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Mycotoxines et pisciculture : un risque oublié ?Domenico Caruso, Pascale Talamond, Yann Moreau

To cite this version:Domenico Caruso, Pascale Talamond, Yann Moreau. Mycotoxines et pisciculture : un risque oublié ?.Cahiers Agricultures, EDP Sciences, 2013, 22 (3), pp.165-173. �10.1684/agr.2013.0627�. �hal-02503866�

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Mycotoxines et pisciculture : un risque oublié ?

Article · January 2013

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Nutrition and feeding of Indonesian farmed fish View project

Domenico Caruso

Institute of Research for Development

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Yann Moreau

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Mycotoxines et pisciculture : un risque oublié ?

Pour citer cet article : Caruso D, Talamond P, Moreau Y, 2013. Mycotoxines et pisciculture : unrisque oublié ? Cah Agric 22 : 165-73. doi : 10.1684/agr.2013.0627Tirés à part : D. Caruso

RésuméLes mycotoxines, produites par divers mycetes ou champignons des genres Aspergillus,Fusarium et Penicillium, peuvent contaminer facilement les cereales, leurs sous-produitset les produits d’origine vegetale et animale qui entrent dans la composition des alimentsindustriels ou de fabrication artisanale destines a la pisciculture. Les plus communes sontles aflatoxines, l’ochratoxine A, la zearalenone et les trichothecenes. Cependant, lesinformations sur l’impact des mycotoxicoses sont assez rares et la plupart des informationsproviennent d’etudes experimentales. Les effets toxicologiques chez les poissonsdependent du type de mycotoxine et de la relation dose-exposition a laquelle lespoissons sont soumis. Dans les intoxications subchroniques, on observe generalement unarret de croissance, des alterations de l’etat general, des atteintes d’organes specifiquesimpliquant notamment le foie, une immunosuppression combinee a une sensibilite accrueaux agents pathogenes opportunistes et, pour les aflatoxines, une incidence elevee destumeurs hepatiques. Toutefois, des variations importantes de la toxicite sont liees a diversfacteurs, en particulier l’espece et l’age du poisson. Cet article propose une synthese desproblemes lies aux mycotoxines en pisciculture et les actions a entreprendre afin dereduire leur effets, en mettant l’accent sur l’aspect multifactoriel de ces contaminations.

Mots cles : contaminant ; mycotoxine ; pisciculture ; poisson ; toxicite.

Themes : peche et aquaculture ; productions animales ; qualite et securite des produits.

AbstractMycotoxins and fish farming: A risk left behind?

Mycotoxins produced by various fungi of the genera Aspergillus, Fusarium andPenicillium can easily contaminate cereals, their by-products and many plant and animalproducts commonly used for manufacturing industrial and homemade fish feed. The mostcommon are: aflatoxins, ochratoxin A, zearalenone and trichothecenes. However,information on the impact of mycotoxins is still scarce, most of it coming fromexperimental studies. The toxicological effects of mycotoxins on fish depend on the typeof mycotoxin and on the relationship between dose and exposure to which the fish aresubjected. Subchronic intoxication usually results in decreasing rates of growth, changes inthe general condition of the fish, specific lesions in various organs including the liver,immunosuppression and an increased occurrence of opportunistic pathogens. Aflatoxinsare often associated with a high incidence of liver tumours. However, significant variationsin toxicity are related to various factors, including the species and age of the fish inquestion. This article provides an overview of the issues related to mycotoxins in fishfarming and presents the necessary actions to be undertaken in order to reduce their effectswith emphasis on the multifactorial aspects of these contaminants.

Key words: contaminants; fish; fish farming; mycotoxins; toxicity.

Subjects: animal productions; fishing and aquaculture; food quality and security.

Domenico Caruso1

Pascale Talamond2

Yann Moreau3

1 IRDUMR 226 IRD-ISEMDIVAGraha Kapital 1Lantai 2, S 205Jalan Kemang Raya 412730 JakartaIndon�esie<domenico.caruso@ird.fr>2 IRDUMR 226 IRD-ISEMDIVAUniversit�e Montpellier IIBâtiment 22, CC 065Place Eugène-Bataillon34095 Montpellier cedex 05France<pascale.talamond@ird.fr>3 IRD44, boulevard de DunkerqueCS 9000913572 Marseille cedex 02France<yann.moreau@ird.fr>

doi:10.1684/ag

r.2013.0627

165Cah Agric, vol. 22, n8 3, mai-juin 2013

Synthèse

D epuis plus d’une decennie, lesaliments pour l’aquacultureont evolue vers une reduction

