Microbiological Hazards of Household Toilets: Droplet Production and the Fate of Residual Organisms

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  • 8/9/2019 Microbiological Hazards of Household Toilets: Droplet Production and the Fate of Residual Organisms

    1/10

     1975, 30(2):229.Appl. Microbiol.

    MelnickCharles P. Gerba, Craig Wallis and Joseph L. Organisms

    Production and the Fate of ResidualHousehold Toilets: DropletMicrobiological Hazards of

    http://aem.asm.org/content/30/2/229Updated information and services can be found at:

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  • 8/9/2019 Microbiological Hazards of Household Toilets: Droplet Production and the Fate of Residual Organisms

    2/10

    Appun

    M I C R O B I O L O G Y , A u g . 1 9 7 5 ,

    p .

    2 2 9 - 2 3 7

    C o p y r i g h t 0

    1 9 7 5 A m e r i c a n

    S o c i e t y

    f o r

    M i c r o b i o l o g y

    V o l .

    3 0 ,

    N o . 2

    P r i n t e d

    i n

    U . S . A .

    M i c r o b i o l o g i c a l

    H a z a r d s

    o f H o u s e h o l d T o i l e t s :

    D r o p l e t

    P r o d u c t i o n

    a n d

    t h e F a t e

    o f

    R e s i d u a l

    O r g a n i s m s

    CHARLES

    P . G ERB A, C RA IG

    WALLIS,

    AND JOSEPH

    L .

    MELNICK*

    D e p a r t m e n t

    o f

    V i r o l o g y

    a n d E p i d e m i o l o g y ,

    B a y l o r

    C o l l e g e o f

    M e d i c i n e ,

    H o u s t o n ,

    T e x a s

    7 7 0 2 5

    R e c e i v e d f o r p u b l i c a t i o n

    1 2 March

    1 9 7 5

    L a r g e

    n u m b e r s

    o f b a c t e r i a

    a n d v i r u s e s

    w h e n

    s e e d e d

    i n t o h o u s e h o l d t o i l e t s

    were

    s h o w n t o

    r e m a i n i n

    t h e b o w l

    a f t e r

    f l u s h i n g ,

    a n d even c o n t i n u a l

    f l u s h i n g

    c o u l d

    n o t

    remove

    a

    p e r s i s t e n t

    f r a c t i o n . T h i s was

    f o u n d t o

    b e

    d u e t o

    t h e

    a d s o r p t i o n

    o f

    t h e

    o r g a n i s m s

    t o

    t h e

    p o r c e l a i n

    s u r f a c e s

    o f

    t h e

    b o w l ,

    w i t h

    g r a d u a l

    e l u t i o n

    o c c u r r i n g

    a f t e r

    e a c h

    f l u s h .

    D r o p l e t s p r o d u c e d

    b y f l u s h i n g

    t o i l e t s were

    f o u n d t o

    h a r b o r b o t h

    b a c t e r i a a n d

    v i r u s e s

    w h i c h h a d b e e n

    s e e d e d .

    The

    d e t e c t i o n o f

    b a c t e r i a

    a n d

    v i r u s e s

    f a l l i n g o u t o n t o

    s u r f a c e s

    i n

    b a t h r o o m s

    a f t e r

    f l u s h i n g

    i n d i c a t e d

    t h a t

    t h e y

    r e m a i n a i r b o r n e

    l o n g

    e n o u g h

    t o

    s e t t l e

    on

    s u r f a c e s

    t h r o u g h o u t

    t h e

    b a t h r o o m .

    T h u s ,

    t h e r e

    i s a

    p o s s i b i l i t y

    t h a t a

    person

    may a c q u i r e

    an

    i n f e c t i o n

    f r o m

    an

    a e r o s o l

    p r o d u c e d

    b y

    a

    t o i l e t .

    T h e

    t r a n s m i s s i o n

    o f d i s e a s e

    b y

    a e r o s o l s f r o m

    t o i l e t s

    h a s

    r e c e i v e d

    o n l y

    l i m i t e d

    s t u d y .

    I t

    h a s

    b e e n

    s u g g e s t e d

    t h a t ,

    a s i d e f r o m

    c o u g h i n g

    a n d

    s n e e z i n g ,

    t h i s m u s t

    b e

    t h e

    m o s t

    common

    p r o -

    c e s s

    i n v o l v e d i n t h e

    g e n e r a t i o n

    o f

    i n f e c t i o u s

    a e r o s o l s

    ( 6 ) .

    D a r l o w a n d B a l e

    ( 6 ) d e m o n s t r a t e d

    t h e

    p r o d u c t i o n

    o f

    b a c t e r i a l

    a e r o s o l s ,

    w i t h

    t h e

    a i d o f b o t h

    a

    l i q u i d

    i m p i n g e r

    a n d

    a

    s l i t

    s a m p l e r ,

    f r o m

    f l u s h e d b o w l s

    c o n t a i n i n g S e r r a t i a

    m a r c e s c e n s .

    T h e s e a e r o s o l s w e r e

    f o u n d t o

    p e r -

    s i s t

    f o r

    a t

    l e a s t

    1 2

    m i n

    a f t e r t h e

    f l u s h .

    The

    g e n e r a t i o n

    o f a e r o s o l s

    b y

    t o i l e t s

    s e e d e d w i t h

    c o l i f o r m b a c t e r i a

    h a s

    b e e n

    d e m o n s t r a t e d

    b y

    B o u n d a n d

    A t k i n s o n

    ( 3 )

    a n d

    m o r e

    r e c e n t l y b y

    Newsom

    ( 1 4 ) .

    T h e

    s i z e o f

    p a r t i c l e s p r o d u c e d

    b y

    t h e

    f l u s h i n g

    t o i l e t w a s

    f o u n d

    t o

    b e

    i n t h e

    r a n g e

    t h a t

    w a s

    c a p a b l e

    o f

    r e a c h i n g

    t h e

    l o w e r

    r e s p i r a -

    t o r y

    t r a c t ( 6 ) .

    I n

    a d d i t i o n ,

    p a t h o g e n i c

    f e c a l

    c o n t a m i n a n t s ,

    s u c h

    a s E s c h e r i c h i a

    a n d S a l -

    m o n e l l a , h a v e

    b e e n

    i s o l a t e d

    f r o m

    t h e

    r e s p i r a -

    t o r y

    t r a c t

    o f

    i n f e c t e d h u m a n s

    ( 6 ) .

    T h e f a l l o u t o f

    d r o p l e t s

    c o n t a i n i n g

    p a t h o g e n s

    o n

    b a t h r o o m

    s u r f a c e s

    i s

    a l s o o f

    c o n c e r n ,

    s i n c e

    h a n d

    c o n t a c t w i t h

    c o n t a m i n a t e d

    s u r f a c e s

    c a n

    r e s u l t

    i n

    s e l f - i n o c u l a t i o n

    b y

    t o u c h i n g

    o f

    t h e n o s e

    o r m o u t h

    ( 1 1 ) .

