Las actividades antrópicas y sus efectos sobre funciones

Tesis Doctoral

Universidad Nacional de Cuyo, 2018

Las actividades antrópicas y sus efectos sobre funciones

ecológicas: dispersión de semillas de Prosopis flexuosa DC.

en tierras protegidas y con ganadería del Monte Central,

Argentina

Lic. María Florencia Miguel

Tesis Doctoral

Universidad Nacional de Cuyo

Consejo de Administración Académica

Programa de Postgrado en Biología

PROBIOL

Las actividades antrópicas y sus efectos sobre funciones

ecológicas: dispersión de semillas de Prosopis flexuosa DC. en

tierras protegidas y con ganadería del Monte Central, Argentina

Lic. María Florencia Miguel

Directora: Dra. Claudia Mónica Campos

Co-directora: Dra. María Solana Tabeni

Mendoza, 2018

i

Resumen

La dispersión de semillas es clave en el ciclo de vida de las plantas. Específicamente, la

dispersión mediada por animales implica una primer Etapa de Interacción que involucra la

visita a las plantas y la remoción de frutos y, una Etapa de Post-Interacción relacionada con la

germinación de las semillas y el establecimiento de nuevos individuos. Las actividades

humanas (tales como la agricultura, la tala de árboles y la caza de animales, entre otras)

pueden afectar a la dispersión de semillas modificando el número de visitas y de frutos

removidos por los animales (componente cuantitativo) y la distancia a la que las semillas son

dispersadas. Comparando una situación de área protegida y campos con ganadería aledaños,

en esta tesis propongo: determinar el efecto del uso de la tierra por ganadería sobre la

dispersión de Prosopis flexuosa (algarrobo) por distintos grupos funcionales de mamíferos

silvestres durante temporadas con menor y mayor disponibilidad de frutos; analizar el efecto

de los bordes entre un área protegida y campos con ganadería sobre la abundancia de

mamíferos pequeños (utilizando trampas de captura viva) y sobre la Etapa de Interacción de la

dispersión de semillas del algarrobo y, evaluar el efecto del uso de la tierra y del contexto

ecológico sobre la estructura de redes individuales de interacción. La estimación de las

medidas de frugivoría se realizó mediante trampas cámara. Los mamíferos difieren en la

intensidad y frecuencia de la interacción entre el área protegida y los campos con ganadería y

también a través de los bordes que los separan. Los depredadores de semillas removieron más

semillas en el área protegida y los dispersores en los sitios con ganadería. Además, la

probabilidad de interacción entre los árboles y los frugívoros es explicada por variables

ecológicas a diferentes escalas espaciales. Por lo tanto, las modificaciones en la estructura del

hábitat generadas por el tipo de manejo antrópico afectan a las interacciones planta-

frugívoros. Los estudios comparando diferentes manejos y sus límites con un enfoque

funcional pueden ser utilizados para evaluar procesos ecológicos en el contexto de

intensificación de disturbios antrópicos.

ii

Agradecimientos

Agradezco a las instituciones que financiaron mi tesis doctoral, CONICET, Agencia Nacional

de Investigación Científica y Tecnológica y, Neotropical Grassland Conservancy (NGC).

Gracias a NGC por otorgarme un subsidio para realizar tareas de campo y por el premio

Christopher Miller 2018 por el artículo científico correspondiente al Capítulo IV de mi tesis

(Miguel et al. 2018. Oikos).

Agradezco a IADIZA, CCT CONICET Mendoza, y a todas las personas que forman parte del

Instituto, lugar donde realicé mis tareas diarias de investigación.

Gracias a mis directoras de tesis, Doctoras Claudia Campos y Solana Tabeni, por sus aportes

y correcciones a mi trabajo, por incluirme en proyectos y por prestarme equipamiento para

realizar los muestreos de campo de mi tesis.

Agradezco al Comité Tutorial de tesis, Dra. Fabiana Castellarini, Dr. Pedro Blendinger y Dr.

Fernando Milesi por sus aportes, correcciones y comentarios durante todo el proceso de tesis.

Gracias a los miembros del jurado por sus correcciones y sugerencias que mejoraron la

versión final de mi tesis, Dr. Antonio Dalmasso, Dr. Marcos Karlin y Dr. José Sarasola.

Gracias a PROBIOL, especialmente a Elisa, Mariana y Cecilia, y a la Universidad Nacional

de Cuyo donde realicé el posgrado.

Como el camino que me condujo al doctorado comenzó hace varios años, quiero agradecer a

quienes estuvieron en las primeras etapas de mi formación como Licenciada en Ciencias

Biológicas. A la Universidad Nacional de La Pampa y sus docentes, lugar en donde realicé la

carrera de grado. Y, agradecer especialmente al Dr. José L. Hierro, mi director de tesina, y a

todo el grupo de trabajo, por su confianza y generosidad.

Quiero continuar agradeciendo a todas las personas que me ayudaron de diferentes maneras

durante estos años en Mendoza. Gracias Moni Cona por tu ayuda tan importante en mirar las

fotos de las trampas cámara y reconocer los animales, también por estar siempre presente y

darme tu apoyo. A Vicky Tapia, por su simpatía y contención. A los choferes y acompañantes

de campo Hugo DeBandi, Gualberto Salazar y Daniel Del Barrio. A los ayudantes de campo:

Josefina Segura, Leonardo Scarpa, Sofía Papú, Silvina Velez, Carolina Moreno, Carolina

Szymanski, Sebastián Mendoza, Flavia Lozano y Luciana Quiroga; su ayuda fue muy

iii

importante para completar las campañas y colectar los datos. Gracias a los colegas que me

han ayudado en estos años de tesis, especialmente a: Soledad Albanese, Pablo Cuello,

Benjamín Bender, Flor Spirito, Hugo Marrero, Ale Serrano, Darío Soria, Cecilia Scoones,

Agustín Abba, Paula Taraborelli y Ricardo Ojeda. Al Dr. Diego Vázquez, gracias por su

generosidad académica y recibirme siempre que tuve una inquietud en mi trabajo.

Agradezco a los guardaparques de Ñacuñán y a los encargados y dueños de los campos

aledaños a la Reserva donde realicé el trabajo de campo: Mayra y Emanuel (y Milena),

“Pelado” Araya y Vero, Daniel, Sabina y Alexis, Roberto Carbonero y Lucas Merljak.

Gracias por permitirnos pasar a trabajar. A la escuela “Nuestra Señora del Carmen de Cuyo”,

a sus maestras, directivos y alumnos.

Este camino de formación me permitió conocer a un gran profesional y sobre todo a una gran

persona, a quien tuve la gran dicha de conocer en un curso en Brasil y después durante una

pasantía en su laboratorio, el Dr. Pedro Jordano. Agradezco sinceramente a Pedro por su

generosidad diaria y por estar siempre dispuesto a responder mis inquietudes. Gracias también

a todo el grupo que formaba parte del laboratorio mientras realicé la pasantía, Alfredo Valido,

Miguel Jácome, Francisco “Paco” Rodríguez, Carine Emer, Irene Mendoza y Elena

Quinteros. Gracias por ser tan generosos e integrarme desde el primer día, por dejarme

participar de sus charlas, discusiones y seminarios.

Gracias a mis amigas y amigos de La Pampa, a los de Guatraché especialmente a Ren, Pau,

Lore, Mara y a los demás, gracias por ese grupo tan divertido. A mis amigas y amigos de

Santa Rosa, Tata, mi gran compañera de carrera y amiga, Pao, Fany y Mati, gracias por estar

siempre y ser incondicionales. A Yani, Dani, Nadi, Milton y Marco. En Mendoza al grupo de

“La mesita” con quienes compartimos horas de almuerzo y charlas. A los amigos/as que

encontré en Mendoza, gracias por hacer más lindos mis días: Flor Spirito, Hugo Marrero, Ale

Serrano, Belén Maldonado, Ana Mazzolari y Seba, Nadi Vicenzi, Tony Rivera, Fede Otero,

Mica Santos, Emma Ruperto, Tomy Pedernera, Leo Peñalosa, Estefi Bottegal y Caro

Martinez. En estos años tuve la dicha de compartir oficina con excelentes personas, gracias a

todos: Hugo, Nati Schroeder, Ale, Andre Tarquino, Yas Bobadilla, Lean Velez y Gri

Cavieres. Gracias a Andrés por acompañarme en gran parte de este proyecto y ser un apoyo

muy importante durante esos años.

iv

Finalmente, agradezco profundamente a mi familia, mi mamá, mis hermanas y Pedrito.

Especialmente gracias Caro por las oportunidades que me diste de poder estudiar y construir

una realidad mejor, porque sin oportunidades los proyectos son más difíciles de cumplir.

Gracias a Fer quien hubiese estado en este momento, como siempre, un gran recuerdo. A

Pedrito por sus risas y juegos, y por darme la alegría y el amor inmensos de sobrino.

v

Índice

Resumen………………………………………………………………………….i

Agradecimientos…………………………………………………………............ii

Índice…………………………………………………………………………….v

Capítulo I

Introducción general……………………………………………………………..1

1.1 El proceso ecológico de la dispersión de semillas………………...................1

1.2 Recompensa para los animales: endozoocoria y almacenamiento…………..3

1.3 Marco conceptual de la Efectividad de la dispersión de semillas……...........4

1.4 Factores ecológicos en la interacción de dispersión de semillas…….............9

1.5 Usos antrópicos de la tierra: sus efectos sobre procesos ecológicos……….10

1.6 Objetivos e Hipótesis de la Tesis…………………………………………...14

1.7 Materiales y métodos generales.……………………………………............16

1.7.1 Descripción de los sitios de estudio.……………………………………...16

1.7.2 Descripción de la especie de planta de estudio: Prosopis flexuosa

DC…....................................................................................................................19

1.7.3 Especies de mamíferos consumidores de frutos de Prosopis

flexuosa…………………………………………………………………………21

1.7.4 Diseño de muestreo………………………………………………………24

1.7.4.1 Selección de árboles de Prosopis flexuosa D.C………………………..24

1.7.4.2 Experimento de interacción entre Prosopis flexuosa y mamíferos…….26

1.7.4.3 Caracterización ambiental………………………………………...........28

Capítulo II

Remoción de semillas de Prosopis flexuosa DC. por diferentes grupos

funcionales de mamíferos en un ambiente protegido y pastoreado del Monte

Central, Argentina…………………………………….......................................32

2.1 Resumen……………………………………………………………………33

vi

2.2 Introducción…………………………………………………………...........34

2.3 Materiales y métodos……………………………………………………….36

2.3.1 Caracterización de la estructura del hábitat……………………………..36

2.3.2 Experimento de remoción de semillas……………………………............36

2.3.3 Análisis estadístico de los datos………………………………………….37

2.4 Resultados…………………………………………………………………..39

2.5 Discusión…………………………………………………………………...43

Capítulo III

Interacción planta-frugívoros entre bosques protegidos y

pastoreados……………………………………………………………………..47

3.1 Resumen……………………………………………………………………48

3.2 Introducción…………………………………………………………...........49


3.3.1 Diseño experimental: trampas Sherman y trampas cámara……………..52

3.3.2 Estructura del hábitat…………………………………………………….55


3.4 Resultados…………………………………………………………………..58

3.5 Discusión……………………………………………………………...........69

Capítulo IV

Efectos contexto- dependientes y antrópicos sobre redes individuales de

interacción planta- frugívoros…………………………………………………..74

4.1 Resumen……………………………………………………………............75

4.2 Introducción………………………………………………………………...76


4.3.1 Interacciones planta-frugívoros………………………………………….78

4.3.2 Variables de las plantas………………………………………………….79


4.3.3.1 Análisis de redes basadas en individuos………………………………..79

vii

4.3.3.2 Visitas de los frugívoros a las plantas………………………………….81

4.3.3.3 Correlatos ecológicos de las redes individuales………………………..82

4.4 Resultados…………………………………………………………………..83

4.4.1 Redes de interacción Prosopis-frugívoros en diferentes usos de la

tierra…………………………………………………………………………….83

4.4.2 Variables ecológicas de las visitas de los frugívoros a los árboles………89

4.4.3 Correlatos de rasgos individuales de Prosopis y patrones de

interacción………………………………………………………………...........91

4.5 Discusión…………………………………………………………………...94

4.5.1 Redes de interacción en diferentes usos de la tierra……………………...94

4.5.2 Dependencia del contexto de las visitas de los frugívoros a los

árboles…………………………………………………………………..............97

4.5.3 Correlatos ecológicos subyacentes a las redes de interacción……………98

4.6 Conclusiones………………………………………………………............100

Capítulo V

Discusión general……………………………………………………………..101

5.1 Metodologías de muestreo utilizadas……………………………………..102

5.2 Animales frugívoros relacionados con P. flexuosa ……………..………..104

5.3 Efecto de los usos de la tierra sobre la dispersión de semillas de P.

flexuosa………………………………………………………………………..106

5.4 Implicancias finales……………………………………………………….109

5.5 Futuros lineamientos………………………………………………...........110

Bibliografía general……………………………………………………...........112

Anexo 1: Fotos de las trampas cámara………………………………………..135

Anexo 2: Glosario………………………………………………………..........144

Anexo 3: Tabla A 4.5…………………………………………………………149

viii

Índice de figuras

Figura 1.1…………………………………………………………………...........7

Figura 1.2…………………………………………………………………...........8

Figura 1.3……………………………………………………………………….18

Figura 1.4……………………………………………………………………….20

Figura 1.5……………………………………………………………………….20

Figura 1.6……………………………………………………………………….25

Figura 1.7……………………………………………………………………….28

Figura 1.8……………………………………………………………………….31

Figura 2.1……………………………………………………………………….42

Figura 3.1……………………………………………………………………….54

Figura 3.2……………………………………………………………………….55

Figura 3.3……………………………………………………………………….61

Figura 3.4……………………………………………………………………….63

Figura 3.5……………………………………………………………………….66

Figura 3.6……………………………………………………………………….68

Figura 4.1……………………………………………………………………….85

Figura 4.2……………………………………………………………………….88

ix

Índice de tablas

Tabla 1.1………………………………………………………………………..17

Tabla 2.1………………………………………………………………………..40

Tabla 2.2………………………………………………………………………..40

Tabla 2.3………………………………………………………………………..41

Tabla 2.4………………………………………………………………………..41

Tabla 3.1………………………………………………………………………..60

Tabla 3.2………………………………………………………………………..62

Tabla 3.3………………………………………………………………………..64

Tabla 3.4………………………………………………………………………..65

Tabla 3.5………………………………………………………………………..67

Tabla 4.1………………………………………………………………………..86

Tabla 4.2………………………………………………………………………..87

Tabla 4.3………………………………………………………………………..90

Tabla 4.4………………………………………………………………………..93

M. Florencia Miguel, Tesis Doctoral Introducción general

1

Capítulo I

Introducción general

1.1 El proceso ecológico de la dispersión de semillas

La dispersión de semillas es un proceso clave en el ciclo de vida de las plantas debido a que

permite la persistencia local de las poblaciones y la migración de las especies de plantas en

respuesta a cambios globales de usos de la tierra y climático (Howe 2016). Este proceso

representa el mecanismo natural mediante el cual las semillas se mueven en el espacio y

constituye una estrategia favorable en respuesta a ambientes altamente variables en el espacio

y en el tiempo (Howe y Miriti 2004; Siewert y Tielbörger 2010). El movimiento de las

semillas implica beneficios para las plantas, los cuales han sido explicados principalmente a

partir de tres hipótesis (Janzen 1970; Connel 1971). La primera hipótesis plantea que la

dispersión de las semillas facilita que los nuevos individuos se alejen del entorno materno

(hipótesis del escape; Janzen 1970), lo cual le permite a las nuevas plantas evitar la

competencia intraespecífica como así también escapar de depredadores y patógenos que

pueden ser más abundantes en un área con mayor densidad de plantas. La segunda hipótesis

se refiere a la posibilidad de que los nuevos individuos exploren áreas vacantes (hipótesis de

la colonización; Howe y Smallwood 1982), es decir, la dispersión de semillas permite a las

plantas expandir su área de distribución hacia sitios más distantes (Forget et al. 2001; Jordano

et al. 2011). Finalmente, la tercera hipótesis, plantea que en algunas circunstancias y ante

determinadas interacciones (por ejemplo la dispersión mediante hormigas), las semillas

pueden ser dispersadas hacia sitios aptos para su germinación y para el establecimiento de las

plántulas (hipótesis de la dispersión dirigida; Howe y Smallwood 1982).

La dispersión de las semillas puede ocurrir a través de diversos mecanismos y

mediante agentes abióticos y bióticos (van der Pijl 1982; Willson y Traveset 2000). Entre los

primeros se encuentran la dispersión mediada por agua y viento, y la dispersión balística que

ocurre en algunas familias de plantas (por ejemplo, Violaceae y Hamamelidaceae), en las

cuales sus frutos se abren con fuerza y las semillas salen expulsadas de los mismos (Howe y


2

Smallwood 1982). En cambio, la dispersión por agentes bióticos implica la interacción entre

las plantas y los animales que dispersan sus semillas.

Específicamente, los mecanismos principales por los cuales los vertebrados dispersan

semillas son:

1. Almacenamiento disperso o imperfecto (scatterhoarding): es un tipo de dispersión que

ocurre cuando algunos animales que se alimentan de las semillas las alejan de la planta madre

y las almacenan en cúmulos para consumirlas posteriormente. En el tiempo que transcurre

entre el almacenamiento y el consumo, algunas semillas pueden accidentalmente escapar de

ser consumidas, lo cual convierte a los animales en dispersores eventuales (Herrera y Pellmyr

2002). También, en ocasiones esos cúmulos de semillas pueden no ser recuperados por los

animales, incrementando la probabilidad de germinación y por ende de dispersión de las

semillas (Vander Wall y Beck 2012).

2. En los siguientes mecanismos de dispersión los animales no persiguen el consumo

intencional de las semillas, entonces la dispersión puede suceder mediante dos acciones

principales.

2.1 Dispersión externa de las semillas (exozoocoria): en este caso las semillas o los frutos se

adhieren accidentalmente mediante estructuras especiales (como por ejemplo ganchos o

cubiertas rugosas) al pelaje de los animales luego de su contacto fortuito con la planta adulta,

con la consecuente dispersión de las semillas (Willson y Traveset 2000).

2.2 Dispersión interna de las semillas (endozoocoria): las semillas ingresan accidentalmente al

sistema digestivo de los animales cuando éstos consumen los frutos y son transportadas en el

interior del tracto digestivo para luego ser defecadas o regurgitadas (Howe 1986). Este es el

tipo de dispersión más común en plantas que producen “frutos carnosos” (como por ejemplo

drupas; Herrera y Pellmyr 2002).

Existe otra estrategia de almacenamiento de semillas que se denomina

almacenamiento concentrado (larder- hoarding) en la cual los animales reúnen una gran

cantidad de semillas en un único sitio, generalmente dentro de sus madrigueras. Sin embargo,

esta estrategia tiene como resultado la depredación de las semillas o la deposición en

condiciones no aptas para su germinación, por lo cual el proceso no se considera como una

forma de dispersión de semillas (Vander Wall y Beck 2012). Entonces, la dispersión de


3

semillas por endozoocoria y por almacenamiento disperso son consideradas interacciones de

tipo mutualista (Bronstein 2015) debido a que ambas partes intervinientes se benefician en el

proceso (Vander Wall y Beck 2012). Por un lado, los animales obtienen nutrientes y energía

de los frutos y las semillas (Jordano 1987) y, por el otro lado, las plantas se benefician por el

traslado de sus semillas (hipótesis del escape, de la colonización y de la dispersión dirigida;

Janzen 1970; Connel 1971; Howe y Smallwood 1982).

1.2 Recompensa para los animales: endozoocoria y almacenamiento

El consumo de los frutos representa para los animales la incorporación de un recurso

alimenticio, por lo tanto, la dispersión de las semillas es una consecuencia eventual de la

interacción entre un animal móvil y una planta inmóvil (Jordano et al. 2011). Para la mayoría

de las especies de vertebrados que se alimentan de frutos, éstos no representan un recurso

alimenticio exclusivo, sino que los animales complementan su dieta con el consumo de otros

ítems, como animales (por ejemplo, insectos), hojas, semillas etc. (Jordano 2000). Por lo

tanto, el consumo de frutos puede ser obligatorio o esporádico según los animales tengan o no

una dieta basada totalmente en frutos (Jordano 2000).

En el caso de los frutos carnosos (y de semillas ariladas), los componentes químicos

de la pulpa (tejidos nutritivos de origen materno que rodean a las semillas; Jordano 2000;

Vander Wall y Beck 2012), así como también el color y el tamaño de los frutos y de las

semillas, son características que influyen en su remoción por los animales (Herrera 1987;

Jordano 1995, 2000; Pizo 2002; Lomáscolo y Schaefer 2010; Galetti et al. 2011). La pulpa de

los frutos está compuesta principalmente por agua y carbohidratos, acompañados por lípidos,

proteínas, vitaminas y minerales (White 1989). La pulpa también puede contener compuestos

secundarios (por ejemplo, alcaloides, terpenos, ligninas y aceites esenciales), los cuales son

definidos como componentes químicos que no tienen funciones fisiológicas definidas en las

plantas que los producen (Cipollini y Levey 1997). La relación entre el contenido de estos

compuestos secundarios en la pulpa de los frutos y la actividad de los animales frugívoros

(animales que consumen frutos y dispersan semillas, Jordano et al. 2011) se ha explicado a

través de diferentes hipótesis: los componentes secundarios atraen a especies frugívoras (van

der Pijl 1969); inhiben la germinación de las semillas (Cipollini y Levey 1997); inducen a los


4

frugívoros a abandonar tempranamente la planta con frutos durante un determinado tiempo de

forrajeo (Sorensen 1983); afectan el tiempo de tránsito de las semillas por el tracto digestivo

de los animales (Murray et al. 1994) y, representan un compromiso entre la defensa de las

plantas ante patógenos y la palatabilidad para los dispersores (Herrera 1982; Cazetta et al.

2008). En un sentido general, los frugívoros consumen más las pulpas con mayor cantidad de

nutrientes y menor contenido de componentes secundarios (Schaefer et al. 2003; Cazetta et al.

2008).

En el caso de los frutos secos, es decir aquellos que no tienen una pulpa rica en

nutrientes y agua, la recompensa para los animales son las propias semillas y los nutrientes

que éstas contienen (Vander Wall y Beck 2012). La dispersión de las semillas contenidas en

los frutos secos (como por ejemplo nueces) suele ocurrir cuando los animales las almacenan

en cúmulos en el suelo para su consumo posterior (almacenamiento disperso; Brodin 2010) y

puede resultar en la dispersión de las semillas cuando las mismas no son recuperadas por los

animales (Vander Wall y Beck 2012). A diferencia de lo que ocurre con las pulpas de los

frutos carnosos, los nutrientes contenidos en las semillas de los frutos secos tienen funciones

que se relacionan tanto con la atracción de animales dispersores como con el establecimiento

y crecimiento de las plántulas (Vander Wall y Beck 2012). La producción de frutos secos es

más común en ambientes áridos y semiáridos del mundo en comparación con ambientes

tropicales, lo cual se explica como una adaptación al ahorro de agua por parte de las plantas

(Beck y Vander Wall 2010).

1.3 Marco conceptual de la efectividad de la dispersión de semillas

El estudio de las interacciones mutualistas puede ser abordado desde ambas especies que

intervienen en la interacción, es decir, en el caso de la dispersión de semillas por animales,

desde el punto de vista de las plantas y de los animales (Herrera y Jordano 1981). De esta

manera, estudiando el sistema de dispersión desde una perspectiva fitocéntica (centrada en las

plantas), se propone evaluar la contribución de cada especie de dispersor y las características

de éstos que contribuyen a la dispersión efectiva de las semillas (Schupp 1993). Si el estudio

del sistema de dispersión está enfocado desde los animales, se plantea evaluar el valor

nutricional que las especies de plantas les aportan y las características que incrementan su


5

consumo por los animales (Schupp et al. 2017). En otras palabras, el abordaje del sistema de

dispersión puede ser, por un lado estudiar la dependencia de una especie de planta a una o a

un conjunto de especies de animales para la dispersión de sus semillas y, por el otro lado, la

dependencia de una especie animal hacia los frutos que conforman un ítem nutricional en su

dieta (Herrera y Jordano 1981).

Con el objetivo de clarificar conceptos y unificar criterios, Schupp y colaboradores

(1993, 2010 y 2017) propusieron un marco conceptual que permite cuantificar los beneficios

recíprocos obtenidos de la interacción mutualista, es decir, cuán beneficiosa es la interacción

para las plantas y para los animales. El término “Efectividad del dispersor” fue desarrollado

con el objetivo de estimar la contribución que cada dispersor hace a la reproducción de una

especie de planta (Reid 1989). Es decir, el concepto de efectividad fue planteado desde el

punto de vista de las especies animales, considerando como resultado final y medida empírica

el número de plantas adultas que se originan por la actividad de un dispersor (Schupp 1993).

Sin embargo, el concepto anterior fue ampliado al de “Efectividad de la dispersión de

semillas” (SDE, Seed Dispersal Effectiveness), el cual incluye a los efectos de diferentes

agentes de dispersión sobre la dispersión de las semillas y también a la contribución en la

dispersión que una población de planta recibe de sus dispersores (Schupp et al. 2010). Por lo

tanto, este último término es más inclusivo que el de efectividad del dispersor, ya que permite

evaluar la efectividad total del proceso, es decir, desde el punto de vista de los dispersores y

también de las plantas. Por otro lado, si bien este marco teórico ha sido inicialmente propuesto

para evaluar la dispersión por animales y principalmente mediante endozoocoria, los autores

plantean que puede ser adaptado a otras formas de dispersión, como por ejemplo a la

dispersión de semillas por viento (Schupp et al. 2010).

