Mikorizha Dan Bioremediasi

8/15/2019 Mikorizha Dan Bioremediasi

http://slidepdf.com/reader/full/mikorizha-dan-bioremediasi 1/12

Bioteknologi 10 (1): 31-42, Mei 2013, ISSN: 0216-6887, EISSN: 2301-8658

PENDAHULUAN

Teknologi pemanfaatan fungi mikorizaarbuskula (FMA) telah lama diusahakan untukmeningkatkan pertumbuhan tanaman,

khususnya pada lahan-lahan tergolong marginal.Lahan tambang merupakan salah satu contohlahan marginal yang tergolong sulit untuk

direhabilitasi, dan seringkali menimbulkanpengaruh negatif yang tidak kecil (Liang et al.2009). Pada lahan tambang aktif, pasir sisatambang (tailing) dan bekas tambang seringdihadapkan pada masalah ekstrim, baik secara

fisik, kimiawi, maupun biologi (Herman 2006).Secara fisik, seringkali ditemukan struktur tanahyang berpasir, dengan permukaan tanah

♥ Alamat korespondensi: 1 Jurusan Biologi FMIPAUniversitas Cenderawasih, Jayapura Jln. Kamp Wolker, Kampus Baru

Uncen-Waena, Jayapura 99358 PapuaTel.: +62-967572115,email: [email protected].

2Laboratorium Ekologi, FakultasBiologi, Universitas Gadjah Mada,Yogyakarta

Manuskrip diterima: 27 April 2013.Revisi disetujui: 24 Mei 2013.

Fungi Mikoriza Arbuskula: Potensi teknologimikorizoremediasi logam berat dalamrehabilitasi lahan tambang

SUHARNO1,♥ , RETNO PENI SANCAYANINGSIH2

Suhar no, Sancayani ngsih RP. 2013. Arbuscular Mycorrhizae Fungi: The potentialuse of heavy metal mycorrhizo-remediation technology in mined field rehabilitation.Bi ot eknol ogi 10: 31-42. The study of arbuscular mycorrhizae fungi (AMF) onseveral ecosystem varieties has been done worldwide throughout. The roleof mycorrhizae in promoting growth and surviving of plants in somecritical habitats has also been recognized. In the last decade the ability ofmycorrhizae has been used as a heavy metal remediation in the minedfield. In fact, mycorrhizae were able to support the growth and survival ofplants on the marginal lands. Various species of AMF are able to build

symbioses relationship with plants in order to stabilize and bind heavymetals in polluted lands. Previously, Brassicaceae and Carryophylaceaeplants known as heavy metal hyper-accumulator, also Leguminosae plantswith nitrogen fixing bacteria in it have been used in waste mined landrevegetation and reclamation. Nowadays, beside increasing those plantsability, mycorrhizal fungi become an alternative source to enhance anddevelop other plant varieties to be plant revegetation in mined field.

Keywords: Arbuscular Mycorrhizae Fungi, heavy metals, remediation,mined field, revegetation

Suharno, Sancayaningsih RP. 2013. Fungi M ik ori za A rbuskula: Pot ensi

teknologi mi kori zoremediasi l ogam berat dal am rehabil it asi lahan tambang.

Bi ot ekno l ogi 10: 31-42. Kajian mengenai fungi mikoriza arbsukula (FMA)

di berbagai ekosistem telah dilakukan. Peran mikoriza inipun telahdiketahui mampu meningkatkan kemampuan tumbuhan dalammempertahankan kemampuan hidup, baik pada habitat yang sesuaimaupun habitat lahan-lahan marginal. Pada beberapa dekade belakanganini kemampuan mikoriza dimanfaatkan dalam remediasi logam berat padalahan bekas tambang. Kinerjanya menunjukkan bahwa mikoriza mampumenyumbangkan peran kemampuan pertahanan tumbuhan pada lahanmarginal. Berbagai jenis FMA juga mampu bersimbiosis dan berperandalam stabilisasi serta penyerapan logam berat pada lahan tercemar.Sebelumnya, tumbuhan Brassicaceae dan Carryophylaceae yang dikenalsebagai tumbuhan hiperakumulator logam berat, serta kelompokLeguminosae yang bersimbiosis dengan bakteri penambat nitrogen banyakdimanfaatkan sebagai jenis tanaman dalam revegetasi dan reklamasi lahanbekas tambang. Kini, selain meningkatkan kinerja berbagai jenistumbuhan tersebut, fungi mikoriza juga menjadi salah satu alternatif

dalam meningkatkan dan mengembangkan peran berbagai jenis tumbuhanlain dalam usaha revegetasi lahan tambang .

Kata kunci: Fungi mikoriza arbsukula, logam berat, remediasi, lahantambang, penanaman kembali



32 Bioteknologi 10 (1): 31-42, Mei 2013

mempunyai suhu yang tinggi. Secara kimiawi,ditemukan beberapa unsur logam berat yangberlebihan dan pH tanah yang terlampau rendahatau tinggi, unsur hara lain yang dibutuhkankurang tersedia untuk pertumbuhan tanaman.

Secara biologi, kondisi fisik tanah kurangmemenuhi syarat untuk pertumbuhan danperkembangan bagi kehidupan keragamanmikrobia tanah. Oleh karena itu, lahan seperti initergolong tidak subur.

Sebagai mikroorganisme tanah, fungimikoriza menjadi kunci dalam memfasilitasipenyerapan unsur hara oleh tanaman (Suharnoand Sufati 2009; Upadhayaya et al. 2010).Mikoriza merupakan bentuk simbiosismutualisme antara fungi dan sistem perakarantumbuhan. Peran mikoriza adalah membantu

penyerapan unsur hara tanaman, peningkatanpertumbuhan dan hasil produk tanaman.Sebaliknya, fungi memperoleh energi hasilasimilasi dari tumbuhan. Walaupun simbiosisFMA dengan tumbuhan pada lahan subur tidakbanyak berpengaruh positif, namun pada kondisiekstrim mampu meningkatkan sebagian besarpertumbuhan tanaman (Smith and Read 2008).Mikoriza meningkatkan pertumbuhan tanamanpada tingkat kesuburan tanah yang rendah,lahan terdegradasi dan membantu memperluasfungsi sistem perakaran dalam memperoleh

nutrisi (Galii et al. 1993; Garg and Chandel 2010).Secara khusus, fungi mikoriza berperan pentingdalam meningkatkan penyerapan ion dengantingkat mobilitas rendah, seperti fosfat (PO4

3-)dan amonium (NH4

+)(Suharno and Santosa 2005)dan unsur hara tanah yang relatif immobil lainseperti belerang (S), tembaga (Cu), seng (Zn), dan juga Boron (B). Mikoriza juga meningkatkan luaspermukaan kontak dengan tanah, sehinggameningkatkan daerah penyerapan akar hingga47 kali lipat, yang mempermudah melakukanakses terhadap unsur hara di dalam tanah.

Mikoriza tidak hanya meningkatkan laju transfernutrisi di akar tanaman inang, tetapi jugameningkatkan ketahanan terhadap cekamanbiotik dan abiotik (Smith and Read 2008).Mikoriza mampu membantu mempertahankanstabilitas pertumbuhan tanaman pada kondisitercemar (Khan 2005).

Berbagai bahan pencemar tanah sepertilogam berat (heavy metal) juga menjadi cekamanterhadap pertumbuhan tanaman. Logam berat(LB) dalam jumlah kecil dimanfaatkan olehtumbuhan, namun dalam konsentrasi tinggi akan

menghambat pertumbuhan. LB dikelompokkanke dalam satu kategori dari 53 elemen yang

mempunyai masa jenis spesifik lebih dari 5g/cm2, dengan nomor atom 22 hingga 92. Logamberat dianggap berbahaya bagi kesehatan bilaterakumulasi secara berlebihan di dalam tubuh(Oves et al. 2012), beberapa diantaranya bersifat

karsinogenik (menstimulasi pembentukankanker). Beberapa kasus di dunia, bahkanIndonesia sebagian besar diakibatkan olehpencemaran lingkungan dari berbagai limbahindustri, baik pertambangan maupun pertanian.Toksisitas kadar logam berat di lingkungan telahmeningkat secara drastis sebagai akibat dariaktivitas manusia (Adewole et al. 2010).Industrialisasi telah menyebabkan peningkatanpelepasan logam berat ke lingkungan, danmenimbulkan ancaman bagi kesehatan manusia jika logam berat masuk ke rantai makanan

(Herman 2006; Souza et al. 2013).Pada dasarnya, trace elemen seperti Cu, Fe,

Mn, Ni dan Zn merupakan unsur esensial untukpertumbuhan dan perkembangan tanaman.Unsur-unsur ini penting digunakan dalam reaksiberbagai katalis enzim atau reaksi redoks,transfer elektron dan fungsi struktural dalammetabolisme asam nukleat (Marschner 1999).Sebaliknya, beberapa logam seperti Cd, Pb, Hg,dan As merupakan unsur non-esensial. Sebagianbesar LB ini di kontrol dengan baik oleh tanamanmelalui penyerapannya. Namun, tanaman juga

mempunyai keterbatasan dalam melakukanhomeostatis (Khan 2006).