    H u t c h i n s o n

    ( 1 2 )

    t r a c e d t h e

    s p r e a d

    o f

    S h i g e l l a

    s o n n e i

    i n

    a

    n u r s e r y

    s c h o o l

    t o

    c o n t a m i n a t e d

    t o i l e t

    s u r f a c e s . C o n t a c t

    w i t h

    c o n -

    t a m i n a t e d

    s u r f a c e s h a s a l s o

    b e e n s h o w n t o

    b e

    i m p o r t a n t

    i n

    t h e

    s p r e a d o f

    a n i m a l

    v i r u s e s

    ( 1 1 ) .

    To

    d a t e

    n o

    i n f o r m a t i o n

    e x i s t s o n t h e

    g e n e r a -

    t i o n o f v i r a l

    a e r o s o l s

    b y

    h o u s e h o l d t o i l e t s .

    T h i s

    s t u d y

    w a s

    c a r r i e d

    o u t

    t o

    g a t h e r m o r e i n f o r m a -

    t i o n

    o n

    t h e

    f a t e o f b o t h

    b a c t e r i a a n d

    v i r u s e s

    i n

    f l u s h e d

    t o i l e t s .

    MATERIALS

    AND

    METHODS

    V i r u s e s

    a n d

    v i r u s

    a s s a y s .

    E . c o l i

    b a c t e r i o p h a g e

    MS-2

    a n d a

    p l a q u e - p u r i f i e d

    l i n e

    o f

    t y p e

    1

    p o l i o v i r u s

    ( s t r a i n

    L S c ) w e r e u s e d

    i n t h i s

    s t u d y . M S - 2 ,

    l i k e

    p o l i o v i r u s , i s

    a

    s m a l l ( 2 5 - n m

    d i a m e t e r )

    i c o s a h e d r a l

    r i b o n u c l e i c

    a c i d

    v i r u s . A l l

    b a c t e r i o p h a g e a s s a y s w e r e

    d o n e

    b y

    a m o d i f i c a t i o n

    o f

    t h e

    a g a r

    o v e r l a y m e t h o d a s

    d e s c r i b e d

    b y

    Adams

    ( 1 ) . O v e r l a y a g a r a n d

    b r o t h u s e d

    f o r

    b a c t e r i o p h a g e

    s a m p l e s

    w e r e

    p r e p a r e d

    a c c o r d i n g

    t o

    D a v i s

    a n d

    S i n s h e i m e r ( 8 ) .

    S t o c k

    p o l i o v i r u s w a s g r o w n

    i n

    b a b o o n

    k i d n e y

    c e l l s ,

    c o n c e n t r a t e d

    1 0 - f o l d , a n d

    p a r t i a l l y

    p u r i f i e d

    b y

    m e m b r a n e

    c h r o m a t o g r a p h y

    ( 2 2 ) .

    P o l i o v i r u s

    s a m p l e s

    w e r e

    d i l u t e d

    i n

    t r i s ( h y d r o x y -

    m e t h y l ) a m i n o m e t h a n e - b u f f e r e d

    s a l i n e

    c o n t a i n i n g

    p e n i c i l l i n

    ( 1 0 0 U / m l )

    a n d

    s t r e p t o m y c i n

    ( 1 0 0

    g g / m l ) .

    P o l i o v i r u s

    a s s a y s w e r e

    m a d e

    w i t h B S C - 1

    c e l l s

    b y

    t h e

    p l a q u e - f o r m i n g u n i t

    m e t h o d a s

    u s e d

    i n

    t h i s

    l a b o r a t o r y

    ( 2 0 ) .

    B a c t e r i a

    a n d

    b a c t e r i a l

    a s s a y s . A s t r a i n

    o f E . c o l i

    i s o l a t e d f r o m

    d o m e s t i c

    s e w a g e

    w a s u s e d ( i d e n t i f i c a -

    t i o n

    b a s e d o n

    I m V i c

    t e s t ) .

    A l l

    c o l i f o r m

    a s s a y s w e r e

    p e r f o r m e d o n

    L e v i n e

    e o s i n

    m e t h y l e n e

    b l u e

    ( E M B )

    a g a r . T o t a l

    a e r o b i c

    b a c t e r i a l

    c o u n t s w e r e

    p e r f o r m e d

    o n

    S t a n d a r d

    M e t h o d s a g a r ( B B L ,

    C o c k e y s v i l l e , M d . ) .

    C u l t u r e s

    o f

    E .

    c o l i

    u s e d i n

    s e e d i n g e x p e r i m e n t s

    w e r e

    g r o w n

    o v e r n i g h t

    i n

    T r y p t i c a s e s o y b r o t h

    ( T S B ) ( B B L ,

    C o c k e y s v i l l e ,

    M d . ) .

    A l l

    b a c t e r i a l

    s a m p l e s

    w e r e

    d i l u t e d

    i n

    t r i s ( h y d r o x y m e t h y l ) a m i n o m e t h a n e - b u f f e r e d s a -

    l i n e .

    T o i l e t s .

    S t a n d a r d

    h o u s e h o l d t a n k o r

    v a l v e

    t o i l e t s

    w e r e

    u s e d . T h e t a n k

    t o i l e t s h a d a r e s e r v o i r

    c o n t a i n i n g

    a p p r o x i m a t e l y

    2 0

    l i t e r s ,

    o f

    w h i c h

    1 3 . 7 l i t e r s

    w a s

    r e l e a s e d

    d u r i n g

    a

    f l u s h , u n l e s s

    o t h e r w i s e n o t e d .

    T h e

    b o w l

    o f t h e

    t a n k - t y p e

    t o i l e t

    c o n t a i n e d

    a

    v o l u m e

    o f 3 . 5

    l i t e r s

    u n l e s s

    i n d i c a t e d o t h e r w i s e .

    T h e

    b o w l

    v o l u m e o f

    t h e

    v a l v e

    t o i l e t

    w a s

    a p p r o x i m a t e l y 4 . 2

    l i t e r s ,

    w i t h a

    s t a n d a r d

    b u t

    u n d e t e r m i n e d

    a m o u n t o f

    w a t e r r e -

    l e a s e d

    d u r i n g

    a

    f l u s h . I n

    t h e

    v a l v e t o i l e t

    u s e d , t h e

    2 2 9

      on S  e p t   em b  er 1  0  ,2  0 1  3  b  y  g

     u e s  t  

    h  t   t   p:  /   /   a em. a s m. or  g /  

    D  ownl   o a d  e d f  r  om 

    http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/

  • 8/9/2019 Microbiological Hazards of Household Toilets: Droplet Production and the Fate of Residual Organisms

    3/10

    2 3 0 GERBA,

    W A L L I S ,

    A N D MELNICK

    a m o u n t

    o f

    w a t e r r e l e a s e d w a s

    d e p e n d e n t

    o n t h e

    w a t e r

    l i n e

    p r e s s u r e i n t h e b u i l d i n g ,

    w h i c h

    w a s

    u s u a l l y

    c o n s t a n t .

    B e f o r e b e i n g

    s e e d e d

    w i t h b a c t e r i a

    o r

    v i r u s e s

    t h e t o i l e t s w e r e

    c l e a n e d

    w i t h

    c o m m e r c i a l l y

    a v a i l a b l e

    c h l o r i n e - c o n t a i n i n g c l e a n s e r

    a n d f l u s h e d

    r e p e a t e d l y

    t o

    e l i m i n a t e a n y

    b a c t e r i a

    o r

    v i r u s e s

    n a t u r a l l y

    p r e s e n t .

