUX1/LAX. En el ci to sol, el AIAH es di so cia do en su for ma anió ni ca (AIA-) ypor lo tan to atra pa do den tro de la cé lu la. El AIA-so la men te pue de sa lir de la cé lu la a tra vés de los trans por ta do res de eflu joPGP, PIN y PIL. La lo ca li za ción de los trans por ta do res de ter mi na la di rec cio na li dad del flu jo in tra ce lu lar de au xi nas (Ro -bert y Friml, 2009).

re gu la do a tres ni ve les: i) por la abun dan cia de trans por ta do res (me dia das a ni vel de trans -crip ción, tra duc ción y de gra da ción); ii) por el trá fi co sub ce lu lar y po si cio na mien to de lostrans por ta do res en si tios es pe cí fi cos de la mem bra na plas má ti ca; y iii) por la ac ti vi dad deltrans por te que pue de va riar por mo di fi ca cio nes pos tra duc cio na les, in hi bi do res en dó ge nos,re gu la ción del pH e in te rac cio nes en tre los trans por ta do res (Pe trá sek y Friml, 2009). De bi doa que el AIA es un áci do dé bil con un pKa de 4.75, pue de ad qui rir dos for mas quí mi cas de -pen dien do del pH del am bien te: una pro to na da (AIAH) a pH áci do y otra anió ni ca (AIA-) a pHneu tro. El pH en la pa red ce lu lar es de 5.5, por tal ra zón apro xi ma da men te el 15% del AIAestá en for ma pro to na da y se pue de di fun dir a tra vés de la mem bra na, mien tras que en el ci -to sol, cuyo pH es apro xi ma da men te de 7, se fa vo re ce la es truc tu ra del AIA en for ma anió ni -ca. De bi do a que esta úl ti ma está car ga da eléc tri ca men te, no pue de ser trans por ta da atra vés de la mem bra na ha cia las cé lu las ve ci nas (Ru bery y Shel dra ke, 1974). Por lo tan to, lamem bra na plas má ti ca pre sen ta pro teí nas trans por ta do ras re que ri das para el in flu jo y eflu jode au xi nas (Bohn-Courseau, 2010) (Fig. 1b).

Trans por ta do res de in flu jo de au xi nasAun que las au xi nas en un de ter mi na do por cen ta je pue den en trar li bre men te a la cé lu -

la por di fu sión a tra vés de la mem bra na plas má ti ca (Ta na ka et al., 2006) (Fig. 1b), se ha de -mos tra do me dian te in hi bi do res es pe cí fi cos de in flu jo como son: el áci do 1-naftoxiacético(1-NOA) y el áci do 3-cloro-4-hidroxifenilacético (CHPAA), que las pro teí nas trans por ta do ras de in flu jo son re que ri das para la dis tri bu ción de au xi nas du ran te los tro pis mos y la or ga no gé -ne sis (Imhoff et al., 2000). El pri mer trans por ta dor de in flu jo iden ti fi ca do fue AUX1. En Ara bi -dop sis, AUX1 per te ne ce a una pe que ña fa mi lia de ge nes, que com pren de cua tro ge nesal ta men te con ser va dos, AUX1 y pa re ci dos a los AUX1 (LAX), LAX1, LAX2 y LAX3 que for -man una sub fa mi lia es pe cí fi ca de trans por ta do res en plan tas (Pé ret et al., 2012; Swa rup yPé ret, 2012). Las pro teí nas AUX1/LAX ac túan como sim por ta do res, que per mi ten la en tra da de la for ma anió ni ca del AIA con ayu da de un gra dien te de pro to nes (Yang et al., 2006). Aun -que los miem bros de la fa mi lia AUX/LAX tie nen si mi li tu des, cada uno re gu la un pro ce so delde sa rro llo de pen dien te de au xi nas. Por ejem plo, di ver sos es tu dios apo yan la idea de queAUX1 fun cio na en pro gra mas de de sa rro llo me dia dos por au xi nas como el gra vi tro pis mo(Swa rup et al., 2001, 2004), el cre ci mien to de los pe los ra di cu la res (Gre be et al., 2002; Jo -nes et al., 2009) y la dis tri bu ción de las ho jas en el ta llo (Rein hard et al., 2003; Bain brid ge etal., 2008), mien tras que AUX1 y LAX3 son re que ri dos para el de sa rro llo de raí ces la te ra les(De Smet et al., 2007; Swa rup et al., 2008) y la for ma ción del gan cho api cal (Van den buss che et al., 2010). LAX2 re gu la el de sa rro llo vas cu lar, en tan to que LAX1 y LAX2 es tán in vo lu cra -dos en el pa trón de dis tri bu ción de las ho jas en el ta llo (Bain brid ge et al., 2008).