consequente des proteines d’origineanimale, compensee par l’utilisationde plus en plus importante de substi-tuts d’origine vegetale pouvant etrepotentiellement contamines par lesmycotoxines. Ce probleme ne selimite pas a l’aliment industriel et lescontaminations par les mycotoxinessont probablement plus importantesdans les aliments artisanaux, large-ment repandus dans les exploitationsartisanales (small-scale farms) quiconstituent l’essentiel de la productionen Asie du Sud-Est. En Indonesie parexemple, l’augmentation du cout desmatieres premieres et des alimentsindustriels incite les petits piscicul-teurs a produire leur propre aliment apartir de sous-produits, dans desconditions sanitaires discutables ettres favorables aux contaminationssecondaires par des mycetes(figure 1). Des observations prelimi-naires, realisees sur des alimentsprepares par des pisciculteurs aSumatra, attestent de la presencegeneralisee d’aflatoxines (AFB) dansces aliments. Des enquetes recentesrealisees a l’echelle mondiale sur lesmatieres premieres et les alimentspour animaux ont demontre que lescontaminations par les mycotoxinespouvaient atteindre plus de la moitiedes echantillons d’origine europeenneet un tiers des echantillons originaires

de la region Asie-Pacifique (Binderet al., 2007). En 2009, en Asie du Sud-Est, 55 % des aliments ou des matierespremieres destines a l’alimentationanimale etaient contamines par lesAFB avec une teneur moyenne entoxines de 0,118 mg/kg (Encarnacaoet Rodrigues, 2011). Dans ces condi-tions, l’ingestion des mycotoxines enelevage est inevitable et representeune menace pour l’aquaculture tropi-cale. Cependant, l’impact reel n’est pastoujours clairement etabli car lesniveaux de toxicite varient selon lesespeces de poisson. De plus, lesimpacts chroniques en elevage sontdifficilement evaluables et insuffisam-ment documentes. Le present articlepropose une synthese de la proble-matique des mycotoxines en piscicul-ture, de leurs effets biologiques et desrisques potentiels ou averes que cescontaminants representent dansl’aquaculture mondiale et tropicaleen particulier.

Les principalesmycotoxinesrencontréesen aquaculture

La plupart des connaissances sur lesmycotoxines, notamment les plus

frequentes en pisciculture, provien-nent d’etudes experimentales realiseessur des especes phares de l’aquacul-ture ou des poissons modeles(tableaux 1 et 2).Les AFB (B1, B2, G1 et G2) sont desmetabolites toxiques produits par deschampignons des genres Aspergillus etPenicillium. Ces toxines sont a la foisdes hepatotoxiques, des cancerigenes,des teratogenes et des immunodepres-seurs et sont plus courantes dans lesregions tropicales ou subtropicales.Parmi les AFB, la mieux connue chezles poissons est l’AFB1, laquelle estfacilement absorbee par le tractusgastro-intestinal grace a son caractereliposoluble. Chez le poisson-chat ame-ricain (Ictalurus punctatus), la concen-tration plasmatique maximale estatteinte quatre heures apres ingestionet environ 95 % de l’AFB se lie auxproteines plasmatiques. Chez ce pois-son, comme chez la truite arc-en-ciel(Oncorhynchus mykiss), les voiesbiliaires et urinaires representent lesvoies d’excretion majeures de cesmetabolites (Plakas et al., 1991). Lemetabolisme de l’AFB1 est un proces-sus en deux phases. La premiere phasecorrespond principalement a une bio-activation liee a l’epoxydation del’anneau terminal furanne de l’AFB1

par le cytochromeP450, conduisant a laformation d’une molecule tres reac-tive : l’AFB1-8,9-epoxyde ou AFBO.Dans la seconde phase de desintoxica-tion, deux systemes enzymatiques,l’uridine diphosphate (UDP) et l’UDP-glucuronyl-transferase (UDPGT), per-mettent la conjugaison et l’eliminationvia la bile des metabolites de l’AFB1.Une voie metabolique alternative per-met, grace a un systeme enzymatiquecytosolique, la reduction de l’AFB1 enaflatoxicol (AFL). Ce dernier peut etrealors conjugue puis excrete dans la bileou bien reconverti a nouveau, de sorteque l’AFL peut fonctionner comme unreservoir d’AFB1. Les differences desensibilite entre les especes sont liees ala vitesse de formation de l’epoxydeAFBO et a l’activite relative de la phaseII du metabolisme, qui donne desproduits conjugues non toxiques. Troisformes d’aflatoxicose existent : aigue,subaigue et chronique, en fonction dela dose et de la duree de l’exposition.L’organe-cible reste dans tous les casle foie.Une autre mycotoxine, souventassociee aux aflatoxicoses, est l’acide

Figure 1. Préparation d'aliment destiné aux poissons dans une petite ferme traditionnelle en Indonésie.