Logam berat masuk ke tanaman melalui selakar dengan cara difusi aktif atau melaluitransporter non-spesifik, jika konsentrasinyatinggi. Pada konsentrasi ini, logam beratmengganggu aktivitas kerja enzim denganmemodifikasi struktur protein atau menggantielemen penting yang mengakibatkan gejaladefisiensi. Plasma membran sangat rentanterhadap toksisitas logam berat ketikapermeabilitas dan fungsi dipengaruhi oleh

perubahan protein membran intrinsik sepertiH+-ATPase. Selain itu, produksi jenis oksigenreaktif menyebabkan kerusakan oksidatif jaringan tanaman yang terjadi akibat respontingginya tingkat logam berat. Sebagaikonsekuensinya, terjadi gejala menyerupaiklorosis, pertumbuhan yang lambat, akarkecokelatan yang menurunkan efektivitas,berpengaruh terhadap fotosistem, gangguanterhadap siklus sel, dan lain sebagainya.Tanaman biasanya melakukan mekanismeumum dalam mempertahankan homeostasis di

bawah konsentrasi ion logam berat yang tinggi(Leyval et al. 2002).



SUHARNO & SANCAYANINGSIH – Mikorizoremediasi logam berat pada lahan tambang 33

Teknologi pemanfaatan tumbuhan sebagaipelaku remediasi menjadi prioritas saat ini. Padaproses stabilisasi bahan pencemar akanmencegah penyebaran logam berat kelingkungan serta perluasannya melalui erosi

tanah. Jenis tanaman yang toleran terhadaplogam berat dengan sistem akar yang luas dantanah yang baik untuk mencegah erosi olehangin atau air, dinilai lebih baik untuk strategifitostabilisasi (Gamal 2005; Orlowska et al. 2011;David 2012). Teknik fitoremediasi ini merupakanpendekatan yang paling umum dan dapatditerima oleh berbagai kalangan (Wang et al.2007). Teknologi fitoremediasi dimanfaatkankarena dinilai tidak membutuhkan biaya tinggidibandingkan dengan teknik non biologi secarakonvensional (Leyval et al. 2002).

MIKORIZA ARBUSKULA, TANAMAN DANFITOREMEDIASI

Hubungan antara tumbuhan dan mikorizaarbuskula sangat erat terhadap proses remediasilogam berat. Jenis tumbuhan yang tumbuh padalahan tercemar, biasanya ada yang tidak mampubertahan hidup, ada yang mampu menyesuaikandiri, dan adapula yang mampu mengakumulasiLB dalam jumlah yang berlebih(hiperakumulator) (Khan et al. 2006; Gisbert et al.2008; Dubey and Fulekar 2011; Oves et al. 2012).Pada lahan tercemar, sebagian besar tumbuhantidak dapat menyesuaikan diri pada habitatterhampar logam berat (Khan 2006; David 2012).Dalam kondisi seperti ini, mikoriza membantusecara efektif terhadap pertumbuhan danketahanan tanaman (Smith and Read 2008; Gargand Chandel 2010).

Bioremediasi merupakan pemanfaatanorganisme sebagai perlakuan dalam mengatasipolusi tanah, termasuk logam berat (Leyval et al.2002). Fitoremediasi merupakan upaya pemilihan jenis tumbuhan khusus dan teknikpemanfaatannya dalam akumulasi logam untukmembersihkan lingkungan dari hamparan logamberat yang bersifat toksik. Tiga hal penting yangberkaitan dengan fitoremediasi adalahfitostabilisasi, fitoekstraksi dan rhizofiltrasi.Fitoekstraksi dan rhizofiltrasi sering disebutsebagai fitoakumulasi (Salt et al. 1995).Fitoremediasi telah diketahui potensinya dalamaplikasi logam berat di seluruh dunia.Fitostabilisasi merupakan penurunan mobilitas,bioavaibilitas, dan/atau toksisitas pencemarpada rizosfer. Sedangkan proses fitoakumulasi merupakan penyerapan oleh akar tanaman dari

daerah terkontaminasi logam berat, yangkemudian di translokasikan dan diakumulasi kebagian tajuk. Proses ini sering disebut sebagaifitoekstraksi, sedangkan rhizofiltrasi lebihditekankan pada proses pemblokiran logam

berat dalam penyerapannya oleh tanaman danhanya diakumulasi pada sistem perakarantumbuhan (Khan 2005).

Pada fitoremediasi, massa kontaminan tidakhancur; akan tetapi diakumulasi pada tajuktanaman dan daun, yang kemudian dapatdipanen dan dibuang secara aman. MenurutKhan (2006), Wang et al. (2007), dan Gamalero etal. (2009) peran mikoriza sangat penting dalaminteraksi antara tumbuhan, mikrobia, dan tanah,namun penelitian mengenai peranannya dalamfitoremediasi masih sedikit. Hal ini karena

pengetahuan mengenai potensi mikoriza dalamfitoremediasi masih minim. Awalnya, penelitianfitoremediasi terfokus pada tanaman non-mikoriza seperti Brassicaceae danCaryophyllaceae. Akan tetapi, saat ini potensimikoriza sebagai agen untuk meningkatkanfitoremediasi pada lahan tercemar dinilai sangatpenting. Menurut Khan (2006), pengetahuanmikoriza dalam proses fitoremediasi lahantercemar logam disebut sebagai mikorizoremediasi yang mulai berkembang sejak tahun 1980-an.

Pada awalnya, tumbuhan dari kelompok

famili Brassicaceae dimanfaatkan sebagaibioakumulator logam berat (Leyval et al. 2002;Anjum et al. 2012; Oves et al. 2012), demikianpula dengan tumbuhan kelompok Leguminosae(Shivakumar et al. 2011; Muleta and Woyessa2012). Tumbuhan dari familia Brassicaceaemampu mengakumulasi logam Zn hinggakonsentrasi tinggi mencapai 1% dari berat kering(Leyval et al. 2002). Namun denganperkembangan teknologi, beberapa penelitian juga telah memanfaatkan jenis tumbuhan lainuntuk keperluan fitoremediasi, seperti Ipomoea

aquatica (Bhaduri and Fulekar 2012), alfalfa( Medicago sativa)(Gao et al. 2011; Wang et al.2012), Eucalyptus rostrata (Bafeel 2008), tembakau(Janaouskova et al. 2006), gandum, terung (Rabie2005), Populus alba (Cicatelli et al. 2010), sorghum(Dubey and Fulekar 2011), Cynodon dactylon (Babu and Reddy 2011), Andropogon gerandii (Pawloska et al. 2000), Elsholtzia splendens (Wanget al. 2005), Trigonella foenum-graceum (Kelkar andBhalerao 2013), Jagung, Zea mays (Pawloska et al.2000; Sancayaningsih et al. 2000; Hovsepyan andGreipsson 2004; Chen et al. 2004; Wang et al.

2007; Burke et al. 2000; Malekzadeh et al. 2011),dan beberapa jenis tumbuhan lainnya.