Trans por ta do res de eflu joDe bi do a que en el ci to sol se fa vo re ce la for ma anió ni ca de las au xi nas, las pro teí nas

trans por ta do ras de eflu jo son esen cia les para que las au xi nas se mo vi li cen a tra vés de lamem bra na ce lu lar. Dos ti pos de trans por ta do res de eflu jo han sido iden ti fi ca dos, la fa mi liade los trans por ta do res PIN-FORMED (PIN) y la sub fa mi lia ATP-binding ca set te B/re sis ten tea mul ti dro gas/P-glicoproteínas (ABCB/MDR/PGP).

a) Trans por ta do res ABCBLa fa mi lia de los trans por ta do res que pre sen ta el mo ti vo de unión a ATP (ATP-binding

cas set te; ABC/MDR/PGP) (Fig. 1b), ori gi nal men te fue iden ti fi ca da por los trans por ta do resque par ti ci pan en pro ce sos de des to xi fi ca ción (Mar ti noia et al., 1993). Des de su des cu bri -mien to, se ha de mos tra do que di chas pro teí nas es tán in vo lu cra das en las res pues tas a pa -tó ge nos, acu mu la ción de fi ta to en las se mi llas e in te rac cio nes con el áci do abs cí si co.Adi cio nal men te, los trans por ta do res ABC/MDR/PGP jue gan una fun ción im por tan te en elcre ci mien to de ór ga nos, la nu tri ción de las plan tas, el de sa rro llo ve ge tal, la res pues ta a es -trés abió ti co y la in te rac ción de las plan tas con su am bien te (Kang et al., 2011). La sub fa mi lia(ABCB/MDR/PGP), in clu ye 21 miem bros di vi di dos en tres gru pos (Cho y Cho, 2013). Entrela sub fa mi lia ABCB, los miem bros ABCB1, ABCB4 y ABCB19 han sido bien ca rac te ri za doscomo trans por ta do res de au xi nas (Ti ta pi wa ta na kun y Murphy, 2009), te nien do como ca rac -te rís ti ca par ti cu lar que se en cuen tran ubi ca dos de ma ne ra cons ti tu ti va. MDR1 tam bién co -no ci do como PGP19 o ABCB19, se iden ti fi có a par tir de un es cru ti nio de plan tas deAra bi dop sis para ais lar ge nes con fun cio nes re la cio na dos a ca na les de anio nes. Sin em bar -go, el aná li sis de las mu tan tes in di vi dua les pgp1 y pgp19 mos tra ron cur va tu ra anó ma la delos co ti le do nes y de las ho jas, así como on du la cio nes en los hi po co ti los y raí ces, por lo cual,di chas pro teí nas se aso cia ron con el trans por te de au xi nas (Noh et al., 2001). De fec tos en eltrans por ta dor ABCB4 pre sen ta ron un fe no ti po de plán tu las con pe los ra di cu la res más gran -des (Cho et al., 2007), por lo que se su gi rió que esta pro teí na par ti ci pa en el trans por te deau xi nas en la raíz. Ade más, ABCB4 tam bién se re la cio nó con la im por ta ción de au xi nas pro -du ci das por los mi croor ga nis mos del sue lo, esto úl ti mo au na do a su lo ca li za ción en cé lu lasepi dér mi cas (San te lia et al., 2005; Te ra sa ka et al., 2005; Le wis et al., 2007; Wu et al., 2007;Yang y Murphy, 2009). Se ha ob ser va do que AtABCB19 con fie re re sis ten cia al an ti bió ti coka na mi ci na cuan do di cha pro teí na es so bre-expresada en plan tas, lo que in di ca que di chapro teí na pue de trans por tar di ver sos me ta bo li tos (Kang et al., 2010). Estu dios re cien tes hande mos tra do que ABCB14 y ABCB15 es tán aso cia das con el trans por te po lar de au xi nas(Ka ne da, 2011), ya que se lo ca li zan prin ci pal men te en el te ji do vas cu lar de la in flo res cen ciadel ta llo, afec tan do el trans por te en es tos te ji dos. ABCB19 se lo ca li za en las par tes api ca lesde la plan ta su gi rien do una fun ción en el trans por te de au xi nas a las pun tas de la raíz y del fo -llaje (Za zí ma lo va et al., 2010). ABCB1 se ex pre sa en la co fia y el me ris te mo api cal de la raízy en las cé lu las cor ti ca les y epi dér mi cas en don de se re la cio na con el trans por te de au xi nasha cia el fo llaje des de el ápi ce de la raíz (Geis ler et al, 2005). Por otra par te, ABCB4 se ex pre -