Empíricamente, la efectividad de la dispersión considera componentes cuantitativos

y cualitativos (Schupp et al. 2010), en donde el componente cuantitativo incluye el número de

visitas que un dispersor realiza a una planta con frutos y el número de semillas dispersadas

por visita. Como el número de visitas está principalmente influenciado por la abundancia de

las poblaciones y por la dieta de los dispersores (Schupp 1993), es esperable que poblaciones

de animales más abundantes visiten más a las plantas que poblaciones menos abundantes

(Herrera y Jordano 1981; Schupp et al. 2010). Por otro lado, es esperable que las especies

totalmente frugívoras visiten más a las plantas que aquellas especies que ocasionalmente

consumen frutos (Schupp 1993). Sumado a esto, existen factores extrínsecos e intrínsecos

relacionados al ambiente y a las plantas que producen variaciones espaciales y temporales en


6

el componente cuantitativo de la dispersión de semillas, por ejemplo, el vecindario de plantas

fructíferas, la estructura del hábitat y la cantidad de frutos producidos (García et al. 2001). En

cuanto al componente cualitativo, este término se refiere al tratamiento que reciben las

semillas al pasar por el tracto digestivo de los animales dispersores (desde la boca al intestino)

y también a la calidad de los sitios donde las semillas son depositadas (Schupp 1993; Schupp

et al. 2010).

Recientemente se ha propuesto ampliar el marco conceptual de la efectividad a otros

tipos de interacciones mutualistas, como la polinización y la formación de micorrizas (Schupp

et al. 2017). Además, se han descripto dos etapas en el proceso de dispersión por animales,

conformadas por variables biológicas y cuantificables. La primer Etapa de Dispersión o

Etapa de Interacción tiene efectos inmediatos, es decir, involucra el contacto directo entre

plantas y frugívoros y comprende la visita de los animales a las plantas y la remoción de los

frutos desde la planta madre. La segunda Etapa de Post-Interacción con efectos no

inmediatos o retrasados en el tiempo, incluye la germinación de las semillas y el

establecimiento de nuevos individuos (Figura 1.1.; Jordano y Schupp 2000; Schupp et al.

2017). En esta segunda etapa, los patrones de movimiento y los lugares de deposición de las

semillas por los animales influyen en la distancia a la que una semilla puede ser dispersada

desde la planta madre y en la densidad local de semillas que llegan a un sitio (Loiselle 1990;

García et al. 2007). Una vez que una semilla dispersada germina, el establecimiento de las

plántulas y la supervivencia y el crecimiento de los juveniles dependerán de los factores

abióticos y bióticos que modulan las características del microhábitat donde la semilla fue

depositada (Harper 1977; Schupp 2007). En este último punto, es importante considerar que

los requerimientos de microhábitat de una semilla para germinar pueden ser diferentes a los

requeridos para el establecimiento de la plántula, lo que se conoce como conflictos en las

etapas de vida (Schupp 1995, 2007).


7

Figura 1.1. Etapas del proceso de dispersión de semillas mediado por animales. La primer Etapa de

Dispersión o de Interacción incluye variables que representan cantidad: visitas de los animales a la

planta con frutos (t0) y remoción de frutos (t1). Luego de la deposición de las semillas (t2), sucede la

segunda Etapa de Post- Interacción que determina variables de calidad del proceso. Estas variables

incluyen la supervivencia y germinación de las semillas, el crecimiento y la supervivencia de las

plántulas, por lo tanto, son variables asociadas al reclutamiento de nuevos individuos (t3 hasta tn).

Figura adaptada de Schupp, Jordano y Gómez (2017).

Para concluir, el proceso de dispersión de semillas es eficiente cuando resulta en el

establecimiento de nuevos individuos (Wang y Smith 2002; Schupp et al. 2010), es decir,

abarca desde la producción de frutos y semillas hasta el reclutamiento de una nueva planta

adulta. A continuación se incluye un esquema conceptual (Figura 1.2) que representa y reúne

los términos revisados hasta aquí sobre el ciclo de dispersión de semillas mediado por

animales:


8

Planta adulta

Frutos y semillas Remoción por animales Patrones de movimiento de los

dispersores

Deposición (defecación, regurgitación,

almacenamiento de semillas)

Germinación de las

semillas

Reclutamiento de

plántulas

produce

Etapa de Interacción o Dispersión

de semillas (Componente

cuantitativo: visitas y frutos

removidos)

Etapa de Post-Interacción

(Componente cualitativo:

pasaje por el tracto

digestivo; calidad de los

sitios)

Requerimientos físicos y de

microhábitat (conflictos de

historia de vida)

Distancia desde la planta

madre; número de semillas

que arriban

Afecta

Figura 1.2. Ciclo de dispersión de semillas mediado por animales. El ciclo comienza con la producción

de frutos y semillas por una planta adulta y la remoción de los frutos por especies de frugívoros (Etapa

de Interacción o Dispersión de semillas). El movimiento de los animales y el sitio de deposición de las

semillas (Etapa de Post- Interacción) determinan el microhábitat de germinación de las semillas y de

posterior reclutamiento de las plántulas. Si la calidad del sitio es adecuada, las plántulas se convertirán

en nuevas plantas adultas completando así el ciclo de dispersión de semillas. Figura adaptada de Wang

y Smith (2002).

El efecto inmediato de la actividad de los animales frugívoros es la remoción de los

frutos desde una planta madre, lo que puede o no resultar en la dispersión de las semillas

(Jordano y Schupp 2000). Generalmente, la remoción de frutos por parte de un “dispersor

legítimo” (es decir, que consumen los frutos enteros y depositan semillas viables; Herrera

1989; Bustamante et al. 1992) conducirá a la dispersión exitosa de las semillas. En cambio, si

la remoción de frutos ocurre por una especie depredadora de semillas, es más probable que

conduzca a la pérdida de las semillas (Jordano y Schupp 2000). Sin embargo, las especies

consideradas como “dispersores legítimos” pueden dañar a las semillas en su pasaje por el

tracto digestivo, como así también las especies que depredan semillas pueden eventualmente


9

dispersar alguna semilla viable (Schupp 1993). Siguiendo con las etapas de la dispersión de

semillas, a los animales dispersores se los considera “eficientes” si depositan las semillas en

sitios adecuados para su supervivencia y germinación (Reid 1989), y “efectivos”, si nuevas

plántulas son producidas por la acción de dispersión de esos animales (Reid 1989).

Debido a que la dispersión mediada por animales comprende una secuencia de pasos

y de procesos intermedios entre la producción de frutos y el establecimiento de plantas

adultas, y por ende influye sobre la disponibilidad de frutos en la futura generación de plantas,

es importante examinar cada uno de esos procesos para lograr un mejor entendimiento del

efecto de la dispersión sobre la estructura de la vegetación (Wang y Smith 2002). Si se

considera a la dispersión de semillas en la dirección que sucede en la naturaleza, la visita de

los animales a las plantas y la remoción de los frutos representan los primeros pasos que

componen el ciclo de dispersión (Wang y Smith 2002). Por lo tanto, los objetivos y preguntas

de esta Tesis se centran en el estudio de la Etapa de Interacción evaluando el componente

cuantitativo del proceso de dispersión de semillas (Schupp et al. 2017) de una especie de

árbol nativo de la Provincia Fitogeográfica del Monte de Argentina: Prosopis flexuosa

(algarrobo dulce).

1.4 Factores ecológicos en la interacción de dispersión de semillas

Las interacciones mutualistas de dispersión de semillas y de polinización son altamente

dependientes del contexto biótico y abiótico en el cual ocurren (Thompson 1988; Agrawal et

al. 2007), es decir, la intensidad y el resultado neto de las interacciones pueden variar de

acuerdo al contexto particular en el que tienen lugar (Chamberlain et al. 2014). Esta

característica de la dispersión de semillas se debe principalmente a que involucra

interacciones generalizadas entre especies, es decir, es un tipo de mutualismo poco

especializado (Schleuning et al. 2012; Perea et al. 2013). En otras palabras, las interacciones

generalmente ocurren entre plantas y frugívoros oportunistas y menos con frugívoros

especialistas (Bronstein 2015). Por lo tanto, la interacción entre las plantas con frutos y los

animales que los consumen está influenciada por diversos factores ecológicos. Además del

contexto espacial, existe un factor temporal en la estructuración de los mutualismos (Valverde

et al. 2016), el cual supone que las interacciones entre las plantas y los frugívoros varían entre


10

años (Herrera 1998). A este marco teórico se lo denomina dependencia del contexto espacio-

temporal de las interacciones (Chamberlain et al. 2014).

Entre los factores ecológicos que influyen en la probabilidad de interacción entre las

plantas y los animales frugívoros algunos tienen que ver con características de las propias

plantas (factores intrínsecos), mientras que otros se relacionan con variables externas a las

plantas (factores extrínsecos; Jordano y Schupp 2000). Algunos ejemplos de los dos tipos de

factores son: el tamaño de cosecha o producción anual de frutos (Herrera 1998; Blendinger y

Villegas 2010); el tamaño de las plantas (Carlo et al. 2007); la composición química en

relación a la fenología de las plantas (Ammar et al. 2004; Sanon et al. 2008); la densidad del

vecindario intra e interespecífico de las plantas con frutos (Carlo 2005; Blendinger y Villegas

2011); las fluctuaciones en la abundancia de las poblaciones de los animales frugívoros

(Herrera 1998) y la estructura del hábitat en torno a las plantas con frutos (Herrera y Jordano

1981; García et al. 2001).

El estudio de las interacciones mutualistas surge mediante análisis a nivel de

comunidades (Bascompte y Jordano 2014). No obstante, recientemente ha habido un creciente

interés en evaluar las interacciones mutualistas a nivel individual de las plantas (Olesen et al.

2007; Dupont et al. 2010; Tur et al. 2014; Valverde et al. 2016; Rodríguez-Rodríguez et al.

2017) y de los animales (Bosch et al. 2009; Cantor et al. 2013). Este interés radica

principalmente en que la heterogeneidad de rasgos entre los individuos de una población

comprende el material básico y la variación necesaria para que actúe la selección natural

(Bolnick et al. 2011). Además, esta variación interindividual puede afectar a procesos que

ocurren a nivel poblacional y de comunidad (Gómez y Perfectti 2012). Específicamente, la

dependencia del contexto en las interacciones entre plantas y frugívoros será abordado con

objetivos e hipótesis específicos en el Capítulo IV de esta Tesis (página 75).

1.5 Usos antrópicos de la tierra: sus efectos sobre procesos ecológicos

Considerando el contexto mundial de intensificación de disturbios antrópicos (cambios en el

uso de la tierra, introducción de especies exóticas y expansión agrícola, entre otros), es

ampliamente reconocido que ciertas actividades humanas afectan la diversidad y abundancia

de las especies (Sala et al. 2000; Tabeni y Ojeda 2005; Dirzo et al. 2014; Oliveira et al.

2017). No obstante, un aspecto no tan visible de la crisis de biodiversidad es la pérdida de

interacciones ecológicas (Janzen 1974; Valiente-Banuet et al. 2014). Por ejemplo, la pérdida


11

de especies por acciones humanas, como la cacería de animales, produce la extinción de

interacciones ecológicas en las cuales esas especies participan, lo cual puede suceder incluso

antes de la extinción local de una población (Valiente-Banuet et al. 2014). En este contexto, el

número de investigaciones científicas que evalúan cómo las perturbaciones humanas afectan a

las interacciones entre especies ha aumentado en los últimos años (por ejemplo Ochoa 2000;

Wright et al. 2000; Forget y Cuijpers 2008; Tylianakis et al. 2008; Markl et al. 2012; Aliyu et

al. 2014; Valiente-Banuet et al. 2014; Galetti et al. 2015a, b).

La importancia de conocer los efectos de los disturbios antrópicos sobre la

dispersión de semillas radica principalmente en que es el mecanismo inicial que permite la

regeneración natural de las poblaciones de plantas, influyendo en la demografía, estructura

genética y distribución espacial de las futuras generaciones de plantas (Janzen 1970; Nathan y

Muller-Landau 2000; Jordano et al. 2007). De esta manera, principalmente en ambientes

tropicales donde el número de animales frugívoros y de plantas dispersadas por animales es

mayor que en otros biomas (Howe y Smallwood 1982; Forget et al. 2001), se comenzó a

evaluar el efecto de las actividades humanas sobre el proceso de dispersión de semillas por

mamíferos (Schupp 1990; Galetti y Dirzo 2013; Jorge et al. 2013; Mendes et al. 2015). Estos

estudios han evaluado el efecto de la fragmentación del hábitat (Farwig et al. 2006, 2017;

Markl et al. 2012; Aliyu et al. 2014), la defaunación (es decir, la pérdida de poblaciones de

mamíferos de gran tamaño; Guimarães et al. 2008; Galetti y Dirzo 2013; Dirzo et al. 2014;

Galetti et al. 2015a, b) y la tala selectiva (Guariguata et al. 2000; Ochoa 2000; Forget et al.

2001; Forget y Cuijpers 2008; Markl et al. 2012) sobre el proceso de dispersión de semillas

por animales. Debido a que los disturbios humanos afectan a las poblaciones animales, el

papel funcional de las diferentes especies en la dispersión de semillas también puede verse

afectado (Morán-López et al. 2015). Específicamente, el efecto de las actividades antrópicas

puede manifestarse en alguno de los componentes del proceso de dispersión, es decir, en el

número de visitas a las plantas y de frutos removidos por los animales y en la distancia a la

que las semillas son dispersadas (Markl et al. 2012). Por ejemplo, la presión de caza y la

fragmentación del hábitat afectan la dispersión de plantas de semillas grandes que son

principalmente dispersadas por los mamíferos de mayor tamaño corporal, los cuales a su vez

son los más comprometidos por las presiones antrópicas (Dirzo et al. 2007; Beckman y

Muller-Landau 2007; Guimarães et al. 2008). De esta manera, la disminución o extirpación

local de los animales dispersores provoca una disminución en la dispersión de semillas,

debido a una menor remoción de frutos y a la disminución en la distancia a la que las semillas


12

son dispersadas (Asquith et al. 1997; Guariguata et al. 2002), y un aumento en la actividad de

especies depredadoras, como roedores pequeños, cuyas densidades poblacionales aumentan al

disminuir las poblaciones de mamíferos de gran porte (Galetti et al. 2015b).

El mantenimiento de la conectividad en ambientes heterogéneos resulta ser una

preocupación creciente para la conservación de la biodiversidad y de sus funciones asociadas.

En este sentido, es crucial el sostenimiento de las interacciones entre especies y de los

servicios ecosistémicos a través de los bordes o límites entre parches del paisaje con

diferentes manejos de la tierra (Defries et al. 2007). Los bordes a escala de paisaje son

definidos como las zonas de contacto que surgen cuando áreas espacialmente heterogéneas

están subdivididas en parches (Cadenasso et al. 2003). A su vez, el concepto de parche hace

referencia a un área que se distingue por variables estructurales o funcionales de otras áreas

adyacentes (Cadenasso et al. 2003). Un aspecto muy importante a considerar en la estructura

del paisaje es la existencia de flujos de materiales y energía entre los diferentes parches y a

través de sus límites (Lundberg y Moberg 2003). Y en este punto surge el concepto de

conectividad ecológica, cuya implementación se ha convertido en un desafío para promover la

conservación de especies y de procesos ecológicos en paisajes fragmentados por diferentes

usos de la tierra (Mayer et al. 2016). La conectividad incluye componentes espaciales y de

funcionamiento del paisaje (Okin et al. 2015; Wiens 2009). Específicamente, la conectividad

estructural hace referencia a la estructura espacial de los paisajes y es independiente de los

atributos de las especies de estudio (Rudnick et al. 2012). En tanto que, la conectividad

funcional se refiere a los requerimientos de los organismos que se mueven entre los parches

del paisaje y a la medida en que los fragmentos del paisaje facilitan o impiden el movimiento

de los organismos entre parches de recursos (Tischendorf y Fahrig 2000; FitzGibbon et al.

2007).

Los animales que se mueven entre diferentes parches de hábitat pueden actuar como

organismos móviles o conectores del paisaje (Lundberg y Moberg 2003) a través de la

dispersión de semillas, es decir, moviendo genes entre distintas áreas del paisaje (Cadenasso y

Pickett 2000; González-Varo et al. 2017). Estos eventos de dispersión a larga distancia tienen

impactos a escalas grandes (regional y global) permitiendo la expansión espacial y la

colonización de nuevas áreas por las especies de plantas (Nathan et al. 2003). Así, el

movimiento de animales transportando genes (semillas) entre sitios y/o entre poblaciones de

plantas puede influir sobre la dinámica de las metapoblaciones, contribuir al flujo génico y

por lo tanto impactar en la estructura genética de las poblaciones y en la biodiversidad de las


13

comunidades (Nathan et al. 2003). Por lo tanto, la intensificación en los usos de la tierra y la

falta de conectividad entre los hábitats pueden impactar sobre el grado de movimiento de los

animales (Wiens 2009; Cooney et al. 2015) y, en última instancia, afectar la dispersión de

semillas a largas distancias (Correa Cortes y Uriarte 2012).

Debido a que el movimiento de los animales entre parches ocurre a través de los

bordes, las características de los mismos pueden afectar de manera distinta a las especies y,

por consiguiente, a la dinámica de las interacciones ecológicas (Cadenasso y Pickett 2001).

Estos bordes o zonas de contacto pueden establecerse por ejemplo entre áreas protegidas y la

matriz circundante sometida a diferentes usos, pensando que las áreas protegidas surgieron

como una estrategia para conservar la biodiversidad y disminuir el impacto de los disturbios

humanos (por ejemplo, caza, tala de árboles y asentamientos ganaderos) que ocurren fuera de

sus límites (Philips 2003; Chape et al. 2005; Andam et al. 2008). Sin embargo, la manera en

que las comunidades dentro de las áreas protegidas interactúan con el paisaje circundante y la

forma en que las interacciones planta-animal y los procesos ecológicos ocurren a través de sus

límites, siguen siendo aspectos poco explorados. Particularmente, el efecto de las zonas de

contacto entre sitios con diferente manejo antrópico sobre la dispersión de semillas del

algarrobo será abordado con objetivos e hipótesis específicos en el Capítulo III de esta Tesis

(página 48).

Específicamente, en esta Tesis se evaluarán distintos aspectos tendientes a

comprender la forma en que ocurren y se estructuran las interacciones entre árboles de

Prosopis flexuosa y mamíferos silvestres dispersores y depredadores de sus semillas en el

contexto de diferentes usos de la tierra.


14

1.6

Objetivos e Hipótesis de la Tesis

Considerando el marco teórico planteado, el objetivo general de esta Tesis es evaluar por un

lado el efecto de los usos de la tierra (áreas protegidas y campos con ganadería) y por el otro

la influencia de la heterogeneidad de rasgos individuales de los árboles, sobre la Etapa de

Interacción (visitas y remoción de frutos) del proceso de dispersión de semillas de Prosopis

flexuosa mediado por mamíferos. Como hipótesis general del trabajo se plantea que los usos

de la tierra (áreas protegidas y campos con ganadería) y las características individuales de los

árboles afectan a los procesos ecológicos de interacción entre especies, particularmente a la

dispersión de semillas por animales.

El desarrollo de la Tesis se organiza en capítulos (II, III y IV) que abordan diferentes

aspectos del objetivo general. En el Capítulo II se propone como objetivo general:

determinar el efecto del uso de la tierra por ganadería sobre la dispersión de semillas de

algarrobo por distintos grupos funcionales de mamíferos silvestres durante temporadas con

menor y mayor disponibilidad de frutos. Los objetivos específicos abordados en el Capítulo

II son: a) caracterizar la estructura vegetal de sitios con y sin ganadería; b) identificar las

especies de mamíferos frugívoros que interactúan con P. flexuosa en sitios con y sin

ganadería; c) determinar el número de semillas removidas y de visitas a los árboles por los

mamíferos silvestres que conforman diferentes grupos funcionales en el proceso de dispersión

de semillas y, d) comparar el número de semillas removidas en temporadas con mayor y

menor disponibilidad de frutos.

El Capítulo III tiene como objetivo general analizar el efecto de los cambios de

hábitat asociados al borde entre un área protegida y campos con ganadería circundantes sobre

la abundancia de mamíferos pequeños y sobre la Etapa de Interacción de la dispersión de

semillas de P. flexuosa. En base a este objetivo se propone evaluar los siguientes objetivos

específicos: a) caracterizar y comparar la estructura de la vegetación en una serie de

distancias desde el borde entre un área protegida y campos con ganadería; b) comparar la

ocurrencia y la abundancia de especies de mamíferos pequeños en las diferentes distancias

desde el borde; c) cuantificar el número de frutos removidos y el número de visitas a los


15

árboles por los mamíferos silvestres en las diferentes distancias desde el borde y, d) comparar

el número de frutos removidos y el número de visitas entre las diferentes distancias desde el

borde.

El objetivo general del Capítulo IV es evaluar el efecto de los usos de la tierra

(campos ganaderos y área protegida) y la heterogeneidad de los rasgos individuales de los

árboles sobre la estructura y organización de redes individuales de interacción planta-

frugívoros. Los objetivos específicos de este capítulo son: a) evaluar los patrones topológicos

de las redes de frugivoría entre árboles individuales y su ensamble de frugívoros; b) comparar

los patrones topológicos de las redes de frugivoría entre sitios con diferentes usos de la tierra;

c) relacionar la variación de visitas de los frugívoros a los árboles con factores intrínsecos y

extrínsecos de las plantas y, d) relacionar los patrones topológicos de las redes de interacción

planta- frugívoros con variables ecológicas que subyacen a las interacciones.

M. Florencia Miguel, Tesis Doctoral Materiales y métodos generales

16

1.7

Materiales y métodos generales

1.7.1 Descripción de los sitios de estudio

El estudio se llevó a cabo en la Reserva de la Biósfera Ñacuñán (34°02’S, 67°58’W; 12.800

ha) y en cuatro campos ganaderos aledaños a la Reserva ubicados en el departamento de Santa

Rosa, provincia de Mendoza (Tabla 1.1, Figura 1.3). Los sitios se encuentran en la provincia

fitogeográfica del Monte (Monte Central; Cabrera 1971; Roig et al. 2009), que abarca

460.000 km2 del oeste árido y semiárido de Argentina (Cabrera 1976). El clima es semiárido,

con inviernos fríos y secos (-13 ° a 10 ° C) y veranos calurosos y lluviosos (20 ° a 42 ° C). La

precipitación media anual es de 329,4 mm (Estrella et al. 2001). En la zona existen tres tipos

principales de comunidades vegetales: bosques de algarrobo, arbustales de jarilla y

comunidades asociadas a médanos (Roig 1971). El bosque de algarrobo es la comunidad más

representativa; se compone de un estrato arbóreo de P. flexuosa y Geoffroea decorticans

(altura media= 7 m), un estrato arbustivo con predominio de Larrea divaricata, L. cuneifolia

y Condalia microphylla, y un estrato de gramíneas conformado principalmente por

Pappophorum spp., Trichloris crinita y Digitaria californica (Roig 1971).

A comienzos del siglo XIX, el área de Ñacuñán sufrió talas severas de los bosques

de algarrobo y pastoreo por ganado (Abraham y Prieto 1999; Rojas et al. 2009). La Reserva

fue establecida como Reserva Forestal por ley en el año 1961 con el objetivo de proteger los

relictos de bosques (Roig 1971) y fue delimitada en el año 1972. En el año 1986 la Reserva

fue incluida en la red mundial de Reservas del Hombre y de la Biósfera, programa MaB (por

sus siglas en inglés Man and the Biosphere) de la UNESCO. Esta Reserva ofrece una

situación única para la investigación debido a que es la única área protegida del Monte con

exclusión de pastoreo por animales domésticos. En los campos ganaderos contiguos a la

Reserva se realiza pastoreo continuo extensivo y actividades relacionadas (como por ejemplo

extracción de leña, caza de subsistencia y establecimiento de puntos de riego, caminos y

asentamientos humanos). Debido a las limitaciones ambientales de estos pastizales, la

densidad de ganado comúnmente utilizada es de 0,024 UA / ha (unidad animal por hectárea;

Guevara et al. 2006).


17

Tabla 1.1. Información (localización, área, tipo de uso de la tierra y densidad de ganado bovino) de los

sitios de estudio de la Tesis (durante el tiempo de realización del trabajo de campo). Fuentes de

información consultadas: administradores y dueños de los campos, guardaparques de la DRNR

Mendoza y programa Google Earth.

Sitios de

estudio

Latitud

(S)

Longitud

(O)

Altura

(m) Área (ha)

Tipo de

manejo

Densidad

de ganado

bovino

Reserva MaB

Ñacuñán (sitio

sin ganadería)

34° 02’ 67° 58’ 540 12.800 Área

protegida 0

Campo este “El

Doménico”

(sitio con

ganadería)

34° 02’ 67° 53’ 561 38.500

Rotativo

por

cuadros

340 (0,009

UA/ha)

Campo sur “El

Bonito” (sitio

con ganadería)

34° 08’ 67° 55’ 552 16.000

Rotativo

por

cuadros

500 (0,03

UA/ha)

Campo oeste

“San Ignacio”

(sitio con

ganadería)

34° 01’ 67° 58’ 589 8.500 Extensivo 400 (0,05

UA/ha)

Campo norte

(sitio con

ganadería)

33° 55 67° 56 581 12.800 Extensivo 600 (0,05

UA/ha)


18

Límites de la Reserva MaB Ñacuñán

a)

b)

c)

d)

e)

A) B)

Figura 1.3. A) Mapa de situación relativa en la provincia de Mendoza y B) Imagen satelital de los

sitios de estudio de la Tesis: a) Reserva MaB Ñacuñán, b) Campo este “El Doménico”, c) Campo sur

“El Bonito”, d) Campo oeste “San Ignacio” y, e) Campo norte. Mapa gentileza M. S. Tabeni, imagen

satelital obtenida del programa Google Earth.