Potensi tumbuhan yang mampumenyesuaikan diri pada habitat terhamparlogam berat dapat diamati pada lokasi secaralangsung (Prasetyo et al. 2010). Pemanfaatantumbuhan yang berasal dari lokasi tambang atau

lahan tercemar akan lebih mudah dalammenyesuaikan habitatnya (Adewole et al. 2010).Prasetyo et al. (2011) menemukan beberapa jenistumbuhan yang mampu bertahan hidup danbersimbiosis dengan FMA di lahan tambangdaerah Lombok, antara lain adalah Accasia sp,Gmelina arborea, Leucaena glauca, Tectona grandis, Manihot utilissima dan Zea mays. Di lokasi ini, jenis FMA didominasi oleh Glomus sp denganpersen infeksi antara 10-40%. Gisbert et al. (2008)menemukan beberapa jenis tumbuhan yangdominan pada lahan tercemar logam berat

khususnya As di Valensia, Spanyol, mamputumbuh dan berkembang dengan baik.Tumbuhan Bassia scoparia (Chenopodiaceae)mampu tumbuh pada tanah yang mengadungAs sekitar 8375 mg/kg. Di kawasan ini,akumulasi As pada tajuk beragam untuk setiap jenis tumbuhan. Rata-rata berkisar antara 0,1-107mg/kg. Bassia scoparia, Inula viscosa (Asteraceae),Solanum nigrum (Solanaceae), dan Hirschfeldiaincana (Brassicaceae) merupakan beberapacontoh tumbuhan yang mengakumulasi Astertinggi.

Jenis tumbuhan toleran LB ini dapat terbantuoleh mikoriza. Mikoriza berkontribusi terhadapimobilisasi logam berat dalam tanah padarizosfer akar tanaman. Dengan demikian,mikoriza meningkatkan fitostabilisasi yang samadengan apa yang dilakukan oleh tanaman. FMA juga mampu bersinergi dengan jenismikroorganisme lain seperti fungi, misalnya Aspergillus tubingensis (Babu and Reddy 2011),bakteri (Gamalero et al. 2009; Zimmer et al. 2009;Teng et al. 2010; Malekzadeh et al. 2011),termasuk juga jenis-jenis mycorrhization helper

bacteria (MHB) dan plant growth promotingrhizobacteria (PGPR) (Khan 2006), sehinggamampu bahu membahu mempertahankantingkat efektivitas dan kelangsungan hiduptanaman secara lebih baik (Janaouskova et al.2006).

MIKORIZA DAN MEKANISMEFITOREMEDIASI

Mikoriza arbuskula dan stabilisasi tanahFungi mikoriza pada lahan tambang dapat

berfungsi dalam menjaga stabilitas tanah. Fungimikoriza mampu membuat jaring-jaring

eksternal hifa yang berperan dalam membentukstruktur makro dan mikroagregat tanah (Gamal2005; Orlowska et al. 2011). Rillig and Mummey(2006) mengungkapkan peran FMA dalamstabilisasi agregat tanah yang melibatkan

beberapa senyawa penting seperti glomalin danhubungan antara glomalin dengan senyawaprotein tanah lainnya. Glomalin merupakansalah satu contoh glikoprotein tidak larut yangdiproduksi dan dikeluarkan oleh FMA. Selainitu, berbagai senyawa musilage, polisakarida,hidrofobin dan senyawa lain yang berkaitandengan beberapa senyawa tersebut. Faktorhadirnya mikrobia dan mikrofauna tanah jugaberperan dalam proses pembentukan tanah.Rillig dan Mummey (2006) membagi prosestersebut meliputi mekanisme fisik, proses

biokimia dan biologi.Menurut Panwar et al. (2008), kontribusi

mikoriza dalam pembentukan agregat tanahberpedoman pada: (i) Pertumbuhan hifa kedalam matriks tanah membentuk struktur rangkayang memegang partikel tanah utama secarabersama melalui ikatan fisik, (ii) Akar dan hifabersama-sama menciptakan lingkungan fisik dankimia untuk menghasilkan bahan organik danamorf untuk mengikat partikel, (iii) Hifa danmikroagregat jaringan akar masuk dalamstruktur makroagregat, yang mempercepat

kapasitas dan penyimpanan nutrisi karbon sertamenyediakan habitat mikro bagi mikrobia tanah.

Stabilisasi logamProses remediasi yang difasilitasi oleh

tumbuhan dan mikoriza didasarkan pada prinsipimmobilisasi logam berat pada lahan tercemar(Khan 2005; Dubchak et al. 2010; Souza et al.2013). Immobilisasi dapat terjadi dengantanaman, fungi, maupun mikrobia. Agen khelat seperti EDTA (Chen et al. 2004) dan Glomalin(Khan 2006) dapat dimanfaatkan dalam

immobilisasi logam berat di tanah.Bioavaibilitas dan toksisitas logam berat

dalam tanah tergantung pada bentuk merekadan bukan jumlah totalnya di lingkungan.Keberadaan delapan fraksi logam dapat dibagimenjadi tiga kelompok, (i). Mudah diekstrak dantertukarkan, termasuk yang larut dalam air,tertukarkan, terikat pada reduksi fraksi oksida Fedan Mn, (ii) Berpotensi untuk diekstrak dantertukarkan, termasuk terikat kuat pada mineralatau terikat lemah pada bahan organik, ter-khelasi kuat oleh bahan organik, terikat oleh karbonat,

terikat oleh fraksi sulfida, dan (iii) Tidak dapatdiekstrak dan tertukarkan, ditemukan dalam fraksi




residu (Ma and Rao 1997; Dinel et al. 2000).Imobilisasi logam berat pada rizosfer dapat

dilakukan dengan pengendapan dalam tanah,adsorpsi ke permukaan akar, atau penyerapandan akumulasi dalam akar. Salah satu contoh,

penelitian yang dilakukan oleh Audet danCharest (2006) menunjukkan perlakuan logamberat oleh tanaman dapat terakumulasi padaakar dan tajuk. Semakin tinggi konsentrasi logam(misalnya Zn, Mn, dan juga P) maka tanamanmampu menyesuaikan dengan caramenyerapnya. Walaupun demikian, menurutGamal (2005) kemampuan setiap jenis tanamandalam merespon logam berbeda-beda. Salah satuperan penting yang dilakukan oleh fungi adalahimmobilisasi logam menggunakan senyawa yangdiekskresikan oleh fungi, pengendapan granul

polifosfat dalam tanah, adsorpsi pada dinding selfungi, dan khelasi logam di dalam fungi.

Logam berada dalam bentuk terlarut dalamtanah dapat diserap oleh mikroorganisme dantanaman terestrial. Berbagai faktor tanah danlingkungan yang mempengaruhi tingkatkelarutan logam dan ketersediaannya bagitanaman, antara lain adalah: (i) sifat jenis tanah,(ii) sifat jenis logam dan interaksinya dengankoloid tanah (proses sorpsi-desorpsi,kompleksasi, difusi, oklusi, curah hujan), (iii)konsentrasi dan bentuk kimia logam yang masuk

ke tanah, (iv) komposisi mineralogi (misalnyatanah liat dan mineral aluminosilikat lainnya,oksida dan hidroksida, karbonat, fosfat, sulfida,sulfat, dan klorida), (v) properti serapan tanah atau kapasitas pengikatan, (vi) sifat fisik, kimiadan biologi tanah (misalnya, tekstur tanah,kandungan air tanah dan temperatur, pH tanah,potensial redoks, kapasitas tukar kation, kationtertukar, kandungan garam, jumlah dan jenistanah liat, bahan organik, oksida dan hidroksidaFe dan Mn, karbonat bebas, dan aktivitasmikrobia), (vii) aktivitas biologi rizosfer, (viii)

durasi kontak dengan permukaan pengikatlogam, (ix) komposisi kimia larutan tanah, dan(x) tipe dan eksudat tanaman.

Glomalin mampu mengikat logam beratdalam tanah. Senyawa ini dapat diekstrak daritanah bersama dengan sejumlah besar logamberat yang terikat. Gonzalez-Chavez et al. (2002)menemukan bahwa lebih dari 4,3 mg Cu, 0,08 mgCd dan 1,12 mg Pb, per gram glomalin dapatdiekstraksi dari tanah tercemar yang telahdiinokulasi dengan FMA hasil kultur dilaboratorium. Dengan pertimbangan korelasi

antara jumlah glomalin dan logam berat yangterikat di tanah, maka strain fungi yang cocok

sangat penting dalam usaha biostabilisasi.