sa en la epi der mis de la raíz y tam bién me dia el tras por te de au xi nas ha cia el fo llaje (Le wis etal., 2007). Re por tes re cien tes su gie ren que ABCB19 afec ta el trans por te de au xi nas a tra vés de las pro teí nas PIN. ABCB19 se lo ca li za en la mem bra na plas má ti ca y es ta bi li za a PIN1, deesta ma ne ra afec ta el trá fi co y la fun ción de PIN. La de ses ta bi li za ción de PIN1 por la pér di dade ABCB19 oca sio nó una to tal inac ti va ción del trans por te po lar de au xi nas, ma yor aún quela mos tra da por la mu tan te pin1 (Ti ta pi wa ta na kun et al., 2009). En al gu nos ti pos de te ji dos,los trans por ta do res ABCB19 y PIN1 pue den in te rac tuar, cuan do se en cuen tran for man doun com ple jo mues tran un efec to si nér gi co y las pro teí nas son más sen si bles a los in hi bi do -res del trans por te de au xi nas (Bla kes lee et al., 2007).

b) Trans por ta do res de eflu jo PINLas pro teí nas PIN-FORMED (PIN) son una fa mi lia de pro teí nas trans mem bra na les

es pe cí fi cas de plan tas, que tras por tan au xi nas y es tán cons ti tui das por ocho miem bros (Kre -cek, 2009; Friml, 2010), los cua les son di vi di dos en dos sub fa mi lias con base en la pre sen cia o au sen cia de un hue co hi dro fí li co cen tral: i) La sub fa mi lia de PIN gran des in clu ye to dos losmiem bros de fi ni dos como trans por ta do res de eflu jo de au xi nas lo ca li za dos en la mem bra naplas má ti ca: PIN1-PIN4 y PIN7. PIN6 tam bién for ma par te de este gru po, con base en su se -cuen cia al ta men te si mi lar en las re gio nes trans mem bra na les y la re duc ción par cial en elhue co hi dro fí li co (Pe trá sek et al., 2006; Wis niews ka et al., 2006). ii) La sub fa mi lia de PINcor tos, co di fi can pro teí nas con el hue co hi dro fí li co cen tral au sen te y com pren de a las pro teí -nas PIN5 y PIN8, que pa re cen es tar lo ca li za das en el re tícu lo en do plás mi co, y por lo tan to no es tán di rec ta men te in vo lu cra das en el trans por te de au xi nas en tre cé lu las, pero si me dian laho meos ta sis in tra ce lu lar de las au xi nas (Mra vec et al., 2009). La pro teí na PIN8, se ex pre saes pe cí fi ca men te en el ga me to fi to mas cu li no (Dal Bos co et al., 2012a; Ding et al., 2012) y jun -to con PIN5 me dian el trans por te in tra ce lu lar de au xi nas en el po len (Dal Bos co et al.,2012b). En Ara bi dop sis, PIN1 me dia la or ga no gé ne sis y di fe ren cia ción del te ji do vas cu lar,PIN2 el cre ci mien to gra vi tró pi co de la raíz, PIN3 el cre ci mien to di fe ren cial del fo llaje, PIN4 laac ti vi dad del me ris te mo de la raíz y PIN6 mo di fi ca el trans por te de au xi nas en pro ce sos de -pen dien tes de al te ra ción de au xi nas, es pe cial men te aque llos re que ri dos para el cre ci mien to de la raíz y de sa rro llo re pro duc ti vo (Caz zo ne lli et al., 2013). PIN7 está in vo lu cra da en el de -sa rro llo tem pra no del em brión (Vie ten et al., 2005). En la fi gu ra 2a se mues tra la ubi ca ción de las pro teí nas PIN en la pun ta de la raíz de Ara bi dop sis. La lo ca li za ción de las pro teí nas PINen la mem bra na plas má ti ca re gu la la di rec ción del mo vi mien to de au xi nas y con se cuen te -men te de ter mi na la dis tri bu ción lo cal de au xi nas. La lo ca li za ción ce lu lar de las pro teí nas PIN está re gu la da por fi to re gu la do res y se ña les am bien ta les y del de sa rro llo (Ha yas hi, 2012).Un fac tor de ter mi nan te en la po la ri dad de PIN es su trá fi co en do cí ti co, las pro teí nas PIN sonse cre ta das de una ma ne ra no po lar y su sub se cuen te en do ci to sis y re ci cla mien to es ta ble cesu lo ca li za ción po lar en la par te ba sal de la cé lu la (Dho nuks he et al., 2008) (Fig. 2b). Este re -ci cla mien to es de pen dien te de la pro teí na en do so mal GNOM (GN). La fos fo ri la ción de PINpor di ver sas ci na sas como PINOID (PID), lle va a es tos trans por ta do res de au xi nas a una víade re ci cla mien to di ri gién do la al polo api cal de la cé lu la (Klei ne-Vehn et al., 2009). Esta ac ti vi -