    A s o l u t i o n

    o f 5

    g

    o f s o d i u m

    t h i o s u l f a t e

    p e r

    l i t e r

    w a s

    t h e n

    a d d e d

    t o

    i n a c t i v a t e

    a n y

    c h l o r i n e

    p r e s e n t

    i n

    t h e

    w a t e r , a t

    a

    r a t i o

    o f

    1 m l o f

    s o l u t i o n

    t o

    1

    l i t e r o f

    t a p w a t e r . A t a n k - t y p e

    t o i l e t

    w a s u s e d

    i n

    a l l

    e x p e r i -

    m e n t s u n l e s s

    i n d i c a t e d

    o t h e r w i s e .

    RESULTS

    R e s i d u a l

    i n f e c t i o u s

    m a t e r i a l

    i n

    t o i l e t

    b o w l s .

    T h e

    f i r s t

    g r o u p

    o f

    e x p e r i m e n t s

    w a s

    c o n d u c t e d t o

    d e t e r m i n e

    t h e

    f a t e

    o f

    i n f e c t i o u s

    a g e n t s

    i n

    t o i l e t

    w a t e r s a f t e r

    f l u s h i n g

    o f a

    t y p i c a l

    d o m e s t i c t o i l e t .

    T o i l e t

    b o w l s

    w e r e f i r s t c l e a n e d

    a s

    d e s c r i b e d

    i n

    M a t e r i a l s

    a n d M e t h o d s a n d

    t h e n s e e d e d

    w i t h

    e i t h e r

    a n

    o v e r n i g h t

    c u l t u r e

    o f

    E . c o l i o r

    MS-2

    p h a g e .

    I n

    b o t h

    c a s e s t h e

    o r g a n i s m s w e r e

    s u s p e n d e d

    i n

    1 0 0

    m l

    o f

    TSB

    t o

    s i m u l a t e t h e

    p r e s e n c e

    o f

    o r g a n i c

    m a t t e r f o u n d

    i n

    a c t u a l f e c a l

    m a t e r i a l .

    A f t e r

    t h e

    b o w l

    w a t e r

    w a s m i x e d , a b a s e l i n e s a m p l e

    w a s

    o b t a i n e d .

    T h e

    t o i l e t w a s

    t h e n

    f l u s h e d ,

    a n d t h e t o i l e t

    w a t e r

    w a s

    s a m p l e d

    f o r r e s i d u a l

    o r g a n i s m s .

    T h i s

    p r o c e -

    d u r e w a s

    r e p e a t e d

    s e v e r a l

    t i m e s ,

    a n d

    t h e r e s u l t s

    o f

    a

    t y p i c a l e x p e r i m e n t

    f o r b o t h b a c t e r i a

    a n d

    v i r u s e s c a n b e

    s e e n

    i n

    F i g .

    1 .

    A s

    a n t i c i p a t e d ,

    t h e

    i n i t i a l f l u s h e l i m i n a t e d

    t h e

    m a j o r

    p r o p o r t i o n

    o f

    e x o g e n o u s l y a d d e d

    o r g a n i s m s . H o w e v e r ,

    a f t e r

    r e p e a t e d

    f l u s h e s ,

    i n s t e a d o f

    d i m i n i s h i n g ,

    t h e r e

    w a s o f t e n

    a n

    i n c r e a s e

    i n t h e

    n u m b e r

    o f

    r e s i d u a l

    o r g a n i s m s

    d e t e c t e d

    i n

    t h e

    b o w l .

    I n t h e

    c a s e

    o f

    b o t h

    b a c t e r i a

    a n d

    v i r u s e s ,

    t h e

    n u m b e r

    o f

    o r g a -

    n i s m s

    i n

    t h e

    b o w l r e a c h e d a

    p l a t e a u

    b e l o w

    w h i c h

    t h e i r

    n u m b e r

    c o u l d n o t b e

    r e d u c e d ,

    e v e n

    a f t e r

    r e p e a t e d

    f l u s h i n g .

    F r o m

    t h i s

    e v i d e n c e , i t

    a p p e a r e d

    t h a t

    s i g n i f i c a n t n u m b e r s

    o f

    b a c t e r i a

    a n d

    v i r u s e s w e r e

    b e i n g a d s o r b e d

    t o

    t h e

    t o i l e t

    p o r c e l a i n

    a n d t h e n e l u t e d

    d u r i n g

    t h e

    f l u s h i n g

    a c t i o n .

    T o t e s t t h i s

    s p e c u l a t i o n ,

    t h e

    p r e v i o u s e x p e r i -

    ment w a s

    r e p e a t e d , a n d , a f t e r

    t h e

    t h i r d f l u s h ,

    T w e e n

    8 0 ,

    a n o n i o n i c

    d e t e r g e n t ,

    w a s a d d e d

    t o

    y i e l d

    a

    f i n a l c o n c e n t r a t i o n

    o f 0 . 1 i n

    t h e b o w l

    w a t e r .

    T h e

    s i d e s

    o f

    t h e

    b o w l

    w e r e

    t h e n

    s c r u b b e d

    w i t h a

    b r u s h , a n d a

    s a m p l e w a s

    o b t a i n e d

    f o r

    a s s a y .

    T h e

    r e s u l t s

    o f

    t h i s

    e x p e r i m e n t f o r

    E . c o l i

    a r e s h o w n

    i n

    F i g .

    2 . A

    1 0 , 0 0 0 - f o l d

    i n c r e a s e i n

    t h e

    b a c t e r i a l

    c o u n t

    o c c u r r e d a f t e r t h e

    T w e e n

    8 0

    t r e a t m e n t , i n d i c a t i n g

    t h a t

    b a c t e r i a

    w e r e

    a d -

    s o r b i n g

    t o t h e

    p o r c e l a i n

    s u r f a c e s

    a n d c o u l d

    b e

    e l u t e d

    b y s c r u b b i n g

    i n t h e

    p r e s e n c e

    o f a n

    e l u e n t

    s u c h

    a s

    T w e e n 8 0 . When

    t h e t o i l e t w a s

    f l u s h e d

    a f t e r t h e T w e e n 8 0

    t r e a t m e n t , a l m o s t

    a l l

    o f

    t h e

    b a c t e r i a

    w e r e r e m o v e d f r o m

    t h e

    b o w l

    w a t e r

    A P P L .

    M I C R O B I O L .

    1 2

    - J

    I -

    w

    I - -

    z

    c r

    w

    - J

    0

    0

    0

    - J

    1 1

    1 0

    9

    8

    7 -

    6

    5

    4 -

    3

     

    0

    0

    i 2

    3

    4

    5

    6

    7

    NUMBER

    OF FLUSHES

    F I G .

    1 . E f f e c t

    o f

    f l u s h i n g

    o n

    r e m o v a l

    o f e x o g e -

    n o u s l y a d d e d b a c t e r i a

    a n d

    v i r u s e s t o

    t h e t o i l e t b o w l .