MikorizoremediasiFitoremediasi yang melibatkan fungi

mikoriza lebih efektif dibanding jika hanya

dengan perlakuan tanaman. FMA Glomusintraradices mampu meningkatkan kandunganCd pada miselium hingga 10-20 kali per unitdibandingkan akar tembakau tanpa mikoriza(Janouskova et al. 2006), demikian pula denganperan Glomus mosseae pada jenis tanaman lain(Malekzadeh et al. 2011). Peran G. intraradices juga terlihat dengan menyerap berbagai logamlain seperti Zn, As, dan Se (Giasson et al. 2005).Pada tanaman jagung, Glomus caledonium mampumenyerap Zn (Chen et al. 2004); sedangkandengan tanaman Vigna radiata, FMA Glomus sp

mampu memblokade Zn yang terakumulasipada akar tanaman (Shivakumar et al. 2011).Pada tanaman Plantago lanceolata, logam Crmampu ditranslokasikan ke dalam akar dantajuk tanaman, sedangkan tumbuhan Elsholtziasplendens dengan memanfaatkan Glomuscaledonium mampu menyerap P, Cu, Zn, dan Pb(Wang et al. 2005). Pada penelitian dengan FMA jenis lain, tanaman Canavalia gladiata mampumenyerap Pb yang diakumulasikan pada akartanaman (Souza et al. 2013).

Pengikatan logam berat pada kitin di dinding

sel fungi, juga akan menurunkan konsentrasilogam berat di sekitar miselium fungi dalamtanah. Joner et al. (2000) mengungkapkan bahwaadsorpsi pasif pada hifa mampu mengikathingga 0,5 mg Cd per mg biomasa kering.Dengan luas permukaan yang besar pada hifafungi di dalam tanah yang mampu mengikatlogam berat sehingga dinilai baik untuk“pembersihan” logam berat di lingkungantercemar. Fungi yang toleran terhadap logamberat mempunyai afinitas tinggi yakni 2-4 kalilebih banyak dari akar, sehingga sangat tepat

untuk memperbaiki logam berat di dalam tanah.Penyerapan Pb dan imobilisasinya pada akar

tanaman bermikoriza lebih tinggi dibandingkandengan non-mikoriza (Chen et al. 2007).Peningkatan masuknya Pb ke dalam akartanaman umumnya diamati melalui kolonisasimikoriza. Penyerapan Pb diketahui berkorelasidengan meningkatnya jumlah vesikel FMA pada jenis tanaman yang terkolonisasi mikoriza. Mirippada tanaman dan vakuola fungi, vesikelmungkin terlibat dalam menyimpan/mengisolasi senyawa-senyawa toksik. Dengan

demikian, tanaman bermikoriza mampuberperan dalam memperkaya mekanisme proses




detoksifikasi logam berat di lingkungan.Peningkatan toleransi logam pada tanaman

bermikoriza telah sering diamati. Sebagai contoh,misalnya Glomus isolat BR1 yang diperoleh dariakar Viola calaminaria yang ditanam pada tanah

terkontaminasi logam berat. Isolat tersebut dapatmengkolonisasi berbagai tanaman seperti jagung,alfalfa, gandum dan Viola calaminaria. Glomus isolat BR1 dapat memberikan pengaruh terhadappertumbuhan tanaman hingga menyelesaikansiklus hidupnya pada tanah yang terkontaminasilogam berat. Pada kasus tanaman tanpa inokulanmikoriza, tanaman mampu tumbuh akan tetapitidak dapat melanjutkan siklus hidupnya. HifaFMA yang toleran menunjukkan afinitas yanglebih tinggi terhadap logam berat dibandingdengan sel-sel tanaman. Logam berat mungkin

tidak mobil di dalam fungi. Akumulasi logamberat pada jaringan yang terkolonisasi mungkinmerupakan salah satu mekanisme utama darifungi dalam mediasi detoksifikasi intraradikal.

Hiperakumulasi logamTumbuhan mampu mengakumulasi logam

berat dalam sel/organ dengan jumlah besar(hiperakumulator ) dan mampu tumbuh secaranormal. Terjadi tanggapan tertentu terhadapkondisi tersebut, namun tumbuhan masih dapatmenyelesaikan siklus hidupnya dengan baik. Di

alam, beberapa jenis tumbuhan mampu berperansebagai hiperakumulasi logam berat. Violacalaminaria dan Thlaspi calaminare tumbuh baikpada deposit calamin yang berlebih di Aachen, Jerman. Tanaman tersebut diketahuimengandung lebih dari 1% berat kering zeng(Zn) dalam jaringan, sedangkan pada tanaman Alyssum seperti A. bertolinii yang tumbuh padatanah-tanah serpentin di Tuscany, Italiamengandung lebih dari 1% berat kering nikel.Tanaman ini masing-masing disebut sebagaitanaman Calamin dan Serpentin. Lebih lanjut,

Thlaspi caerulescens dari famili Brassicaeae dapatmelakukan hiperakumulasi sejumlah logamseperti Zn dan Cd (Brooks 1998). Tanamandikatakan termasuk hiperakumulator Zn dan Cdapabila mengandung logam minimal masing-masing pada level 10.000 and 100 µg/g.

Pada tumbuhan hiperakumulator (Berkheyacoddii, Asteraceae) yang diinokulasi denganmikoriza mampu membentuk arbuskula,meningkatkan tidak hanya biomasa tetapi jugaterhadap kandungan Ni pada tajuk tanaman.Kandungan Ni pada tajuk tanaman B. coddii yang

dikolonisasi Glomus intraradices adalah 1,3%dibanding tanpa mikoriza yang hanya 0,5%.

Pada percobaan lain, Giasson et al. (2005)mempelajari empat jenis FMA yang berasal dariAmerika Utara dan diidentifikasi tumbuh padatanah yang mengadung banyak logam.Penelitian menggunakan campuran tanaman

rumput Festuca rubra dan F . eliator (70%), Agropyron repens (25%), dan Trifolium repens (5%).Kelompok tanaman ini dimanfaatkan untukreklamasi tanah di Kanada dalam prosesrevegetasi tailing sisa tambang. Festuca dianggapsebagai jenis tanaman khas pada tanah berlogamdan mampu mengakumulasi logam dalam jaringan. Hasil pengamatan infeksi mikorizasangat bervariasi antara 30%-70% untuk semuaperlakuan logam berat. Jumlah arbuskel relatifbervariasi pula antara 38%-70%. Mikoriza dapatberkembang dengan baik, sedangkan keberadaan

arbuskula terbukti mampu meningkatkankandungan logam pada tajuk tanaman. Hal yangsama dilaporkan Giasson et al. (2005) padatanaman wortel (Daucus carota L.) terhadaplogam Zn dan Cd. Penelitian pada tanaman lainseperti kedelai, alfalfa, lentil, dan berbagai jenisrumput-rumputan juga demikian (Bradley et al.1981). Dehn and Schüepp (1990) jugamengungkapkan hal yang sama pada tanamanselada. Pada tanaman selada, akumulasi logamterjadi pada akar tanaman.

Kompleks logam berat pada tanaman

hiperakumulator juga berkaitan erat denganasam karboksilat seperti sitrat, asam malat, danmalonat. Asam organik ini terlibat dalampenyimpanan logam berat dalam vakuola daun.Asam amino lain seperti sistein, asam glutamat,histidin, dan glisin, juga dapat membentukkompleks logam berat dalam hiperakumulator.Kompleks ini lebih stabil dibanding asamkarboksilat, yang sebagian besar terlibat dalamtransport logam berat melalui xilem. Selain itu,tanaman hiperakumulator dapat meningkatkanketersediaan logam seperti Fe, Zn, Cu, dan Mn

dengan melepaskan khelat fitosiderofor .Mekanisme hiperakumulator kemungkinanberhubungan dengan proses rizosfer sepertipelepasan agen khelat, fitosiderofor dan asamorganik, dan/atau perbedaan dalam jumlah atauafinitas transporter-transporter logam pada akar.

Mikorizosfer dan fitoekstraksi logamLogam berat yang terikat oleh karbonat lebih

sulit untuk diekstrak oleh tanaman. Dalam suatustudi, fraksi yang mudah diekstrak dandipertukarkan mewakili kurang dari 27% untuk

Zn dan Cd, dalam proses fitoremediasi. Di sisilain, fraksi yang sulit dan/atau berpotensi




diekstrak, termasuk fraksi karbonat, terkumpulkembali sekitar 86% dari konsentrasi logam Zndan Cd total. Fungi mikoriza dapatmengasamkan rhizosfer dengan melepaskanasam-asam organik seperti asam sitrat dan

oksalat. Asam oksalat merupakan agenpencucian untuk berbagai logam seperti Al, Fedan Li yang membentuk kompleks logam oksalatterlarut. Mekanisme paling penting untukmengatur perilaku logam berat dengan karbonatberkaitan dengan variasi pH tanah. Asamkarboksilat yang dikeluarkan oleh FMA dapatmelarutkan logam berat terikat karbonat danmeningkatkan fitoakumulasi mereka.