dad es an ta go ni za da por la pro teí na fos fa ta sa 2A (PP2A). La en do ci to sis y el re ci cla mien totam bién con tro lan la can ti dad de pro teí nas PIN en la mem bra na plas má ti ca por re gu la cióndel ba lan ce de la pro teí na que es re ci cla da de vuel ta a la mem bra na plas má ti ca o di ri gi da ala va cuo la lí ti ca para su de gra da ción (Fig. 2b) (Fi net y Jai llais, 2012). Se ha ob ser va do que la bio sín te sis lo cal de au xi nas pue de con tri buir al es ta ble ci mien to de los gra dien tes de au xi nas en te ji dos es pe cí fi cos (Guo et al., 2014). Por otra par te, el re cep tor de au xi nas, la pro teí naAu xin Bin ding Pro tein 1 (ABP1) está in vo lu cra da en la mo du la ción del re ci cla mien to in tra ce -lu lar de las pro teí nas, con tro lan do la tasa de trans por te de las au xi nas a tra vés de la mem -bra na plas má ti ca y el re ci cla mien to de trans por ta do res PIN (Co va no vá et al., 2013). Lase ña li za ción de au xi nas a tra vés de ABP1 in hi be la in ter na li za ción de las pro teí nas PIN me -dia da por cla tri na (Fig. 3) (Dho nuks heet al., 2007a; Ro bert et al., 2010; Ta na ka et al., 2013).El trá fi co de pro teí nas PIN tam bién pue de ser re gu la do por fi to re gu la do res, las au xi nas porsí mis mas, in hi ben la in ter na li za ción de las pro teí nas PIN des de la mem bra na plas má ti ca,con tro lan do de esta ma ne ra la re troa li men ta ción en res pues ta a ni ve les de au xi nas (Fig. 3)(Geld ner et al., 2001). Por otra par te, las ci to ci ni nas tam bién con tro lan la en do ci to sis de laspro teí nas PIN in du cien do su de gra da ción (Fig. 2b) (Mar havy et al., 2011). Altas con cen tra -



Fi gu ra 2. Po si cio na mien to, trá fi co y re ci cla je de las pro teí nas PIN. a) La lo ca li za ción po lar de las pro teí nas PIN es lacla ve para el flu jo de au xi nas y el es ta ble ci mien to lo cal de con cen tra cio nes de au xi nas en la pun ta de la raíz. b) Un fac torde ter mi nan te para la po la ri dad de las pro teí nas PIN es el trá fi co en do cí ti co, el mo de lo pro po ne que las pro teí nas PIN sonse cre ta das en una ma ne ra no po lar y que su sub se cuen te en do ci to sis y re ci cla mien to es ta ble ce su lo ca li za ción po lar en elpolo ba sal de la cé lu la (Mich nie wicz et al., 2007; Fi net y Jai llais, 2012).

cio nes de jas mo na to tam bién in du cen la de gra da ción y en do ci to sis de PIN2 (Sun et al.,2011). Las gi be re li nas li mi tan el trá fi co de PIN a la va cuo la lí ti ca al igual que los pép ti dos dela fa mi lia GOLVEN (Wi lli ge et al., 2012; Whit ford et al., 2012) (Fig. 2b), mien tras que el eti le -no in cre men ta la ex pre sión de PIN3 y PIN7 (Le wis et al., 2011). En un es cru ti nio in si li co,para ais lar pro teí nas con ho mo lo gía y to po lo gía si mi lar a los miem bros de la fa mi lia PIN enAra bi dop sis se en con tra ron sie te pro teí nas pa re ci das a las PIN (PILS) con ac ti vi dad trans -por ta do ra de au xi nas, que se lo ca li za ron en el re tícu lo en do plás mi co (Ha bets y Offrin ga,2014).