19

1.7.2 Descripción de la especie de planta de estudio: Prosopis flexuosa DC.

La especie seleccionada es Prosopis flexuosa DC. (algarrobo dulce, Figura 1.4), perteneciente

a la familia Fabaceae y subfamilia Mimosoideae. Esta especie de árbol es considerada clave

en su rango de distribución natural (Álvarez y Villagra 2009; Álvarez et al. 2011; Campos y

Velez 2015) y además proporciona a la población humana bienes y servicios como madera,

leña, alimentos y sombra (Ladio y Lozada 2009). Como especie clave, el algarrobo mantiene

múltiples interacciones con otras plantas (Rossi y Villagra 2003) y animales. En cuanto a las

interacciones con animales, esta especie es considerada auto-incompatible (alógama; Masuelli

y Balboa 1989; Aschero y Vázquez 2009), es decir que depende de insectos polinizadores

para la fecundación y formación de semillas (Aschero y Vázquez 2009), aunque puede ocurrir

hasta un 28% de autogamia (Ferreyra 2000). Por la morfología y características de sus frutos

(Figura 1.5) la dispersión de sus semillas es mediada por animales, principalmente por

mamíferos (Campos y Ojeda 1997; Campos et al. 2008; Giannoni et al. 2013; Campos et al.

2017), y también por algunas especies de hormigas como Acromyrmex lobicornis, A. striatus

y Pheidole bergi (Milesi y Lopez de Casenave 2004). Prosopis flexuosa produce frutos de

gran tamaño (largo= 14±2 cm; número de semillas= 15±2; peso= 2.47±0.68 gr; datos M.F.M)

con un mesocarpio azucarado atractivo para los animales (Roig 1971; Kingsolver et al. 1977;

Mooney et al. 1977).

Prosopis flexuosa florece en primavera (de octubre a diciembre) y sus frutos

comienzan a madurar en verano (enero-febrero). El fruto es una vaina indehiscente (lomento

drupáceo), con un epicarpio relativamente blando (Burkart 1976) y un mesocarpio grueso que

contiene la mayor parte de los hidratos de carbono (Kingsolver et al. 1977). Si bien el fruto de

P. flexuosa (Figura 1.5) no es del tipo “carnoso”, tiene un mesocarpio rico en azúcares y

proteínas (Kingsolver et al. 1977) que actúa como recompensa para los dispersores por

endozoocoria (Campos y Ojeda 1997). Las semillas, por su parte, tienen mayor concentración

de proteínas que de carbohidratos (Llano et al. 2012) y están cubiertas por un endocarpio

leñoso (artejo) y un tegumento impermeable que actúan como barreras impidiendo la

imbibición e inhibiendo así la germinación (Warrag 1994; Figura 1.5). Tanto el fruto como las

semillas pueden ser recompensa para los mamíferos almacenadores dispersores de semillas.


20

Figura 1.4. Individuo adulto de Prosopis flexuosa en la Reserva del Hombre y de la Biósfera Ñacuñán

(fotografía: M. F. Miguel).

Figura 1.5. Frutos de Prosopis flexuosa y sus diferentes estructuras anatómicas: fruto entero, artejos y

semillas (fotografía: M. F. M).


21

1.7.3 Especies de mamíferos consumidores de frutos de Prosopis flexuosa

De acuerdo al marco teórico de la efectividad de la dispersión de semillas previamente

desarrollado, los objetivos del presente trabajo de Tesis están orientados al estudio de los

aspectos cuantitativos de la dispersión (es decir, la frecuencia de visitas y el número de frutos

removidos por visita; Schupp et al. 2010). Para ello, el trabajo se apoya en estudios previos

que han evaluado los efectos del pasaje de las semillas de P. flexuosa por el tracto digestivo

de algunas especies de animales sobre su viabilidad y germinación (Campos y Ojeda 1997;

Campos et al. 2008, 2011), como así también el papel de las especies almacenadoras de

semillas (Giannoni et al. 2013; Campos et al. 2017), es decir, aspectos incluidos en el

componente cualitativo del modelo de efectividad.

Mediante el análisis de las semillas encontradas en las heces, estudios con animales

en cautiverio (en laboratorio) y ensayos de remoción de semillas utilizando clausuras (ver

citas debajo), se han reconocido tres grupos funcionales principales (es decir; un conjunto de

especies que desarrollan roles ecológicos similares pero no idénticos; Levin 1998; Walker et

al. 1999; Lundberg y Moberg 2003) conformando el ensamble de mamíferos dispersores de

P. flexuosa en el Monte Central. Los grupos descriptos son los siguientes:

1. Dispersores por endozoocoria

Retomando el concepto, la dispersión de semillas por endozoocoria es un proceso mediante el

cual los animales ingieren los frutos enteros y defecan o regurgitan (en el caso de las aves y

primates) semillas viables (Jordano 2000; Forget y Cuijpers 2008). A este tipo de dispersores

se los conoce como “dispersores legítimos” (Herrera 1989). Los estudios previos que

evaluaron el estado (viabilidad y capacidad de germinación) de las semillas de P. flexuosa

encontradas en las heces de animales nativos y exóticos, han encontrado que las siguientes

especies son dispersoras de semillas de algarrobo: Lycalopex griseus (zorro gris), Dolichotis

patagonum (mara), Lama guanicoe (guanaco), Rhea americana (ñandú), Bos taurus (vaca),

Equus caballus (caballo), Equus asinus (burro) y Lepus europaeus (liebre europea) (Campos

y Ojeda 1997; Campos et al. 2008, 2011, 2014; Maldonado et al. 2014). Algunas de estas


22

especies incrementan la capacidad de germinación de las semillas de P. flexuosa cuando

atraviesan su tracto digestivo (D. patagonum, L. guanicoe, B. taurus y L. europaeus), con

algunos costos para la viabilidad de las semillas (D. patagonum y B. taurus); mientras que

otras especies dispersan las semillas sin afectar significativamente su viabilidad (L. griseus;

Campos y Ojeda 1997).

2. Almacenadores de semillas (scatter-hoarders)

Las especies de animales que se comportan como scatter-hoarders, almacenan semillas en un

gran número de pequeños cúmulos en el suelo para consumirlas posteriormente (Vander Wall

y Beck 2012). Debido a que consumen algunas semillas, pero no todas, se convierten en

potenciales dispersores (Vander Wall 1990, 2002; Forget et al. 2002). Dentro de este grupo se

ha reconocido a una especie de roedor nativo, Microcavia australis (cuis, Caviidae), con el

potencial de dispersar semillas de P. flexuosa bajo esta estrategia (Campos et al. 2017).

Mediante ensayos a campo y en laboratorio con M. australis, se registró que este roedor

presenta la estrategia de almacenar artejos con semillas de Prosopis en cúmulos de 2 a 20

semillas cubiertos por arena y hojas secas, y la distancia promedio a la que mueve las semillas

desde las estaciones de muestreo debajo de los árboles es de 462 cm ± 57, 5 cm (Campos et

al. 2017). Además, en un estudio en laboratorio, el roedor Eligmodontia typus (Cricetidae)

también fue descripto con la capacidad de transportar y almacenar semillas de P. flexuosa en

pequeños cúmulos (Giannoni et al. 2013).

La dispersión de semillas por almacenamiento es un tipo de comportamiento llevado a

cabo principalmente por especies de roedores (Vander Wall 2001), y es común que ocurra en

ambientes áridos y con frutos secos (Beck y Vander Wall 2010), aunque también esta

estrategia ha sido registrada en ambientes tropicales (Forget y Vander Wall 2001). En este

caso, la recompensa para los animales almacenadores no es solamente el fruto sino también

las semillas y sus nutrientes (Vander Wall y Beck 2012). Los dispersores de semillas por

almacenamiento también podrían ser considerados dispersores legítimos (un término que

comúnmente se adopta para dispersores endozoocoros; Vander Wall y Beck 2012), debido a

que cuando los animales almacenadores manipulan los frutos pueden liberar a las semillas de


23

cubiertas que retrasan su germinación (Howe y Smallwood 1982; Vander Wall 1990;

Hollander y Vander Wall 2009).

3. Depredadores de semillas

En cuanto al tercer grupo funcional, algunas especies de mamíferos producen principalmente

la pérdida de semillas de P. flexuosa, aunque eventualmente podrían dispersar semillas

viables (Schupp 1993). Entre éstas se reconocen a Sus scrofa (jabalí europeo), que consume

los frutos de algarrobo y destruye a las semillas cuando pasan por el tracto digestivo,

perdiendo su capacidad de germinar (Campos y Ojeda 1997). También Graomys griseoflaus y

Akodon dolores (Cricetidae) son considerados depredadores de semillas de algarrobo, ya que

ambos roedores acumulan las semillas en grandes cúmulos dentro de sus madrigueras

(Giannoni et al. 2013), en condiciones que no serían adecuadas para la germinación. Esta

estrategia se conoce como almacenamiento concentrado (larder-hoarding; Longland et al.

2001; Vander Wall y Beck 2012). El efecto potencial de los depredadores en la pérdida de

semillas y en la demografía de las poblaciones de P. flexuosa (reclutamiento de nuevas

plántulas) es un aspecto que aún requiere ser evaluado.

Ninguna de las especies que conforman el ensamble de frugívoros de P. flexuosa

son frugívoros exclusivos, es decir, se alimentan únicamente de frutos (Jordano 2000).

Adicionalmente, las interacciones planta-frugívoros descriptas anteriormente no son

mutuamente obligatorias, es decir, P. flexuosa no depende exclusivamente de una especie

animal para la dispersión de sus semillas como así tampoco ninguna especie de mamífero

depende exclusivamente de los frutos de P. flexuosa para su alimentación. Esta característica

es la más frecuente en las interacciones mutualistas de dispersión de semillas, en donde la

dependencia obligada de una especie sobre la otra es poco común (Jordano 2000; Bronstein

2015). Sin embargo, las especies de animales frugívoros que consumen frutos

esporádicamente tienen un papel central en la dispersión, reclutamiento y demografía del

árbol nativo P. flexuosa (Campos y Velez 2015).

Es importante considerar que los estudios previos acerca de la dispersión de semillas

de Prosopis reconocen especies de dispersores legítimos y depredadores de semillas, aunque


24

aún quedan por caracterizar la eficiencia y la eficacia de esas especies en el ciclo completo de

la dispersión. Es decir, falta determinar la calidad de los sitios donde las especies depositan

las semillas viables (eficiencia) y estimar el número de plántulas originadas a partir de la

acción de dispersión de esas especies (eficacia; Herrera 1989; Reid 1989; Bustamante et al.

1992).

1.7.4 Diseño de muestreo

1.7.4.1 Selección de árboles de Prosopis flexuosa

Para cumplir con los objetivos planteados para los capítulos II y IV de la Tesis, el diseño de

muestreo se basó en la selección de árboles adultos de P. flexuosa separados por una distancia

mínima de 400 m para evitar la pseudoreplicación de las muestras. Por cuestiones logísticas se

siguieron caminos internos en los sitios de estudio y la selección de los árboles fue aleatoria

una vez alcanzada la distancia mínima de separación establecida para los mismos (Figura 1.6).

Los árboles seleccionados corresponden a individuos adultos de algarrobo (Diámetro a nivel

del suelo>7,5 cm; Álvarez et al. 2006).

El número total de árboles adultos seleccionados en cada uno de los sitios de muestreo

fue de: 70 para el sitio sin ganadería (Área protegida, Reserva MaB Ñacuñán), 60 para el

Campo Este (El Doménico), 30 para el Campo Oeste (San Ignacio) y 30 para el Campo Sur

(El Bonito). Es decir, el número total de árboles para la situación con ganadería fue de 120 y

para la situación del área sin ganadería fue de 70 (n total= 190). Dentro del área protegida el

muestreo y la selección de los árboles se realizó en dos áreas, hacia el norte y hacia el sur de

la Reserva. Por lo tanto, el número de réplicas utilizadas es de 2 para la condición sin

ganadería y 3 para la condición con ganadería (Figura 1.6).

Para cumplir con los objetivos del capítulo III de la Tesis se realizó un diseño de

distancias crecientes desde el borde que separa sitios con diferente manejo y hacia el interior

de cada sitio. Los árboles seleccionados en cada una de las distancias (0m, 100m y 300m


25

desde el borde y hacia los sitios) también corresponden a individuos adultos de P. flexuosa. El

diseño de muestreo correspondiente al capítulo III se encuentra detallado en ese mismo

apartado de la Tesis (página 48).

Figura 1.6 Mapa mostrando la distribución de los árboles de Prosopis flexuosa seleccionados (círculos

amarillos) en los sitios de estudio: Área Protegida (Reserva MaB Ñacuñán; sitio 1); campos con

ganadería (sitio 2,3 y 4). El número de árboles seleccionados es de: 70 para el Área protegida (Reserva

MaB Ñacuñán, sitio 1), 60 para el Campo Este (El Doménico, sitio 2), 30 para el Campo Oeste (San

Ignacio, sitio 3) y 30 para el Campo Sur (El Bonito, sitio 4), número total de árboles para la situación


26

con ganadería= 120, número total de árboles para el área protegida= 70, número total de árboles= 190.

Mapa gentileza M. S. Tabeni.

1.7.4.2 Experimento de interacción de frugivoría entre Prosopis flexuosa y

mamíferos

Las metodologías empleadas para estudiar la remoción de frutos o semillas por animales

abarcan desde la observación directa de los animales en el campo o en cautiverio, hasta el

marcado fijo (por ejemplo, semillas atadas con un hilo y sujetas a un punto fijo) o libre de las

semillas (por ejemplo, utilizando isótopos o radiotransmisores; Forget y Wenny 2005). La

observación directa de los animales frugívoros a campo es una metodología útil en ambientes

abiertos y cuando se trata de especies pequeñas o habituadas a la presencia humana. Sin

embargo, para estudiar animales terrestres y con hábitos nocturnos, este tipo de metodología

no es adecuada (Forget y Wenny 2005). En relación a esto y debido a que las especies de

animales frugívoros de P. flexuosa son muy variadas, en cuanto a su tamaño corporal y

patrones de actividad, en esta Tesis se utilizó la observación mediante trampas cámara para

evaluar interacciones de frugivoría entre los árboles focales y las especies de frugívoros.

En cada uno de los árboles seleccionados se colocó una trampa cámara infrarroja

modelo Moultrie M-990i (Alabaster, AL, USA) sobre una rama del árbol focal a 1,5 m del

suelo para identificar las especies de animales frugívoras y cuantificar el número de visitas y

el número de frutos removidos por cada especie (Figura 1.7). Un total de 40 cámaras (20 por

sitio) operaban simultáneamente sobre los árboles aleatoriamente seleccionados. Las cámaras

fueron colocadas en posición vertical (De Bondi et al. 2010) y enfocadas hacia un grupo de 20

frutos de Prosopis colocados bajo la copa de cada árbol. La posición de las cámaras (vertical

y orientadas hacia los frutos) y la altura promedio a la que fueron colocadas (1,5 m) se

relacionan con: los objetivos generales de muestreo (identificar especies, cuantificar visitas y

frutos removidos), el tamaño de las especies de animales frugívoros del Monte (desde

pequeños roedores hasta ganado doméstico) y a una altura estandarizada evitando disturbar el

comportamiento de los animales frugívoros (Prasad et al. 2010).


27

Antes de colocar los grupos de 20 frutos con número conocido de semillas (15

semillas por fruto), se cuantificaron y luego se retiraron todos los frutos maduros que se

encontraban en el suelo debajo de la copa de los árboles. Para evitar falsos disparos de las

cámaras, se despejó la vegetación en un área de 0,07 m2 donde se colocó cada grupo de frutos

(Smith y Coulson 2012). Cada cámara fue configurada para tomar 3 fotografías consecutivas

cada 30 s, siendo activadas por movimiento. Para los diseños de muestreo desarrollados en los

capítulos II y IV de esta Tesis cada cámara estuvo activa durante 48 h (total de horas

registradas = 9.120, 190 árboles por 48 h), mientras que para el diseño de muestreo del

capítulo III cada cámara estuvo activa durante 96 h (total de horas registradas= 3.456, 36

árboles por 96 h). Las cámaras fueron configuradas con alta sensibilidad de captura de

imágenes para poder detectar especies de mamíferos de tamaño pequeño (<100 g) que

interactúan con los frutos de Prosopis.

Cada una de las trampas cámara contenía una tarjeta de memoria con alta capacidad de

almacenamiento en las cuales se grababan las fotografías. Además, cada cámara estaba

conectada a una batería recargable externa que aseguraba su funcionamiento durante el

tiempo de muestreo. Una vez concluido el muestreo (48 h o 96 h por árbol de acuerdo al

diseño experimental), en laboratorio se retiraron las tarjetas de memoria, se descargaron las

fotografías capturadas por las cámaras y se analizó cada una de las imágenes individualmente.

Los animales fueron determinados a nivel de especie siguiendo las descripciones de las

especies reunidas en la bibliografía: largo de la cola y su relación con el tamaño del cuerpo

(particularmente para diferenciar a las especies de mamíferos pequeños), color del pelaje y

otras características específicas (Braun y Ojeda 2000; Giannoni et al. 2001; Tognelli et al.

2001).

La secuencia de tres fotografías consecutivas de una misma especie de frugívoro se

definió como un evento de visita y la frecuencia de las interacciones se calculó sumando todas

las visitas independientes de cada especie de animal a cada árbol focal. Se consideró un

tiempo mínimo de 3 minutos entre secuencias de 3 fotos de la misma especie para

considerarlas como visitas independientes a los árboles. Para determinar el número de frutos

removidos por cada especie de frugívoro por visita, se restó el número de frutos finales

(número de frutos que quedaban luego de la visita de un animal) a partir del número de frutos

iniciales (número de frutos presentes cuando el animal se aproxima). La suma de todos los


28

frutos removidos por cada especie de animal en cada árbol se consideró como la intensidad de

las interacciones (Vázquez et al. 2005).

Figura 1.7. Trampa cámara (Moultrie M-990i, Alabaster, AL, USA) sobre un individuo adulto de

Prosopis flexuosa orientada verticalmente hacia un grupo de 20 frutos de Prosopis, y detalle de la

trampa cámara sobre un árbol de Prosopis (fotografías: M. F. Miguel).

1.7.4.3 Caracterización ambiental

Para cada uno de los árboles focales de P. flexuosa se obtuvieron un conjunto de variables

ecológicas intrínsecas y extrínsecas (Figura 1.8; Jordano y Schupp 2000). Las variables

intrínsecas incluyen características individuales de cada árbol, las cuales son: la altura total

del árbol, el número de frutos inmaduros en la copa del árbol y el número de frutos maduros

en el suelo bajo la copa del árbol. Para contar los frutos en la copa y en el suelo debajo dos


29

observadores recorrieron cada árbol de Prosopis contando los frutos antes de la instalación de

la trampa cámara. Además, se midieron una serie de variables extínsecas detalladas a

continuación:

1. Microhábitat (escala local)

Para describir el microhábitat debajo de la copa de los árboles de Prosopis, se midió la

cobertura vegetal bajo las copas de los árboles utilizando el método de Point quadrat

modificado para el Monte (Passera et al. 1983). Debajo de la copa de cada árbol focal se

registraron las especies de plantas, su altura y cobertura cada 0,3 m en cuatro transectas de 3

m de largo (orientadas hacia los cuatro puntos cardinales). En cada transecta se estimaron las

siguientes coberturas: vegetación total, suelo desnudo, mantillo y cobertura vegetal clasificada

en tres estratos de altura (estrato bajo: 0,2 a 0,4 m; medio: 0,6 a 0,8 m y alto: 1 a 1,4 m).

Para estimar la diversidad de especies de plantas del microhábitat debajo de la copa

de cada uno de los árboles focales se calculó el índice de diversidad de Shannon-Weaver (H '=

- Σ pi log pi) (Magurran 2004). También, se registró la ubicación geográfica de cada árbol de

Prosopis utilizando un sistema de posicionamiento global (GPS marca Garmin).

2. Hábitat (mesoescala)

Para describir el hábitat en torno a cada árbol de Prosopis y caracterizar los sitios de muestro,

se utilizó el método de Point quadrat modificado para el Monte (Passera et al. 1983) con 100

estaciones de muestreo (número de puntos de muestreo a lo largo de cada transecta) a lo largo

de 10 transectas de 50 m de longitud en cada uno de los sitios de muestreo (n= 1000

estaciones de muestreo por sitio). Es decir, cada 0,5 m en cada transecta de 50 m de longitud

(10 transectas en total por sitio) se registraron las mismas medidas de vegetación explicadas

en el apartado anterior para las transectas bajo las copas de los árboles (vegetación total, suelo

desnudo, mantillo y vegetación en tres estratos de altura).


30

Con el fin de relacionar la estructura del hábitat a los árboles focales de Prosopis, se

asociaron los árboles a la transecta de vegetación más cercana. Para ello, utilizando las

posiciones geográficas de los árboles y de las transectas, se calculó la distancia de cada

transecta al árbol más cercano(s). En el caso en que más de una transecta estuviese situada

cerca de un solo árbol, se promediaron las coberturas medidas en las mismas y se asociaron

esos datos al árbol cercano. La ubicación de las transectas y su relación con los árboles más

cercanos se realizó mediante el uso del programa Google Earth.

3. Vecindario

Debido a que la composición y la densidad del vecindario que rodea a las plantas influyen en

su interacción con los animales frugívoros (Carlo 2005; Morales et al. 2012), se caracterizó el

vecindario de cada árbol focal de Prosopis. Para ello, se delimitó un círculo de

aproximadamente 10 m de radio considerando como centro a cada árbol de P. flexuosa dentro

del cual se contaron el número de plantas inter e intraespecíficas vecinas. De esta forma se

obtuvo el número total de plantas vecinas, el número de plantas pertenecientes a otras

especies y el número de plantas de P. flexuosa rodeando a cada árbol focal de algarrobo

dentro del área previamente delimitada.


31

Árbol focal de P.

flexuosa (altura

total, N frutos en la

copa y en el suelo)

4 transectas de 3 m

desde el tronco del

árbol

(microhábitat)

Círculo de 10

m de radio

(vecindario

de plantas)

Transecta de 50 m (hábitat)

Figura 1.8 Esquema representando las diferentes variables ecológicas medidas. Tomando como centro

a cada uno de los árboles adultos de Prosopis flexuosa (centro del gráfico) se midieron variables

intrínsecas (altura total del árbol, número de frutos inmaduros en la copa y número de frutos maduros

en el suelo debajo de la copa de cada árbol) y variables extrínsecas. Las últimas comprenden: la

caracterización del microhábitat debajo de la copa de cada árbol mediante 4 transectas de 3 m de largo

orientadas hacia los 4 puntos cardinales (Método de Point quadrat modificado; 10 puntos por

transecta, 40 puntos por árbol); la caracterización del hábitat de los sitios de muestreo mediante 10

transectas de 50 m de largo en cada sitio (Método de Point quadrat modificado; 100 puntos por

transecta, 1000 puntos por sitio) y, la caracterización del vecindario inter e intraespecífico de cada

árbol focal en un círculo de aproximadamente 10 m de radio.

M. Florencia Miguel, Tesis Doctoral Remoción de semillas por grupos funcionales de mamíferos

32

Capítulo II

Remoción de semillas de Prosopis flexuosa DC. por diferentes

grupos funcionales de mamíferos en un ambiente protegido y

pastoreado del Monte Central, Argentina*

* Miguel F., Cona M. I. y Campos C. M. (2017). Seed removal by different functional

mammal groups in a protected and grazed landscape of the Monte, Argentina. Seed Science

Research, 27:174-182.


33

2.1 Resumen

Las especies de mamíferos contribuyen de diferentes maneras a la eficacia en la dispersión de

semillas, actuando como dispersores endozoocoros, almacenadores o depredadores de

semillas. La remoción de semillas por estos grupos funcionales de mamíferos podría ser

afectada por disturbios antrópicos, como el uso de la tierra por ganadería, la cual es una

práctica común en las tierras secas. En este capítulo se evalúa la remoción de semillas de una

especie de árbol nativa (Prosopis flexuosa) por mamíferos silvestres terrestres con diferentes

roles funcionales, en sitios con ganadería y sin ganadería y durante diferentes etapas en el

período de fructificación de Prosopis. Se ofrecieron frutos de P. flexuosa, cada uno con 15

semillas, y se utilizaron trampas cámara para identificar las especies de animales que

remueven los frutos. Se obtuvo el número de semillas removidas (1 fruto removido= 15

semillas removidas) por cada especie de animal y por cada grupo funcional. Las especies de

mamíferos nativos y domésticos removieron el 65,4% del total de las semillas ofrecidas; el

69,5% de las semillas ofrecidas fueron removidas del sitio con ganadería y el 61% del sitio sin

ganadería. Considerando los tiempos de fructificación, el 64,25% de las semillas ofrecidas

fueron removidas durante el inicio del período de fructificación de Prosopis y el 67% hacia el

final de este período. Los roedores que actúan como depredadores de semillas (Graomys

griseoflavus y Akodon dolores) o almacenadores de semillas (Microcavia australis) fueron los

grupos de mamíferos que removieron la mayor cantidad de semillas de Prosopis. La remoción

de semillas por los depredadores de semillas fue mayor en el sitio sin ganadería, mientras que

la remoción de la especie almacenadora fue mayor en el sitio con ganadería. En base a los

resultados obtenidos, sería importante garantizar heterogeneidad de hábitats en el área sin

ganadería, con la finalidad de aumentar la remoción de semillas por grupos funcionales de

animales que dispersan semillas, tales como los dispersores por endozoocoria y los

almacenadores.


34

2.2 Introducción

En las tierras secas, diferentes perturbaciones antrópicas tales como la tala de árboles, el

fuego, la expansión agrícola y la ganadería pueden resultar en pérdida de hábitats y de

conectividad del paisaje, con la consiguiente pérdida de biodiversidad (Jones 2000; Reynolds

et al. 2007). Entre estas actividades, la ganadería es la actividad productiva más difundida en

las tierras secas del mundo y es reconocida como el uso de la tierra que más contribuye a su

degradación (Peters et al. 2015). Concretamente, el pastoreo por animales domésticos

modifica la organización espacial de la vegetación (Asner et al. 2004; Peters et al. 2015),

generando agregados de mayor cobertura de vegetación (clusters) inmersos en gaps o

espacios sin cobertura vegetal (suelo desnudo; Villagra et al. 2009). Específicamente en las

tierras secas de Argentina, donde la ganadería es el principal uso de la tierra (Abraham y

Prieto 1999), varios estudios han evaluado el efecto de esta actividad sobre la estructura del

hábitat y su impacto en las poblaciones de animales (Tabeni y Ojeda 2003, 2005; Corbalán

2006; Tabeni et al. 2007; Rodríguez 2009; Spirito y Tabeni 2016; Spirito et al. 2017). Por

ejemplo, se ha encontrado que algunas especies de animales nativos seleccionan hábitats

abiertos más frecuentes en sitios con ganadería (Dolichotis patagonum; Rodríguez 2009),

mientras que otras especies prefieren hábitats con mayor cobertura vegetal mejor

representados en sitios sin pastoreo (Graomys griseoflavus, Akodon dolores; Corbalán 2006).