    T h e

    l o g , ,

    n u m b e r o f o r g a n i s m s i n d i c a t e d a b o v e

    w a s

    a d d e d t o

    t h e

    t o i l e t b o w l

    w a t e r , a n d

    w a t e r

    s a m p l e s

    w e r e r e m o v e d f r o m t h e

    b o w l

    f o r a s s a y

    a f t e r

    e a c h f l u s h .

    L o g , 1

    v a l u e s

    o f o r g a n i s m s r e p r e s e n t t h e

    n u m b e r

    p r e s e n t

    i n

    t h e e n t i r e v o l u m e c o n t a i n e d i n t h e

    t o i l e t

    b o w l .

    S y m b o l s : 0 , MS-2 p h a g e ;

    0

    E .

    c o l i .

    ( F i g .

    2 ) .

    I n o t h e r

    e x p e r i m e n t s i t w a s f o u n d t h a t

    s i m p l e m i x i n g

    o f

    T w e e n

    8 0

    i n t o

    t h e

    b o w l

    w a t e r

    o r

    s c r u b b i n g t h e

    b o w l

    w i t h

    a

    b r u s h

    w i t h o u t

    a d d i t i o n o f Tween 8 0

    w e r e

    e q u a l l y e f f i c i e n t

    i n

    t h e r e m o v a l o f

    b a c t e r i a f r o m t h e s i d e s o f

    t h e

    t o i l e t b o w l .

    When t h e

    same

    e x p e r i m e n t

    w a s

    p e r f o r m e d

    w i t h

    p o l i o v i r u s o r

    MS-2 p h a g e

    ( F i g .

    3 ) ,

    a n

    i n c r e a s e

    i n t h e n u m b e r

    o f v i r u s e s

    w a s

    a l s o

    n o t e d

    a f t e r T w e e n

    8 0

    t r e a t m e n t ,

    b u t

    s u b s e q u e n t

    f l u s h i n g r e s u l t e d

    i n

    o n l y a g r a d u a l

    l o s s o f v i r u s

    f r o m

    t h e b o w l

    w a t e r .

    T h u s ,

    i t

    d i d

    n o t a p p e a r

    t h a t a l l

    o f t h e

    v i r u s e s w e r e e l u t e d

    f r o m

    t h e b o w l

    s u r f a c e s

    b y

    t h e

    Tween

    8 0

    t r e a t m e n t . P e r h a p s

    v i r u s e s a r e

    m o r e

    d i f f i c u l t

    t o

    d e s o r b

    f r o m

    t h e

    p o r o u s

    s u r f a c e

    o f t h e

    p o r c e l a i n

    t h a n

    b a c t e r i a .

    To

    d e t e r m i n e t h e n u m b e r o f

    b a c t e r i a u s u a l l y

    p r e s e n t

    i n

    t o i l e t s ,

    t o i l e t

    b o w l s w e r e

    m o n i t o r e d

    i n

    r e s t a u r a n t s ,

    s e r v i c e

    s t a t i o n s , e t c . T o i l e t s

    w e r e

    t r e a t e d w i t h Tween

    8 0 a n d

    a g i t a t e d

    t o

    e l u t e

    b a c t e r i a f r o m

    t h e b o w l

    s u r f a c e s .

    A

    s a m p l e o f

    b o w l

    w a t e r

    w a s t h e n

    r e m o v e d a n d

    p l a t e d

    o n

    b o t h EMB

    a g a r a n d

    T r y p t i c a s e s o y

    a g a r .

    T h e

    r e s u l t s o f

    t h e s e

    e x p e r i m e n t s

    a r e

    s h o w n

    i n

    T a b l e

    1 .

    A e r o b i c

    b a c t e r i a

    w e r e p r e s e n t a t l e v e l s f r o m

      on S  e p t   em b  er 1  0  ,2  0 1  3  b  y  g

     u e s  t  

    h  t   t   p:  /   /   a em. a s m. or  g /  

    D  ownl   o a d  e d f  r  om 

    http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/

  • 8/9/2019 Microbiological Hazards of Household Toilets: Droplet Production and the Fate of Residual Organisms

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  • 8/9/2019 Microbiological Hazards of Household Toilets: Droplet Production and the Fate of Residual Organisms

    8/10

    MICROBIOLOGICAL

    HAZARDS

    OF HOUSEHOLD

    TOILETS

    2 3 5

    T A B L E 9 .

    Number

    o f

    MS-2

    p h a g e

    f a l l i n g

    o u t

    o n

    b a t h r o o m

    s u r f a c e s a f t e r

    t o i l e t

    f l u s h i n g

    T o t a l

    T o t a l n o .

    o f PF U E s t i m a t e d

    PFU a f t e r

    n o . o f

    PF U

    T i m e

    e l u t e d c o r r e c t i o n

    o n

    f l o o r

    V e n t i -

    a f t e r f r o m a l l f o r e f -

    s u r f a c e

    l a t i o n c

    g a u z e

    f i c i e n c y

    a r e a o f

    p a d s a

    o f

    b a t h r o o m

    e l u t i o n '

    0 - 2

    4 , 1 0 7 5 , 1 7 5

    3 5 , 4 6 8

    C l o s e d

    2 - 4

    2 4 4

    3 0 7 2 , 5 3 2

    C l o s e d

    4 - 6

    0

    0

    0 C l o s e d

    0 - 2

    2 0 9

    2 6 3

    1 , 5 4 0

    O p e n

    2 - 4 0

    0 0 O p e n

    4 - 6

    0 0

    0

    O p e n

    ' R e p r e s e n t s t h e

    a v e r a g e o f f i v e

    t o s i x e x p e r i m e n t s

    f o r e a c h

    2 - h

    p e r i o d . I n e a c h , a p p r o x i m a t e l y 4

    x 1 0

    p l a q u e - f o r m i n g u n i t s

    ( P F U )

    o f M S - 2

    p h a g e w e r e

    a d d e d t o t h e b o w l

    b e f o r e f l u s h i n g . E l u a t e

    f r o m

    e i g h t

    g a u z e

    p a d s w a s

    p o o l e d b e f o r e a s s a y .

    T h e

    l o c a t i o n

    o f

    t h e

    g a u z e

    p a d s

    i n

    t h e

    b a t h r o o m

    c a n

    b e

    s e e n

    i n

    F i g .

    5 .

    T h e

    a v e r a g e

    e f f i c i e n c y o f e l u t i o n w a s a p p r o x i -

    m a t e l y

    7 9 .

    e

    c

    T h e

    v e n t i l a t i o n

    o f

    t h e r o o m w a s c o n s i d e r e d

    c l o s e d

    w h e n a l l a i r v e n t s i n t h e

    r o o m w e r e s e a l e d a n d t h e

    b a t h r o o m d o o r r e m a i n e d

    c l o s e d .