Fi gu ra 3. Mo de lo para la se ña li za ción de au xi nas en la cé lu la. El re cep tor de au xi nas TIR1/AFB es una pro teí na F-boxque for ma un com ple jo con ASK (ASK1) y cu li na (CUL1). SCFTIR1/AFB ca ta li za la ubi qui ti na ción de las pro teí nas re pre so -ras Aux/IAA en pre sen cia de au xi nas. La ac ti vi dad de los fac to res de trans crip ción de res pues ta a au xi nas (ARF) está blo -quea da por Aux/IAA uni da a TOPLESS (TPL). Las au xi nas se unen en una pe que ña ca vi dad en tre TIR1 y Aux/IAA. Lade gra da ción de Aux/IAA in du ci da por au xi nas li be ra a los ARF y ac ti va la trans crip ción de ge nes de res pues ta a au xi nas.Au xin bin ding pro tein 1 (ABP1) es una pro teí na lo ca li za da en el re tícu lo en do plas má ti co que tam bién ac túa como un re cep -tor de au xi nas. Las au xi nas blo quean la en do ci to sis de PIN me dia da por cla tri na des de la mem bra na plas má ti ca a tra vés dela se ña li za ción de ABP1. La se ñal de ABP1 ac ti va ca na les de K+ y H-ATPasas para in du cir la res pues ta rá pi da de las au xi -nas como el cre ci mien to in du ci do por la tur gen cia. La se ñal de ABP1 tam bién ac ti va a las Rho GTPa sas (RP2 y ROP6), las cua les me dian pro ce sos que con tro lan el cre ci mien to de las cé lu las de la epi der mis de las ho jas (Ha yas hi, 2012).

Inhi bi do res del trans por te de au xi nasEl co no ci mien to acer ca de los me ca nis mos del trans por te po lar de au xi nas y su fun -

ción so bre el de sa rro llo ve ge tal se ha ba sa do am plia men te en he rra mien tas far ma co ló gi cas, como los in hi bi do res del trans por te de au xi nas (ITAs), los cua les blo quean el mo vi mien to po -lar de au xi nas en tre las cé lu las. Al apli car los ITAs, es tos in ter fie ren con la dis tri bu ción de au -xi nas y afec tan el de sa rro llo ve ge tal (Ta na ka et al., 2006). Algu nos de los in hi bi do res másre pre sen ta ti vos son el áci do 2,3,5-triyodobenzoico (TIBA) y el áci do 1-pirenoilcenzóico(PBA), los cua les no sólo in hi ben el eflu jo de au xi nas sino tam bién in ter fie ren con el trá fi cosub ce lu lar de las pro teí nas PIN y AUX1 (Klei ne-Vehn et al., 2006). PBA y TIBA in ter fie rencon la mo ti li dad de los or ga ne los y el mo vi mien to in di vi dual de ve sí cu las, pro ba ble men te por in hi bi ción del di na mis mo de la ac ti na del ci toes que le to (Dho nuks he et al., 2007b). El áci doN-1-naftiltalámico (NPA) es el in hi bi dor de eflu jo de au xi nas me jor ca rac te ri za do, sus efec tos in hi bi to rios en los sis te mas de trans por te de au xi nas lle van a la su pre sión de elon ga ción ycre ci mien to di fe ren cial de los hi po co ti los en Ara bi dop sis (Ma y Ro bert, 2013). El NPA ac tuacomo un in hi bi dor es pe cí fi co del AIA te nien do como blan co prin ci pal a los trans por ta do resABCB (Bailly et al., 2008; Na gas hi ma et al., 2008) y ha sido am plia men te uti li za do como unava lio sa he rra mien ta quí mi ca en la in ves ti ga ción de la fun ción del TPA y sus efec tos so bre elde sa rro llo ve ge tal. Escru ti nios ge né ti cos de mu tan tes con res pues tas al te ra das al NPA per -mi tie ron la iden ti fi ca ción de sie te ge nes TRANSPORT INHIBITOR RESPONSE (TIR),TIR1-TIR7 (Rueg ger et al., 1997). Pos te rior men te, se rea li zó la ca rac te ri za ción de al gu nosde es tos ge nes: TIR1, es el re cep tor nu clear de las au xi nas (Dhar ma si ri et al., 2005); TIR2co di fi ca para la pro teí na TAA una de las en zi mas cla ve en ruta de bio sín te sis de au xi nas IPA;TIR3 co di fi ca para la pro teí na AUXIN RESPONSE FACTOR 7 (ARF7) y TIR5 para BIG, unapro teí na si mi lar a ca lo si na re que ri da en el TPA (Ma y Ro bert, 2013). Un gru po de sus tan ciaspro du ci das na tu ral men te que ac túan como los in hi bi do res del trans por te de au xi nas, son los fla vo noi des, los cua les, son me ta bo li tos se cun da rios po li-fenólicos de las plan tas cuya sín -te sis es te ji do es pe cí fi ca, re gu la da por el de sa rro llo y de pen de de las con di cio nes am bien ta -les como luz y tem pe ra tu ra. Ade más, los fla vo noi des con tro lan la fer ti li dad del po len y lle vana cabo fun cio nes para pro te ger a las plan tas con tra es trés bió ti co y abió ti co (Thomp son etal., 2010; Hich ri et al., 2011). Algu nos fla vo noi des como la quer ce ti na y el kemp fe rol hanmos tra do una in hi bi ción del TPA y por con si guien te dis mi nu yen la acu mu la ción de au xi nasen las plan tas. Las mu tan tes de Ara bi dop sis, TRANSPARENT TESTA 3, 4 y 7 (TT3, TT4 yTT7), que ca re cen de en zi mas de la ruta bio sin té ti ca de fla vo noi des, han sido usa das paraelu ci dar la fun ción de los fla vo noi des en dó ge nos en el trans por te de au xi nas Al agre gar fla -vo noi des, a las mu tan tes y a las plan tas nor ma les se ob ser vó que los fla vo noi des afec tan eltrans por te po lar de au xi nas (Peer y Murphy, 2007). Algu nos si tios de ac ción de los fla vo noi -des han sido iden ti fi ca dos como pro teí nas mem bra na les de unión al NPA, como la sub u ni -dad re gu la to ria NBP (NPA-binding pro tein) (Her nán dez-Mata et al., 2010).