Sin embargo, considerando a la ganadería como una actividad generadora de cambios en los

ecosistemas, se conoce poco acerca de sus efectos sobre interacciones ecológicas en los

bosques de tierras secas, tales como la dispersión de semillas por animales.

La dispersión de semillas es un proceso ecológico crucial para las especies de

plantas (Connell 1971; Janzen 1971; Howe y Smallwood 1982; Forget et al. 2001; Jordano et

al. 2011). En los casos en que los animales actúan como agentes de dispersión, éstos pueden

contribuir de diversas maneras a la eficacia global de la dispersión de semillas que una planta

recibe del conjunto de agentes dispersores (Schupp et al. 2010), entre ellos los mamíferos. En

este contexto, este trabajo se llevó a cabo en la Reserva de la Biósfera Ñacuñán, la cual está

rodeada por campos ganaderos dominados por bosques de Prosopis flexuosa ("algarrobo

dulce"). Tal como fue desarrollado en la sección de Introducción general, los frutos de P.

flexuosa son consumidos por mamíferos nativos y exóticos (Campos y Ojeda 1997; Campos

et al. 2007; Campos y Velez 2015). Algunas de estas especies son incluidas dentro del grupo

funcional de los frugívoros oportunistas que dispersan las semillas por endozoocoria (por


35

ejemplo Lycalopex griseus, Dolichotis patagonum, vaca, caballo y burro; Campos y Ojeda

1997; Campos y Velez 2015), mientras que los pequeños roedores se comportan como

almacenadores (scatter-hoarders; Giannoni et al. 2001; Campos y Velez 2015; Campos et al.

2017) o depredadores de semillas (Graomys griseoflaus, Akodon dolores; Giannoni et al.

2013).

El objetivo general del presente capítulo es estudiar los efectos del uso de la tierra

por ganadería en la remoción de semillas de P. flexuosa por mamíferos silvestres terrestres en

dos etapas del período de fructificación de la especie. Las preguntas abordadas en el estudio

son las siguientes: 1) ¿afecta el uso de la tierra por ganadería a la remoción total de semillas

por las distintas especies de mamíferos?; 2) ¿existe una diferencia temporal en la remoción

total de semillas en las diferentes etapas del período de fructificación de Prosopis? y, 3)

¿existen diferencias en la remoción de semillas por los diferentes grupos funcionales de

mamíferos silvestres terrestres entre los bosques con ganadería y los bosques protegidos

durante el inicio y el final del período de fructificación?

Para abordar estas preguntas, se formulan las siguientes hipótesis y predicciones de trabajo

asociadas:

1) El uso de la tierra por ganadería altera el proceso de dispersión de semillas de algarrobo a

través de la modificación de la estructura vegetal y por ende del hábitat de los animales

frugívoros.

Por lo tanto, se puede esperar que si el sitio protegido funciona como un área de conservación,

habrá una mayor remoción total de semillas en los bosques sin ganadería (no perturbados) que

en los bosques con ganadería, ya que los bosques no perturbados pueden proporcionar más

alimento y refugio a las especies de mamíferos nativos (Tabeni y Ojeda 2005).

2) El número de semillas removidas por los grupos funcionales de mamíferos silvestres será

diferente de acuerdo a las etapas del período de fructificación de P. flexuosa consideradas.

Entonces, se puede predecir una mayor remoción total de semillas al final del período de

fructificación, luego del pico máximo de disponibilidad de frutos. Esto se debe a que durante


36

el pico de fructificación ocurre el efecto de “saciación” de los animales, disminuyendo en ese

momento la remoción y el consumo de frutos y semillas (Feer y Forget 2002).

3) La remoción de semillas por los distintos grupos funcionales de mamíferos silvestres tanto

en los bosques con ganadería como en los protegidos será diferente en las distintas etapas del

período de fructificación y entre los sitios debido a las preferencias de hábitat de las especies.

En este caso se espera, una mayor remoción total de semillas hacia el final del período de

fructificación, y que mamíferos nativos asociados a sitios con menor cobertura de vegetación

(como por ejemplo M. australis, D. patagonum y L. griseus; Tabeni y Ojeda 2003; Rodríguez

2009; Jiménez et al. 2008), remuevan más cantidad de semillas en el sitio con ganadería.

Mientras que, especies asociadas con hábitats de vegetación más densa remuevan más

semillas en el sitio sin ganadería (como G. griseoflavus y A. dolores; Tabeni y Ojeda 2003,

2005; Corbalán 2006).

2.3 Materiales y métodos

2.3.1 Caracterización de la estructura del hábitat

Para caracterizar la estructura del hábitat en los sitios con y ganadería, se utilizó el método de

Point quadrat modificado para el Monte en 10 transectas por sitio (Passera et al. 1983; diseño

explicado en la sección Materiales y métodos generales- página 29).

2.3.2 Experimento de remoción de semillas

Tal como fue explicado en la sección de Introducción de la Tesis, se seleccionaron al azar

árboles adultos de P. flexuosa separados por una distancia mínima de 400 m, en el área

protegida y en un sitio con ganadería aledaño a la Reserva (Campo este, “El Doménico”,

Figura 1.6). Debajo de la copa de cada árbol, se colocaron 20 frutos de algarrobo que

contenían 15 semillas cada uno (n = 300 semillas totales por árbol). Durante un período de 48

horas en cada árbol, se monitoreó la remoción de las semillas y la identidad de las especies de

mamíferos removedores usando trampas cámara (Moultrie M-900i) colocadas en el árbol a

una altura de 1,50 m. El suministro de frutos enteros y el corto tiempo de exposición de estos


37

fue propuesto para prevenir la remoción de los frutos por hormigas (Campos C. obs. pers.). La

ubicación de las trampas cámara permitió no sólo identificar a las especies de animales, sino

también contar el número de frutos restantes después de que el animal dejara el lugar

(Grünewald et al. 2010). Como el número de semillas de los frutos de algarrobo puede ser

inferido considerando la forma externa del fruto (Figura 1.5), se utilizó el número de semillas

removidas por las especies y por los grupos funcionales de mamíferos como variable

respuesta en los modelos estadísticos (ver sección Análisis estadístico de los datos).

Para evaluar si la remoción de semillas por los mamíferos cambió en los dos

momentos diferentes durante el período de fructificación de P. flexuosa, se realizó el

experimento cuando los frutos se encuentran en el suelo bajo los árboles (de aquí en adelante

“inicio del período de fructificación”, marzo de 2015, 48 h por árbol) y al final del período de

fructificación cuando casi no hay frutos disponibles en el suelo (mayo de 2014, 48 h por

árbol). La producción de frutos de Prosopis es muy variable entre los individuos de una

población y entre años debido por ejemplo a la pérdida de flores por eventos de lluvia y viento

intensos (Dalmasso y Anconetani 1993; Álvarez y Villagra 2009). Particularmente desde el

año 2013 se ha observado un período de baja producción de frutos de la especie en la zona de

estudio (Campos C. obs. pers.).

Como el objetivo es comparar el efecto del uso de la tierra por ganadería en la

remoción de semillas por las especies de mamíferos silvestres, se excluyeron del análisis

estadístico los datos de los árboles en los cuales las semillas habían sido removidas por

animales domésticos (vaca y caballo) de los sitios con ganadería. Luego de haber excluido

estos datos, el número final de trampas cámara colocadas al inicio del período de

fructificación fue de 40 en el sitio protegido y 47 en el sitio con ganadería; y al final del

período fue de 20 para el sitio protegido y 17 en el sitio con ganadería.

2.3.3 Análisis estadístico de los datos

La comparación de las coberturas de vegetación, suelo desnudo y mantillo entre los sitios con

y sin ganadería se realizaron mediante el test no paramétrico de Wilcoxon. Este test permite la

comparación de dos muestras para datos que no cumplen con los supuestos de normalidad y

homocedasticidad de varianzas (Bauer 1972).


38

Aquellas especies con un efecto desconocido en la dispersión de semillas de

Prosopis (grupo "desconocido", ver Tabla 2.2) no fueron incluidas en el modelo debido a que

fueron detectadas por un número bajo de trampas cámara.

El número total de semillas removidas por cada especie de mamífero, agrupando las

visitas individuales de cada especie de frugívoro en cada uno de los árboles (variable

respuesta), se consideró como un estimador del componente cuantitativo de la efectividad en

la dispersión de semillas (Schupp et al. 2010, 2017). Las variables explicativas consideradas

en el modelo fueron: sitio (con dos niveles: con ganadería y sin ganadería), tiempo de

fructificación de P. flexuosa (con dos niveles: inicio y final) y grupo funcional [con tres

niveles: depredador de semillas (DS), almacenador de semillas (AS) y dispersor por

endozoocoria (DE)], y las interacciones entre las variables.

Para evaluar si la remoción de semillas por los mamíferos silvestres difirió entre los

sitios (pregunta 1), entre las diferentes etapas del período de fructificación de Prosopis

(pregunta 2) y entre los grupos funcionales de mamíferos en los dos sitios y durante las etapas

de fructificación (pregunta 3), se ajustó un modelo lineal generalizado (GLM) con una

estructura de errores de tipo Poisson (McCullagh y Nelder 1989). Debido a que se detectó una

mayor cantidad de ceros de lo esperado para una distribución Poisson, se construyó un

modelo mixto cero-inflado. Siguiendo la construcción y selección de modelos planteada por

Zuur et al. (2009), se obtuvieron y compararon los valores de AIC (Akaike Information

Criterion, Akaike 1981) de los modelos cero-inflado y cero-alterado (hurdle). Para modelos

anidados, aquellos con deltaAIC < 2 se consideran modelos similares (Burnham y Anderson

1998). Ambos tipos de modelos fueron construidos con distribución de errores de tipo Poisson

y distribución binomial negativa para corregir la sobredispersión de los datos. El modelo que

finalmente se seleccionó fue el cero-alterado con distribución binomial negativa (Zeileis et al.

2008; Zuur et al. 2009). Para incorporar el posible efecto de pseudoreplicación entre las

visitas de una especie de mamífero en cada árbol, la variable “árbol” fue incluida como factor

aleatorio en el modelo (Zuur et al. 2009).

Todos los análisis estadísticos y gráficos fueron realizados con el programa R 3.3.1

(R Development Team 2016). Se utilizaron la función wilcox.test del paquete stats para

realizar la prueba no paramétrica Wilcoxon y la función hurdle del paquete pscl para la

construcción del modelo cero-alterado (Zeileis et al. 2008).


39

2.4 Resultados

Las coberturas de suelo desnudo, mantillo y de los estratos medio y alto de vegetación

difirieron entre los sitios protegido y con ganadería. No se encontraron diferencias

significativas en la cobertura del estrato bajo de vegetación entre los sitios (Tabla 2.1).

Durante las 280 noches-trampas cámara (200 para el comienzo y 80 para el final del

período de fructificación), el 65,4% (n= 24.315) del total de las semillas ofrecidas (n= 37.200)

fue removido en ambos sitios únicamente por especies de mamíferos. Se registraron diez

especies diferentes de animales, siendo G. griseoflavus, M. australis y L. griseus las especies

registradas al menos una vez por el mayor número de trampas cámara (Tabla 2.2; Anexo 1).

Los animales domésticos (resultados proporcionados sólo con fines informativos) removieron

semillas de Prosopis de 16 árboles en total (Tabla 2.2); mientras que las vacas fueron

registradas al inicio y al final del período de fructificación (26,54 ± 8,4 y 21,75 ± 15,83,

respectivamente), los caballos fueron registrados solamente al inicio de la estación de

fructificación (13,08 ± 7,27).

Con respecto a la primera pregunta del trabajo, el 69, 5% de las semillas ofrecidas

fueron removidas en el sitio con ganadería y el 61% en el sitio sin ganadería. Considerando

todas las especies de mamíferos frugívoros, no se encontraron diferencias en el número total

de semillas removidas entre los sitios (z= -1,88; p= 0,5; Tabla 2.3). De acuerdo a las épocas

de fructificación, el 64, 25% de las semillas ofrecidas fueron removidas al inicio del período

de fructificación y el 67% al final del período. No se encontraron diferencias estadísticamente

significativas en el número total de semillas removidas entre los períodos de fructificación (z=

-1,91; p= 0,5; Tabla 2.3).

Sin embargo, el número de semillas de Prosopis removidas por los diferentes grupos

funcionales de mamíferos fue diferente entre los sitios y los períodos de fructificación (Tabla

2.3). Los grupos de depredadores y almacenadores de semillas removieron más semillas que

los dispersores por endozoocoria (Tablas 2.3 y 2.4; Figura 2.1). Considerando sólo los grupos

con mayor remoción de semillas, el número total de semillas removidas por las especies

depredadoras de semillas fue mayor al final del período y en el sitio sin ganadería. Mientras

que, el número total de semillas removidas por el almacenador de semillas fue mayor durante

el inicio del período de fructificación y en el sitio con ganadería (Tabla 2.3; Figura 2.1).


40

Tabla 2.1. Número medio ± EE (error estándar) y comparación (Test de Wilcoxon) de las coberturas

de vegetación, mantillo y proporción de suelo desnudo en los sitios con ganadería y sin ganadería.

Variable de

hábitat Sitio con Ganadería Sitio Sin ganadería Test de Wilcoxon

Suelo desnudo 0,43 ± 0,02 0,21 ± 0,01 W = 609500, p < 0,0001

Mantillo 0,57 ± 0,02 0,79 ± 0,01 W = 390500, p < 0,0001

Estrato bajo 0, 28 ± 0,01 0,32 ± 0,01 W = 483000, p = 0.09

Estrato medio 0,21 ± 0,01 0,40 ± 0,02 W = 408000, p < 0,0001

Estrato alto 0,43 ± 0,02 0,26 ± 0,01 W = 583500, p < 0,0001

Tabla 2.2. Listado de especies de mamíferos que removieron semillas de Prosopis y número de

trampas cámara en las que se observó cada especie al menos una vez en los sitios con ganadería y sin

ganadería durante el inicio y el final del período de fructificación. Los grupos funcionales (GF) son:

DS (depredador de semillas), D ("desconocido"), DE (dispersor por endozoocoria) y AS (almacenador

de semillas).

Especies GF

Número de

trampas

cámara

Con ganadería Sin ganadería

Inicio Final Inicio Final

Akodon dolores DS 1 0 0 0 1

Chaetophractus vellerosus D 7 5 0 2 0

Conepatus chinga D 1 0 0 1 0

Ctenomys mendocinus D 1 0 0 1 0

Dolichotis patagonum DE 6 4 0 2 0

Graomys griseoflavus DS 64 16 11 21 16

Lycalopex griseus DE 24 11 6 0 7

Microcavia australis AS 52 27 6 16 3

Vaca DE 13 10 3 - -

Caballo DE 3 3 0 - -


41

Tabla 2.3. Resultados del modelo cero-alterado de semillas removidas por sitio (con ganadería y sin

ganadería), durante el período de fructificación de Prosopis (inicio y final), por diferentes grupos

funcionales (GF) de mamíferos silvestres terrestres (DS: depredador de semillas, DE: dispersor por

endozoocoria, y AS: almacenador de semillas) y las interacciones entre las variables. EE= error

estándar.

Modelo ajustado Coeficiente Estimador EE Valor z Valor p

GF*tiempo + GF*sitio

Intercepto 5.46 0.16 32.19 <0.001

Con Ganadería -0.37 0.19 -1.88 0.05

Inicio -0.37 0.19 -1.91 0.05

DE -0.65 0.36 -1.80 0.07

AS -0.69 0.34 -1.97 0.04

DE: inicio 0.35 0.37 0.94 0.34

AS: inicio 1.87 0.55 3.37 0.0007

DS: final 0.67 0.35 1.92 0.04

DE: con ganadería 0.69 0.37 1.88 0.05

AS: con ganadería 0.78 0.29 2.64 0.008

DS: Sin ganadería 0.79 0.29 2.64 0.008

Tabla 2.4. Número medio ± EE de las semillas removidas y del número de visitas a los árboles de cada

especie de mamífero; y número medio ± EE de las semillas removidas en ambos sitios (con ganadería

y sin ganadería) y en los dos momentos (inicio y final) durante el período de fructificación de

Prosopis. Los grupos funcionales (GF) son= DS (depredador de semillas), AS (almacenador de

semillas), DE (dispersor por endozoocoria) y D (“desconocido”).

GF Especies SSemillas removidas No.total de

visitas

Con Ganadería Sin ganadería

Inicio Final Inicio Final

DS Graomys griseoflavus 14.42 ± 1.84 2.84 ± 0.39 7.32 ± 1.77 15.65 ± 3.8 21 ± 5 22 ± 3

Akodon dolores 0.11 0.01 0 0 0 0.75

AS Microcavia australis 18.08 ± 2.56 1.61 ± 0.23 24 ± 4 10.7 ± 4.7 20 ± 5 3.34 ± 1.9

DE

Lycalopex griseus 14.59 ± 3.35 0.32 ± 0.07 16 ± 5.5 26.5 ± 10 8 ± 4 12 ± 7

Dolichotis patagonum 2.68 ± 1.16 0.09 ± 0.04 4.25 ± 2.27 0 3 ± 2 0

D

Chaetophractus

vellerosus 2.41 ± 1.13 0.06 ± 0.03 3.38 ± 1.71 0 3.38 ± 3 0

Conepatus chinga 0.32 0.01 0 0 1.13 0 Ctenomys mendocinus 0.32 0.01 0 0 1.13 0


42

Figura 2.1. Box-plot de semillas removidas por los grupos funcionales de mamíferos en los sitios con

ganadería y sin ganadería durante (a) el inicio y (b) el final del período de fructificación de Prosopis.

Los grupos funcionales son: DE (dispersor por endozoocoria), AS (almacenador de semillas) y DS

(depredador de semillas). Las siluetas de los animales incluidas en la figura son a modo ilustrativo de

las especies que conforman los grupos funcionales.


43

2.5 Discusión

Las áreas protegidas y excluidas del ganado han servido como modelos útiles para evaluar los

efectos del pastoreo y la recuperación de los sistemas naturales al pastoreo excesivo (Gardner

1950). En el área de estudio de esta Tesis (Reserva MaB Ñacuñán), la estrategia que se adoptó

para conservar al bosque de Prosopis de la actividad ganadera, de la extracción de leña y de la

caza de animales para subsistencia, fue delimitándola mediante alambrado (Roig 1971).

Específicamente y considerando las predicciones planteadas, se esperaba una mayor remoción

total de semillas por mamíferos nativos en el sitio sin ganadería y al final del período de

fructificación. Sin embargo, aunque no se detectaron diferencias en la remoción total de

semillas entre los sitios ni entre los períodos considerados, se encontraron diferencias en el

número de semillas removidas por los distintos grupos funcionales de mamíferos silvestres de

acuerdo a los períodos estudiados y a los sitios bajo diferentes usos de la tierra.

Comparando la metodología utilizada en este trabajo con la de estudios previos en

los cuales se estimaban indirectamente las remociones de semillas de Prosopis a través de

experimentos de exclusión que permitían o no el acceso de los animales de acuerdo al tamaño

corporal (por ejemplo, Villagra et al. 2002; Campos et al. 2007), el uso de trampas cámara

permitió claramente identificar a las especies de mamíferos que removieron los frutos,

determinar el número de visitas a los árboles y también estimar el número de semillas de

Prosopis removido por cada especie. Como resultado, se encontró que las especies registradas

por el mayor número de trampas cámara (G. griseoflavus, M. australis y L. griseus, Tabla 2.2)

son las que presentan el mayor número de visitas a los árboles y también las que removieron

la mayor cantidad de semillas (Tabla 2.4). Las especies de mamíferos con una contribución

"desconocida" en la dispersión de semillas de Prosopis fueron registradas por un menor

número de cámaras que las especies de tamaño corporal pequeño (<100 g) y que las de

tamaño mediano. Los animales de tamaño grande (vacas y caballos) fueron registrados por un

número menor de trampas cámara que las especies de mamíferos pequeñas y medianas.

Probablemente, si se utilizara un diseño experimental diferente, por ejemplo, dejando las

trampas cámara activas durante un período de tiempo más prolongado y colocándolas en el

suelo (en posición horizontal) debajo de la copa de los árboles en un año con alta producción

de frutos de Prosopis, la estimación de la remoción de semillas por el ganado doméstico y por

los animales silvestres de tamaño mediano aumentaría (ver por ejemplo, Galetti et al. 2015b).

Sin embargo, también es posible que las trampas cámara instaladas debajo de los árboles


44

fallen en detectar la remoción de semillas por los roedores de tamaño corporal pequeño, los

cuales son los principales removedores de semillas de Prosopis.

El papel de los roedores como responsables de una alta remoción de semillas ha sido

previamente reportado en los Neotrópicos (Sánchez-Cordero y Martínez-Gallardo 1998; Iob y

Vieira 2008). También se conoce que, en las tierras secas del mundo, los invertebrados y los

roedores son los principales grupos removedores de semillas que actúan como depredadores o

dispersores de semillas (Abramsky 1983; Linzey y Washok 2000; Marone et al. 2000; Kelt et

al. 2004). En concordancia con los estudios previos, en este trabajo se encontró que los

principales grupos funcionales de mamíferos que remueven semillas de Prosopis son

roedores: dos especies de sigmodontinos (depredadores de semillas, G. griseoflavus y A.

dolores) y una especie de roedor histricognato (almacenador de semillas, M. australis). La

remoción de semillas por los mamíferos de tamaño mediano (L. griseus y D. patagonum) fue

menor que la de los roedores. Debido a que el objetivo de este trabajo era evaluar la remoción

de semillas por mamíferos silvestres terrestres, el diseño del experimento (es decir, ofrecer

frutos enteros en lugar de semillas solas, y con un tiempo de exposición de 48 h) permitió

evitar la remoción de semillas por hormigas, un grupo que incluye algunas especies (A.

lobicornis, A. striatus y P. bergi) capaces de transportar semillas de Prosopis en el Monte

Central (Milesi y López de Casenave 2004).

Los dispersores por endozoocoria tales como L. griseus y D. patagonum desempeñan

un papel activo en la dispersión de semillas de Prosopis (Campos y Ojeda 1997; Campos et

al. 2008). Sin embargo, ninguna de estas especies es un frugívoro estricto o depende

exclusivamente de los frutos de Prosopis en su alimentación. Siguiendo con los

requerimientos de hábitat de estas especies (hábitats abiertos; Jiménez et al. 2008; Rodríguez

2009), y a pesar de que la remoción de semillas por estos mamíferos no fue significativamente

diferente entre los sitios en el presente estudio, se encontró una tendencia hacia un mayor

número de árboles visitados (Tabla 2.2) y de semillas removidas (Tabla 2.3), particularmente

por L. griseus, en el sitio con ganadería. Esta tendencia indica una mayor actividad de estas

especies nativas en un área donde podrían verse más expuestas a riesgos derivados de las

actividades humanas, por ejemplo, aumentando su vulnerabilidad a la presión de caza debido

a su competencia por alimento con el ganado (Campos et al. 2001; Tabeni et al. 2013). Por

otro lado, probablemente el bajo número de semillas removidas por D. patagonum en este

estudio también pueda explicarse por una menor capacidad de detección de los frutos


45

ofrecidos en un corto tiempo de exposición (48 h) para estas especies de mamíferos medianos

en comparación con la de los roedores pequeños.

Durante el inicio del período de fructificación de Prosopis, las especies depredadoras

de semillas (G. griseoflavus y A. dolores) en el sitio sin ganadería y la especie que actúa como

acumuladora de semillas (M. australis) en el sitio con ganadería fueron los principales grupos

removedores de semillas. Siguiendo las predicciones planteadas, estos resultados podrían

estar relacionados a los requisitos de hábitat de las especies. Estudios previos han demostrado

que el pastoreo por grandes herbívoros provoca modificaciones del hábitat como la alteración

de la biomasa y de la estructura de la vegetación con los consecuentes efectos sobre las

poblaciones de mamíferos (Jones 2000; Flowerdew y Ellwood 2001; Foster et al. 2014). En el

Monte Central, el principal depredador de semillas G. griseoflavus evita los hábitats abiertos

y se asocia con parches de vegetación complejos en sitios con y sin pastoreo (Tabeni et al.

2007; Campos et al. 2016). Por su parte, A. dolores, se asocia a ambientes con alta densidad

de gramíneas en el sitio no pastoreado (Tabeni y Ojeda 2005; Corbalán 2006). Por el

contrario, M. australis, ocupa principalmente hábitats bajo pastoreo donde la estructura

vegetal le permite construir sus colonias bajo las plantas con una estructura de tipo “paragua”

(Tognelli et al. 1995). Los resultados aquí presentados también evidencian diferencias en la

estructura del hábitat entre los sitios con diferente uso de la tierra, registrándose por ejemplo

más cobertura de suelo sin vegetación (es decir zonas más abiertas) en el sitio con ganadería

comparado al área sin ganadería.

A pesar del número diferente de árboles incluidos en el experimento en ambos

períodos de fructificación considerados, al final del período el depredador de semillas fue el

grupo que removió el mayor número de semillas. Esto podría estar relacionado con el

aumento estacional en la abundancia poblacional de G. griseoflavus durante el otoño (Ojeda

1989; Corbalán y Ojeda 2004). Como una ventaja desde el punto de vista de las semillas, el

momento en el que ocurre la caída máxima de frutos de Prosopis (verano) no coincide con el

momento en que la población de su principal depredador de semillas es naturalmente más

abundante (otoño). Por otro lado, un aspecto futuro a evaluar es la posible segregación

temporal en la remoción de los frutos por parte de las diferentes especies de mamíferos

silvestres en relación a su tamaño corporal (por ejemplo, animales de mayor tamaño corporal

podrían acceder antes a los frutos que los animales de menor tamaño).