Figure 1. Preparation of fish feed in a small-scale traditional farm in Indonesia.Le m�elange alimentaire est compos�e de farine et de son de riz, de maïs et de farine de poisson, matières premièreshautement susceptibles d'être contamin�ees par les mycotoxines.

166 Cah Agric, vol. 22, n8 3, mai-juin 2013

Tableau 1. Liste des principales mycotoxines pouvant être rencontrées en aquaculture et des mycètesresponsables de leur production.Table 1. List of the most frequent mycotoxins encountered in aquaculture and the fungi responsible for their production.

Mycotoxines Structurechimique

Mycètes Substrats

Aflatoxine B1O

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C�er�eales, arachideset graines de coton,tourteaux de palmisteet de tournesol,son de riz, grainesde soja, gluten et germede maïs, farinede poisson

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Aspergillus ochraceus,Aspergillus carbonarius

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Acidea-cyclopiazonique(CPA)

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C�er�eales, produits carn�es,fromages

St�erigmatocystine(STG)

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A. versicolor, A. nidulans,A. flavus

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Fumonisine(FB1)

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Fusarium verticilloides, Fusariumproliferum, Fusarium nygamai,P. griseofulvum, P. camemberti,P. urticae, Penicillium chrysoge-num, Penicillium nalgiovense,Penicillium crustosum, Penicilliumhirsutum, Penicillium viridicatum,A. flavus, Aspergillus oryzae,Aspergillus fumigatus, A. versico-lor, Aspergillus tamarii

Essentiellement maïs

D�eoxynival�enol(DON)

H

O

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OH

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Fusarium spp. (Fusarium grami-nearum, Fusarium culmorum,Fusarium crookwellense, Fusariumsporotrichioides, Fusarium poae,Fusarium tricinctum, Fusariumacuminatum, Fusarium langse-thiae) Myrothecium spp.,Phomopsis spp., Stachybotrysspp., Trichoderma spp.,Memnoniella spp.

Avoine, orge, bl�e, maïs

Z�earalènone OH

O

HO

O

O CH3 F. graminearum, Aspergillus clava-tus, A. fumigatus, Penicillumpuberrelum, P. crustosum

Maïs, bl�e, avoine,produits du soja, ensilaged'herbe, foin, paille

167Cah Agric, vol. 22, n8 3, mai-juin 2013

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168 Cah Agric, vol. 22, n8 3, mai-juin 2013

a-cyclopiazonique (CPA). Le CPAmodifie le flux de calcium intracellu-laire par inhibition specifique d’uneenzyme, l’ATPase-calcium, depen-dante du reticulum endoplasmiquedu cytoplasme des cellules musculai-res lisses. Cette inhibition entraıne unecontraction musculaire accrue. Lesorganes cibles de la CPA sont lesmuscles, les tissus hepatiques etspleniques. Le CPA n’est pas terato-gene chez la souris et n’est pasconsidere comme un cancerogene(Burdock et Flamm, 2000). Cependant,Lovell (1995) souligne un dangerpotentiel pour l’elevage du poisson-chat americain.L’ochratoxine A est produite par desmycetes des genres Penicillium etAspergillus (Penicillium verrucosumet Aspergillus ochraceus [alutaceus]),especes plus repandues en Europe. Lapresence d’ochratoxine est principa-lement due a un sechage incomplet et/ou a des mauvaises conditions destockage des produits. L’ochratoxineA se lie fortement aux proteinesseriques, notamment les albumines,pour s’accumuler principalement dansles reins et dans une moindre mesuredans le foie, les muscles et la graisse.C’est une nephrotoxine puissante (elleprovoque une caryomegalie des cel-lules du tubule proximal) et immuno-suppressive.Les toxines produites par le genreFusarium, appelees fusariotoxines,sont les fumonisines, les trichothece-nes (dont le deoxynivalenol [DON],T-2 et HT-2) et la zearalenone (ZEA).Les fumonisines sont produites princi-palement par Fusarium verticillioides(ex-Fusarium moniliforme) et Fusa-rium proliferatum, bien que d’autresespeces soient egalement capables deles produire aussi. Pour se developper,cesmycetes ont besoin que l’activite del’eau soit relativement elevee(aw > 0,9). Ils contaminent notam-ment le maıs avant la recolte ou durantles premiers stades de stockage etseulement exceptionnellement pen-dant le stockage. Chez les poissons,c’est la fumonisine B1 (FB1) qui est laplus etudiee. La toxicite de la FB1 estliee a l’inhibition de l’enzyme sphinga-nine, necessaire pour la biosynthesedes ceramides et d’autres sphingolipi-des complexes, composants lipidiquesessentiels des cellules. Cette inhibitionprovoque l’accumulation de basessphingoıdes cytotoxiques, libres dans