Pro ce sos del de sa rro llo ve ge tal mo du la dos por las au xi nas

a) Embrio gé ne sisLas au xi nas mo du lan los es ta dios tem pra nos del de sa rro llo ve ge tal. Aná li sis de mu -

tan tes de Ara bi dop sis han de mos tra do que la dis tri bu ción di fe ren cial de au xi nas me diaeven tos im por tan tes du ran te la em brio gé ne sis, como el es ta ble ci mien to del eje axial-basal y la for ma ción de las ho jas. Des pués de la pri me ra di vi sión an ti cli nal del zi go to fer ti li za do, sein cre men ta la con cen tra ción de au xi nas en la cé lu la api cal. Esta dis tri bu ción di fe ren cial re -sul ta de la ac ti vi dad de PIN7 lo ca li za da api cal men te en las cé lu las ad ya cen tes al sus pen sor.En este es ta dio, PIN1 me dia la dis tri bu ción uni for me de au xi nas en tre las cé lu las que for man el pre-embrión. Los trans por ta do res ABCB1 y ABCB19 tam bién con tri bu yen al trans por te de au xi nas du ran te la eta pa tem pra na de la for ma ción del pre-embrión (Mra vec et al. 2008).ABCB1 está lo ca li za da en to das las cé lu las del sus pen sor y cé lu las pre-embrionales, mien -



Fi gu ra 4. Gra dien tes y trans por ta do res de au xi nas du ran te la em brio gé ne sis. La for ma ción del eje axial-basal está co -rre la cio na da con el flu jo y con cen tra ción de au xi nas. Pri me ro, una dis tri bu ción asi mé tri ca de PIN7 me dia el flu jo de au xi -nas en la cé lu la api cal en la pri me ra di vi sión del zi go to. Des pués, la au xi na es dre na da del em brión de bi do a la dis tri bu ciónasi mé tri ca de PIN1 du ran te la fase glo bu lar. Pos te rior men te, el flu jo de au xi nas es di rec cio na do ha cia la par te su pe rior delem brión. Por úl ti mo, la po la ri dad re ver sa de PIN1 en el ápi ce del em brión glo bu lar de fi ne una zona ca ren te de au xi nas: elfu tu ro me ris te mo api cal del fo llaje (Pe trá sek y Friml, 2009).