Es importante destacar que los resultados de este trabajo representan una temporada de

producción baja de frutos de P. flexuosa, considerando la alta variabilidad interanual en el


46

tamaño de cosecha de esta especie de árbol (Dalmasso y Anconetani 1993). Sin embargo, la

dinámica de la remoción de semillas por mamíferos descripta aquí podría variar en un año con

mayor disponibilidad de frutos. En ese caso, los mamíferos podrían verse saciados ante una

mayor oferta de frutos (Kelly y Sork 2002), situación que no fue encontrada en este trabajo.

Futuras investigaciones en un año con mayor producción de frutos de Prosopis ayudarían a

explicar la remoción de sus semillas en el contexto ecológico de mayor disponibilidad de

frutos.

En resumen, las especies depredadoras de semillas removieron más cantidad de

semillas en comparación a otras especies en el sitio sin ganadería y al final del período de

fructificación, mientras que la especie que actúa como almacenadora de semillas removió más

semillas en el sitio con ganadería y al inicio del período de fructificación. Por un lado, la

exclusión de casi 50 años de los grandes herbívoros dentro del área protegida parece haber

generado microhábitats más adecuados para los depredadores de semillas y causado la

expulsión de mamíferos de tamaño mediano (Tabeni et al. 2013). Por otro lado, el pastoreo

por ganado doméstico podría beneficiar la remoción de semillas por especies acumuladoras

(Campos et al. 2017) y por mamíferos dispersores por endozoocoria. Sin embargo, un menor

porcentaje de supervivencia de plántulas de Prosopis ha sido reportado en el área con

ganadería en comparación al área protegida, probablemente debido al efecto del pisoteo por el

ganado (Campos et al. 2011; Aschero et al. 2016). Como un primer abordaje en la remoción

de semillas por mamíferos utilizando trampas cámara en el Monte Central, y desde la

perspectiva de la planta (visión fitocéntrica), una sugerencia posible para aplicar en estos

sitios sería mantener, en el área protegida, heterogeneidad de hábitats que aseguren la

presencia de especies animales que desempeñan diferentes funciones (Campos et al. 2016),

principalmente aumentando los hábitats requeridos por los dispersores de semillas. Esto

podría implementarse como una estrategia de restauración activa en la Reserva, simulando la

actividad de pastoreo de los herbívoros de gran porte, o, mediante la incorporación estacional

de ganado. Finalmente, sería interesante evaluar en futuras investigaciones el destino de las

semillas de Prosopis una vez que los frutos hayan sido removidos (componente cualitativo de

la dispersión de semillas; Schupp et al. 2010), y estudiar la calidad de los sitios donde las

semillas son depositadas para su germinación y el establecimiento de las plántulas (eficiencia

de los dispersores; Bustamante et al. 1992; Schupp 1995).

M. Florencia Miguel, Tesis Doctoral Interacción planta-frugívoros desde los bordes

47

Capítulo III

Interacciones planta-frugívoros entre bosques protegidos y

pastoreados*

* Miguel M. F., Tabeni S., Cona M. I. y Campos C. M. (2017). Secondary seed dispersal by

mammals between protected and grazed semiarid woodland. Forest, Ecology and

Management, doi: 10.1016/j.foreco.2018.03.056.

* Tabeni S., Miguel M. F., Campos C. M., y Cona M. I. (2017). Small mammal abundance

and seed predation across boundaries in a restored-grazed woodland interface. Restoration

Ecology, doi: 10.1111/rec.12600.


48

3.1 Resumen

La continuidad espacial de los hábitats contribuye a mantener los procesos ecológicos en

paisajes modificados por actividades antrópicas. Los límites entre parches bajo diferente

manejo pueden afectar las interacciones entre especies, como la dispersión de semillas, la cual

es un proceso clave en los ecosistemas debido a que contribuye al reclutamiento de nuevas

plantas. En este capítulo se evalúa la abundancia de roedores pequeños que actúan como

depredadores de semillas y las interacciones entre plantas y frugívoros basado en un diseño

experimental de diferentes distancias desde los bordes y hacia el interior de un área protegida

y campos con ganadería. La abundancia de los roedores fue estimada mediante el uso de

trampas de captura viva (Sherman) y las interacciones de frugivoría mediante trampas cámara.

Se encontró que la abundancia de mamíferos pequeños, así como el número de visitas y de

frutos removidos por los animales difieren entre las clases de distancia y entre las especies de

mamíferos. Además, la cobertura de las variables de hábitat fue diferente de acuerdo a las

distancias al borde. Por otro lado, las interacciones con especies animales dispersoras de

semillas fueron más frecuentes en distancias más cercanas a los bordes y desde los bordes

hacia los campos con ganadería. Por el contrario, las interacciones con especies depredadoras

de semillas fueron más frecuentes en distancias más alejadas de los bordes y hacia ambas

áreas, siguiendo su patrón de abundancia. Los resultados obtenidos sugieren que los

dispersores de semillas podrían estar conectando sitios a diferentes escalas espaciales según

las diferencias específicas de tamaño corporal y su capacidad de movimiento. El estudio de

los límites entre parches de hábitat con un enfoque funcional contribuye a evaluar, por un

lado, la sensibilidad de las especies a los bordes y, por el otro, su efecto sobre funciones

ecológicas claves entre áreas protegidas y tierras circundantes bajo manejo antrópico.


49

3.2 Introducción

Los cambios en los usos de la tierra y sus efectos sobre los ecosistemas se han convertido en

problemas desafiantes dentro del contexto de cambio ambiental global (Mayer et al. 2016).

Actualmente, y debido a la expansión e intensificación en el uso de la tierra, las áreas

protegidas quedan inmersas en paisajes antrópicamente modificados (Hansen y DeFries

2007). En particular, los bosques de tierras secas alrededor del mundo han sufrido

modificaciones antrópicas relacionadas principalmente con la agricultura intensiva, el

pastoreo por ganado doméstico y la tala de árboles (Fischer y Lyndenmayer 2007; Solé 2007).

En este contexto, el establecimiento de reservas naturales se ha constituido como una

estrategia efectiva para la conservación de los recursos forestales (Hobbs y Cramer 2008),

aunque sus límites no hayan sido especialmente diseñados para permitir el flujo de nutrientes,

recursos y organismos a través del paisaje (DeFries et al. 2007). Así, la delimitación de las

áreas protegidas con alambrado ha sido la estrategia más aplicada en las tierras secas para

conservar a las poblaciones y para evitar cualquier interacción con los agentes de perturbación

que ocurren por fuera de los límites de las áreas protegidas (Durant et al. 2015). Debido a que

los bordes imponen cambios en la estructura del hábitat, la transición de las variables

ecológicas entre los parches puede ser gradual o abrupta dependiendo del contraste de esas

características entre las áreas (por ejemplo, la estructura de plantas entre sitios diferentes;

Cadenasso et al. 2003; López-Barrera et al. 2007). Sin embargo, las consecuencias de esa

discontinuidad espacial (debido a la delimitación de los bordes) en la conservación de las

especies y en las funciones de los ecosistemas siguen siendo escasamente exploradas (Hansen

y DeFries 2007).

Los sitios bajo diferentes prácticas de uso de la tierra están limitados por bordes (es

decir, zonas de contacto entre áreas espacialmente heterogéneas; Cadenasso et al. 2003) que

pueden afectar a las interacciones entre especies, tales como la dispersión y la depredación de

semillas (Cadenasso et al. 2003; López-Barrera et al. 2007). La dispersión de semillas es un

proceso ecológico muy importante ya que es la única forma por la que las especies de plantas

logran moverse en respuesta a cambios ambientales (Howe 2016). Durante el movimiento de

un hábitat a otro, los animales pueden conectar diferentes parches transportando semillas

(Cadenasso et al. 2003; Lundberg y Moberg 2003). En particular, la dispersión de semillas

mediada por animales es una interacción de tipo mutualista que puede verse afectada por la

fragmentación y las alteraciones en el paisaje, afectando en última instancia al reclutamiento


50

de nuevas plantas (Cordeiro y Howe 2003; Galetti et al. 2006). Se ha propuesto que las

actividades antrópicas pueden afectar a la dispersión de semillas al alterar el número de visitas

a las plantas con frutos, el número de frutos o semillas removidas y la distancia a la que las

semillas son dispersadas (Markl et al. 2012).

Las visitas a las plantas con frutos y la remoción de frutos por parte de los animales

son componentes de la Etapa de Dispersión o etapa de Interacción de la dispersión de semillas

(Jordano y Schupp 2000; Schupp et al. 2017). Diferentes factores ecológicos influyen en la

interacción entre plantas y frugívoros, tales como la estructura del hábitat, el vecindario

circundante y el tamaño de cosecha (Jordano y Schupp 2000; Carlo 2005; Blendinger y

Villegas 2011). Específicamente, los bordes pueden constituir barreras para los animales que

transportan semillas, dependiendo de la naturaleza de los límites y de las características de las

especies (como el tamaño corporal; Lidicker y Peterson 1999; Fahrig 2007). Por ejemplo,

algunos bordes con poca cobertura vegetal pueden facilitar la ocupación por animales

dispersores de semillas (por ejemplo, zorros y aves) promoviendo así la dispersión de las

plantas (López-Bao y González-Varo 2011; Suárez-Esteban et al. 2013), mientras que bordes

con una elevada cobertura vegetal y con una estructura compleja de vegetación (como por

ejemplo los bordes de cultivos) pueden facilitar una mayor abundancia de roedores pequeños

en comparación con el interior de los sitios (Hodara y Busch 2006; Gómez et al. 2011),

aumentando así la depredación de semillas (Kollmann y Buschor 2002; Jacob et al. 2006;

Baraibar et al. 2009).

En este capítulo se evaluarán dos variables de conectividad de un paisaje: la

abundancia de mamíferos pequeños (<100 g; Cooney et al. 2015) y el proceso de dispersión

de semillas (Cadenasso et al. 2003) de P. flexuosa mediado por animales desde el borde entre

un área protegida y campos con ganadería adyacentes. Prosopis flexuosa es el árbol

dominante en la comunidad del “algarrobal” y es una especie clave ya que modifica las

propiedades del suelo (por ejemplo, se ha descripto una mayor concentración de materia

orgánica y nitrógeno en el suelo debajo de la copa de los árboles que entre árboles; Rossi y

Villagra 2003) y mantiene importantes interacciones ecológicas con especies de animales

(como por ejemplo, polinización, depredación y dispersión de semillas; Aschero y Vázquez

2009; Campos y Velez 2015).

Utilizando un diseño experimental replicado combinando diferentes distancias, se

analizaron los cambios en abundancia de mamíferos pequeños (<100 g) y la variación en la

remoción de frutos y en las visitas a los árboles (como componentes de la Etapa de Dispersión


51

o etapa de Interacción de la dispersión de semillas; Jordano y Schupp 2000; Schupp et al.

2017) por las especies de frugívoros en relación con las distancias desde el borde entre un

área protegida y campos con ganadería y hacia el interior de los sitios. La abundancia de

mamíferos pequeños fue incorporada como una variable ecológica indicadora de cambios en

el hábitat asociados a los bordes entre sitios bajo diferente manejo antrópico (Cooney et al.

2015), considerando que los roedores de tamaño pequeño son sensibles a los cambios

ambientales a nivel de microhábitat (Tabeni et al. 2007). Debido a cuestiones logísticas de

captura de animales, solamente se estimó la abundancia de las especies pequeñas del

ensamble de animales frugívoros de Prosopis y no del resto de los mamíferos, aunque, las

visitas de los frugívoros a las plantas (la frecuencia de la interacción) es considerado como un

indicador de la abundancia de las poblaciones (Schupp et al. 2010).

El objetivo general de este capítulo de Tesis es analizar el efecto de los cambios de

hábitat asociados a los límites entre un área protegida y campos con ganadería circundantes

sobre la abundancia de mamíferos pequeños y sobre la Etapa de Interacción de la dispersión

de semillas de P. flexuosa. Las preguntas abordadas en este capítulo son: los límites entre el

área protegida y los campos con ganadería ¿están caracterizados por cambios en coberturas de

hábitat?, si esto es así, ¿influyen los cambios en coberturas de hábitat en las interacciones

planta-frugívoro? y, ¿existe algún patrón claro de remoción de frutos y de visitas de animales

dispersores o depredadores de semillas desde los límites y hacia el interior de los sitios? Los

objetivos específicos del capítulo son: caracterizar y comparar la estructura del hábitat a

través de una serie de distancias desde el borde; comparar la ocurrencia y la abundancia de

especies de mamíferos pequeños en las diferentes distancias desde el borde; cuantificar el

número de frutos removidos y el número de visitas a los árboles por las especies de

mamíferos y, finalmente, comparar el número de frutos removidos y el número de visitas a los

árboles entre las diferentes distancias de borde estudiadas.

La hipótesis general del capítulo es que el borde entre el área protegida y los campos

con ganadería está asociado a cambios en la cobertura del hábitat que son percibidos en forma

diferente por los animales silvestres, lo cual afecta a su abundancia y a las interacciones de

tipo planta-frugívoros. En consecuencia, la contribución potencial de los animales silvestres

como conectores del área protegida y de los sitios pastoreados dependerá del uso de hábitat y

del rol funcional de las especies en la dispersión de semillas de Prosopis (es decir, si son

dispersores o depredadores de semillas).


52


3.3.1 Diseño experimental: trampas Sherman y trampas cámara

Los límites entre el área protegida (Reserva MaB Ñacuñán) y los sitios con ganadería

circundantes corresponden a caminos abiertos y no pavimentados a los cuales se los mantiene

sin vegetación debido a que funcionan como “estructuras cortafuego” (ancho medio de 9 m).

En estas zonas de límites entre sitios bajo diferentes manejos se seleccionaron seis

localizaciones diferentes (Figura 3.1). En cada localización, separadas por una distancia

mínima de 1 km, se estableció una transecta lineal perpendicular a los límites, que consistió

en seis distancias diferentes desde el borde y hacia el interior de las áreas. A lo largo de cada

transecta, tres distancias fueron delimitadas dentro del área protegida y tres dentro de los

campos ganaderos (0m, 100m y 300m, n estaciones totales = 36, Figura 3.2). El experimento

incluyendo un diseño pareado de trampas de captura viva y trampas cámara se realizó en dos

momentos, durante abril de 2015 y abril de 2016, después de que ocurre la caída de los frutos

de Prosopis.

En cada una de las distancias se seleccionó un árbol adulto focal de P. flexuosa a

partir del cual se delimitó una línea de trampeo que comprendía 25 trampas en intervalos de

10 m paralela al borde entre el área protegida y los campos con ganadería (Figura 3.2). Una

línea de trampeo de 250 m es consistente con el área de uso de algunas especies de roedores

pequeños en el sitio (30 m de diámetro; Spirito 2015). La abundancia de los mamíferos

pequeños fue estimada por un total de 900 trampas de captura viva tipo Sherman (25 trampas

por línea de trampeo por 36 estaciones de trampeo) desde el borde y hacia el interior de los

sitios. Las trampas fueron cebadas con avena y aceite vegetal y permanecieron abiertas

durante la noche por un período de cuatro días consecutivos, completando un total de 3.600

noches-trampa para los dos años de trampeo. Las trampas fueron revisadas en la mañana (por

cuatro días consecutivos durante los dos períodos de muestreo) y los animales capturados

fueron marcados e identificados a nivel de especie antes de ser liberados en el mismo lugar

donde habían sido capturados. El marcado de los individuos consistió en el corte de falanges

para permitir la identificación de los individuos en las posibles recapturas (Blair 1941; Powell

y Proulx 2003). Con lo cual se pudo determinar claramente qué individuos habían sido

previamente capturados en cada una de las distancias de borde evaluadas y de qué sitio

provenían (es decir, del área protegida y/o campos con ganadería).


53

Sobre el árbol adulto focal seleccionado previamente en cada una de las distancias,

se colocó una trampa cámara (Moultrie M-990i) para identificar las especies de animales que

visitaban el árbol y removían los frutos. Bajo la copa del árbol focal, se colocó un grupo de 20

frutos maduros de Prosopis. Las estaciones fueron chequeadas todos los días (por cuatro días

consecutivos durante los dos períodos de muestreo) y, cuando se detectaba que los animales

habían consumido todos los frutos (para poder identificar árboles y distancias en los que la

remoción de frutos puede ocurrir a tasas diferentes), se ofrecía un nuevo grupo de 20 frutos

(de aquí en adelante, evento de reposición de frutos). El número total de trampas cámara

utilizadas fue de 36 y el esfuerzo de noches- trampas cámara fue de 144 (36 trampas cámara

por 4 noches- trampas cámara). Cada cámara estuvo activa durante cuatro noches y días

consecutivos (96 h) durante los dos períodos de muestreo, totalizando 3.456 horas de

operación (36 trampas cámara por 96 h por cámara).

Todas las trampas cámara fueron configuradas en modo de “detección de

movimiento", tomando tres fotografías consecutivas una vez que se haya activado por

movimiento. Se estableció el tiempo entre los tres disparos de 30 s y con alta sensibilidad de

captura para detectar especies de mamíferos pequeños. Las cámaras se colocaron

aproximadamente a 1,5 m sobre el suelo. Las especies de animales fueron identificadas por el

color del pelaje, la longitud de la cola y del cuerpo y otras características específicas (Ojeda

1989; Braun y Ojeda 2000; Giannoni et al. 2001; Tognelli et al. 2001).


54

Figura 3.1. Imagen satelital mostrando la ubicación de las seis localizaciones donde fueron delimitadas

las transectas (puntos amarillos) perpendiculares a los bordes entre el área protegida (Reserva MaB

Ñacuñán) y los campos con ganadería circundantes. Imagen satelital obtenida de Google Maps.


55

Figura 3.2. Diseño de muestreo desde los bordes entre el área protegida y los campos con ganadería

aledaños. (a) Esquema que representa las distancias desde los bordes abiertos no pavimentados

(límites) y hacia el interior de las áreas (0 m, 100 m y 300 m; n de repeticiones= 6, n estaciones

totales= 36). (b) Diagrama mostrando la ubicación de las estaciones de muestreo, trampas cámara

sobre árboles focales de Prosopis (siluetas de árboles) y trampas de captura viva (rectángulos grises;

25 trampas por distancia en intervalos de 10 m) en cada distancia considerada (0 m, 100 m y 300 m)

desde el borde y hacia el interior de las áreas.

3.3.2 Estructura del hábitat

Para describir la estructura del hábitat en cada distancia a través del borde entre el área

protegida y los campos con ganadería, se utilizaron 25 cuadrados de 4 m2 (n= 900)


56

coincidentes con las trampas de captura viva. Los cuadrados se ubicaron cada 10 m, a partir

de cada árbol focal de Prosopis, y a lo largo de una transecta lineal de 250 m de longitud

perpendicular a la transecta de distancias (número de transectas totales = 36). Dentro de cada

cuadrado, se cuantificó la cobertura de árboles, arbustos, gramíneas, mantillo y suelo desnudo.

Se estimó la proporción de cada tipo de cobertura dividiéndola por la suma de la cobertura

total registrada en cada cuadrado.


Para describir la estructura de la vegetación a través del límite entre los sitios protegidos y con

ganadería (Cadenasso y Pickett 2000; Kollmann y Buschor 2002), se utilizó la prueba no

paramétrica de Mann-Whitney para comparar la cobertura de las variables de hábitat entre los

usos de la tierra (área protegida y campos con ganadería) y la prueba de Kruskal-Wallis, con

la prueba post-hoc de Wilcox con corrección de Holm (p <0,05), para comparar la cobertura

de las variables de hábitat entre las distancias dentro de cada uno de los usos de la tierra y

entre las clases de distancia a lo largo del borde (Zar 1996).

Se analizó si la abundancia total de mamíferos pequeños y el número de visitas y de

frutos removidos variaban con las diferentes distancias desde el borde y hacia el interior de

los sitios. Debido a que las variables respuesta de los modelos corresponden a conteos (tanto

de abundancia como de interacción), se realizaron modelos mixtos cero-inflados con

estructura de distribución de errores de tipo Poisson (Zeileis et al. 2008; Zuur et al. 2009). El

signo de los parámetros con efectos significativos se utilizó para interpretar los resultados

(McCulloch y Searle 2001; Bolker et al. 2009).

Por un lado, para examinar si la abundancia total de mamíferos variaba con la

distancia y con las diferentes variables locales de hábitat, se construyó un modelo

considerando los tipos de usos de la tierra (con dos niveles: área protegida y campos con

ganadería), distancias (con tres niveles: 0 m, 100 m y 300 m) y todas las variables de hábitat

(coberturas de árboles, arbustos, gramíneas, suelo desnudo y mantillo) como variables

explicativas. Se construyeron modelos con diferentes combinaciones de variables de hábitat y

se seleccionó el modelo con el menor valor de AIC (Akaike Information Criterion, Akaike

1981). Antes de ajustar los modelos, se comprobó la colinealidad entre las variables de hábitat

y como ninguno de los pares de correlación obtenidos tenían una magnitud mayor a ± 0.5

(Booth et al. 1994; Zar 1996), todas las variables fueron incluidas en el modelo. Debido a la


57

estructura jerárquica del diseño experimental, se construyeron modelos mixtos anidando las

líneas de trampeo en las distancias y las trampas en las líneas de trampeo (McCulloch y Searle

2001). Para la especie de roedor generalista y más abundante, Graomys griseoflavus, se

construyeron modelos separados, evaluando los efectos de la distancia y las variables de

hábitat en su abundancia.

Por otro lado, se ajustaron modelos mixtos para comparar tanto el número de frutos

de Prosopis removidos como el número de visitas a los árboles por las especies de mamíferos

(variables respuesta) entre las distancias a través del borde. Las variables explicativas

utilizadas en los modelos fueron: distancia desde el borde y especies de mamíferos (con

cuatro niveles, Microcavia australis, Lycalopex griseus, Graomys griseoflavus y Akodon

dolores). También se analizó la interacción entre la distancia y las especies de mamíferos.

Para representar la estructura jerárquica del diseño de muestreo, se construyeron los modelos

mixtos anidando las réplicas de las trampas cámara en las diferentes distancias y los eventos

de reposición de frutos en las réplicas de trampas cámara (McCullogh y Searle 2001). Se

confeccionaron modelos mixtos cero-inflados para cada una de las cuatro especies que

removieron el mayor número de frutos y que presentaron el mayor número de visitas a los

árboles. Debido al bajo tamaño de las muestras no se ajustaron modelos separados para las

otras especies de fugívoros registradas en las trampas cámara (ver Tabla 3.4).

Para comparar el número de frutos removidos por las cuatro especies de mamíferos,

se construyeron modelos estadísticos separados utilizando como variables explicativas las

distancias desde el borde y las variables de hábitat (cobertura de árboles, arbustos, gramíneas

y suelo desnudo expresados como proporciones). Para la construcción de estos modelos se

comprobó la colinealidad entre las variables de hábitats, y no fueron incluidos en los modelos

aquellos pares de correlación con una magnitud mayor a ± 0.5 (Booth et al. 1994; Zar 1996).

Todos los análisis y gráficos se realizaron utilizando el programa R, v. 3.2.5 y v.

3.4.1 (R Development Core Team 2016, 2017). Se utilizaron la función kruskal.test de la

librería stats para realizar los análisis de estructura de hábitat y la función zeroinfl de la

librería pscl para la construcción de los modelos cero-inflados (Zeileis et al. 2008).

Además, para representar el número de detecciones independientes de cada especie

de mamífero registrado por las trampas cámara se usó la función detectionMaps del paquete

camtrapR (Niedballa et al. 2016). Al graficar mapas de registros de especies, esta función

permite una clara visualización de las detecciones de las especies en las diferentes estaciones

de trampas cámara. Los mapas de detección se construyeron considerando la ubicación


58

espacial de cada trampa cámara y el número total de detecciones independientes por especie

en cada cámara (número de visitas). La función detectionMaps utiliza dos entradas de datos,

denominadas recordTable y CTtable. La primera incluye principalmente los datos de registros

de especies y la segunda contiene la localización de las trampas cámara (Niedballa et al.

2016).

3.4 Resultados

La cobertura de gramíneas, árboles y mantillo difirió entre cada uso de la tierra (U= 21,16, n=

450, p= 0,02; U= 19,1, n= 450, p= 0,0002; U= 21,56, n= 450, p= 0,0009, respectivamente).

La cobertura de gramíneas en el área protegida disminuyó desde el borde y hacia el interior

del área y en los campos ganaderos aumentó desde el borde y hacia el interior. La cobertura

de los árboles mostró una tendencia opuesta a la de la cobertura de gramíneas, aumentando en

el área protegida desde el borde y hacia el interior del área y disminuyendo en los campos

ganaderos desde el borde y hacia el interior, aunque las diferencias significativas en cobertura

se registraron solamente entre distancias dentro del área protegida (ver debajo). La cobertura

de mantillo siguió un mismo patrón de cobertura en ambos lados del borde, con la mayor

cobertura en las distancias intermedias (100 m, Figura 3.3). La proporción de suelo desnudo

fue mayor en los campos ganaderos que en el área protegida (Tabla 3.1). La cobertura de

todas las variables de hábitat medidas difirió entre las distancias a través del borde. La

proporción de suelo desnudo (HAP= 13,24, p= 0,0013; HCg= 62,29, p< 0,0001) y la cobertura

de mantillo (HAP = 16,92, p= 0,0002; HCg = 13,21, p= 0,0013) fueron diferentes entre las

distancias en ambos usos de la tierra, mientras que la cobertura de árboles difirió entre las

distancias sólo en el área protegida (HAP= 6,22, p= 0,003; HCg= 3,92, p= 0,06; Tabla 3.1).