le serum des animaux, y compris lespoissons ; cependant la FB1 n’est pascancerigene chez la truite (Carlsonet al., 2001).La ZEA est une fusariotoxine produitepar diverses especes du genre Fusa-rium, aussi bien avant la recolte qu’aucours du stockage. En se liant auxrecepteurs a œstrogenes, la toxineprovoque une reponse de type œstro-genique. Chez la truite, la ZEA estrapidement metabolisee apres inges-tion, principalement par le foie, pourproduire le a-zearalenol et dans unemoindre mesure le b-zearalenol. Lestoxines trichothecenes constituent unautre groupe de toxines produites parFusarium spp. Ces toxines sont desepoxydes sesquiterpenoıdes qui agis-sent comme de puissants inhibiteursde la synthese des proteines.Le DON, fusariotoxine omnipresentetant sur le plan de la diversite desproduits contamines que par sa reparti-tion geographique, est le trichothecenele plus connu. Il est considere commetres dangereux pour l’alimentationanimale (Hooft et al., 2011). En se lianta la sous-unite 60S des ribosomes, leDON interfere avec l’activite de lapeptidyl-transferase, perturbant ainsila synthese proteique. Il est admis queles effets du DON sont principalementlies a une regulation positive et doncune synthese accrue des cytokines pro-inflammatoires (EFSA, 2004). Mais, ades concentrations plus elevees, latoxine provoque l’apoptose des leuco-cytes (Islam et al., 2002), conduisant aun effet immunosuppresseur.D’autres mycotoxines ont ete etudieessur les poissons : la sterigmatocystine(STG), precurseur de l’AFB, mais d’unetoxicite aigue ou chronique tres atte-nuee ; la citrine, nephrotoxique ethepatotoxique pour le rohu (Labeorohita), la T-2 et la moniliformine(MON). Le tableau 1 resume lesprincipales mycotoxines, les micro-organismes producteurs et les princi-pales denrees contaminees. Cepen-dant, il faut souligner que la presencede ces mycetes n’induit pas systemati-quement la presence des mycotoxines(Martins Almeida et al., 2011). Laproduction des mycotoxines est liee ala variabilite genetique des souchesfongiques, dont l’expression dependdes conditions environnementales.Enfin, d’autres produits que ceuxd’origine vegetale sont largement uti-lises dans l’alimentation despoissons et

peuvent etre egalement contaminespar les mycotoxines, comme c’est lecas des AFB1 et AFB2 dans la farine depoisson (Mosahab et Arani, 2009).

Effetsdes mycotoxinessur les poissons

Les effets des mycotoxines sur lespoissons dependent du type detoxine, de la dose et du tempsd’exposition. Divers facteurs derisque modulent la gravite et lareversibilite des lesions. En premierlieu, intervient l’espece de poisson.La truite est une espece tres sensiblea l’AFB1, tandis que le saumon coho(Oncorhynchus kisutch), la carpe, letilapia du Nil (Oreochromis niloticus)ou le poisson-chat americain ont unesensibilite moindre. L’amplitude decette variabilite est donnee par ladose letale mediane (DL50) de l’AFB1

qui est de 0,5 mg/kg pour la truite,mais 200 fois superieure pour letilapia du Nil. Diverses etudescomparatives ont permis d’expliquerles raisons de ces variations(Santacroce et al., 2008). Ainsi, a ladifference de la truite, l’AFB1 et sesmetabolites ne sont que partielle-ment absorbes chez le poisson-chatamericain et 85 % de la quantited’AFB1 est eliminee par voie fecaledans les 48 heures. La conversion del’AFB1 en AFL dans les hepatocytesest quatre fois plus importante quepour la truite, et le poisson-chatamericain peut conjuguer l’AFB1

avec l’acide glucuronique et lessulfates ; tandis que la truite ne peutconjuguer ce compose qu’avecl’acide glucuronique. D’autres fac-teurs modulent la toxicite des myco-toxines pour une espece donnee. Leniveau de toxicite est influence parl’age, le sexe, le poids, le regimealimentaire ou l’exposition auxagents infectieux. Des interactionscomplexes entre les mycotoxineset un grand nombre de micro-organismes peuvent se produirepour conduire a une completedetoxification biologique desmycotoxines (Styriak et Concova,2002). La detoxification destrichothecenes par la flore micro-bienne intestinale a ete rapportee

169Cah Agric, vol. 22, n8 3, mai-juin 2013

chez Ameiurus neboulosus, maiscette activite de detoxification n’aete retrouvee que chez un seulpoisson sur 39 (Guan et al., 2009).Au sein d’une meme espece depoisson, le niveau de toxicite desmycotoxines peut donc etre lie a desfacteurs exogenes complexes et pro-bablement sujet a des variationsindividuelles. Les effets des mycoto-xines sur les poissons sont exposesci-dessous, sachant que les symp-tomes peuvent etre simultanes(tableau 2).