tras que la lo ca li za ción de ABCB19 está res trin gi da a las cé lu las que for man el sus pen sor.En el es ta dio glo bu lar tem pra no, PIN1 se re lo ca li za en la mem bra na plas má ti ca de las cé lu -las del em brión, es pe cí fi ca men te en la hi pó fi sis (Klei ne-Vehn et al., 2008). Si mul tá nea men -te, la po la ri dad de PIN7 cam bia de api cal a ba sal en las cé lu las. La pro teí na PIN4 esex pre sa da en la cé lu la de la hi pó fi sis. En este es ta do, la dis tri bu ción y res pues ta de au xi nases cru cial para la es pe ci fi ca ción de la hi pó fi sis como el pre cur sor del me ris te mo de la raíz. La ex pre sión de PIN3 co mien za re la ti va men te tar de en el es ta do de co ra zón en las cé lu las pre -cur so ras de la co fia (Möller y Wei jers, 2009). En los em brio nes en es ta do trian gu lar y de co -ra zón, la si me tría bi la te ral del má xi mo de au xi nas es es ta ble ci da a tra vés de los pri mor diosde los co ti le do nes, este má xi mo es ge ne ra do por la ac ti vi dad de PIN1 en la epi der mis (Fig. 4) (Pe trá sek y Friml, 2009).

b) Orga no gé ne sisEl de sa rro llo em brio na rio re sul ta del es ta ble ci mien to de un plan bá si co cor po ral para

el de sa rro llo de la plán tu la, pero en la plan ta adul ta en gran me di da la or ga no gé ne sispost-embriónica, como la for ma ción de ho jas y flo res son pro ce sos que de pen den de las au -xi nas. Plan tas tra ta das con in hi bi do res del trans por te de au xi nas o mu tan tes de fec tuo sas en el trans por te de au xi nas como pin1, pre sen tan de for mi da des en las in flo res cen cias y ar qui -tec tu ra flo ral. El trans por te de au xi nas de pen dien te de PIN jue ga una fun ción im por tan te en



Fi gu ra 5. For ma ción de raí ces la te ra les Las raí ces la te ra les se ori gi nan ex clu si va men te en las cé lu las fun da do ras del pe ri -ci clo, pro ce so que es de pen dien te de la con cen tra ción y trans por te de au xi nas. Los trans por ta do res que prin ci pal men te par -ti ci pan en la for ma ción de raí ces la te ra les son PIN1 y PIN3 (Fi net y Jai llais 2012).

es tos even tos post-embrionarios, ya que este fi to re gu la dor es ne ce sa rio para un de sa rro lloade cua do de las flo res (Pflu ger y Zambryski, 2004). Por otra par te, la acu mu la ción lo cal delas au xi nas de ter mi na los si tios de ini cia ción de pri mor dios del fo llaje y de la raíz (Ben ko vá etal., 2003) y la apli ca ción exó ge na de au xi nas ac ti va la for ma ción de ho jas o flo res (Du -brovsky et al., 2008). PIN1 trans por ta más au xi nas for man do un má xi mo de au xi nas tem po -ral, que con se cuen te men te ac ti va rá la for ma ción de ór ga nos, tam bién cau sa unadis mi nu ción tem po ral de au xi nas al re de dor de cada pri mor dio emer gen te, in hi bien do la ini -cia ción de nue vos pri mor dios en la ve cin dad del pri mor dio (Mich nie wicz et al., 2007). La raízpri ma ria usual men te se ra mi fi ca para for mar raí ces la te ra les, las cua les fa ci li tan el an cla je yla ab sor ción de nu trien tes de la plan ta. Las raí ces la te ra les se ori gi nan ex clu si va men te apar tir de las cé lu las fun da do ras del pe ri ci clo; to das las cé lu las del pe ri ci clo tie nen la ca pa ci -dad de di vi dir se en res pues ta a ele va dos ni ve les de au xi nas, sin em bar go, solo al gu nas cé -lu las pue den con ver tir se en cé lu las fun da do ras (Fi net y Jai llais, 2012; Ta kahas hi, 2013))(Fig. 5). La crea ción y man te ni mien to de un má xi mo de au xi nas en la pun ta del nue vo ór ga no es cru cial para la for ma ción de los pri mor dios de las raí ces la te ra les. En los ór ga nos aé reos,las au xi nas son trans por ta das a tra vés de las ca pas in ter nas ha cía la pun ta del pri mor dio ende sa rro llo y en la par te in te rior del ór ga no (Mich nie wicz et al., 2007).