Un total de 242 individuos pertenecientes a cinco especies fueron capturados

durante las 3.600 noches- trampa (Tabla 3.2). Solamente el 1,65% del número total de

individuos fue recapturado (4 recapturas de un total de 242 individuos) en distancias a ambos

lados del borde, lo que indica una muy baja frecuencia de cruce de los mamíferos pequeños

entre las áreas bajo diferentes usos de la tierra (Tabla 3.2). El número de individuos

recapturados entre las distancias dentro de cada área fue también notablemente bajo, con una

sola recaptura, de G. griseoflavus, entre los 100 m y 300 m dentro del área protegida.


59

En general, cada especie presentó una respuesta diferente a la distancia. Para G.

griseoflavus, la especie más abundante del ensamble, su mayor abundancia se registró a los

100 m dentro del área protegida, mientras que A. dolores fue más abundante lejos del borde y

dentro de los campos con ganadería. Por otro lado, Eligmodontia typus mostró abundancias

similares a ambos lados del borde, aunque ligeramente más altas (no estadísticamente

significativas) en distancias más cercanas al borde. Calomys musculinus fue más abundante a

los 300 m dentro del área protegida y Thylamys pallidior mostró una mayor abundancia

dentro de los campos con ganadería, aunque distribuida homogéneamente a lo largo de las

distancias (Tabla 3.2). A los 100 m dentro del área protegida se registró el mayor número de

capturas (Tabla 3.2). Los modelos mostraron que el suelo desnudo y el mantillo fueron las

variables de hábitat que mejor explicaron la abundancia total de mamíferos pequeños a través

del borde (z = -3,56, p <0,0001; z = -1,5, p = 0,009, respectivamente; Tabla 3.3). El modelo a

nivel de especie indicó que la abundancia de G. griseoflavus disminuyó con la distancia hacia

el interior de los campos con ganadería, siendo el aumento en la proporción de suelo desnudo

la variable que mejor explicó esta respuesta (z = -3,03, p = 0,0003; Tabla 3.3).

El número de eventos de reposición de frutos no difirió entre las áreas con diferentes

usos de la tierra (U = 349, n = 18, p = 0,56) ni entre las distancias a través del borde (H =

1,30, n = 6, p = 0,45; H = 3,03, n = 6, p = 0,13). Se obtuvieron un total de 21.045 fotografías,

en las cuales se registraron 11 especies de mamíferos nativos terrestres, cuatro especies sólo

visitaron los árboles de Prosopis sin remover frutos, mientras que siete especies removieron

frutos de Prosopis (Tabla 3.4).

Tres de las especies capturadas con las trampas Sherman fueron detectadas por las

trampas cámara removiendo frutos de Prosopis (G. griseoflavus, A. dolores y C. musculinus;

Tabla 3.4). El número total de frutos removidos por los mamíferos difirió entre las distancias

(z= -4,57, p <0,0001). Además, los modelos mostraron diferencias en el número de frutos

removidos por las especies, con M. australis y L. griseus removiendo el mayor número de

frutos (Tabla 3.5). La interacción entre la distancia y las especies de mamíferos también fue

significativa. Microcavia australis removió el mayor número de frutos de Prosopis en las

distancias de 0 m, L. griseus removió el mayor número de frutos en la distancia de 100 m

dentro de los campos con ganadería, G. griseoflavus en la distancia 100 m dentro del área

protegida y en la distancia 300 m de los campos con ganadería y A. dolores removió el mayor

número de frutos a los 300 m de los campos con ganadería (Figura 3.5). El número de frutos

removidos por M. australis estuvo relacionado positivamente con el suelo desnudo, la


60

cobertura de arbustos y gramíneas (z = 1,29, p = 0,004; z = 1,27, p = 0,02; z = 1,28, p = 0,01,

respectivamente). En cambio, la remoción por L. griseus estuvo relacionada negativamente

con la variable suelo desnudo, y las coberturas de arbustos y gramíneas (z = -9,58, p <0,0001;

z = -8,36, p <0,0001; z = -7,64, p <0,0001, respectivamente). El número de frutos de Prosopis

removidos por G. griseoflavus, sólo fue explicado por la cobertura de árboles (z = 3,37, p =

0,001). Contrariamente a lo que se encontró para las otras especies de mamíferos, ninguna de

las variables del hábitat explicó significativamente el número de frutos removidos por A.

dolores. De acuerdo a la frecuencia de las interacciones, el número de visitas de las especies

de mamíferos a los árboles de P. flexuosa varió con las distancias (z = -8,47, p <0,0001) y con

las especies de frugívoros. Microcavia australis, seguido por G. griseoflavus, fueron los

frugívoros con los mayores números de visitas registradas a los árboles (Tabla 3.5; Figura

3.6).

Tabla 3.1. Coberturas de variables de hábitat y comparaciones de Kruskal-Wallis a través del borde

entre el área protegida y los campos con ganadería en diferentes distancias (0 m, 100 m y 300 m)

desde el borde y hacia el interior de las áreas. Los datos son medias ± 1 error estándar (EE)

representados como proporciones.

Variable de

hábitat

Área Protegida Campos con ganadería Test de Kruskal

0 m 100 m 300 m 0 m 100 m 300 m

Chi-

cuadrado

p valor

Árbol 0,03±0,01 0,04±0,01 0,08±0,01 0,11±1 0,09±1 0,05±1 29,89 <0,0001

Arbusto 0,37±0,02 0,39±0,01 0,36±0,01 0,35±2 0,42±2 0,35±1

19,40

0,002

Gramíneas 0,16±0,01 0,13±0,01 0,12±0,01 0,08±1 0,12±1 0,19±1

51,44

<0,0001

Suelo desnudo 0,18±0,01 0,13±0,01 0,18±0,01 0,24±2 0,09±1 0,20±2

82,54

<0,0001

Mantillo 0,17±0,01 0,23±0,01 0,17±0,01 0,15±0,01 0,21±0,01 0,14±0,01

40,10

<0,0001


61

Figura 3.3. Coberturas de variables de hábitat (árboles, arbustos, gramíneas, suelo desnudo y mantillo)

en las diferentes distancias (0m, 100m y 300m) desde los bordes que separan el área protegida y los

campos con ganadería. Los datos son medias ± EE representados como proporciones.


62

Tabla 3.2. Número total de capturas para cada especie entre el área protegida y los campos con

ganadería a tres diferentes distancias (0 m, 100m y 300 m) desde el borde y hacia el interior de las

áreas, y número de recapturas de un mismo individuo hacia ambos lados del borde.

Especies de roedores Capturas

totales Área Protegida Campos con

ganadería

N° recapturas a

ambos lados

0m 100m 300m

m

0m

m

100m 300m

Graomys griseoflavus 136 25 46 20 22 14 9 1

Akodon dolores 41 3 6 10 3 3 16 0

Eligmodontia typus 33 8 3 7 9 1 5 3

Calomys musculinus 17 3 3 7 1 3 0 0

Thylamys pallidior 15 0 1 2 5 4 3 0

Total 242 39 59 46 40 25 33 4


63

Figura 3.4. Capturas de mamíferos pequeños por noche-trampa en diferentes distancias (0m, 100m y

300m) desde el borde y hacia el interior del área protegida y los campos con ganadería. Los datos son

medias ± EE de 150 trampas de captura viva (Sherman) para cada distancia considerada (n trampas=

900).


64

Tabla 3.3. Resultados de modelos mixtos cero-inflados con estructura de errores de tipo Poisson

analizando la abundancia total de mamíferos pequeños y la abundancia de Graomys griseoflavus en

diferentes distancias (0 m, 100 m y 300 m) desde el borde y hacia el interior del área protegida y los

campos con ganadería y en función de variables de hábitat. AP = área protegida; Cg = campos con

ganadería. EE: error estándar.

Modelo ajustado Efecto Estimado EE Valor z Valor p

Abundancia total

Intercepto 0.75 0.34 2.17 0.02

AP 0m -0.93 0.45 -2.07 0.03

AP 300m -0.97 0.5 -1.94 0.05

Cg 0m -1.47 0.46 -3.2 0.001

Cg 100m -1.67 0.49 -3.38 0.0007

Cg300m -1.14 0.51 -2.23 0.02

suelo desnudo -3.56 0.64 -5.49 <0.0001

mantillo -1.5 0.57 -2.6 0.009

Abundancia de G. griseoflavus

Intercepto 0.25 0.38 0.66 0.5

AP 0m -1.47 0.54 -2.69 0.007

AP 300m -1.11 0.63 -1.76 0.07

Cg 0m -1.86 0.55 -3.37 0.0007

Cg 100m -2.28 0.62 -3.64 0.0002

Cg 300m -1.86 0.72 -2.57 0.009

suelo desnudo -3.03 0.84 -3.6 0.0003


65

Tabla 3.4. Lista de especies registradas por las trampas cámara (sin diferenciar entre los sitios

muestreados). Algunas especies removieron frutos de Prosopis (R), mientras que otras sólo visitaron

los árboles (V). Los datos son medias ± EE del total de frutos removidos, visitas a los árboles y el

número total de árboles visitados por las especies de mamíferos (número de árboles muestreados =

36).

Especies de mamíferos Frutos removidos Visitas

N° de árboles

visitados

Microcavia australis 29.64 ± 4.84 58.78 ± 11.87 26

Lycalopex griseus 18.06 ± 3.82 18.83 ± 4.10 19

Graomys griseoflavus 13.94 ± 2.60 34.53 ± 4.40 35

R Akodon dolores 4.78 ± 1.59 6.50 ± 1.83 17 Conepatus chinga 0.47 ± 0.37 0.78 ± 0.45 6

Chaetophractus vellerosus 0.33 ± 0.31 0.31 ± 0.20 5

Calomys musculinus 0.03 ± 0.03 0.06 ± 0.06 1

V

Galictis cuja 0 0.03 ± 0.03 1

Leopardus geoffroyi 0 0.08 ± 0.06 2

Thylamys pallidior 0 0.14 ± 0.07 4

Dolichotis patagonum 0 0.03 ± 0.03 1


66

Figura 3.5. Número de frutos de Prosopis flexuosa removidos a través del borde entre el área protegida

y los campos con ganadería a 0 m, 100 m y 300 m desde el borde y hacia el interior de ambos tipos de

uso de la tierra. Los diferentes paneles representan los frutos removidos por (a) Microcavia australis,

(b) Lycalopex griseus, (c) Graomys griseoflavus y (d) Akodon dolores. Los datos son medias ± EE.

Las diferencias en el número de frutos removidos por las especies a través de todas las distancias

consideradas (resultados de GLMMs) se muestran con letras diferentes.


67

Tabla 3.5. Resultados de modelos mixtos cero-inflados con estructura de errores de tipo Poisson

analizando si el número de frutos de Prosopis removidos y el número de visitas a los árboles difieren

entre las distancias (0m, 100m y 300m) y entre las especies de mamíferos (con cuatro niveles, M.

australis, L. griseus, G. griseoflavus y A. dolores). EE: error estándar.

Modelo

ajustado Efecto Estimado EE Valor z Valor p

No. frutos

removidos ~

distancias *

especies

Intercepto 4.49 0.1 36.8 <0.0001

Distancia -0.0014 0.0003 -4.57 <0.0001

Microcavia australis 0.52 0.1 4.9 <0.0001

Lycalopex griseus -0.17799 0.10594 -1.68 0.09

Graomys griseoflavus -3.37285 0.47047 -7.169 <0.0001

Akodon dolores -3.99812 0.8216 -4.866 <0.0001

Distancia * Microcavia australis -0.0009 0.0002 -3.87 0.0001

Distancia* Lycalopex griseus 0.0006 0.0002 2.31 0.02

Distancia * Graomys griseoflavus -0.0006 0.0002 -2.31 0.02

Distancia * Akodon dolores 0.0009 0.0003 2.48 0.01

No. visitas ~

distancias *

especies

Intercepto 5.38 0.09 58.9 <0.0001

Distancia -0.002 0.0002 -8.47 <0.0001

Microcavia australis 0.99 0.07 14.3 <0.0001

Lycalopex griseus -1.44 0.11 -13.6 <0.0001

Graomys griseoflavus -0.95 0.07 -13.72 <0.0001

Akodon dolores -2.18 0.12 -18 <0.0001

Distancia * Microcavia australis -0.0004 0.0002 -2.39 0.01

Distancia * Lycalopex griseus 0.001 0.0002 5.82 <0.0001

Distancia * Graomys griseoflavus 0.0002 0.0002 0.80 0.42

Distancia * Akodon dolores 0.002 0.0003 5.76 <0.0001


68

Figura 3.6. Mapas de detección de especies de frugívoros (usando la function detectionMaps de la

librería camtrapR; Niedballa et al. 2016). Los gráficos representan el número de detecciones

independientes de las especies de mamíferos en las trampas cámara. Las especies son (a) Microcavia

australis, (b) Lycalopex griseus, (c) Graomys griseoflavus y (d) Akodon dolores. Cada uno de los

círculos blancos representa una estación de trampa cámara en cada una de las distancias consideradas

(0 m, 100 m y 300 m) desde el borde y hacia el interior del área protegida y los campos con ganadería.


69

3.5 Discusión

En el presente estudio se encontró que la abundancia de roedores de tamaño corporal pequeño

y los componentes cuantitativos de la dispersión de semillas, el número de frutos de Prosopis

removidos y el número de visitas a los árboles, varían con la distancia desde el borde entre el

área protegida y los sitios no protegidos y también con las especies de animales frugívoros.

Además, se registraron cambios en la cobertura del hábitat entre las clases de distancia desde

el borde que explicaron la abundancia de los mamíferos pequeños y las interacciones de los

frugívoros con los árboles focales.

Los bordes entre diferentes usos de la tierra pueden ser percibidos de manera

diferente por las especies de mamíferos, dependiendo de las características propias de las

especies, del tipo y la calidad de las áreas que los bordes separan y de las características de los

propios bordes (Lidicker y Peterson 1999). El ensamble de frugívoros en este trabajo varía

desde roedores de tamaño pequeño hasta carnívoros medianos, lo que implica un conjunto de

especies con una percepción diferente de la escala de paisaje (Tabeni et al. 2007). Esto puede

explicar que se haya encontrado un efecto significativo de la distancia al borde sobre el

número de frutos removidos y las visitas a los árboles que realiza cada especie de mamífero.

Así, mientras los mamíferos de tamaño mediano, como M. australis y L. griseus, removieron

un mayor número de frutos en distancias más próximas a la zona de contacto entre las áreas

protegidas y no protegidas, los pequeños mamíferos como A. dolores y G. griseoflavus lo

hicieron en distancias más alejadas del borde. Entre los animales removedores, M. australis

fue la especie responsable del mayor número de frutos removidos y también el visitante más

frecuente de los árboles de P. flexuosa, lo cual podría estar indicando la importancia de este

almacenador de semillas en la dispersión efectiva de semillas (Campos et al. 2017) en áreas

de borde entre sitios bajo diferente uso de la tierra.

Además, se registraron cuatro especies de mamíferos con un número menor de

interacciones (D. patagonum, G. cuja, L. geoffroyi y T. pallidior). Dolichotis patagonum es

reconocida como un agente mutualista de P. flexuosa (Campos y Ojeda 1997), sin embargo,

esta especie solamente visitó a un único árbol y no removió frutos de Prosopis durante sus

visitas en los experimentos. Para las otras tres especies, no existe aún información disponible

sobre los posibles resultados de su interacción con los frutos de Prosopis. Las dietas de G.

cuja, L. geoffroyi y T. pallidior consisten principalmente en especies de vertebrados y


70

artrópodos (Albanese et al. 2011; Helgen y Schiaffini 2016), lo que probablemente explica

que no hayan removido frutos durante sus visitas a los árboles.

El conjunto de animales frugívoros de Prosopis también está compuesto por

especies que pueden actuar como depredadores de semillas, lo que implica que sus

interacciones son a menudo no mutualistas. Por ejemplo, G. griseoflavus y A. dolores

principalmente consumen las semillas de Prosopis (Giannoni et al. 2013), pero pueden actuar

eventualmente como dispersores de semillas. Existe una amplia evidencia de que la

depredación de semillas por mamíferos pequeños aumenta en sitios con alta cobertura de

vegetación del estrato bajo porque en ese tipo de hábitat se reduce su riesgo de depredación

(Hulme 1998; Taraborelli et al. 2009; Kollmann y Buschor 2002; Spencer et al. 2014). En este

trabajo se demostró que la estructura del hábitat cercana a los bordes parece no ser favorable

para la ocupación por roedores pequeños los cuales prefieren sitios con mayor cobertura de

gramíneas y arbustos (Tabeni y Ojeda 2003, 2005; Corbalán 2006). De acuerdo con esto, se

observó que estas especies removieron un menor número de frutos de Prosopis en las

distancias más cercanas al borde (0 m). En el capítulo II de esta Tesis se encontró que los

roedores pequeños remueven mayor cantidad de semillas de Prosopis dentro del área

protegida que dentro de las tierras adyacentes con ganadería (Miguel et al. 2017). Y cuando la

remoción por los roedores pequeños ocurre en las áreas ganaderas, ésta aumenta hacia el

interior, debido probablemente a la alta cobertura de gramíneas que presentan algunos parches

remanentes menos pastoreados (Driscoll et al. 2013).

El patrón de remoción de frutos de Prosopis por los mamíferos pequeños siguió el

patrón encontrado para su abundancia en las distintas distancias desde el borde. Es decir, en

general la remoción de frutos y la abundancia de los mamíferos pequeños decrecieron desde

el interior del área protegida hacia los campos ganaderos. Si se evalúan estos resultados en el

contexto clásico de restauración (Corlett 2016), y considerando que se trata de especies

nativas, el aumento de su abundancia hacia el área protegida podría ser interpretado como un

indicador de éxito en la restauración del área protegida. Sin embargo, si se incluye un aspecto

funcional en la interpretación de estos resultados, la mayor abundancia de algunas especies de

roedores pequeños (como por ejemplo G. griseoflavus) indica una mayor probabilidad de

depredación de semillas de P. flexuosa, una especie de árbol clave en los ecosistemas áridos

del Monte (Álvarez y Villagra 2009). No obstante, se requieren estudios posteriores

evaluando el porcentaje de depredación y la posible dispersión eventual de semillas por parte

de los roedores pequeños.


71

La disminución en la cobertura de herbáceas e incremento en el porcentaje de suelo

desnudo debido al pastoreo en los campos con ganadería afecta la capacidad de dispersión de

los animales nativos debido a que aumenta su riesgo de depredación (Tabeni y Ojeda 2003).

En concordancia con estos resultados previos, aquí se encontró que la abundancia de los

mamíferos pequeños se ve negativamente afectada por el creciente aumento en la proporción

de suelo desnudo cruzando el borde hacia los campos con ganadería. Sumado a esto, el

número bajo de recapturas de individuos en uno y otro lado del borde podría sugerir una baja

conectividad entre el área protegida y los campos con ganadería adyacentes pasando a través

de sus bordes.

Por otro lado, considerando mamíferos de mayor tamaño corporal, algunos estudios

muestran que los caminos abiertos no pavimentados pueden tener un efecto positivo en los

procesos de dispersión de semillas mediados por mamíferos (Suárez-Esteban et al. 2013), ya

que los animales los utilizan y así diseminan semillas viables a lo largo de los caminos y en

sus márgenes. En este estudio se encontró que M. australis remueve un mayor número de

frutos de Prosopis en distancias más cercanas al borde, y que el número de frutos removidos

por L. griseus aumentó desde el borde hacia el interior de los campos con ganadería. Ambas

especies de mamíferos dispersan semillas de Prosopis mediante diferentes estrategias. Por un

lado, se reconoce a M. australis como un almacenador de semillas el cual almacena las

semillas en pequeños cúmulos en el suelo para su consumo futuro (Campos et al. 2017). Por

otro lado, L. griseus dispersa las semillas mediante endozoocoria (Campos y Ojeda 1997), es

decir que ingiere los frutos enteros para luego defecar las semillas viables (Janzen 1983;

Jordano 2000; Forget y Cuijpers 2008). Los resultados de este trabajo son apoyados por la

variación ya conocida en las preferencias de hábitat de las especies. Por un lado, para M.

australis se encontró una asociación con el suelo desnudo, lo cual es confirmado por estudios

previos que describen una preferencia de esta especie por espacios abiertos para construir sus

colonias, debajo de una estructura arbórea de tipo “paraguas” (Tognelli et al. 1995). Mientras

que L. griseus es una especie generalista que puede seleccionar caminos abiertos para

moverse entre sitios y buscar alimentos (López- Bao y González-Varo 2011; Rost et al. 2012;

Suárez- Esteban et al. 2013).

La inclusión de la dispersión de semillas (en todas sus etapas, desde la interacción

de los animales con las plantas hasta la deposición y germinación de semillas y el crecimiento

de las plántulas; Schupp et al. 2017) en las prácticas de restauración de ambientes es crucial

debido a que este proceso interviene en el mantenimiento de las poblaciones de plantas y


72

permite la colonización de nuevos hábitats y la migración en respuesta a cambios globales

(Nathan 2006; Howe 2016). De acuerdo con los resultados aquí presentados, M. australis y L.

griseus podrían actuar como importantes conectores entre el área protegida y el paisaje

circundante no protegido. Sin embargo, la contribución de ambas especies a la conectividad

funcional de los sitios podría estar ocurriendo a diferentes escalas espaciales, debido a las

diferencias en el tamaño corporal y a la capacidad de movimiento de las especies (Correa

Cortes y Uriarte 2012). Por lo tanto, debido al tamaño corporal más pequeño de M. australis

en comparación con L. griseus, la primera especie podría estar actuando a una menor escala

espacial (Campos et al. 2017) y manteniendo las poblaciones de P. flexuosa. En tanto que L.

griseus podría actuar a una escala espacial mayor, moviendo las semillas de Prosopis a través

del paisaje, considerando su mayor capacidad de movimiento (Jiménez et al. 2008). No

obstante, para explicar completamente la conectividad funcional mediada por estos mamíferos

a través del flujo genético de semillas, se requieren más investigaciones sobre la lluvia de

semillas (Nathan y Muller-Landau 2000) entre el área protegida y los sitios con ganadería.

Aunque en este trabajo no se haya evaluado el movimiento de los animales entre los sitios, el

alambrado que los separan no debería interferir en el movimiento de las especies nativas

(considerando su tamaño corporal) entre el área protegida y los campos con ganadería

adyacentes.

En síntesis, la disminución en abundancia de los mamíferos pequeños a través del

borde y hacia los campos con ganadería indicaría una baja conectividad entre la reserva y los

campos, pero, si incluimos el aspecto funcional, el aumento en la actividad de remoción de

frutos por especies dispersoras de semillas a través de los bordes podría incrementar la

conexión entre los sitios bajo diferente manejo. Los resultados de este trabajo mostraron una

clara interacción entre la actividad funcional de los mamíferos frugívoros y las diferentes

distancias a través del borde entre sitios. Los patrones encontrados pueden explicarse por

cambios en la estructura de la vegetación desde el interior de las áreas y hacia los límites,

debido a que los ambientes evaluados aquí corresponden a bosques continuos y no

contrastantes (Fahrig 2007), y por las diferentes respuestas de las especies a estos cambios

fisonómicos en la vegetación de acuerdo a sus preferencias de hábitat. Los mamíferos

dispersores de semillas podrían, a su vez, promover la conectividad funcional de sitios

manejados de forma diferente moviendo semillas (genes) a través de sus límites a diferentes

escalas espaciales, y contribuyendo efectivamente al reclutamiento de nuevas plantas. No

obstante, aún resta evaluar el efecto demográfico de los depredadores de semillas sobre las


73

poblaciones de P. flexuosa. El estudio de los límites entre las áreas protegidas y los paisajes

antrópicos circundantes bajo un enfoque funcional complementa la evaluación de la

abundancia de las poblaciones y ayuda a determinar cuán conectadas están las áreas

protegidas. De esta manera, se puede evaluar el papel de las áreas protegidas como sitios

destinados a la conservación de la biodiversidad y de las funciones brindadas por los

ecosistemas.

M. Florencia Miguel, Tesis Doctoral Redes individuales de interacción planta-frugívoros

74

Capítulo IV

Efectos contexto-dependientes y antrópicos sobre redes

individuales de interacción planta-frugívoros*

* Miguel M. F., Jordano P., Tabeni S. y Campos C. M. (2018). Context-dependency and

anthropogenic effects on individual plant-frugivore networks. Oikos, 127: 1045- 1059.

* Premio Christopher Miller 2018 otorgado por la Neotropical Grassland Conservancy (NGC),

EE.UU.


75

4.1 Resumen

Las actividades antrópicas, como el pastoreo por animales domésticos, son consideradas

impulsoras de cambios ambientales que pueden influir en la estructura de las redes de

interacción. El estudio de redes basadas en individuos permite evaluar cómo los patrones de

interacción a nivel de especie emergen a partir de los modos de interacción entre los

individuos en las poblaciones. Particularmente, los modelos exponenciales de gráficos

aleatorios (ERGM, por su sigla en inglés Exponential Random Graph Models) examinan la

estructura global de las redes al permitir la inclusión de propiedades específicas de los nodos

(es decir las partes que interactúan) en forma de variables explicativas. En este capítulo se

evalúa la estructura de redes individuales de interacción planta-frugívoros y las variables

ecológicas que influyen en el modo de interacción entre las plantas individuales y los

frugívoros en sitios bajo diferentes usos de la tierra (sitios pastoreados vs. sitios no

pastoreados). Se cuantificó el número de visitas, la cantidad de frutos removidos por visita y

el efecto total de las interacciones entre los frugívoros y cada árbol individual. Además, se

midió un conjunto de variables ecológicas a escala individual, de microhábitat, de vecindario

y de hábitat que pueden influenciar las redes en las dos condiciones de manejo. Las redes de

interacción en ambas condiciones fueron significativamente modulares, y el número de

módulos fue mayor en la red de las áreas pastoreadas. Se encontró que las redes de interacción

se estructuran por rasgos individuales de los árboles, por el microhábitat debajo del dosel

arbóreo y también se vieron afectadas por la estructura del hábitat. El vecindario que rodea a

cada planta individual influenció las interacciones planta-frugívoros solamente en los árboles

de los sitios pastoreados. En base a los resultados obtenidos, se concluye que los usos de la

tierra influyen sobre los patrones topológicos de las redes y sobre las visitas de los frugívoros

a los árboles mediante la modificación del hábitat y de los rasgos ecológicos que subyacen a

las interacciones entre las plantas individuales y las especies de frugívoros.