Mikoriza dan stabilisasi logamProses fitostabilisasi dan mikorizostabilisasi

(stabilisasi oleh mikoriza) mampu menurunkantingkat mobilitas, bioavailabilitas dan/atautoksisitas bahan pencemar pada rizosfertumbuhan. Fungi mampu memperbaiki strukturtanah dengan mengeluarkan glikoprotein yangdisebut glomalin. Glomalin mampumeningkatkan pembentukan agregat tanah danpori tanah yang lebih baik sehingga dapatdimanfaatkan oleh hifa untuk berkembang. Padapori-pori tanah berukuran kecil (0,1 mm)ditemukan glomalin yang lebih besar dibandingdengan pori-pori tanah yang berukuran lebih

besar. Kemungkinan keberadaannyaberhubungan dengan kontak fungi secara tidaklangsung dengan tanah. Glomalin dapatmenambat logam berat seperti Cu, Cd, Pb danMn pada tanah tercemar. Gonzalez-Chavez et al.(2002) menemukan bahwa glomalin dari isolatGigaspora rosea mampu menambatkan hingga 28mg Cu/g pada media yang diamati secara invitro.

Pembentukan simbiosis mikoriza jugamampu meningkatkan ketahanan tanamanterhadap fitotoksisitas logam berat melalui

biosorpsi. Penyerapan logam seperti cadmium(Cd), titanium (Ti) dan barium (Ba) denganpolifosfat pada struktur fungi mungkin pentingdalam meminimalkan transfer ke tanaman inang.Penyerapan logam berat oleh fungi merupakanmekanisme pasif dari immobilisasi ion padapermukaan sel mikrobia termasuk proses sepertiadsorpsi, pertukaran ion, kompleksasi,pengendapan, dan kristalisasi (Leyval and Joner2001). Proses-proses ini melibatkan multilaminasiyang berhubungan dengan pengayaanmikrofibril dinding sel pada ligan bermuatan

negatif seperti fosforil, karboksil, sulfidril,hidroksil, dan kelompok fenolik.

Mikoriza dan fitovolatilisasi logamSejumlah unsur kimia dalam subgrup II, V

dan VI pada tabel periodik seperti Hg, As, dan Semembentuk hibrida volatil atau turunan metilyang dapat dibebaskan ke atmosfer. Hal ini

dapat pula terjadi akibat aktivitas bakteri ataufungi tanah (Leyval and Joner 2001). Logam jugadapat diubah bentuknya dengan mekanismereduksi, metilasi dan dealkilasi. Metaloid danbeberapa logam (sepereti As, Se, Hg, Sn, Pb)dapat diubah oleh fungi ke dalam bentukmetilmetal yang dapat menguap di permukaantanah dan akhirnya ke atmosfer. Se dapat hilangsebagian akibat fitovolatisasi dalam bentukdimetil diselenida (CH3SeSeCH3). Dimetil arsenik (AsO(CH3)2(OH)), metil merkuri (CH3Hg+) dantetrametil (Pb(CH3)4) merupakan bentuk alkohol

yang paling umum dari As, Hg dan Pb yang jugadapat diuapkan.

PENYERAPAN LOGAM BERAT OLEH FMA

Banyak penelitian yang menunjukkan bahwaperan berbagai mikroorganisme mampumenyerap logam berat seperti fungi, yeast,bacteria, algae dan cyanobacteria. Mobilitaslogam oleh mikroorganisme tanah dapat dicapaidengan protonasi, khelasi, dan transformasikimia. Eksudat-eksudat di tanah hasil ekskresimikroorganisme dan akar tanaman sangat efektifmelarutkan fosfat dan melepaskan logam darikomponen tanah. Mikoriza diketahui mampumenyerap dan mengakumulasi logam dalambiomasa dan akar tanaman inang. Miselium intradan ekstraseluler baik FMA maupunektomikoriza (ECM) berpotensi dalampenyerapan logam (Jones et al. 2000) melalui luaspermukaan penyerapan dan jangkauannya didalam tanah. Sebagian besar logam nampakterikat pada komponen dinding sel seperti kitin,selulose, turunan selulose dan melanin fungiECM maupun FMA (Galli et al. 1993). Akhir-akhir ini banyak bukti yang menunjukkan bahwaaktivitas FMA berperan besar dalam mobilisasilogam yang terikat oleh komponen tanah (Göhreand Paszkowski 2006).

Gonzalez-Chavez et al. (2002) menunjukkankarakteristik penyerapan dan akumulasi Cu olehmiselium ekstraradikal dari Glomus yangberbeda, yakni Glomus caledonium BEG133,Glomus claroideum BEG134, dan Glomus mosseaeBEG132. Glomus tersebut diisolasi dari tanahtambang tercemar Cu dan ditumbuhkan padatanaman sorgum (Sorghum vulgare). Lokalisasidan akumulasi diamati dengan transmisi dan




mikroskop elektron scaning yang dilengkapidengan energi dispersif analisis sinar-X. Hasilpengamatan terlihat bahwa miseliumekstraradikal FMA mampu menyerap danmengakumulasi Cu. Cu diakumulasi di luar

dinding musigel zona dinding hifa, di dindingsel, dan di dalam sitoplasma hifa fungi.Akumulasi Cu berkaitan dengan Fe di luarmusigel zona dinding hifa dan di dalam dindingsel. Tembaga berkaitan dengan trace arsenat didalam sitoplasma dari ekstraradikal Glomusmosseae BEG134. Arsenat sendiri mungkindiakumulasi di dalam sitoplasma dengan carayang sama sebagai polifosfat. Ada perbedaanpenyerapan Cu dan arsenat serta strategiakumulasinya (mekanisme toleransi) antara tigaFMA tersebut yang diisolasi dari tanah tercemar

yang sama. Joner et al. (2000) dalam suatupercobaan lain, menggunakan potonganmiselium dari empat Glomus dengan sumberpaparan logam berat yang berbeda (Cd dan Zn)menegaskan bahwa kapasitas hifa ekstraradikaldari Glomus spp. meningkatkan penyerapanlogam berat.

Tampaknya, filamen FMA mempunyaiperilaku yang sama pada ECM dan fungi tanahlainnya. FMA mempunyai lokasi pengikatanlogam dan mampu menghasilkan intra danekstrseluler dengan afinitas tinggi untuk logam,

walaupun lokasi ini berbeda untuk setiap jenisFMA. Mekanisme mikoriza untuk meningkatkanpenyerapan memang belum sepenuhnyadiketahui. Kemungkinan dapat pula terjadidengan cara, (i) Transfer logam pada hifa denganpertukaran kation dan khelasi (ikatan non-metabolik logam pada dinding sel), (ii)berinteraksi dengan produk yang disintesis hifaatau metabolit, (iii). Berinteraksi dengan produkyang disintesis hifa atau metabolit yangbertindak sebagai agen biosorpsi seperti kitindan glomalin, (iv) khelasi logam di dalam jamur,

dan (v) pengendapan intraseluler dengan fosfat(PO4).

Pada mekanisme lain, penyerapan logamdikontrol oleh berbagai macam faktor yangberbeda diantaranya adalah (Joner et al. 2000;Leyval and Joner 2001): (i) Jenis FMA, (ii)Komposisi metabolit, (iii) Kapasitas tukar kationbiomasa fungi, (iv) Kondisi edafik danlingkungan, (v) Kantung-kantung ( pool) logam,(vi) Properti elektrokimia logam, (vii) Kompetisiantar logam pada lokasi penyerapan permukaanmikoriza, (viii) Tumbuhan inang alami, dan (ix)

Pola eksudasi akar.

Bai et al. (2008) mengemukakan bahwa FMAmempunyai pengaruh terhadap penyerapanlogam (translokasi dan akumulasi pada jaringantanaman) dan pertumbuhan tanaman inang.Sudová et al. (2007) secara khusus

mengungkapkan mengenai serapan olehtanaman jagung yang diinokulasi mikoriza padakonsentrasi Pb yang tinggi. Selain tanamanmampu tumbuh dengan baik, jugamengakumulasi dan mentranspor logam ke akardan tajuk tanaman.