c) Tro pis mosLos tro pis mos son res pues tas con ti nuas del cre ci mien to a es tí mu los am bien ta les

como la luz (fo to tro pis mo) y la gra ve dad (gra vi tro pis mo) que ge ne ran ta sas de elon ga cióndi fe ren cial en los ór ga nos de la plan ta. La acu mu la ción de au xi nas en un lado de un ór ga nopro mue ve (en fo llaje) o in hi be (en raíz) el cre ci mien to o elon ga ción. La gra ve dad es ti mu la alas raí ces, mien tras que la luz y la gra ve dad es ti mu lan a los hi po co ti los. La in te rrup ción ge -né ti ca o far ma co ló gi ca del trans por te de au xi nas in hi be la dis tri bu ción asi mé tri ca de au xi nasy las res pues tas tró pi cas de las plan tas, lo que de mues tra que el TPA me dia la dis tri bu ciónasi mé tri ca de las au xi nas (Esmon et al., 2006). Cuan do se per mi te el de sa rro llo y cre ci mien -to de for ma ver ti cal de la raíz, la res pues ta a au xi nas se in cre men ta en el ci lin dro cen tral y enel ápi ce de la raíz, in clu yen do la co fia. El trans por te po lar ha cia la pun ta y la sín te sis lo cal deau xi nas es lo que per mi te el es ta ble ci mien to de los má xi mos de au xi nas (Fig. 2) (Spal ding,2013). En Ara bi dop sis, PIN3 es re que ri do para res pues tas tró pi cas, la mu tan te pin3 es par -cial men te de fec tuo sa en el gra vi tro pis mo y fo to tro pis mo. PIN3 está lo ca li za da pre do mi nan -te men te en los la dos la te ra les in te rio res de cé lu las en do der ma les del fo llaje, don de me dia la dis tri bu ción la te ral de las au xi nas (Ha rri son y Mas son, 2008). PIN3 pa re ce tam bién es tar vin -cu la da con la per cep ción de la gra ve dad. En raí ces que cre cen ha cia aba jo, la pro teí na PIN3se en cuen tra lo ca li za da en las cé lu las de la co fia, las cua les con tie nen es ta to li tos que cen -san la gra ve dad. Du ran te la gra vies ti mu la ción, PIN3 si gue la se di men ta ción de los es ta to li -tos y rá pi da men te se re lo ca li za en la nue va par te in fe rior de las cé lu las de la co lu me la (Fig.6) (Mich nie wicz et al., 2007). Otros trans por ta do res como PGP4 y PGP19, tam bién han sidoin vo lu cra dos en las res pues tas gra vi tró pi cas, las mu tan tes pgp19 mues tran hi po co ti los hi -



per gra vi tró pi cos y las mu tan tes pgp4 ex hi ben gra vi tro pis mo re du ci do en la raíz (Noh et al.,2003).

Con clu sio nesEl trans por te po lar de au xi nas es cru cial para el de sa rro llo ve ge tal. Ade más de la di fu -

sión pa si va a tra vés del floe ma, exis te un trans por te cé lu la a cé lu la que re quie re de pro teí -nas trans por ta do ras. Mien tras que los trans por ta do res PIN de ter mi nan prin ci pal men te ladi rec cio na li dad, las pro teí nas AUX1/LAX y ABCB con tro lan los ni ve les de au xi nas. Una gran aten ción se ha pues to en la in ves ti ga ción del de sa rro llo de las raí ces la te ra les y su im por tan -cia en el de sa rro llo ve ge tal, con vir tien do a las au xi nas en las hor mo nas maes tras in vo lu cra -das en cada as pec to de este pro ce so. El uso de mo lé cu las sin té ti cas, como los in hi bi do resdel trans por te de au xi nas se ha con ver ti do en una he rra mien ta im por tan te para elu ci dar es -tos me ca nis mos. Sin em bar go, de bi do a los efec tos pleio tró pi cos en el sis te ma ra di cu lar seha di fi cul ta do la iden ti fi ca ción de nue vos com po nen tes es pe cí fi cos en la for ma ción de raí ces la te ra les. Encon trar mo lé cu las ca pa ces de afec tar la ho meós ta sis de au xi nas en un te ji do uór ga no de ma ne ra es pe cí fi ca, pro por cio na rían una he rra mien ta para en ten der los me ca nis -mos mo le cu la res de la ac ción de las au xi nas en la re gu la ción de pro ce sos es pe cí fi cos delde sa rro llo ve ge tal.



Fi gu ra 6. Gra vi tro pis mo de la raíz. La gra ve dad pro du ce la re lo ca li za ción de las pro teí nas PIN3 en la par te in fe rior de las cé lu las de la co fia que per ci ben la gra ve dad. El flu jo de au xi nas es re-direccionado a la par te in fe rior de la raíz don de lasau xi nas in hi ben la elon ga ción y cau san la cur va tu ra de la raíz (Ro bert y Friml, 2009).

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