Ralentissementde croissance et altérationsphysiologiqueset dégénérativesLe ralentissement de croissance est undes effets les plus couramment docu-mentes chez les poissons. L’AFB1

affecte rapidement la prise alimentaireet la croissance chez les juveniles dutilapia du Nil, et ces effets sontdurables, meme lorsque l’administra-tion d’AFB1 a cesse et qu’une prisealimentaire normale s’est retablie(Chavez-Sanchez et al., 1994). Chezla meme espece, la FB1 et la MONinduisent egalement une reduction decroissance (Tuan et al., 2003). LaFB1 reduit la croissance chez le pois-son-chat africain (Clarias gariepinus)(Gbore et al., 2010) et chez le poisson-chat americain. Pour ce dernier, l’effetsur la croissance depend de l’age, lestres jeunes poissons etant quatre foisplus sensibles que les poissons de plusgrande taille (Lumlertdacha et al.,1995). Chez cette meme espece, unereduction de la croissance a eteobservee apres dix semaines de nour-rissage avec un aliment contenant0,1 mg/kg de CPA (Jantrarotai etLovell, 1990). La truite est extreme-ment sensible au DON. Des niveauxfaibles, entre 0,8 a 2,6 mg/kg, dansl’alimentation pendant huit semainesentraınent une baisse de la prisealimentaire, du gain ponderal, du tauxde croissance et de l’efficacite alimen-taire (Hooft et al., 2011). Les lesionsprovoquees par les mycotoxines peu-vent affecter divers organes et pro-voquer des syndromes complexes. La« jaunisse du tilapia » est un syndromequi a affecte divers elevages de tilapiadu Nil dans la region de Pampanga

aux Philippines. Ce syndrome, carac-terise par une nage erratique, unekeratite responsable de cecite, deslesions cutanees, une ascite et unictere generalise puis la mortalite, aete reproduit experimentalement avecdes rations contenant entre 5 et115 mg/kg d’AFB1 (Cagauan et al.,2004). Un syndrome similaire avechemorragies et scoliose a ete observechez le grand esturgeon ou belouga(Huso huso) apres ingestion d’ali-ments contamines par 10 mg/kgd’AFB1 (Farabi et al., 2006). Dansl’aflatoxicose subaigue, les lesionsles plus caracteristiques sont obser-vees au niveau hepatique avec stea-tose, congestion, basophilie cellulaireet necrose, alors que des lesionsrenales chez le tilapia du Nil(Chavez-Sanchez et al., 1994) et deslesions du tractus gastro-intestinal, ducœur et du cerveau ont egalement eteobservees chez le rohu (Murjani,2003). Des lesions hepatiques similai-res, avec une infiltration de l’hepato-pancreas par des cellules granulaireset melanophores ainsi qu’une hyper-plasie et un œdeme lamellaire desbranchies, ont ete reproduites chez letilapia avec la STG (Mahrous et al.,2006). D’autres toxines peuvent pro-duire des lesions plus specifiques surdivers organes. Chez le poisson-chatamericain juvenile, 10 mg/kg de CPAinduisent l’accumulation de granulesproteiques dans l’epithelium des tubu-les renaux et une necrose des glandesgastriques (Jantrarotai et Lovell, 1990).La toxine T-2, mycotoxine du groupedes trichothecenes, diminue les per-formances zootechniques et reduit lavaleur de l’hematocrite, elle provoquedes anomalies histologiques de l’esto-mac et du rein et affecte la survie dupoisson (Manning et al., 2003). Desalterations de l’erythropoıese (reduc-tion du nombre d’erythrocytes, dutaux d’hemoglobine et de l’hemato-crite) ont ete observees chez le tilapiaet le Clarias africain apres ingestiond’ochratoxine. Chez la carpe, la FB1

induit d’autres types d’alterations de laformule sanguine, notamment unepolyglobulie, une trombocytose etune reduction du volume globulairemoyen (VGM) des erythrocytes(Pepeljnjak et al., 2003). Chez cepoisson, 10 mg/kg de FB1 dans l’ali-mentation provoquent des alterationsdu foie, du pancreas, des reins et ducœur, ainsi que des lesions cerebrales