TOLERANSI DAN ADAPTASI FMA PADALOGAM BERAT

Prinsip ekologi “klasik” sangat pentinguntuk menjelaskan mengenai proses peningkatantoleransi dan resistensi dalam suatu komunitas.Resistensi mengacu pada kemampuanmikroorganisme menahan pengaruh polutan(pencemar) yang efektif bagi mereka. Sedangkantoleransi mengacu pada kemampuanmikroorganisme untuk beradaptasi terhadapkehadiran polutan secara terus menerus. Sepertitelah dikemukakan bahwa toleransi danresistensi dari pengaruh toksik logam berattergantung pada berbagai mekanisme. Secarasingkat, dalam studi epidemiologi, toleransilogam dapat didefinisikan sebagai sebuahfenomena dimana mikroorganismemeningkatkan ketahanan terhadap stres akibatpaparan toksisitas logam berat.

Toleransi FMA dan ECM terhadap logamdapat diukur melalui metode observasi, antaralain terhadap jumlah spora (khususnya FMA),kolonisasi akar, kelimpahan tubuh buah ECMdan parameter lainnya. Pertimbnagan lain adalahinformasi akurat mengenai kondisi dan nilaiambang batas yang menjamin kelangsunganhidup dan pertumbuhan fungi, dasar genetikterhadap resistensi dan toleransi multi-logam.Fungi juga hidup berdampingan dengankomunitas mikrobia lain, sistem perakarantanaman yang toleran, dan keberadaan logam;sering menjadi permasalahan tersendiri,sehingga untuk menkaji masalah ini diperlukanpenelitian secara komprehensif (Meier et al.2012).

Untuk mengevaluasi toleransi mikroorganismepada tanah tercemar logam dapat mengadopsikonsep pollution induced community tolerance (PICT) yang dikembangkan oleh beberapapeneliti (Gonzales-Guerrero et al. 2009).Pendekatan ini menjelaskan bahwa denganwaktu, pada suatu ekosistem, paparan




kontaminasi meningkatkan toleransi padakomunitas mikrobia. Metode ini digunakanuntuk menilai pengaruh jangka panjang paparanlogam terhadap keragaman metabolisme dantoleransi terhadap aktivitas mikrobia tanah. Pada

suatu penelitian, paparan jangka panjang untukZn akan membebani stres mikrobia tanah yangmengakibatkan meningkatnya toleransi. Padakasus tersebut disimpulkan bahwa akumulasi jangka panjang Zn dalam tanah menyediakanwaktu untuk komunitas mikrobia beradaptasidengan logam ini.

Adaptasi ini berhubungan dengan duafaktor, pertama adalah penurunan secarabertahap logam akibat proses immobilisasi yangterjadi di rizosfer. Faktor kedua adalah perubahansecara bertahap struktur komunitas mikrobia,

berdasarkan perubahan struktur komunitassecara bertahap atas profil asam lemak fosfolipidyang mempengaruhi organisme lebih toleran.Walaupun logam dapat menyebabkanperubahan dalam komunitas mikrobia, tetapimikroorganisme lebih resisten terhadap logam.Adewole et al. (2010) mengungkapkan bahwabeberapa jenis Glomus seperti G. mosseae dan G.intraradices mampu meningkatkan toleransiterhadap penyerapan logam berat, khususnya Cddan Pb.

Untuk stres toksisitas, biasanya dilihat

berdasarkan nilai ambang batas. Hal ini akanbervariasi tergantung pada jenis organisme, sifatfisiko-kimia, konsentrasi logam, kondisi edafisdan lingkungan. Fungi mikoriza dari sumberberbeda mampu melakukan kolonisasi tanamanpada berbagai lokasi tercemar dan tanahpertanian yang tercemar logam. Fungi mikoriza juga berhubungan dengan tanaman metalofitpada tanah-tanah tercemar. Walaupun demikian,dalam beberapa kasus logam tertentu FMA jugaberperan sebaliknya yakni menghambat. BagiFMA, meningkatnya jumlah logam akan

menurunkan produksi spora. Penggunaan fungimikoriza dari lokasi tercemar yang telah toleranterhadap toksisitas logam dan mampuberadaptasi dengan baik, dapat dikembangkansebagai sumber inokulan (Sudová et al. 2007).Lebih lanjut, Sudová et al. (2007),mengemukakan bahwa evolusi toleransiterhadap logam dapat berlangsung secara cepat.Beberapa strain FMA mampu toleran dalamwaktu satu atau dua tahun.

Kemampuan organisme untuk melakukantoleransi dan resistensi terhadap logam dapat

melibatkan lebih dari satu mekanisme berikut ini(Leyval et al. 2002), yaitu: (i) ekspresi gen fungi,

(ii) mengkarantina logam ekstraseluler danpengendapannya, (iii) menghasilkanmetalotionein (protein pengikat logam), (iv)menghindari logam (mengurangi penyerapanatau meningkatkan eflux, pembentukan

kompleks di luar sel, pelepasan asam-asamorganik, dan lain-lain), (v) khelasi intraseluler(sintesis ligan seperti polifosfat danmetalotionein), (vi) kompartementasi dalamvakuola daun, (vii) hilangnya daun selamamusim dingin atau kering, (viii) status fosfortanaman atau interaksi antara P dan logam(peningkatan P oleh tanaman inang), (ix)biosorpsi melalui glomalin, dan (x) volatisasi(proses penguapan).

Ekspresi gen yang mengkode proteinberpotensi terhadap toleransi logam berat.

Ekspresinya bervariasi dalam merespon logamberat yang berbeda. Protein tersebut termasuktransporter Zn, metalotionein, protein heat shock 90 kD dan glutathione S-transferase (semuafungsi protein merupakan pendugaan). Ekspresiyang terjadi tergantung logam berat yangdiekspresikan oleh gen fungi pada miseliumintra dan ekstraseluler. Perbedaan induksi genyang mengkode protein mungkin terlibat dalammengatasi kerusakan yang disebabkan oleh jenisoksigen reaktif (protein heat shock 90 kD dan glutathione S-transferase) yang menjadi perhatian

utama fungi sebagai mitra dalam simbiosis.Berkaitan dengan stres tanaman di kawasan

bekas lahan tambang, faktor yangmempengaruhi adalah kondisi fisik, kimia danlingkungan. Lingkungan yang gersang (suhupermukaan tanah tinggi) dan kering merupakanmasalah yang umum dijumpai pada lahanmarginal tersebut. Dengan perlindungan bibitdari kondisi suhu tinggi, kolonisasi akar akanmeningkatkan pertumbuhan tanaman dengankemudahannya dalam mengakses jangkauan dirizosfer tanaman (Gregory 2006) dan

meningkatkan penyerapan air (Cui and Nobel1992). Menurut Chen et al. (2007) penggunaanpotensi tanaman lokal yang dikombinasikandengan mikoriza arbuskula dalam prosesrestorasi ekologi pada lahan tailing juga dinilailebih baik. Isolasi fungi dari lahan bekas tambangdapat dijadikan sebagai sumber inokulum untukkegiatan revegetasi lahan (Danielson 1985).Dengan melihat potensi yang ada, mikorizaarbuskula dapat dijadikan sebagai pelakuremediasi terhadap logam berat pada lahanbekas tambang.




DAFTAR PUSTAKA

Adewole MB, Awotoye OO, Ohiembor MO, Salami AO. 2010.Influence of mycorrhizal fungi on phytoremediatingpotential and yield of sunflower in Cd and Pb pollutedsoils. J Agric Sci 55 (1): 17-28.

Alori E, Fawole O. 2012. Phytoremediation of soilscontaminated with aluminium and manganese by twoarbuscular mycorrhizal fungi. J Agric Sci 4 (8): 246-252.

Anjum NA, Ahmad I, Mahmood I, Pacheco M, Duarte AC,Pereira E, Umar S, Ahmad A, Khan NA, Iqbal M, ProsadMV. 2012. Modulation of glutatione and its relatedenzymes in plant respones to toxic metals and metalloids -a review. Environ Exp Bot 75: 307-324.

Audet P, Charest C. 2006. Effects of AM colonization on “wildtobaco” plants grown in zinc-contaminated soil.Mycorrhiza 16: 277-283.

Babu AG, Reddy MS. 2011. Aspergillus tubingensis improvesthe growth and native mycorrhizal colonization ofbermudagrass in bauxite residue. Bioremed J 15 (3): 157-164.