    T A B L E 1 0 . D e t e c t i o n o f

    n a t u r a l l y

    o c c u r r i n g

    c o l i f o r m s

    o n

    b a t h r o o m

    s u r f a c e s

    N o .

    o f

    a g a r

    M a x i -

    p l a t e s m u m

    No

    f

    on

     

    S a m -

    n o . o f

    S u r f a c e

    sam-

    w h i c h

    p l e a

    c o l i f o r m s

    pc o l i - p o s i t i v e

    d e t e c t e d

    p l e a

    om

    p o s i t i v e

    o

    f o r m s on

    a

    w e r e

    s i n g l e

    d e -

    p l a t e

    t e c t e d

    W a l l s

    5 4 1 1

    2 0

    5

    F l o o r

    1 2 0

    3 1

    2 6 > 1 0 0

    S e a t ,

    t o i l e t

    7 0 2 7

    3 8

    1 5

    R i m ,

    t o i l e t 3 5

    1 0

    2 8

    > 6 0

    F l u s h h a n d l e

    9 1 1 1

    2

    B a t h t u b s , s i n k s ,

    1 2 5

    6

    5

    >

    1 0 0

    c a b i n e t s ,

    e t c .

    a

    R o d a c

    p l a t e s

    o f EMB

    a g a r

    w e r e

    u s e d .

    p u b l i c

    b a t h r o o m s

    were

    s a m p l e d

    f o r t h e

    presence

    o f c o l i f o r m s .

    T h e r e s u l t s

    are

    s u m m a r i z e d i n

    T a b l e

    1 0 .

    O v e r

    2 0

    b a t h r o o m s were t e s t e d

    a n d

    c o l i f o r m s were d e t e c t e d

    i n

    a l l ,

    i n d i c a t i n g

    t h a t

    s u r f a c e c o n t a m i n a t i o n i n

    t h e b a t h r o o m

    i s

    com-

    mon.

    DISCUSSION

    C o n s i d e r a b l e

    n u m b e r s

    o f

    b a c t e r i a

    a n d

    v i r u s e s

    were s h o w n

    t o

    r e m a i n

    i n t h e b o w l w a t e r

    a f t e r

    f l u s h i n g , a n d

    e v e n c o n t i n u a l

    f l u s h i n g c o u l d

    n o t

    r e m o v e

    a

    p e r s i s t e n t

    f r a c t i o n . T h i s wa s a t t r i b -

    u t e d t o

    t h e a d s o r p t i o n o f t h e

    o r g a n i s m s

    t o

    t h e

    p o r c e l a i n s u r f a c e s o f t h e b o w l , w i t h

    g r a d u a l

    e l u t i o n o c c u r r i n g

    a f t e r e a c h

    f l u s h . T h i s a d -

    s o r b e d f r a c t i o n

    c o u l d

    e x p l a i n t h e h e a v y

    b a c t e -

    r i a l

    a e r o s o l s d e t e c t e d

    b y

    D a r l o w a n d

    B a l e

    ( 6 )

    a f t e r

    t h e

    s e c o n d

    f l u s h

    o f

    t o i l e t s

    s e e d e d w i t h

    b a c t e r i a . I n

    t o i l e t

    b o w l

    w a t e r s t e s t e d

    b y

    u s ,

    c h l o r i n e

    w a s u s u a l l y

    a b s e n t

    o r w a s

    p r e s e n t

    i n

    v e r y

    s m a l l

    a m o u n t s ( < 1

    m g / l i t e r ) ,

    p r o b a b l y

    d u e

    t o i t s

    r a p i d l o s s

    t o t h e

    a t m o s p h e r e .

    I n

    a d d i t i o n ,

    o r g a n i c

    m a t t e r

    i n

    t h e

    s t o o l w o u l d c o m b i n e

    w i t h

    a n y f r e e c h l o r i n e

    t h a t

    m i g h t b e p r e s e n t .

    T h u s , a

    g r a d u a l b u i l d - u p o f b o t h b a c t e r i a a n d v i r u s e s

    i n

    t o i l e t s c o u l d

    o c c u r

    d u r i n g r e g u l a r u s e .

    D r o p l e t s p r o d u c e d

    b y f l u s h i n g

    t o i l e t s

    w e r e

    f o u n d t o h a r b o r

    b o t h b a c t e r i a a n d

    v i r u s e s

    p l a c e d i n

    t h e

    t o i l e t

    b e f o r e f l u s h i n g .

    T h e

    a v e r a g e

    human

    s t o o l

    w e i g h s

    a p p r o x i m a t e l y

    1 0 0

    g a n d

    c o n t a i n s a

    t o t a l

    o f

    a b o u t

    1 0 l 2

    b a c t e r i a

    ( 1 8 ) ,

    o f

    w h i c h

    1 0 i 0

    o r m o r e

    a r e

    c o l i f o r m s ( 1 9 ) . I n i n -

    f e c t e d

    p e r s o n s , u p

    t o

    1 0 1

    S a l m o n e l l a

    ( 1 9 )

    a n d

    1 0 8

    t o 1 0 1 S h i g e l l a

    ( 1 4 )

    h a v e

    b e e n

    d e t e c t e d

    i n

    t h e

    s t o o l .

    C o n c e n t r a t i o n s

    a s

    h i g h

    a s 1 0 i 0

    S a l m o -

    n e l l a

    p a r a t y p h i B

    p e r

    g o f

    f e c e s h a v e b e e n

    d e t e c t e d i n

    c a r r i e r s

    ( 1 9 ) .

    T h e n u m b e r o f

    p o l i o -

    v i r u s e s

    p r e s e n t

    i n

    t h e s t o o l

    o f i n f e c t e d

    p e r s o n s

    c a n

    b e

    a s

    h i g h

    a s

    1 0 6 p e r

    g o f

    f e c e s , g i v i n g

    a

    t o t a l

    o f 1 0 . i n t h e s t o o l

    ( 1 6 ) .

    F o r t h e s e

    v a l u e s ,

    t h e

    n u m b e r

    o f i n f e c t i o u s

    o r g a n i s m s e j e c t e d

    f r o m

    t h e

    b o w l

    w o u l d

    r a n g e

    f r o m

    1 , 0 0 0

    t o

    o v e r

    1 0 , 0 0 0

    b a s e d

    o n

    d a t a

    o b t a i n e d i n

    t h i s

    s t u d y .

    O r g a n i s m s

    c o l l e c t e d

    o n

    t h e

    g a u z e

    p r o b a b l y

    r e p r e s e n t

    t h o s e

    c o n t a i n e d i n t h e

    l a r g e r - s i z e d

    d r o p l e t s

    t h a t

    q u i c k l y

    s e t t l e o u t o n

    s u r f a c e s

    i n

    t h e b a t h r o o m a n d d o n o t t a k e i n t o

    a c c o u n t t h e

    o r g a n i s m s p r e s e n t

    i n

    s m a l l e r

    d r o p l e t s

    w h i c h

    ma y

    b e a i r b o r n e f o r c o n s i d e r a b l e

    l e n g t h s o f

    t i m e .

    T h e

    d e t e c t i o n

    o f c o l i f o r m

    b a c t e r i a

    a n d

    v i r u s e s

    f a l l i n g

    o u t

    o n t o

    s u r f a c e s

    i n

    t h e

    b a t h r o o m

    a f t e r

    f l u s h i n g

    i n d i c a t e d t h a t

    t h e s e

    o r g a n i s m s

    r e m a i n a i r b o r n e

    l o n g e n o u g h

    t o

    s e t t l e o n s u r -

    f a c e s

    t h r o u g h o u t

    t h e b a t h r o o m .