76

4.2 Introducción

Las interacciones ecológicas de tipo mutualista, antagonista y comensalista están

influenciadas por las variables bióticas y abióticas del contexto en el que ocurren (Bronstein

2015). Generalmente las interacciones entre especies están incluidas en redes muy diversas,

por lo tanto, es crucial evaluar cómo las características de las especies que interactúan (nodos)

influyen en el número y en la intensidad de las interacciones (enlaces) conduciendo a distintos

modos de interacción (Rodríguez-Rodríguez et al. 2017) y, finalmente, determinando la

estructura global de las redes.

El estudio de las redes ecológicas de interacción surge como una forma de estudiar

comunidades complejas y también como una herramienta para comparar sistemas de

interacción en ambientes diferentes (Bascompte y Jordano 2014). En particular, las redes

bipartitas representan múltiples especies de plantas y animales, denominados nodos, que

interactúan entre sí y están conectadas mediante enlaces (Bascompte et al. 2006). Estos

enlaces a nivel de especies surgen de la forma en que las interacciones ecológicas se

organizan entre los individuos dentro de redes individuales (por ejemplo, interacciones entre

plantas individuales y polinizadores, Carlo et al. 2007; Valverde et al. 2016; Rodríguez-

Rodríguez et al. 2017). En este contexto, las variaciones intraespecíficas pueden afectar a los

procesos ecológicos a diferentes escalas de organización biológica (Bolnick et al. 2011). Por

lo tanto, el interés por el estudio de la estructura de las interacciones ecológicas a nivel

individual ha aumentado (Dupont et al. 2010; Gómez y Perfectti 2012; Cantor et al. 2013; Tur

et al. 2014), especialmente en interacciones planta-polinizador (Olesen et al. 2007; Bosch et

al. 2009; Valverde et al. 2016; Rodríguez-Rodríguez et al. 2017).

Las propiedades topológicas de las redes, como el anidamiento (es decir, cuando los

especialistas interactúan con subconjuntos de especies con las cuales interactúan los

generalistas; Bascompte y Jordano 2007) y la modularidad (es decir, la tendencia de una red a

organizarse en subconjuntos de nodos altamente interconectados entre sí y menos conectados

con otros nodos; Olesen et al. 2007) son índices útiles para describir la arquitectura de las

redes de interacción (Dormann et al. 2009; Bascompte y Jordano 2014) y también para

comparar múltiples redes entre comunidades (Jordano et al. 2003). Sin embargo, estos

patrones topológicos, estudiados principalmente a nivel de especie, surgen de los patrones de

interacción entre los individuos, dado que la variación de los rasgos individuales (por

ejemplo, el número de flores y frutos producidos) podría dar forma a la estructura de las


77

interacciones ecológicas a nivel de especies (Tur et al. 2014). Sin embargo, aún resulta un

desafío predecir los patrones de interacción generales a partir de los rasgos de las especies que

interactúan a través de modelos adecuados que permitan evaluar la influencia de los rasgos

intrínsecos y extrínsecos de los nodos sobre la topología de las redes de interacción.

Las interacciones ecológicas no son estáticas, sino que la intensidad y el resultado

funcional de las mismas pueden variar en el tiempo y en el espacio (dependencia del contexto

de las interacciones; Chamberlain et al. 2014). En particular, las interacciones planta-

polinizador y planta-frugívoro dependen en gran medida del contexto (Carlo 2005; Carlo y

Yang 2011; Rodríguez-Rodríguez et al. 2017), principalmente porque implican interacciones

poco especializadas entre especies (Schleuning et al. 2012). Uno de los principales impulsores

de la variación del contexto en que ocurren las redes de interacción pueden ser las

perturbaciones antrópicas, como la introducción de especies exóticas y los cambios en los

usos de la tierra, debido a que modifican los hábitats naturales y la abundancia de las

poblaciones (Tylianakis et al. 2008; Dirzo et al. 2014; Potts et al. 2016; Vanbergen et al.

2017). Los cambios antrópicos que ocurren a distintas escalas espaciales pueden provocar

cambios en los ensambles de especies mutualistas impactando así en los resultados de las

interacciones (Tscharntke et al. 2012). Estas influencias pueden evaluarse adecuadamente

dentro de redes de interacción complejas con la ayuda de modelos lineales generalizados

(modelos ERGM). Estos modelos permiten incluir tanto los atributos de los nodos, es decir,

las características o propiedades de las especies o individuos que interactúan, como así

también la estructura completa de la red (Wasserman y Pattison 1996; Snijders et al. 2010).

Las ciencias sociales tienen una tradición extendida en el uso de modelos para

reconocer los correlatos que explican las interacciones entre los diferentes actores sociales

(Saul y Filkov 2007). Estudios recientes en redes sociales han usado los modelos

exponenciales de gráficos aleatorios (ERGM) para explicar la estructura global de las redes en

función de las características de los nodos que interactúan (Wasserman y Pattison 1996; Wang

et al. 2013). Al comparar la estructura de la red observada con la de las redes modeladas que

incluyen o excluyen atributos de los nodos, se pueden determinar las causas de la distribución

de las interacciones entre los nodos en la red (Kolaczyk y Csárdi 2014).

El objetivo general de este capítulo es evaluar el efecto de los usos de la tierra (un

área protegida y sitios pastoreados circundantes) y la heterogeneidad de los rasgos

individuales de los árboles sobre la estructura y organización de las redes de interacción

planta-frugívoros, desde un enfoque individual y con una perspectiva fitocéntrica. En

particular, se evaluó la intensidad (estimada como el número de frutos removidos por visita) y


78

la frecuencia (número de visitas) de las interacciones planta-frugívoros (Vázquez et al. 2005)

y su dependencia del contexto a escala individual de los árboles de Prosopis flexuosa en

distintos tipos de paisaje.

La hipótesis de este capítulo es que las redes de interacción variarán en dos escalas,

a escala local o individual determinada por los rasgos ecológicos de cada planta individual

(por ejemplo, la altura de los árboles, el número de frutos producidos, la fisonomía del sitio de

crecimiento y los efectos del vecindario; García et al. 2001; Carlo 2005; Bolnick et al. 2011),

y en un contexto más amplio influenciado por el uso antrópico de la tierra donde tienen lugar

las interacciones.

Los objetivos específicos de este capítulo son: a) evaluar los patrones topológicos de

las redes de interacción entre los árboles individuales de Prosopis y su conjunto de

frugívoros; b) comparar los patrones topológicos de las redes en un área protegida y campos

pastoreados; c) relacionar la variación de visitas de los frugívoros a los árboles con factores

intrínsecos y extrínsecos de las plantas y, d) relacionar los patrones topológicos de las redes

con las variables ecológicas que subyacen a las interacciones.


4.3.1 Interacciones planta- frugívoros

El trabajo de campo se realizó durante la temporada de fructificación de P. flexuosa en los

años 2015 y 2017. Se trabajó en dos sitios dentro del área sin pastoreo (Reserva MaB

Ñacuñán) y en tres campos ganaderos adyacentes (n = 4 sitios), donde se seleccionaron

árboles adultos de P. flexuosa (diámetro a nivel del suelo > 7,5 cm; Álvarez et al. 2006). Para

evitar la pseudoreplicación espacial, la distancia promedio entre los árboles fue de 400 m. El

número de árboles seleccionados fue de 70 para los sitios sin ganadería y de 120 para los tres

sitios con ganadería (n = 190 árboles).

En cada uno de los árboles de Prosopis se colocó una trampa cámara infrarroja

(Moultrie M-990i) a 1,5 m sobre el suelo para cuantificar el número de visitas y la cantidad de

frutos removidos por los frugívoros en cada árbol focal. La secuencia de tres fotografías

consecutivas de una especie se definió como un evento de visita, y la frecuencia de las

interacciones se calculó sumando todas las visitas independientes de cada especie a cada árbol


79

focal. Para determinar el número de frutos removidos por cada especie por visita, se restó la

cantidad de frutos finales (número de frutos que quedaban después de cada visita de

frugívoro) del número de frutos iniciales y se sumaron todos los frutos removidos por cada

especie en cada árbol para determinar la intensidad de las interacciones.

4.3.2 Variables de las plantas

Tal como fue explicado en la sección de Materiales y métodos generales de esta Tesis (página

28), para cada uno de los árboles se midieron una serie de variables intrínsecas y extrínsecas

(Jordano y Schupp 2000). Las variables intrínsecas incluyen las características individuales de

los árboles: la altura total del árbol, el número de frutos inmaduros en la copa y el número de

frutos maduros en el suelo debajo de la copa del árbol. La cantidad de frutos en la copa y en el

suelo fueron estimados por dos observadores que recorrieron la circunferencia de cada árbol

de Prosopis antes de la instalación de las trampas cámara.

Las variables extrínsecas incluyen: el número de vecinos interespecíficos e

intraespecíficos que rodean a cada árbol focal dentro de un círculo de 10 m de radio (de aquí

en adelante, características de vecindario); la descripción de la cobertura vegetal en el

microhábitat debajo de la copa de cada árbol de Prosopis usando el método de Point Quadrat

modificado (Passera et al. 1983) cada 0,3 m en cuatro transectas de 3 m de largo; y, la

descripción del hábitat en la proximidad de cada árbol también utilizando el método de Point

Quadrat modificado, en 100 estaciones de muestreo a lo largo de diez transectas de 50 m de

longitud en cada sitio de muestreo (n = 1000 estaciones por sitio).


4.3.3.1. Análisis de redes basadas en individuos

Se construyeron redes bipartitas cuantitativas o ponderadas (ver Anexo 2, Glosario) entre los

árboles individuales de P. flexuosa y las especies de frugívoros (es decir redes entre

individuos y especies) para ambos usos de la tierra (sitios pastoreados y sitios no

pastoreados), definiendo una matriz de adyacencia entre los 190 árboles ubicados en las filas


80

y las especies de frugívoros en las columnas. Los elementos de la matriz fueron > 0 si hubiese

ocurrido una interacción de tipo planta-frugívoros y cero en caso contrario (Bascompte y

Jordano 2014).

Para cada uno de los árboles se obtuvo el número de visitas por cada especie de

animal (frecuencia de la interacción) y el número de frutos removidos por visita (intensidad

de la interacción). La fuerza de la interacción (efecto total) se calculó multiplicando la

frecuencia y la intensidad de las interacciones (Vázquez et al. 2005). Los árboles individuales

de Prosopis y las especies de frugívoros se representaron como nodos en las redes bipartitas

con los enlaces entre ellos representando la fuerza de las interacciones. Para la representación

de las redes y para el análisis de los datos se eliminaron los datos de los árboles en los que

fallaron las trampas cámara (n= 8). Además, se eliminaron de los análisis posteriores (a

excepción de la visualización de las redes) aquellos árboles para los cuales no se registró

interacción durante el muestreo (n= 14 y n= 9 árboles para los sitios pastoreados y sin

pastoreo, respectivamente).

Se utilizó la prueba de correlación no paramétrica de Spearman para comparar la

intensidad de las interacciones de las especies de frugívoros en ambos usos de la tierra

(ordenados de manera decreciente). Para describir y comparar la estructura de las redes de los

sitios con y sin ganadería se estimaron tres parámetros, Modularidad (M) mediante el

algoritmo de Beckett (Beckett 2016), Distancia de Hamming (HD) y correlación de la

estructura de los gráficos (gscor). La modularidad es la tendencia de una red a organizarse en

módulos o grupos, en tanto que una red modular está organizada en subconjuntos de nodos

altamente interconectados entre sí y menos conectados a otros nodos (Olesen et al. 2007;

Dupont et al. 2009). En este trabajo, los módulos representan grupos de árboles de Prosopis

que comparten interacciones con especies de frugívoros. La distancia de Hamming entre dos

gráficos de redes mide el número mínimo de sustituciones de enlaces (interacciones entre

nodos) requeridas para convertir una red en la otra ó, dicho de otro modo, la cantidad mínima

de adiciones y/o eliminación de enlaces que pueden transformar una red en la otra (Butts y

Carley 2005). La congruencia en la estructura de los dos gráficos se probó mediante la

correlación estructural de los gráficos de redes (gscor; paquete sna en R).

La significación estadística de la Modularidad y de la distancia de Hamming se

evaluó mediante aleatorización, es decir, en base a modelos nulos. Con 999 iteraciones para

cada uno se comparó el valor obtenido de Modularidad y de la distancia de Hamming con los


81

valores generados por aleatorización. La significancia de la distancia de Hamming para las

dos redes observadas se obtuvo al estimar la distancia entre las redes observadas y cada una

de las 999 versiones de las redes aleatorias. Una distancia observada por encima de un

percentil de significancia del 95% indica una diferencia significativa en la estructura general

de las dos redes. La estimación de la distancia de Hamming requiere redes del mismo tamaño.

Dado que para los sitios pastoreados la muestra de árboles era más grande (n= 106) en

comparación con los sitios sin pastoreo (n= 61), se muestrearon los datos de todos los sitios

con pastoreo (n= 999 submuestras aleatorias sin reemplazo) en muestras aleatorias de 61

árboles y se calculó el algoritmo de la distancia de Hamming para cada iteración. Se promedió

la estimación de la distancia observada y se comparó su valor con el promedio de las

aleatorizaciones totales (998.001) obtenidas durante las iteraciones. La significancia para la

estimación del índice de correlación (gscor) también se obtuvo mediante un submuestreo

repetido de la red más grande, similar a como se explicó anteriormente.

Se emplearon los paquetes ggplot2 e igraph de R para la visualización de las redes

(Csárdi y Nepusz 2006; Wickham 2009) y los paquetes bipartite y sna para el análisis y las

comparaciones de las redes (Handcock et al. 2008; Butts 2016).

4.3.3.2. Visitas de los frugívoros a las plantas

Para evaluar la relación entre las visitas de los frugívoros y las características de las plantas,

se realizó un análisis de correlación canónica (CCA; Borcard et al. 2011). Para ello, se

compararon dos conjuntos de variables de la misma longitud (mismo número de filas, que

representa el número de árboles estudiados, n= 172), en el que uno incluyó las características

de las plantas (características del árbol, del microhábitat, del vecindario y del hábitat)

mientras que el otro conjunto de datos correspondía a las visitas de los frugívoros a cada uno

de los árboles. Antes de realizar el CCA, se comprobó la multicolinealidad (mediante el factor

de inflación de la varianza, “VIF”) entre las variables predictoras, estableciendo un umbral de

2 (utilizando el paquete VIF en R) y se excluyeron las variables redundantes.

El análisis de correlación canónica genera pares de variables sintéticas (variables

canónicas) mediante combinaciones lineales de los dos conjuntos de variables originales de

manera de maximizar sus correlaciones. El análisis obtiene correlaciones canónicas (R2) entre

las variables sintéticas que se refieren a la varianza total de los datos originales explicada por


82

ellas. Para evaluar la significancia de la correlación canónica, el análisis realiza una prueba

lambda de Wilk (λ) en la cual el valor lambda representa la varianza total no explicada por el

modelo canónico (Nimon et al. 2010).

Se utilizó el paquete CCA de R para realizar el análisis de correlación canónica

(González y Déjean 2012).

4.3.3.3. Correlatos ecológicos de las redes individuales

Se construyeron modelos exponenciales de gráficos aleatorios (ERGM, Exponential random

graph models) para analizar las variables ecológicas que explican la estructura de las redes de

interacción en cada uso de la tierra (Kolaczyk y Csárdi 2014). Primero se corroboró la

multicolinealidad (mediante correlación de Pearson) entre las variables predictivas y no se

incluyeron en los modelos aquellos pares de variables con una correlación > 0,30,

considerando un valor de p< 0,05. La estructura de un ERGM es muy similar a la de un

modelo de regresión estándar. La presencia o ausencia de enlaces en la red (es decir, las

interacciones entre árboles y frugívoros) es considerada como la variable respuesta en los

modelos, mientras que las variables predictivas resultan de una combinación de estadísticas

propias de las redes (es decir variables endógenas) y atributos de los nodos (es decir efectos

exógenos tales como el tamaño del árbol, la densidad de vecinos, etc.).

En su forma más simple, los modelos incluyen estadísticas que son funciones sólo

de la estructura de la red (es decir que controlan los efectos endógenos derivados sólo del

patrón de enlaces entre los nodos). Sin embargo, se puede esperar que la probabilidad de que

ocurra una interacción entre dos nodos (enlace) dependa no solo de la presencia o ausencia de

enlaces entre otros pares de nodos, sino también de los atributos propios de los nodos. Por lo

tanto, se pueden incorporar a la especificación de los modelos ERG los atributos que se han

medido para cada uno de los nodos (árboles en este caso) en forma de estadísticas adicionales

en el término exponencial de los modelos (Snijders et al. 2010; Kolaczyk y Csárdi 2014). Por

lo tanto, se consideraron las características de los árboles (características individuales, de

vecindario, de microhábitat y de hábitat) como variables predictivas en los modelos

exponenciales (ver Materiales y métodos para más detalles). Para verificar la independencia

de las interacciones de los frugívoros se probó la autocorrelación espacial entre las

coordenadas de latitud (X) y longitud (Y) de cada árbol de Prosopis utilizando la función

corAR1 del paquete nlme en R (Pinheiro et al. 2016).


83

Se establecieron cuatro grupos de modelos que incluyeron diferentes variables

predictivas de acuerdo a los tipos de efectos evaluados (ver Anexo 3 por especificaciones de

los modelos): modelos de árboles individuales, en donde fueron incluidas las variables del

tamaño del árbol y la fecundidad; modelos de vecindario, con variables asociadas al

vecindario intraespecífico e interespecífico de cada árbol de Prosopis; modelos de

microhábitat, incluyendo las descripciones de la cobertura vegetal debajo de la copa de cada

árbol focal y, modelos de hábitat con variables relacionadas a la cobertura vegetal que

describe a cada uso de la tierra. Para comparar los ajustes de los modelos, se calculó el

análisis de la varianza (ANOVA) utilizando la prueba estadística "Chi cuadrado" (Handcock

et al. 2017) y se siguió el Criterio de Información Bayesiano (BIC) para la selección de los

modelos (Link y Barker 2006).

Los modelos fueron realizados utilizando los paquetes de R sand y ergm (Hunter et

al. 2008; Handcock et al. 2017; Kolaczyk y Csárdi 2017). Todos los análisis explicados se

realizaron utilizando el software libre R (R Development Core Team 2016).

4.4 Resultados

4.4.1 Redes de interacción Prosopis-frugívoros en diferentes usos de la tierra

Se analizaron un total de 29.902 fotos de trampas cámara (18.271 para los sitios pastoreados y

11.631 para los sitios sin pastoreo) en las cuales se registraron 12 especies de frugívoros

removiendo frutos e interactuando con un total de 167 árboles de Prosopis (Figura 4.1).

Además, se registraron otras tres especies, incluida una especie de ave (Eudromia elegans),

visitando a los árboles pero no removiendo frutos durante sus visitas (Tabla 4.1). La cantidad

total de árboles sin interacciones registradas con frugívoros fue de 15.

La intensidad de las interacciones por las especies de frugívoros fue

significativamente similar cuando se compararon ambos usos de la tierra (S = 122,86, p =

0,05, rho de Spearman = 0,57). Sin embargo, las especies de frugívoros variaron en su

frecuencia, intensidad y efecto total de las interacciones con los árboles de Prosopis en los

sitios pastoreados y no pastoreados (Tabla 4.2). El número total de especies de frugívoros que

interactuaron con los árboles de Prosopis fue de 11 en los sitios pastoreados (incluyendo a

dos especies de animales domésticos) y 9 en sitios sin pastoreo (Tabla 4.1). Microcavia


84

australis fue la especie con el mayor número de interacciones registradas para ambos usos de

la tierra.

La topología o estructura de las dos redes de interacción no difirió entre los sitios

con diferentes usos de la tierra (distancia de Hamming= 77900, valor aleatorio: 95600),

siendo la distancia de Hamming observada significativamente menor al valor aleatorizado (p

= 0,003). La congruencia general de la estructura de las redes se respalda también por la

correlación significativa entre los gráficos (gscor = 0,8421, p <0,0001).

Ambas redes fueron significativamente modulares y los valores de modularidad

fueron significativamente diferentes de los esperados por una distribución aleatoria

(Mpastoreo=0,52, z=51,39, p < 0,0001; Msin pastoreo= 0,41, z= 26,38, p < 0,0001). Las redes

comprendieron 9 módulos para los sitios pastoreados y 5 para los no pastoreados (Figura 4.2).

La mayoría de los módulos se conformaron por una sola especie de frugívoro interactuando

con una gran cantidad de árboles de Prosopis (por ejemplo M. australis en ambas redes) o con

un número bajo de árboles (por ejemplo, Dolichotis patagonum en la red de sitios sin

pastoreo). Además, la conectancia (C) y el anidamiento (NODF; Almeida- Neto et al. 2008;

ver Glosario) fueron estadísticamente significativos para ambas redes de interacción

(Cpastoreo=0,11, z=-10,45, p< 0,0001; Csin pastoreo=0,16, z= -9,56, p< 0,0001; NODFpastoreo=9,16,

z=-11,87, p< 0,0001; NODFsin pastoreo=23,68, z=-11,16, p< 0,0001).


85

Figura 4.1. Gráficos que ilustran las redes bipartitas ponderadas entre los árboles individuales de

Prosopis flexuosa (nodos naranjas) y las especies de animales frugívoros (nodos verdes) en sitios bajo

diferentes usos de la tierra, A) sitios pastoreados y B) sitios no pastoreados (Reserva MaB Ñacuñán).

Las líneas (enlaces) entre los nodos representan interacciones de frugivoría. El ancho de los enlaces

representa la fuerza de la interacción (el efecto total) entre los frugívoros y los árboles individuales.

Los códigos para las especies de frugívoros representan: Gra.gri = Graomys griseoflavus; Ako.dol =

Akodon dolores; Cal.mus = Calomys musculinus; Mic.aus = Microcavia australis; Dol.pat =


86

Dolichotis patagonum; Cte.men = Ctenomys mendocinus; Bos.tau = Bos taurus; Equ.cab = Equus

caballus; Lyc.gri = Lycalopex griseus; Cone.chi = Conepatus chinga; Cha.vell = Chaetophractus

vellerosus; Tup ruf = Tupinambis rufescens.

Tabla 4.1. Lista taxonómica de especies de animales frugívoros que interactúan con los árboles de

Prosopis flexuosa. La última columna (Papel) se refiere al papel de los frugívoros en el proceso de

dispersión de semillas, antagonistas (A, depredadores de semillas) o mutualistas (M, frugívoros

legítimos); la categoría desconocida (D) indica ausencia de información sobre el papel de los

frugívoros en el reclutamiento de nuevas plantas de Prosopis. Las últimas tres especies se registraron

en las trampas cámara, pero no removieron frutos durante el experimento de remoción. S/D= sin datos

Clase Orden Familia Género Especies

Peso

corporal

medio

(kg)

Papel

Mammalia Rodentia Muridae Graomys G. griseoflavus 0,062 A

Mammalia Rodentia Muridae Akodon A. dolores 0,032 A

Mammalia Rodentia Muridae Calomys C. musculinus 0,014 A

Mammalia Rodentia Caviidae Microcavia M. australis 0,30 M

Mammalia Rodentia Caviidae Dolichotis D. patagonum 8,00 M

Mammalia Rodentia Ctenomyidae Ctenomys C. mendocinus 0,016 D

Mammalia Artiodactyla Bovidae Bos B. taurus 600,00 M

Mammalia Perissodactyla Equidae Equus E. caballus 1000,00 M

Mammalia Carnivora Canidae Lycalopex L. griseus 3,00 M

Mammalia Carnivora Mephitidae Conepatus C. chinga 2,50 D

Mammalia Xenarthra Dasypodidae Chaetophractus C. vellerosus 1,00 D

Reptilia Lacertilia Teiidae Tupinambis T. rufescens 4,15 D

Mammalia Carnivora Mustelidae Galictis G. cuja 2,00 S/D

Mammalia Carnivora Felidae Leopardus L. geoffroyi 4,3 S/D

Aves Tinamiformes Struthioniformes Eudromia E. elegans 1,5 S/D


87

Tabla 4.2. Número total de árboles visitados al menos una vez y estimaciones de interacción

(frecuencia, intensidad y efecto total) entre las especies de frugívoros y los árboles de Prosopis en los

sitios pastoreados (P) y no pastoreados (NP, Reserva MaB Ñacuñán). La frecuencia de las

interacciones indica el número de visitas totales de cada especie a los árboles; la intensidad de las

interacciones representa la cantidad de frutos removidos por especie, y el efecto total se calculó como

el producto entre la frecuencia y la intensidad (Efecto total= frecuencia x intensidad). Los datos

indican valores medios ± 1 error estándar.