Bafeel SO. 2008. Controbution of mycorrhizae inphytoremediation of lead contaminated soils byEucalyptus rostata plants. World Appl Sci J 5 (4): 490-498.

Bai HJ, Zhang ZM, Yang GE, Li BZ. 2008. Bioremediation ofcadmium by growing Rhodobacter sphaeroides: kineticcharacteristic and mechanism studies. Biores Technol 99:7716-7722.

Bhaduri AM, Fulekar MH. 2012. Assessment of arbuscularmycorrhizal fungi on the phytoremediation potensial ofIpomoea aquatica on cadmium uptake. Biotech 2: 193-198.

Bhalerao SA. 2013. Arbuscular mycorrhizal fungi: a potentialbiotechnology tool for phytoremediation of heavy metalcontaminated soils. Intl J Sci Nat 4 (1): 1-15.

Bradley R, Burt AJ, Read DJ. 1981. Mycorrhizal infection andresistance to heavy metal toxicity in Calluna vulgaris.

Nature 292 (5821): 335-337.Brooks RR. 1998. Phytoremediation by volatilization. In:

Brooks RR (ed) Plant that hyperaccumulate heavy metal:their role in phytoremediation, microbiology, archaeology,mineral exploration and phytomining. CAB International,Wallingford, UK.

Burke SC, Angle JS, Chaney RRL, Cunningham SD. 2000.Arbuscular mycorrhizae effects on heavy metal uptake bycorn. Intl J Phytoremed 2 (1): 23-29.

Chen B, Sen H, Li X, Feng G, Christie P. 2004. Effects of EDTAapplication and arbuscular mycorrhizal colonization ongrowth and zinc uptake by maize (Zea mays L.) in soilexperimentally contaminated with zinc. Pl Soil 261: 219-229.

Chen B, Zhu Y, Duan J, Xiao X, Smith S. 2007. Effects of the

arbuscular mycorrhizal fungus Glomus mosseae on growthand metal uptake by four plant species in copper minetailings. Environ Pollut 147: 374-380.

Cicatelli A, Lingua G, Todeschini V, Biondi S, Torrigiani P,Castiglione S. 2010. Arbuscular mycorrhizal fungi restorenormal in a white poplar clone grown on heavy metal-contaminated soil, and this is associated with upregulationof foliar metallothionien and polyamine biosynthetic geneexpression. Ann Bot 106: 791-802.

Cui M, Nobel PS. 1992. Nutrient status, water uptake and gasexchange for threedesert succulents infected withmycorr hizal f ungi. Ne w Phyto l 122: 643-649.

Danielson RM. 1985. Mycorrhizae and reclamation of stressedterrestrial environments. In: Tate K, Klein DA (eds) SoilReclamation Processes - Microorganisms, Analyses and

Application. Marcel Dekker, New York.

David F. 2012. Arbuscular mycorrhizal fungi can benefit heavymetal tolerance and phytoremediation. J Nat Res Life SciEdu 41 (1): 23-26.

Dehn B, Schüepp H. 1990. Influence of VA mycorrhizae on theuptake and distribution of heavy metals in plants. AgricEcosyst Environ 29 (1-4): 79-83.

Dinel H, Pare T, Schnitzer M, Pelzer N. 2000. Direct landapplication of cement kiln dust- and lime-sanitizedbiosolids: extractability of trace metals and organic matterquality. Geoderma 96: 307-320.

Dubchak S, Ogar A, Mietelski JW, Turnau K. 2010. Influence ofsilver and titanium nanoparticles on arbuscularmycorrhiza colonization and accumulation ofradiocaesium in Helianthus annuus. Spanish J Agric Res 8(81): 8103-8108.

Dubey KK, Fulekar MH. 2011. Mycorrhizal development andmanagement: The role of nutrient, micro-organisms andbio-chemical activities. Agric Biol J North Amer 2 (2): 315-324.

Estaun V, Cortes A, Velianos K, Camprubi A, Calvet C. 2010.Effect of chromium contaminated soil on arbuscular

mycorrhizal colonization of roots and metal uptake byPlantago lanceolata. Spanish J Agric Res 8 (81): 8109-8115.Galii U, Meier M, Brunold C. 1993. Effect of cadmium on non-

mycorrhizal and mycorrhizal fungus (Laccasaria laccata Scop.Ex.Fr)Bk and Br.: sulphate reduction, thiols anddistribution of the heavy metal. New Phytol 125: 837-843.

Gamal HR. 2005. Role of arbuscular mycorrhizal fungi inphytoremediation of soil rhizosfer spiked with polyaromatic hydrocarbons. Mycobiol 33 (1): 41-50.

Gamalero E, Lingua G, Berta G, Glick BR. 2009. Beneficial roleof plant growth promoting bacteria and arbuscularmycorrhizal fungi on plant responses to heavy metalstress. Can J Microbiol 55 (5): 501-514.

Gao YG, Li Q, Ling W, Zhu X. 2011. Arbuscular micorrhizalphytoremediation of soils contaminated with

phenanthrene an pyrene. J Hazard Mater 185 (2–3): 703-709.Garg N, Chandel S. 2010. Arbuscular mycorrhizal networks:

process and function. A review. Agron Sustain Dev 30:581-599.

Gaur A, Adholeya A. 2004. Prospects of arbuscularmycorrhizal fungi in phytoremediation of heavy metalcontaminated soils. Curr Sci 86 (4): 528 - 534.

Giasson P, Jaouich A, Gagné S, Moutoglis P. 2005. Arbuscularmycorrhizal fungi involvement in zinc and cadmiumspeciation change and phytoaccumulation. Remediation J15 (2): 75-81.

Gisbert C, Almela C, Velez D, Lopez-Moya JR, de Haro A,Serrano R, Montoro R, Navarro-Avino J. 2008.Identification of As accumulation plant species growing

on highly contaminated soils. Intl J Phytoremed 10: 185-196.Gohre V, Paszkowski U. 2006. Contribution of the arbuscular

mycorrhizal symbiosis to heavy metal phytoremediation.Planta 223: 1115-1122.

Gonzales-Guerrero M, Benabdellah K, Ferrol N, Azcon-Aquilar C. 2009. Mecanisms underlying heavy metaltolerance in arbuscular mycorrhizas. In: Azcon-Aquilar C,Barea JM, Gianinazzi S, Gianinazzi-Pearson V (eds)Mycorrhizas, functional process and ecological impact.Springer Verlag, Berlin.

Gonzalez-Chavez C, D’Haen J, Vangronsveld JJ, Dodd JD.2002. Copper sorption and accumulation by theextraradical mycelium of different Glomus spp.(arbuscular mycorrhizal fungi) isolated from the same

polluted soil. Pl Soil 240 (2): 287-297.Gregory PJ. 2006. Plant roots, growth, activity and interaction

with soils. Blackwell, Oxford.




Herman DZ. 2006. Tinjauan terhadap tailing mengandungunsur pencemar Arsen (As), Merkuri (Hg), Timbal (Pb),dan Kadmium (Cd) dari sisa pengolahan bijih logam. JGeologi Indonesia 1 (1): 31-36.

Hernández-Ortega HA, Alarcón A, Ferrera-Cerrato R,Zavaleta-Mancera HA, López-Delgado HA, Mendoza-

López MR. 2012. Arbuscular mycorrhizal fungi on growth,nutrient status, and total antioxidant activity of Melilotusalbus during phytoremediation of a diesel-contaminatedsubstrate. J Environ Manag 95: S319-S324.

Hovsepyan A, Greipsson S. 2004. Effect of arbuscularmycorrhizal fungi on phytoextraction by corn (Zea mays)of lead-contaminated soil. Intl J Phytoremed 6 (4): 305-321.

Janouskova M, Pavlokova D, Vosatka M. 2006. Potentialcontrobution of arbuscular mycorrhiza to cadmiumimmobilization in soil. Chemosphere 62: 1959-1965.

Joner EJ, Briones R, Leyval C. 2000. Metal-binding capacity ofarbuscular-mycorrhizal mycelium. Pl Soil 226 (2): 227-234.

Jones R, Sun W, Tang CS, Robert FM. 2004. Phytoremedationof petroleum hydrocarbons in tropical control soils. II.Microbial respones to plant roots and contaminant.