qui se caracterisent par de l’œdemecerebral, la vacuolisation, la degene-rescence et la necrose des neurones dela region ventriculaire de l’hypothala-mus (Petrinec et al., 2004 ; Kovacicet al., 2009). La ZEA provoque desanomalies du cycle sexuel chez lespoissons. L’injection intraperitonealede ZEA, a- zearalenol (respectivementa 1 et 10 mg/kg), induit une augmen-tation de la vitellogenine (Vtg)et des proteines de la zona radiata(Zr-proteines) (Arukwe et al., 1999).De faibles quantites de ZEA (entre100 et 1 000 ng/L) dans l’eau reduisentla frequence de ponte et la feconditerelative du zebra fish. Chez le male, ala plus forte dose, la concentrationplasmatique de Vtg est quatre fois pluselevee que celle du controle (Schwartzet al., 2010). Ainsi, certains effetsphysiopathologiques des mycotoxi-nes peuvent egalement relever decontaminations environnementales.

Génotoxicité, cytotoxicitéet cancérogenèseL’activation des diverses AFB (B1, B2,G1, G2), de la STG et de l’AFL en AFBOest realisee par la subunite ribosomialeS9 des microsomes (reticulum endo-plasmique) des hepatocytes. Cetteactivation des AFB endommagel’ADN et augmente significativementla rupture des chromosomes. L’AFBOest dote d’un potentiel electrophileimportant qui lui permet d’etablir desliaisons avec des centres nucleophilespyrimidiques et puriques des macro-molecules biologiques telles quel’ADN, l’ARN ou les proteines. Lesproduits d’une telle reaction, appelesadduits (pour addition et produits),sont mutagenes dans un premiertemps, puis cancerogenes. Chez latruite, la capacite de reparation desadduits de l’ADN provoques parl’AFB1 est faible et la formation desadduits augmente de facon lineaireavec la concentration d’AFB1, condui-sant a une relation dose-reponsepositive entre adduits et tumeurshepatiques (Santacroce et al., 2008).Les degats generes par l’AFB1 et sesmetabolites sur l’ADN sont donc lesprincipaux responsables de l’actioncarcinogenetique de la toxine. Dememe, des modifications importantesde l’ADN chez O. niloticus ont eteobservees avec la STG, mycotoxine

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genotoxique (Mahrous et al., 2006).Toutes ces alterations genetiquesinduisent a court terme des alterationscellulaires irreversibles. In vitro, surles hepatocytes de dorade (Sparusaurata), la cytotoxicite des AFB semanifeste par une necrose, une apo-ptose cellulaire et une proliferationcellulaire incontrolee conduisant a laformation de foyers tumoraux(Centoducati et al., 2010). La truite,qui presente normalement un tauxd’incidence de neoplasies spontaneestres faible, est en revanche extreme-ment sensible a l’action hepato-carcinogenetique des AFB. Soumisea un regime alimentaire contenant0,4 mg/kg d’AFB1 pendant 15 mois, saprobabilite de developper des neo-plasies hepatiques est superieure a14 %. Cette probabilite passe a 58 %avec un aliment contenant 20 mg/kgd’AFB1 administre pendant huit moiset a 83 % pour 12 mois (Spring etFeagan, 2010). Ces neoplasies sontprincipalement des carcinomes mix-tes, hepatocarcinome/carcinome cho-langiocellulaire, avec une dominancedu type hepatocarcinome. Le degre demalignite des cancers semble lie a laduree d’exposition et la presenced’adenomes hepatocellulaires beninsne serait qu’une transition vers deshepatocarcinomes. Les metastasessont rares et apparaissent seulementapres une longue exposition (Baileyet al., 1996). Des tumeurs hepatiquesont ete egalement signalees chezl’esturgeon belouga nourri pendant40 jours avec des aliments contenant10 mg/kg de AFB1 (Farabi et al., 2006)et des lymphosarcomes du prone-phron ont ete observes chez le rohualimente pendant 9 mois avec del’AFB1 representant 2,5 mg/kg de samasse corporelle (Murjani, 2003).