    T h e

    n u m b e r

    o f

    E . c o l i

    d e t e c t e d o n t h e a g a r

    p l a t e s i s p r o b a b l y

    a

    m i n i m a l

    v a l u e s i n c e a i r b o r n e b a c t e r i a a r e

    d a m -

    a g e d

    d u r i n g

    a e r o s o l i z a t i o n

    a n d

    b y

    e n v i r o n m e n -

    t a l

    s t r e s s e s , m a k i n g

    g r o w t h

    o n

    s e l e c t i v e m e d i a

    m o r e

    d i f f i c u l t ( 1 3 ) .

    T h e s e

    d a t a a l s o d o

    n o t

    t a k e

    i n t o

    a c c o u n t

    t h e

    a c c u m u l a t i o n o f o r g a n i s m s

    o n

    t h e w a l l s

    a n d

    o t h e r

    s u r f a c e s

    o f

    t h e b a t h r o o m .

    T h e n u m b e r o f

    v i r u s e s c a l c u l a t e d t o

    b e

    f a l l i n g

    o u t

    o n t o

    t h e f l o o r

    s u r f a c e

    o f

    t h e b a t h r o o m w a s

    f o u n d t o b e o v e r a

    l o g

    g r e a t e r t h a n t h a t d e t e c t e d

    w h e n

    t h e

    g a u z e

    w a s

    h e l d o v e r t h e

    b o w l . T h i s

    may

    b e d u e t o

    l a r g e n u m b e r s

    o f v i r u s

    b e i n g

    p r e s e n t

    i n

    s m a l l e r - s i z e d

    d r o p s

    w h i c h d o

    n o t

    V O L .

    3 0 ,

    1 9 7 5

      on S  e p t   em b  er 1  0  ,2  0 1  3  b  y  g

     u e s  t  

    h  t   t   p:  /   /   a em. a s m. or  g /  

    D  ownl   o a d  e d f  r  om 

    http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/

  • 8/9/2019 Microbiological Hazards of Household Toilets: Droplet Production and the Fate of Residual Organisms

    9/10

    2 3 6 GERBA,

    W A L L I S , A N D

    MELNICK

    i m p a c t

    o n t o t h e g a u z e

    d u r i n g

    f l u s h i n g .

    W h e r e a s

    t h e n u m b e r

    o f

    b o t h

    b a c t e r i a

    a n d v i r u s e s

    d e t e r -

    m i n e d

    t o b e

    i m p a c t i n g

    o n s u r f a c e s

    w a s

    l e s s

    w h e n

    t h e

    b a t h r o o m

    d o o r

    a n d

    v e n t s

    w e r e l e f t

    o p e n , i t

    s h o u l d

    b e p o i n t e d

    o u t

    t h a t

    t h e o r g a -

    n i s m s

    n o t

    s e t t l i n g

    o u t

    i n

    t h e

    r o o m

    u n d e r t h e s e

    c o n d i t i o n s

    a r e

    p r o b a b l y

    b e i n g

    c a r r i e d

    t o

    o t h e r

    l o c a t i o n s

    b y

    a i r

    c u r r e n t s .

    T h e p r e s e n c e

    o f

    f e c a l

    o r g a n i s m s

    o n

    b a t h r o o m

    s u r f a c e s

    i s

    u n d o u b t e d l y

    w i d e s p r e a d ,

    a s e v i -

    d e n c e d

    b y t h e i s o l a t i o n

    o f

    c o l i f o r m b a c t e r i a

    o n

    s u r f a c e s

    i n a l l

    o f

    t h e

    b a t h r o o m s

    s a m p l e d .

    H u t c h i n s o n

    ( 1 2 ) d e t e c t e d

    t h e p r e s e n c e

    o f S h i -

    g e l l a

    s o n n e i

    o n

    b a t h r o o m

    f l o o r s

    a n d t o i l e t

    s e a t s .

    He

    a l s o

    f o u n d

    t h a t t h i s

    o r g a n i s m

    c o u l d

    p e r s i s t

    f o r

    a s

    l o n g a s

    1 7

    d a y s

    o n w o o d e n

    w a t e r

    c l o s e t

    s e a t s .

    Newsom

    ( 1 4 )

    r e p o r t e d

    t h a t

    S a l m o n e l l a

    s u r v i v e d f o r

    1 1

    d a y s

    a f t e r

    d e s i c c a t i o n

    w h e n

    s u s p e n d e d

    i n

    e i t h e r t a p w a t e r

    o r

    f e c e s .

    I n

    t h i s

    p r e s e n t

    s t u d y ,

    l a r g e

    n u m b e r s

    o f c o l i f o r m

    b a c t e -

    r i a

    w e r e

    f o u n d o n

    s e v e r a l

    o c c a s i o n s

    u n d e r

    s h a m -

    p o o b o t t l e s

    i n b a t h r o o m s ,

    w h i c h

    m i g h t i n d i c a t e

    t h a t r e g r o w t h

    o r

    p r o l o n g e d

    p e r s i s t e n c e

    o f

    t h e s e

    o r g a n i s m s

    ma y

    o c c u r

    w h e r e

    o r g a n i c

    m a t e r i a l

    h a s

    a c h a n c e

    t o

    a c c u m u l a t e .

    I n

    a d d i t i o n ,

    e n -

    t e r o v i r u s e s , a s

    w e l l a s

    m e m b e r s

    o f t h e

    a d e n o v i -

    r u s

    a n d

    r e o v i r u s

    g r o u p s ,

    h a v e

    b e e n f o u n d

    t o

    s u r v i v e

    d e s i c c a t i o n

    o n s u r f a c e s

    ( 4 ) .

    D o s e s o f

    l e s s t h a n

    1 0 2

    S h i g e l l a f l e x n e r i

    h a v e

    b e e n f o u n d

    t o

    b e

    c a p a b l e

    o f

    i n i t i a t i n g i n f e c t i o n

    i n

    ma n ( 9 ) .

    A l s o ,

    D a r l o w

    e t a l . ( 7 )

    h a v e

    s h o w n

    t h a t

    t h e

    l e t h a l

    d o s e o f

    S a l m o n e l l a

    t y p h i m u r i u m

    i n m i c e

    w a s

    l o w e r w h e n

    t h e y

    w e r e i n f e c t e d

    b y

    i n h a l a t i o n r a t h e r

    t h a n

    i n g e s t i o n .

    W i t h

    v i r u s ,

    h o w e v e r ,

    t h e

    m i n i m a l

    i n f e c t i o u s

    d o s e

    f o r

    h u -

    m a n s may

    b e a s

    l o w

    a s

    o n e t i s s u e c u l t u r e

    i n f e c t i o u s

    d o s e

    ( 1 5 ) .

    T h u s ,

    i t w o u l d a p p e a r

    t h a t

    t h e n u m b e r s

    o f b a c t e r i a

    a n d v i r u s e s

    e j e c t e d

    f r o m

    t h e t o i l e t

    a r e

    s u f f i c i e n t l y

    l a r g e

    t o i n i t i a t e

    i n f e c t i o n ,

    e s p e c i a l l y

    i n

    t h e

    c a s e

    o f v i r u s e s .

    I n

    a

    s t u d y

    o f

    a i r b o r n e

    t r a n s m i s s i o n

    o f

    c o x s a c k -

    i e v i r u s t y p e 2 1 ,

    C o u c h

    e t

    a l .