Environ Sci Pollut Res 11: 340-346.Kelkar TS, Bhalero SA. 2013. Beneficiary effect of arbuscularmycorrhiza to Trigonella foenum-graceum incontaminated soil by heavy metal. Res J Recent Sci 2 (ISC):29-32.

Khan AG. 2005. Role of soil microbes in rizhospheres of plantsgrowing on trace metal contaminated soils inphytoremediation. J Trace Element Med Biol 18: 355-364.

Khan AG. 2006. Mycorhizoremediation - an enhanced form ofphytoremediation. J Zhejiang Univ Science B 7 (7): 503-514.

Leung HM, Ye ZH, Wong MH. 2007. Survival strategy ofplants associated with arbuscular mycorrhizal fungi ontoxic mine tailings. Chemosphere 66: 905-915.

Leyval C, Joner EJ. 2001. Bioavailability of heavy metal in themycorhizosphere. In: Gobran GR, Menzel WW, Lombi E

(eds). Trace elements in the rhizosphere. CRC. Boca Raton,FL.Leyval C, Joner EJ, Val C del, Haselwandter K. 2002. Potential

of arbuscular mycorrhizal fungi for bioremediation. In:Gianinazzi S, Schuepp H, Barea JM, Haselwandler K (eds)Mycorrhizal Technology in Agriculture. BurkhiluserVerlag, Switzerland.

Liang C-C, Li T, Xiao Y-P, Liu M-J, Zhang H-B, Zhao Z-W.2009. Effects of inoculation with arbuscular mycorrhizalfungi on maize grown in multi-metal contaminated soil.Intl J Phytoremed 11: 692-703.

Lingua G, Bona E, Chini VT, Cattaneo C, Marsano F, Berto G,Cavaletto M. 2012. Effect of heavy metals and arbuscularmycorrhiza on the leaf proteome of a selected poplarclone: a time course analysis. PlosOne 7 (6): 1-25.

Ma LQ, Rao GN. 1997. Heavy metals in environment-chemicalfractination of cadmium, copper, nickel, and zinc incontaminated soils. J Environ Qual 26: 259-264.

Malekzadeh E, Alikhani HA, Savaghebi-Firoozabadi GR, ZareiM. 2011. Influence of arbuscular mycorrhizal fungi andimproving growth bacterium on Cd uptake and maizegrowth in Cd-polluted soils. Spanish J Agric Res 9 (4):1213-1223.

Marschner H. 1999. Mineral nutrition of higher plants. Secondedition. Academic Press. California, USA.

Meier S, Borie F, Bolan N, Cornejo P. 2012. Phytoremediationof metal-poluted soils by mycorrhizal arbuscular fungi.Crit Rev Environ Sci Technol 42: 741-775.

Meier S, Azcón R, Cartes P, Borie F, Cornejo P. 2011.Alleviation of Cu toxicity in Oenothera picensis by copper-

adapted arbuscular mycorrhizal fungi and treatedagrowaste residue. Appl Soil Ecol 48 (2): 117-124.

Muleta D, Woyessa D. 2012. Importance of arbuscularmycorrhizal fungi in legume production under heavymetal-contaminated soils. In: A Zaidi, PA Wani, MS Khan(eds). Toxicity of heavy metals to legumes andbioremediation. Springer, New York.

Orlowska E, Orlowski D, Mesjasz-Przybylowicz J, Turnau K.

2011. Role of mycorrhizal colonization in plantestabilishment on an alkaline gold mine tailing. Intl JPhytoremed 13: 185-205.

Oves M, Khan MS, Zaidi A, Ahmad E. 2012. Soilcontamination, nutritive value, and human health riskassessment of heavy metals: an overview. In: A Zaidi, PAWani, MS Khan (eds). Toxicity of heavy metals tolegumes and bioremediation. Springer, New York.

Pawlowska TE, Chaney RL, Chin M, Charvat I. 2000. Effects ofmetal phytoextraction practices on the indigenouscommunity of arbuscular mycorrhizal fungi at a metal-contaminated landfill. Applied and EnvironmentalMicrobiology 66 (6): 2526-2530.

Prasetyo B, Krisnayanti BD, Utomo WH, Anderson CWN.2010. Rehabilitation of artisanal mining gold land in West

Lombok, Indonesia. 2. Arbuscular Mycorrhiza status oftailings and surrounding soils. J Agric Sci 2 (2): 202-209.Rabie GH. 2005. Contribution of arbuscular mycorrhizal

fungus to red kidney and wheat plants tolerance grown inheavy metal-polluted soil. African J Biotechnol 4 (4): 332-345.

Rillig MC, Mummey DL. 2006. Mycorrhizas and soil structure.New Phytol 171: 41-53.

Salt DE, Blaylock M, Kumar NPBA, Dushenkov V, Ensley BD,Raskin I. 1995. Phytoremediation: a novel strategy forremoval of toxic metals from the environmentalusingplant. Biotechnol 13: 468-474.

Sancayaningsih RP, Setiadi Y, Moelyopawiro S, Soedarsono J.2000. Pengaruh densitas propagul dan cara aplikasiinokulum fungi mikoriza arbuskular (FMA) terhadap

tingkat infeksi dan berat kering tanaman jagung (Zeamays, L). Berkala Ilmiah Biologi 2 (10): 567-581.Shivakumar CK, Hermavani C, Thippeswamy B, Krishnappa

M. 2011. Effect of inoculation with arbuscular mycorrhizalfungi on green gram grown in soil containing heavy metalzinc. J Experim Sci 2 (10): 17-21.

Smith SE, Read D. 2008. Mycorrhizal Symbiosis. Third Edition.Academic Press, Elsevier, New York.

Souza LA, Andrade L, Adrián S, Souza R, Caroline S,Schiavinato MA . 2013. Evaluation of mycorrhizalinfluence on the development and phytoremediationpotential of Canavalia Gladiata in Pb-Contaminated Soils.Intl J Phytoremed 15 (5): 465-476.

Sudová R, Vosátka M. 2007. Differences in the effects of threearbuscular mycorrhizal fungal on P and Pb accumulation

by maize plants. Plant Soil. 296: 77-83.Sudová R, Pavlikova D, Macek T, Vosatka M. 2007. The effectof EDDS chelate and inoculation with the arbuscularmycorrhizal fungus Glomus intraradices on the efficacy oflead phytoextraction by two tobacco clones. Appl Soil Ecol35 (1): 163-173.

Suharno, Sufaati S. 2009. Efektivitas pemanfaatan pupukbiologi fungi mikoriza arbuskular (FMA) terhadappertumbuhan tanaman matoa (Pometia pinnata Forst.).SAINS 9 (1): 81-36.

Suharno, Santosa. 2005. Pertumbuhan tanaman kedelai[Glycine max (L.) Merr] yang diinokulasi jamur mikoriza,legin dan penambahan seresah daun matoa (Pometia pinnata Forst) pada tanah berkapur. Sains dan Sibernatika18 (3): 367-378.

Teng Y, Luo Y, Sun X, Tu C, Xu L, Liu W, Li Z, Christie P.2010. Influence of arbuscular mycorrhiza and Rhizobiumon phytoremediation by alfalfa of an agricultural soil




contaminated with weathered PCBs: a filed study. Intl JPhytoremed 12 (5): 516-533.

Upadhyaya H, Panda SK, Bhattacharjee MK, S Dutta. 2010.Role arbuscular mycorrhiza in heavy metal tolerance inplants: Prospect for phytoremediation. J Phytol 2 (7): 16-27.

Wang F, Lin X, Yin R. 2005. Heavy metal uptake by arbuscular

mycorrhizas of Elsholtzia splendens and the potential forphytoremediation of contaminated soil. Pl Soil 269 (1-2):225-232.

Wang FY, Lin XG, Yin R. 2007. Effect of arbuscularmycorrhizal fungal inoculation on heavy metal

accumulation of maize grown in a naturally contaminatedsoil. Intl J Phytoremed 9: 345-353.

Wang Y, Huang J, Gao Y. 2012. Arbuscular mycorrhizalcolonization alters subcellular distribution and chemicalforms of cadmium in Medicago sativa L. and resistscadmium toxicity. PlosOne 7 (11): 1-7.

Zimmer D, Baum C, Leinweber P, Hrynkiewicz K, Meissner R.2009. Associated bacteria increase the phytoextraction ofcadmium and zinc from a metal-contaminated soil bymycorrhizal willows. Intl J Phytoremed 11: 200-213.

Documents

Mikorizha Dan Bioremediasi