ImmunosuppressionLes effecteurs de l’immunite nonspecifique, essentiels pour la defenseimmunitaire des poissons, subissentdes reductions significatives en casd’intoxication par l’AFB1. Chez lerohu, l’AFB1, avec une dose compriseentre 1,25 et 2,5 mg/kg de poids vif,induit la diminution du lisozyme et, del’activite bactericide du serum, de laproduction des radicaux oxygene parles neutrophiles. L’immunite speci-fique est aussi alteree. En effet, les

titres des anticorps agglutinants contrela bacterie Edwardsiella tarda sontplus faibles qu’en temps normal(Sahoo et Mukherjee, 2001a, 2003).Les memes effecteurs d’immunite nonspecifique baissent aussi chez O. nilo-ticus avec 0,2 mg/kg d’AFB1 dansl’aliment pendant trois semaines. Cetteimmunosuppression conduit a uneaugmentation significative de la mor-talite lors d’une infection experimen-tale par Streptococcus iniae (El-Boshyet al., 2008). Une hypoglobulinemieest observee aussi chez la truite et lepoisson-chat americain. L’administra-tion d’ochratoxine et de la T-2, respec-tivement a 4 mg/kg et a 1 ou 2 mg/kgdans les aliments pendant 6 semainesaugmentent significativement la mor-talite des juveniles de poisson-chatamericain lors des contaminationsexperimentales avec Edwardsiellaictaluri (Manning et al., 2005). Chezla meme espece, des mortalites spon-tanees provoquees par la bacterieFlavobacterium columnare ont eteegalement observees quand l’alimentcontenait 320 ou 720 mg/kg de FB1

(Lumlertdacha et al., 1995).

Préventionet traitementde la contaminationpar les mycotoxines

La prevention des risques induits parles mycotoxicoses inclut des strategiespre- et post-recolte. Ces dernieres sontsouvent classees en physiques, chimi-ques et biologiques. Jouany (2007) enfait une revue exhaustive. Ces strate-gies pre- et post-recolte se referentessentiellement a l’application desbonnes pratiques agricoles (BPA) etdes bonnes pratiques de fabrication(BPF). La meilleure des preventions serealise en plein champ en evitant ou enreduisant la contamination de la plantepar les mycetes. De la recolte jusqu’autransport en passant par le sechage etl’entreposage, l’application des BPF estessentielle pour eviter les contamina-tions post-recolte. Pour le secteurindustriel, notamment pour les cerea-liersou les fabricants d’aliments, lamiseen place d’un plan Hazard AnalysisCritical Control Point (HACCP) adapte

est indispensable des l’approvisionne-ment en matieres premieres ; ce plandoit ensuite couvrir toutes les etapes duprocessus productif (FAO, 2001 ;Binder et al., 2007). Le diagnosticprecoce represente un point crucialpour la prevention. Les methodes dedepistage des mycotoxines parimmuno-affinite ou immuno-enzyma-tiques (Elisa) sont rapides, simples etpeu couteuses. Malgre de nombreuxavantages, il est parfois necessaire derecourir a des methodes plus preciseset officielles tels que la chromatogra-phie sur couche mince (CCM) ou lachromatographie liquide couplee a laspectrometrie de masse (LC-MS), per-mettant une meilleure identification etla quantification des mycotoxines. Lesmodalites d’echantillonnage posentegalement un reel probleme de repre-sentativite. Elles doivent prendre encompte la dispersion des mycotoxinesdans les substrats. A titre d’exemple,Whitaker (2003) rapporteque surun lotde 25 tonnes, un seul gramme desubstrat est reellement analyse. Encas de contamination par les mycoto-xines, des traitements specifiques sontpossibles. Dans l’industrie de l’alimen-tation animale, le traitement le plusrepandu est l’ajout de materiaux absor-bants ou de bacteries capables dereduire la biodisponibilite des myco-toxines de facon plus ou moinsselective (Leibetseder, 2005). Les phy-llosilicates hydrates tels que l’alumino-silicate de calcium et de sodium(HSCAS), la bentonite ou la sepiolitesont aussi utilises dans l’alimentationdes poissons pour adsorber les myco-toxines. Cette adsorption est possiblegrace a leur structure poreuse et a leurcharge electrique elementaire positivequi piegent les mycotoxines, dimi-nuant ainsi leur biodisponibilite. Laclinoptilolite, une zeolite naturelle,peut avoir un indice d’adsorption del’AFB1 superieur a 80 % (Papaioannouet al., 2005). Cependant, a l’exceptionde l’AFB et de la STG, l’efficacite de cesargiles pour l’adsorption des autresmycotoxines est souvent limitee(Jouany, 2007). De plus, leur actionpeut etre non selective. La bentonite etla mordenite, a des taux respectifs de5 et 2,5 % dans les aliments, provo-quent une diminution significative dugain ponderal, du taux de croissancespecifique et de l’efficacite alimentairechez la truite (Eya et al., 2008). Labiodegradation des mycotoxines par