    ( 5 )

    d e t e c t e d

    o n l y

    1

    5 0

    t i s s u e

    c u l t u r e

    i n f e c t i o u s

    d o s e

    p e r

    3 . 5

    f t 3

    ( 0 . 1 0

    m i )

    i n

    a b a r r a c k s

    i n w h i c h

    a e r o s o l

    t r a n s -

    m i s s i o n

    o f

    t h e

    v i r u s

    b e t w e e n

    h u m a n s

    o c c u r r e d .

    I n a n a r m y

    b a r r a c k s

    i n

    w h i c h

    t r a n s m i s s i o n

    o f

    a d e n o v i r u s

    w a s

    o c c u r r i n g ,

    a i r

    s a m p l i n g

    r e v e a l e d

    t h e

    p r e s e n c e

    o f

    o n l y

    1

    5 0

    t i s s u e

    c u l t u r e

    i n f e c t i o u s d o s e

    i n 9 2 0

    f t 3

    ( 2 5 . 7 6 m i n )

    o f

    a i r

    ( 2 ) .

    T h e r e s u l t s

    o f

    o u r

    s t u d y

    w o u l d

    s e e m

    t o i n d i c a t e

    t h a t

    g r e a t e r

    c o n c e n t r a t i o n s

    o f

    v i r u s

    w o u l d

    e x i s t

    a s

    a e r o s o l s

    i n

    b a t h r o o m s

    i n w h i c h

    i n f e c t i o u s

    m a t e r i a l

    h a s

    b e e n f l u s h e d .

    T h e s p r e a d

    o f

    v i r a l

    d i s e a s e

    b y

    a e r o s o l s

    f r o m

    t o i l e t s may

    t a k e

    o n

    a d d e d

    i m p o r t a n c e

    i n t h o s e

    v i r a l

    d i s e a s e s

    i n

    w h i c h

    l o w n u m b e r s

    o f v i r u s e s

    a r e

    e x c r e t e d

    i n

    n a s o p h a r y n g e a l

    s e c r e t i o n s

    a s c o m p a r e d

    t o

    t h e

    a m o u n t

    e x c r e t e d

    i n t h e f e c e s .

    I n

    a d d i t i o n ,

    t h e

    A P P L . M I C R O B I O L .

    o v e r a l l

    i m p o r t a n c e

    o f e n t e r i c

    v i r u s

    t r a n s m i s s i o n

    b y r e s p i r a t o r y

    s e c r e t i o n s

    i s s t i l l

    i n

    d i s p u t e .

    F o r

    e x a m p l e ,

    t h e

    s p r e a d

    o f

    p o l i o v i r u s

    w i t h i n

    f a m i

    l i e s

    w h e n

    p h a r y n g e a l

    e x c r e t i o n

    o c c u r r e d

    d i f -

    f e r e d

    l i t t l e

    f r o m

    t h a t f o l l o w i n g

    p u r e l y

    f e c a l

    e x c r e t i o n

    ( 1 0 ) .

    A l s o ,

    r e c e n t

    s t u d i e s

    w i t h

    a d e n o -

    v i r u s t y p e

    4 i n d i c a t e

    t h a t f e c a l

    s o u r c e s

    ma y

    b e

    m o r e

    i m p o r t a n t

    t h a n

    r e s p i r a t o r y

    s o u r c e s

    i n

    t h e

    s p r e a d

    o f t h i s

    v i r u s

    ( 1 0 ) .

    T h e

    s i g n i f i c a n c e

    o f

    e n t e r i c

    v i r u s

    d i s e a s e

    t r a n s m i s s i o n

    b y

    c o n t a c t

    w i t h

    s u r f a c e s h a r b o r i n g

    i n f e c t i o u s

    m a t e r i a l

    s h o u l d

    n o t

    b e o v e r l o o k e d ,

    a s

    e v i d e n c e d

    b y

    t h e

    r e c e n t

    f i n d i n g s

    o f

    H e n d l e y

    e t

    a l . ( 1 1 )

    o n t h e

    t r a n s m i s s i o n

    o f

    r h i n o v i r u s

    f r o m

    f o m i t e s

    t o t h e

    h a n d s

    a n d s e l f - i n o c u l a t i o n

    o f

    t h e

    e y e s

    a n d n o s e .

    A d d i t i o n a l

    e v i d e n c e

    w o u l d

    b e

    n e c e s s a r y

    t o

    s u b s t a n t i a t e

    t h e

    r o l e

    o f

    a e r o s o l s

    i n

    t h e e p i d e m i o l o g y

    o f d i s e a s e

    t r a n s m i s s i o n b y

    t o i l e t s ,

    b u t t h e

    r e s u l t s

    o f t h i s s t u d y

    i n d i c a t e

    t h a t

    i t

    a p p e a r s

    t o

    b e

    a d i s t i n c t

    p o s s i b i l i t y .

    LITERATURE

    CITED

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    W . S .

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    A i r

    s a m p l i n g

    f o r r e s p i r a t o r y

    d i s e a s e

    a g e n t s

    i n

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    w a t e r

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    A

    c o m p a r i s o n

    o f t w o t y p e s

    o f

    p a n

    a n d

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    t y p e s

    o f c o v e r .

    L a n c e t

    i : 1 3 6 9 - 1 3 7 0 .

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    F .

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    L o s s

    o f

    i n f e c t i v i t y

    o n

    d r y i n g

    v a r i o u s

    v i r u s e s . N a t u r e ( L o n d o n )

    1 9 5 : 1 0 6 3 - 1 0 6 4 .

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    K .

    M .

    L i n d g r e n ,

    P .

    J .

    G e r o n e ,

    a n d

    V .

    K n i g h t .

    1 9 7 0 .

    A i r b o r n e

    t r a n s m i s s i o n

    o f

    r e s p i r a t o r y

    i n f e c t i o n

    w i t h c o x s a c k i e v i r u s

    A

    t y p e

    2 1 .

    Am.

    J .

    E p i d e m i o l . 9 1 : 7 8 - 8 6 .

    6 .

    D a r l o w ,

    H .

    M . ,

    a n d

    W. R . B a l e .

    1 9 5 9 .

    I n f e c t i v e

    h a z a r d s

    o f

    w a t e r - c l o s e t s .

    L a n c e t

    i : 1 1 9 6 - 1 2 0 0 .

    7 . D a r l o w ,

    H . M . ,

    W.

    R . B a l e ,

    a n d

    G .

    B .

    C a r t e r .

    1 9 6 1 .

    I n f e c t i o n

    o f m i c e b y

    t h e r e s p i r a t o r y

    r o u t e

    w i t h

    S a l m o -

    n e l l a t y p h i m u r i u m .

    J .

    H y g .

    5 9 : 3 0 3 - 3 0 8 .

    8 . D a v i s ,

    J .

    E . ,

    a n d

    R .

    L .

    S i n s h e i m e r .

    1 9 6 3 . T h e

    r e p l i c a t i o n

    o f

    b a c t e r i o p h a g e

    M S - 2 .

    I . T r a n s f e r

    o f

    p a r e n t a l

    n u c l e i c

    a c i d

    t o

    p r o g e n y

    p h a g e .

    J . M o l . B i o l . 6 : 2 0 3 - 2 0 7 .

    9 .

    D u P o n t ,

    H .

    L . ,

    R . B . H o r n i c k ,

    M .

    J . S n y d e r ,

    J .

    P .

    L i b o n a t i ,

    S .

    B . F o r m a l ,

    a n d

    E . J . G a n g a r o s a .

    1 9 7 2 .

    I m m u n i t y

    i n

    s h i g e l l o s i s .

    I I . P r o t e c t i o n

    i n d u c e d

    b y

    o r a l

    l i v e v a c c i n e

    o r

    p r i m a r y

    i n f e c t i o n .

    J .

    I n f e c t .

    D i s .

    1 2 5 : 1 2 - 1 6 .

    1 0 .

    F o x ,

    J .

    P . 1 9 7 3 .

    I n t r o d u c t i o n a n d s p r e a d

    o f

    r e s p i r a t o r y

    v i r a l

    p a t h o g e n s

    i n

    f a m i l i e s ,

    p .

    4 8 7 - 4 9 3 .

    I n

    J .

    F .

    H e r s

    a n d

    K .

    C .

    W i n k l e r

    ( e d . ) ,

    A i r b o r n e

    t r a n s m i s s i o n

    a n d

    a i r b o r n e

    i n f e c t i o n . J .

    W i l e y

    a n d

    S o n s ,

    New

    Y o r k .

    1 1 . H e n d l e y ,

    J .

    O . ,

    R .

    P .

    W e n z e l ,

    a n d J .

    M.

    G w a l t n e y ,

    J r .

    1 9 7 3 . T r a n s m i s s i o n

    o f

    r h i n o v i r u s

    c o l d s

    b y

    s e l f - i n o c u l a -

    t i o n .

    New E n g l .

    J . M e d . 2 8 8 : 1 3 6 1 - 1 3 6 4 .

    1 2 . H u t c h i n s o n ,

    R . I . 1 9 5 6 . S o m e

    o b s e r v a t i o n s

    o n t h e

    m e t h o d

    o f

    t h e

    s p r e a d

    o f s o n n e

    d y s e n t e r y .

    M o n .

    B u l l .

    M i n i s t .

    H e a l t h

    P u b l i c

    H e a l t h

    L a b .

    S e r v .

    1 5 : 1 1 0 - 1 1 8 .

    1 3 .

    K i n g s o n ,

    D . 1 9 7 1 .

    S e l e c t i v e

    m e d i a

    i n a i r

    s a m p l i n g :

    a

    r e v i e w .

    J .

    A p p l .

    B a c t e r i o l .

    3 4 : 2 2 1 - 2 3 2 .

    1 4 . N e w s o m ,

    S .

    W.

    B .

    1 9 7 2 .

    M i c r o b i o l o g y

    o f

    h o s p i t a l

    t o i l e t s .

    L a n c e t i i : 7 0 0 - 7 0 3 .

    1 5 . P l o t k i n ,

    S .

    A . ,

    a n d

    M .

    K a t z . 1 9 6 7 .

    M i n i m a l

    i n f e c t i v e

    d o s e s

    o f

    v i r u s e s

    f o r

    ma n

    b y

    t h e

    o r a l

    r o u t e , p .

    1 5 1 - 1 5 6 .

    I n

    G .

    B e r g ( e d . ) ,

    T r a n s m i s s i o n

    o f

    v i r u s e s

    b y

    t h e

    w a t e r

      on S  e p t   em b  er 1  0  ,2  0 1  3  b  y  g

     u e s  t  

    h  t   t   p:  /   /   a em. a s m. or  g /  

    D  ownl   o a d  e d f  r  om 

    http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/

  • 8/9/2019 Microbiological Hazards of Household Toilets: Droplet Production and the Fate of Residual Organisms

    10/10

    MICROBIOLOGICAL

    HAZARDS

    OF

    HOUSEHOLD

    TOILETS

    2 3 7

    r o u t e .

    J .

    W i l e y

    a n d

    S o n s ,

    New

    Y o r k .

    1 6 .

    S a b i n , A . B .

    1 9 5 5 .

    B e h a v i o r

    o f

    c h i m p a n z e e - a v i r u l e n t

    p o l i o m y e l i t i s

    v i r u s e s

    i n

    e x p e r i m e n t a l l y

    i n f e c t e d

    human

    v o l u n t e e r s .

    Am .

    J .

    M e d . S c i .

    2 3 0 : 1 - 8 .

    1 7 .

    S o b s e y , M.

    D . , C .

    W a l l i s ,

    M .

    H e n d e r s o n ,

    a n d J .

    L .

    M e l n i c k .

    1 9 7 3 . C o n c e n t r a t i o n

    o f

    e n t e r o v i r u s e s f r o m

    l a r g e

    v o l u m e s

    o f w a t e r . A p p l . M i c r o b i o l .

    2 6 : 5 2 9 - 5 3 4 .

    1 8 .

    S t a n i e r , R .

    Y . ,

    M.

    D o u d o r o f f ,

    a n d

    E . A .

    A d e l b e r g .

    1 9 7 0 .

    T h e

    m i c r o b i a l w o r l d .

    P r e n t i c e - H a l l ,

    E n g l e w o o d

    C l i f f s ,

    N . J .

    1 9 .

    T h o m s o n , S .

    1 9 5 4 . T h e

    n u m b e r

    o f

    b a c i l l i

    h a r b o u r e d

    b y

    e n t e r i c

    c a r r i e r s .

    J .

    H y g . 5 2 : 6 7 - 7 0 .

    2 0 .

    W a l l i s , C . ,

    S .

    G r i n s t e i n ,

    J .

    L

    M e l n i c k ,

    a n d J .

    E .

    F i e l d s .

    1 9 6 9 .

    C o n c e n t r a t i o n

    o f

    v i r u s e s

    f r o m

    sewage a n d

    e x c r e t a

    on

    i n s o l u b l e

    p o l y e l e c t r o l y t e s .

    A p p l .

    M i c r o b i o l .

    1 8 : 1 0 0 7 - 1 0 1 4 .

    2 1 .

    W a l l i s ,

    C . ,

    M .

    H e n d e r s o n ,

    a n d

    J .

    L .

    M e l n i c k .

    1 9 7 2 .

    E n t e r o v i r u s

    c o n c e n t r a t i o n

    on

    c e l l u l o s e

    m e m b r a n e s .

    A p p l .

    M i c r o b i o l .

    2 3 : 4 7 6 - 4 8 0 .

    2 2 .

    W a l l i s ,

    C . ,

    a n d

    J .

    L .

    M e l n i c k .

    1 9 6 7 .

    C o n c e n t r a t i o n

    o f

    e n t e r o v i r u s e s

    on

    m e m b r a n e

    f i l t e r s .

    J . V i r o l .

    1 : 4 7 2 - 4 7 7 .

    V O L .

    3 0 , 1 9 7 5

      on S  e p t   em b  er 1  0  ,2  0 1  3  b  y  g

     u e s  t  

    h  t   t   p:  /   /   a em. a s m. or  g /  

    D  ownl   o a d  e d f  r  om 

    http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/http://aem.asm.org/