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les levures et les bacilles lactiques a faitl’objet d’une revue par Shetty etJespersen (2006). La caracteristiquede cette degradation biologique residedans la composition des polysacchari-des membranaires de ces micro-orga-nismes, qui modulent les capacitesselectives d’absorption des mycotoxi-nes. Ce sont principalement Saccharo-myces cerevisiae et Lactobacillusrhamnosus qui possedent la capacitede degrader de nombreuses mycoto-xines telles que les AFB, les toxines deFusarium, l’ochratoxine et la ZEA.Cette capacite est souche-dependante,mais elle estmaintenueapres lamort deces micro-organismes. Ainsi, l’actionprotectrice du b-glucane vis-a-vis del’AFB1 a ete testee sur le rohu et letilapia duNil et reduit significativementles mortalites lors d’epreuves experi-mentales impliquant respectivementAeromonas hydrophila et Streptococ-cus iniae (Sahoo et Mukherjee, 2001b ;El-Boshy et al., 2008). La vitamine C afortes doses (500 mg/kg d’aliment) estegalement efficace pour prevenir leseffets immunosuppressifs de l’AFB1 etreduit significativement les mortalitesprovoquees par A. hydrophila chez lerohu (Sahoo et Mukherjee, 2003).Differentes methodes chimiques peu-vent aussi etre utilisees. On rappelleraici le processus d’ammonisation parl’hydroxyde d’ammonium ou l’ammo-niac gazeux, qui chez la truite reduit defacon spectaculaire la prevalencetumorale par rapport a des animauxtemoins nourris avec un aliment conte-nant 0,045 mg/kg d’AFB (principale-ment d’AFB1) (Brekke et al., 1977).L’utilisation de la chlorophylle ou d’unde ses derives de qualite alimentaire, lachlorophylline (CHL), offre une per-spective tres interessante pour reduireles effets des mycotoxines. A uneposologie de 4 000 mg/kg dans l’ali-ment, la CHL est capable de reduire de77 % la prevalence tumorale chez latruite exposee a une alimentationcontenant de l’AFB1, essentiellementgrace a une reduction sensible de laformation d’adduits (Breinholt et al.,1995). Enfin, des extraits de plantes dela famille des Zingiberaceae, comme legingembre (Zingiber officinale) ou lacurcumine, principe actif du curcuma(Curcuma longa), ont une activitehepatoprotectrice efficace vis-a-vis del’AFB1, respectivement chez le rat et letilapia du Nil (Mehrim et al., 2006 ;Nayak et Sashidhar, 2010).

Conclusion

Bien que leur impact precis soitdifficilement appreciable, il est pro-bable que les mycotoxicoses repre-sentent un probleme important pourla production piscicole. Cependant,l’instauration des effets toxiques desmycotoxines chez les poissons estvraisemblablement plus complexe enelevage ou dans la nature qu’enlaboratoire. Sachant que l’expositionaux mycotoxines peut connaıtre desfluctuations temporelles liees aurythme de stockage et de destockagedes aliments, des etudes de preva-lence et d’incidence seraient neces-saires afin de pouvoir correlerl’exposition aux mycotoxines et lesimpacts sur les prestations zootechni-ques et sanitaires en elevage. Ce typed’enquete devrait se doter d’outils descreening suffisamment robustes,economiques et polyvalents pour ladetection des mycotoxines majeures– outils qui ne sont pas encoretotalement disponibles. En l’absencede ces informations essentielles, lesmycotoxicoses devraient toujours etreprises en consideration dans le diag-nostic differentiel lorsqu’on se trouveconfronte a une degradation desconditions sanitaires d’elevage, aune augmentation du taux de conver-sion et a des pathologies recurrentes.Les fabricants qui ont une rigoureusemaıtrise du risque represente par lesmycotoxines produisent des alimentsindustriels qui offrent une plus grandesecurite d’emploi, mais des contami-nations secondaires sont neanmoinspossibles, notamment dans le casde mauvaises conditions de stockage.A charge pour les pisciculteurs demettre en place dans leurs exploita-tions des mesures preventives etd’observer une vigilance d’autant plusimportante que des facteurs ou mar-queurs de risque sont presents au seinde leur exploitation. Sans prejuger desmesures de prevention et des actionscorrectives pour maıtriser le risque decontamination par les mycotoxines,une prophylaxie nutritionnelle inte-grant des substances protectricesspecifiques (vitamines, CHL, herbesmedicinales, bacteries lactiques) estenvisageable. Ces mesures prophy-lactiques peuvent s’averer efficacespour les pisciculteurs traditionnelsd’Asie du Sud-Est, ou le risque de

contamination des aliments pourpoissons est probablement inevitable.Ces considerations doivent malgretout faire l’objet de validations surle terrain. &

Remerciements

Les auteurs remercient les relecteurs pourles conseils et avis qui ont grandementameliore la qualite de l’article. Cet articleest une publication ISEM No 2013-061.

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