Especies de frugívoros

Tipo de

uso de la

tierra

N° de

árboles

visitados

Frecuencia Intensidad Efecto Total

Graomys griseoflavus

Akodon dolores

Calomys musculinus

Microcavia australis

Dolichotis patagonum

Ctenomys mendocinus

Bos taurus

Equus caballus

Lycalopex griseus

Conepatus chinga

Chaetophractus

vellerosus

Tupinambis rufescens

P

NP

P

NP

P

NP

P

NP

P

NP

P

NP

P

NP

P

NP

P

NP

P

NP

P

NP

P

NP

66

51

35

27

3

6

67

47

6

4

0

1

26

0

5

0

28

9

16

4

9

7

7

4

5,08 ± 0,72

16,46 ± 2,96

2,42 ± 0,50

8,51 ± 1,83

0,05 ± 0,03

0,24 ± 0,11

11,61 ± 1,75

20,23 ± 3,20

0,49 ± 0,29

0,27 ± 0,16

-

0,03 ± 0,03

1,25 ± 0,30

-

0,38 ± 0,17

-

0,80 ± 0,21

0,23 ± 0,08

0,27 ± 0,08

0,06 ± 0,03

0,10 ± 0,03

0,10 ± 0,04

0,11 ± 0,05

0,06 ± 0,03

3,38 ± 0,53

4,99 ± 0,80

2,44 ± 0,53

1,36 ± 0,42

0,08 ± 0,08

0,07 ± 0,05

4,98 ± 0,69

6,90 ± 0,96

0,49 ± 0,26

0,26 ± 0,22

-

0,09 ± 0,09

1,93 ± 0,48

-

0,54 ± 0,29

-

1,39 ± 0,40

0,44 ± 0,22

0,38 ± 0,16

0,04 ± 0,04

0,20 ± 0,09

0,13 ± 0,11

0,10 ± 0,08

0

42,09 ± 8,15

114,81 ± 31,85

28,67 ± 7,79

42,39 ± 16,56

0,08 ± 0,08

0,24 ± 0,16

157,74 ± 30,18

270,97 ± 51,37

8,00 ± 5,07

1,59 ± 1,50

-

0,17 ± 0,17

11,87 ± 3,61

-

5,33 ± 2,97

-

8,50 ± 3,09

0,91 ± 0,55

1,13 ± 0,52

0,04 ± 0,04

0,27 ± 0,12

0,13 ± 0,11

0,25 ± 0,18

0

M. Florencia Miguel, Tesis Doctoral Redes individuales de interacción planta- frugívoros

88


89

Figura 4.2. Gráfico de módulos. Patrón de modularidad de las interacciones entre los árboles

individuales de Prosopis (parte baja del gráfico; T= “tree”) y las especies de frugívoros en sitios bajo

diferentes usos de la tierra, A) sitios pastoreados y B) sitios no pastoreados (Reserva MaB Ñacuñán).

Las tonalidades de azul representan diferentes valores del efecto total en las interacciones entre los

módulos de mamíferos y los árboles. Los códigos para las especies de frugívoros representan: Gra.gri

= Graomys griseoflavus; Ako.dol = Akodon dolores; Cal.mus = Calomys musculinus; Mic.aus =

Microcavia australis; Dol.pat = Dolichotis patagonum; Cte.men = Ctenomys mendocinus; Bos.tau =

Bos taurus; Equ.cab = Equus caballus; Lyc.gri = Lycalopex griseus; Cone.chi = Conepatus chinga;

Cha.vell = Chaetophractus vellerosus; Tup ruf = Tupinambis rufescens.

4.4.2 Variables ecológicas de las visitas de los frugívoros a los árboles

Para los sitios pastoreados, la variación en las visitas de los frugívoros a los árboles se

correlacionó significativamente con las características de las plantas (Wilk's λ= 0,05, F= 1,62,

g.l.= 176, 761, p < 0,0001; Tabla 4.3). Solo la primera variable canónica fue significativa con

una correlación canónica de R2= 0,65 (F = 1,62, p < 0,0001), lo que explica el 46% de la

varianza total compartida entre los dos conjuntos de variables originales (variables de visitas

de frugívoros y variables de plantas). Las especies de frugívoros con altas correlaciones en

esta variable canónica son: Tupinambis rufescens (0,772), Conepatus chinga (0,520), Akodon

dolores (0,249), vaca (0,210), caballo (0,215) y Chaetophractus vellerosus (-0,259). En

cuanto a las características de las plantas, esta primera variable canónica se correlacionó

significativamente con los rasgos que describen la fecundidad de los árboles (frutos en la

copa, 0,908 y frutos en el suelo, 0,313), el vecindario interespecífico (-0,226), las variables de

microhábitat (variación del estrato bajo de vegetación, 0,195; cobertura y variación del estrato

medio de vegetación, -0,195 y -0,225, respectivamente) y las características del hábitat

(cobertura de mantillo, 0,271 y cobertura del estrato alto de altura 0,226; Tabla 4.3).

Contrariamente, en el área protegida, las visitas de los frugívoros no se

correlacionaron significativamente con los rasgos de las plantas (Wilk's λ= 0,08, F= 0,88,

g.l.= 140, 345, p= 0,81). El primer modelo ajustado explicó el 43% de la varianza total

compartida entre los dos conjuntos de variables originales, R2= 0,59 (F= 0,88, NS, Tabla 4.3).


90

Tabla 4.3. Coeficientes de los conjuntos de variables originales en la primera variable canónica que

prueban la correlación entre las visitas de los frugívoros y los rasgos de los árboles en los sitios

pastoreados y no pastoreados (Reserva MaB Ñacuñán). Solo la primera variable canónica tuvo λ> 1.

Los valores resaltados indican coeficientes significativos en las variables canónicas. Cob. Veget.=

cobertura vegetal; d.e= desvío estándar; veget.= vegetación.

Pastoreado No Pastoreado

Variable Original Variable Canónica I

λ= 1,88 (46,3%)

R= 0,808***

Variable Canónica I

λ= 1,45 (43,2%)

R= 0,769NS

Variable de frugívoros

G. griseoflavus -0,024

0,047

-0,072

-0,004

0,016

0,010

0,393

-0,514

1,361

0,033

0,115

-

-0,002

0,008

0,001

-0,045

-0,027

0,279

-0,324

-0,569

-

1,101

-0,241

-1,079

-0,379

-1,345

0,671

0,497

-

0,917

0,001

A. dolores 0,018

C. musculinus -0,303

M. australis 0,019

D. patagonum -0,200

L. griseus -0,121

C. chinga 2,438

C. vellerosus -0,110

T. rufescens -0,054

B. taurus -

E. caballus -

C. mendocinus 0,322

Variables de los árboles

Altura -0,001

Frutos en la copa 0,002

Fruitos en el suelo 0,002

N°. vecinos interesp. -0,112

N°. vecinos intraesp. 0,022

Cob. Veget. (d.e) 0,113

Suelo desnudo -1,749

Suelo desnudo (d.e) -

Estrato bajo veget. -3,182

Estrato bajo veget. (d.e) -2,559

Estrato medio veget. -

Estrato medio veget. (d.e) 0,555

Estrato alto veget. -0,273

H’ Shannon- Weaver

Mantillo (hábitat)

Estrato bajo veget. (hábitat)

Estrato medio veget. (hábitat)

Estrato alto veget. (hábitat)

-

1,522

2,029

0,661

-

***: F= 1,62; g.l. = 176, 761; P< < 0,0001. NS, no significativo.


91

4.4.3 Correlatos de rasgos individuales de Prosopis y patrones de interacción

Tal como era de esperar de acuerdo al diseño de muestreo, considerando una distancia mínima

de separación de los árboles de 400 m, los patrones de visita de los animales a los árboles de

Prosopis no se correlacionaron espacialmente (L= -1.194,3, g.l.= 5, p= 1). Por lo tanto, los

modelos exponenciales se adaptaron sin ninguna información espacialmente explícita. El

número de enlaces entre los nodos del gráfico de los sitios pastoreados fue de L= 1.368,

mientras que en el gráfico del sitio sin pastoreo fue de L= 482. Debido al carácter bipartito de

estas redes, las tríadas (es decir tres nodos conectados mediante enlaces) no fue un resultado

posible, ya que los árboles sólo pueden interactuar directamente con animales y no entre ellos.

En total se realizaron doce modelos candidatos para el gráfico de red de los sitios

pastoreados y diez para el gráfico de sitios sin pastoreo (ver Anexo 3, Tabla 4.5). El efecto de

los enlaces para los dos gráficos de redes fue altamente significativo, lo que implica que

existe una influencia del número de interacciones sobre la probabilidad de observar las redes;

es decir, la probabilidad de que ocurra una interacción entre un árbol y un animal es

proporcional al número total de enlaces entre los nodos.

Para los sitios pastoreados, el modelo exponencial que contiene las doce variables

predictivas (modelo completo) fue el que mejor explicó la variación en la conectividad de la

red. Este modelo mostró que la altura de los árboles disminuye la probabilidad de interacción

entre las plantas y los frugívoros (nodos) por un factor de exp (-0,016847) = -1,07. Además,

los frutos en la copa de los árboles aumentan la probabilidad de interacción entre los nodos

por un factor de exp (0,004764) = 1,005. Los atributos que disminuyeron significativamente la

probabilidad de interacción fueron: la altura del árbol, el número de vecinos intraespecíficos,

la cobertura media de vegetación debajo del dosel arbóreo, la variación en la cobertura de

mantillo y la cobertura media del estrato bajo de vegetación en la escala de hábitat (Tabla

4.4). Por otro lado, los atributos que aumentaron significativamente la probabilidad de

interacción fueron: el número de frutos en la copa del árbol, el número de vecinos

interespecíficos, la variación de la cobertura del estrato alto de vegetación y la cubierta de

mantillo en la escala de hábitat (Tabla 4.4).

Para la red del sitio sin pastoreo, el modelo que contiene las variables de tamaño de

los árboles, la fecundidad, el vecindario y el microhábitat es el que tiene el valor de BIC más

bajo (994). El modelo seleccionado mostró que, contrariamente al gráfico de red de los sitios

pastoreados, el número de frutos en la copa de los árboles disminuye la probabilidad de

interacción entre los árboles y los frugívoros por un factor de exp (-0,007903) = -1,008.


92

Además, la altura del árbol aumenta la probabilidad de interacción en 1,01. En el gráfico de

red del sitio sin pastoreo, los atributos que disminuyeron significativamente la probabilidad de

interacción entre los árboles y los frugívoros fueron: el número de frutos en la copa y la media

y variación de la cobertura vegetal debajo del dosel arbóreo (Tabla 4.4). Por el contrario, los

atributos que aumentaron la probabilidad de interacción fueron: la altura del árbol, los frutos

en el suelo y la cobertura media del suelo desnudo debajo del dosel de los árboles. Para este

gráfico, ni las variables de vecindario ni los atributos del hábitat fueron significativos para

explicar la probabilidad de interacción entre los árboles y los frugívoros (Tabla 4.4).

Tabla 4.4. Resultados de los modelos exponenciales de gráficos aleatorios seleccionados (ERGM) que

evalúan los efectos de las características de los nodos (árboles) subyacentes a la estructura de los

gráficos de redes de interacción (variable respuesta) para los sitios pastoreados y no pastoreados. El

efecto de los enlaces (interacciones entre los nodos) representa la influencia de los patrones de

interacción entre los árboles individuales de Prosopis y las especies de frugívoros; luego, se incluyen

efectos adicionales de las variables específicas de los nodos. Los efectos significativos sugieren

factores que aumentan o disminuyen la probabilidad de que un árbol interactúe con el conjunto de

especies de frugívoros. EE= error estándar; d.e= desviación estándar; NS= no significativo.


93

Modelos seleccionados Variables predictoras Estimador EE p valor

enlaces

21,05

2,55

<0,0001

Gráfico de sitios

pastoreados ~

Altura de los árboles -0,02 0,002 <0,0001

Frutos en la copa 0,005 0,001 0,0007

Vecinos interespecíficos 0,16 0,06 0,01

Vecinos intraespecíficos -0,39 0,08 <0,0001

Cobertura media vegetación -4,72 0,62 <0,0001

Suelo desnudo (d.e) 1,56 1,34 NS

Mantillo (d.e) -5,21 1,59 0,001

Estrato bajo de altura (d.e) 2,15 1,14 0,06

Estrato medio de altura (d.e) 0,74 1,11 NS

Estrato alto de altura (d.e) 4,33 1,09 <0,0001

Mantillo (hábitat) 4,66 0,59 <0,0001

Estrato bajo de altura (hábitat) -1,58 0,44 0,0004

Gráfico del sitio no

pastoreado ~

enlaces -5,37 1,47 0,0003

Altura de los árboles 0,01 0,001 <0,0001

Frutos en la copa -0,008 0,002 <0,0001

Frutos en el suelo 0,008 0,002 0,0001

Vecinos interespecíficos 0,04 0,03 NS

Cobertura media vegetación -2,72 0,39 <0,0001

Cobertura vegetación (d.e) -1,14 0,39 0,004

Suelo desnudo 2,38 0,53 <0,0001

Estrato bajo de altura (d.e) 0,86 0,56 NS

Estrato medio de altura -0,24 0,44 NS


94

4.5 Discusión

De acuerdo con la hipótesis planteada, las redes de interacción entre plantas individuales y

animales frugívoros en los sitios pastoreados y sin ganadería se estructuraron por rasgos

ecológicos individuales y se vieron afectadas por modificaciones del hábitat. Sin embargo, la

cantidad de interacciones entre los árboles y los frugívoros (la estructura de las redes) no

difirió, y la intensidad de interacción de las especies de frugívoros se mantuvo

significativamente consistente entre los sitios sin ganadería y con pastoreo. Ambas redes

fueron significativamente modulares, siendo la red de los sitios pastoreados la que mostró una

mayor cantidad de módulos. Para los sitios con pastoreo, las variables que describen las

características individuales de los árboles, el vecindario que rodea a cada árbol, el

microhábitat y el hábitat fueron los que mejor explicaron la correlación entre las visitas de los

frugívoros y los rasgos de las plantas. No obstante, no se encontró una correlación

significativa de estas variables para las interacciones planta-frugívoros en los sitios sin

ganadería. Finalmente, se lograron identificar los rasgos ecológicos que explicaron la

estructura de las redes individuales de interacción. El signo y la significancia de los

parámetros ecológicos incluidos en los modelos difirieron entre los dos gráficos de redes.

Estos resultados muestran que, tanto el tipo de uso de la tierra como la heterogeneidad de los

rasgos individuales influyen en la estructura de las redes de interacción mutualistas.

4.5.1 Redes individuales de interacción en diferentes usos de la tierra

Evaluar el impacto de los cambios ambientales en las interacciones ecológicas es crucial para

lograr predecir mejor sus consecuencias en el mantenimiento de la biodiversidad y de los

servicios ecosistémicos brindados a los seres humanos (Tylianakis et al. 2008; Eckert et al.

2009; Kiers et al. 2010). Una manera de evaluar la susceptibilidad de las redes de interacción

a las actividades antrópicas es examinar la topología de las mismas (Tylianakis et al. 2010;

Spiesman e Inouye 2013; Vanbergen et al. 2017). Considerando este enfoque, se encontró que

las especies de animales frugívoros que constituyen el núcleo de las interacciones con

Prosopis (M. australis, G. griseoflavus y A. dolores) no difieren entre las redes de sitios con y

sin pastoreo excepto, como era esperable, las especies domésticas (vacas y caballos) que

interactuaron con los árboles sólo en los sitios con ganadería. Por lo tanto, la composición del


95

ensamble de animales frugívoros no se vio significativamente afectada por el tipo de actividad

antrópica estudiada en este caso. No obstante, sí se encontraron diferencias entre ambas

condiciones en cuanto a la forma en que se estructuraron las interacciones entre las plantas y

los frugívoros y las variables ecológicas que predicen la estructura de las redes.

Investigaciones previas han documentado efectos de las actividades humanas sobre la

dispersión de semillas (Markl et al. 2012), frecuentemente asociados a la pérdida de especies

o a cambios drásticos en los ensambles de mutualistas. Los resultados aquí presentados

indican que las modificaciones del hábitat relacionadas con perturbaciones, como el pastoreo,

también pueden desencadenar cambios en los patrones de interacción de los árboles

individuales dando lugar a cambios estructurales en las redes de interacción. A pesar de no

abordarse en este estudio, tales cambios en los patrones de interacción en áreas pastoreadas y

no pastoreadas probablemente afectan la efectividad de la dispersión de semillas en los dos

tipos de paisajes, ya que se ha documentado que el reclutamiento de Prosopis depende de

niveles moderados de pastoreo (Brown y Archer 1989; Aschero y García 2012).

Al analizar las redes a escala de individuos, se encontró que las mismas se organizan

en módulos de plantas altamente conectadas por animales frugívoros y que la modularidad fue

mayor en los sitios pastoreados, en comparación con sitios sin pastoreo. El efecto de la

modularidad en las redes mutualistas se ha explicado mediante dos enfoques principales, por

un lado, las redes modulares son consideradas menos cohesivas, en las cuales la probabilidad

de fragmentación de la red aumenta cuando se eliminan las especies que actúan como

conectoras de los módulos (Melián y Bascompte 2004; Jordano et al. 2006). Por otro lado, se

ha propuesto que es más probable que cualquier perturbación afecte en gran medida y se

propague más rápido a través de una red no modular que a través de una red modular (Olesen

et al. 2007; Gilarranz et al. 2017). Aquí, la red de interacción de los sitios pastoreados fue

más modular que la del sitio sin pastoreo, probablemente debido al efecto mismo del pastoreo

y a los consecuentes cambios en el hábitat. Además, las tierras pastoreadas se caracterizan por

un mosaico de parches de vegetación y de suelo desnudo (Tabeni et al. 2007), mientras que

las áreas no pastoreadas presentan una estructura de hábitat más homogénea (Tabeni et al.

2007; Campos et al. 2016). Por lo tanto, la mayor heterogeneidad espacial que se registra en

los sitios pastoreados, y su relación con los hábitats requeridos por las distintas especies de

mamíferos, podría ser la explicación de la mayor modularidad que se observa en la red

mutualista de interacción. Por otro lado, la mayoría de los módulos se organizaron por una

sola especie animal, estructura que puede implicar una red de interacción más frágil en la que

cualquier efecto sobre un frugívoro podría afectar la estructura de todo un módulo. Además,


96

el hecho que una sola especie animal interactúe con varios árboles podría suponer una

disminución en su competencia por los frutos con otras especies de animales.

Los estudios a escala de comunidad han encontrado que las redes mutualistas son

menos modulares que las redes antagónicas (Thébault y Fontaine 2010). Por otro lado, cuando

se estudió a escala de individuos, la modularidad fue una característica de la topología en

redes de polinización (Dupont et al. 2014; Tur et al. 2014) y en redes de frugivoría cuando se

evaluaron interacciones entre plantas y múltiples grupos de animales dispersores de semillas

(Donatti et al. 2011). Sin embargo, los estudios que incluyen solo un único grupo de

dispersores de semillas (por ejemplo, murciélagos) encontraron que las redes son anidadas y

menos modulares (Fortuna et al. 2010). No obstante, en este trabajo se evaluó un solo grupo

de animales frugívoros, mamíferos, encontrándose que la modularidad es un patrón

topológico significativo de estas redes basadas en individuos. Aunque no se incluyó

información ecológica de los animales en los análisis, la modularidad también podría

explicarse por el hecho de que el ensamble de frugívoros de Prosopis está compuesto por un

grupo taxonómicamente diverso, desde roedores pequeños (<100 g, por ejemplo, Graomys

griseoflavus) hasta carnívoros medianos (Lycalopex griseus). Además, el patrón modular

refleja la variabilidad de los rasgos entre los árboles y cómo estos rasgos individuales se

relacionan con los requisitos particulares del hábitat por parte de las especies de frugívoros

(Tabeni y Ojeda 2003).

Las especies que interactuaron con un gran número de árboles de Prosopis y

formaron módulos de una sola especie en ambos usos de la tierra fueron Microcavia australis

y Akodon dolores. Los otros frugívoros reorganizaron sus interacciones de acuerdo con sus

patrones de ocurrencia en los dos tipos de usos de la tierra, por lo tanto, formaron módulos

por sí mismos o compartieron módulos con otras especies (Figura 4.2). De acuerdo con

estudios previos en el área (Campos et al. 2016; Miguel et al. 2017; Tabeni et al. 2017), se

encontró que la especie de roedor G. griseoflavus es también un visitante frecuente de los

árboles de Prosopis. Esta especie formó módulos con otras especies de animales en ambas

redes. Por lo tanto, los patrones de interacción de los árboles de Prosopis parecen estar

impulsados por la estructura del hábitat y por las diferencias de preferencia de microhábitat de

las especies de mamíferos, con una influencia prominente del pastoreo que determina la

heterogeneidad de la cobertura vegetal (Okin et al. 2015) modulando así las preferencias

específicas.


97

4.5.2 Dependencia del contexto de las visitas de los frugívoros a los árboles

Los rasgos relacionados con el tamaño del árbol y la fecundidad, el vecindario, la fisonomía

del microhábitat que rodea inmediatamente a los árboles individuales y las variables del

hábitat a mayor escala se correlacionan fuertemente con las visitas de los frugívoros a las

plantas en los sitios pastoreados. Sin embargo, en los sitios sin pastoreo no se encontró este

patrón de correlación.

Por un lado, los microhábitats caracterizados por una alta proporción de suelo

desnudo y cobertura de los estratos de vegetación de alturas media y alta debajo de las copas

de los árboles se correlacionaron negativamente con las visitas de los frugívoros. Por otro

lado, la variación de la cobertura vegetal y del estrato bajo de vegetación debajo de las copas

de los árboles, además de la cobertura del estrato bajo y medio de vegetación en el hábitat

cercano a los árboles, se correlacionó positivamente con las visitas de los frugívoros. Estos

resultados indican que los árboles que crecen en un microhábitat más complejo reciben menos

visitas de los frugívoros que los que crecen en espacios más abiertos, en los sitios

pastoreados. Estos patrones resultantes reflejan un paisaje heterogéneo, con diferentes

fisonomías arbóreas y entornos que influyen en la visita de los frugívoros a los árboles. Sin

embargo, en el sitio sin pastoreo, otras variables ecológicas y abióticas no evaluadas aquí,

podrían estar influyendo y explicando los patrones de visitas de los frugívoros. La exclusión

del ganado no sólo favorece el desarrollo de una cobertura más homogénea de la vegetación,

modificando así las condiciones para las interacciones con los animales frugívoros (Campos

et al. 2016), sino que también influye en el reclutamiento de Prosopis (Brown y Archer 1989;

Aschero y García 2012).

De forma similar a estudios previos (Carlo 2005; Dupont et al. 2014), los resultados

del presente trabajo muestran que la producción de frutos explica significativamente las

visitas de los frugívoros a los árboles. Además, el vecindario que rodea a cada árbol de

Prosopis junto con las variables que describen el microhábitat y el hábitat también fueron

significativas en las variables canónicas. La influencia del microhábitat y el hábitat en las

visitas de los frugívoros solamente en los sitios pastoreados puede responder al hecho de que

la actividad de pastoreo por grandes herbívoros modifica la estructura de la vegetación a

diferentes escalas espaciales, alterando el hábitat requerido por otras especies animales

(Tabeni y Ojeda 2003; Tabeni et al. 2007), lo que a su vez podría afectar la visita de los

frugívoros a las plantas (Campos et al. 2016). Esta influencia de la fisonomía de la vegetación

en el lugar de crecimiento de los árboles y su entorno inmediato, conduciendo a determinados


98

patrones de visitas de frugívoros, es especialmente evidente en paisajes heterogéneos con

mosaicos de vegetación y suelo descubierto (Jordano y Schupp 2000; Carlo et al. 2007;

Morales et al. 2012), que caracterizan a los campos con ganadería.

4.5.3 Correlatos ecológicos subyacentes a las redes de interacción

Los resultados de los modelos exponenciales mostraron que diferentes conjuntos de variables

ecológicas explican la probabilidad de interacción entre los árboles individuales y las especies

de frugívoros (nodos). Este tipo de análisis resultó ser una herramienta muy útil para

reconocer los rasgos ecológicos que modelan la estructura de las redes de interacción en

diferentes contextos de usos de la tierra. Tradicionalmente, el análisis de redes se ha centrado

en detectar y describir la estructura de las redes tales como el anidamiento, la modularidad y

la conectancia dentro de un marco descriptivo (Bascompte y Jordano 2014), y en reconocer

los rasgos ecológicos y evolutivos más probables que predicen tales patrones (Vázquez et al.

2009). Por lo tanto, el tipo de análisis utilizado aquí constituye uno de los primeros intentos

en aplicar este marco predictivo al análisis de redes de interacción ecológicas (Kolaczyk y

Csárdi 2014).

La variación en los rasgos individuales se reconoce como una fuerza importante en

la estructuración de las redes de interacción (Olesen et al. 2010; Donatti et al. 2011; Dupont

et al. 2014). Particularmente, la producción de frutos es un rasgo de las plantas que influye en

la actividad de los animales dispersores (Jordano y Schupp 2000; Blendinger y Villegas

2011). De acuerdo con esto, los resultados mostraron que la fecundidad (el número de frutos

producidos) es un rasgo individual significativo que aumentó la fuerza de las interacciones

planta-frugívoro en las dos redes construidas. Sin embargo, otras variables individuales

incluidas en el análisis, como la altura del árbol, tuvieron un efecto contrario en ambos

gráficos de redes; mientras que en la red de los sitios pastoreados la altura de los árboles

disminuyó la probabilidad de interacción con los frugívoros, en los sitios no pastoreados la

altura de los árboles aumentó la probabilidad de interacción. Estos resultados podrían

explicarse por el hecho de que existe una mayor densidad de árboles adultos de Prosopis en el

área protegida en comparación a los bosques pastoreados (Aschero y Vázquez 2009), lo cual

puede explicar que árboles más añejos y más altos atraigan más frugívoros en la Reserva

comparados con los campos ganaderos.


99

La composición y la densidad del vecindario también constituyen aspectos

previamente estudiados en la interacción planta-frugívoros (Carlo 2005; Morales et al. 2012).

Los resultados mostraron que para los árboles de Prosopis que se encuentran en sitios

pastoreados, estar en un vecindario interespecífico (es decir, rodeados por plantas de otras

especies) tiene un efecto positivo en su interacción con frugívoros en comparación con sitios

de crecimiento con un vecindario intraespecífico. Además, los vecindarios intraespecíficos

disminuyeron significativamente las probabilidades de interacción entre plantas y frugívoros,

lo cual es respaldado por resultados previos que encontraron un efecto negativo de

vecindarios conespecíficos sobre la actividad de los dispersores (Carlo et al. 2007). Esto se ha

explicado como una forma de competencia intraespecífica, es decir, vecindarios compuestos

por varias especies de plantas pueden resultar más atractivos para los animales frugívoros que

vecindarios compuestos por una única especie (Carlo et al. 2007). No obstante, y de manera

similar a otros estudios (Blendinger y Villegas 2011), la densidad del vecindario que rodea a

cada árbol focal en la red sin pastoreo no fue una variable predictiva significativa en los

modelos. Por lo tanto, las redes de interacción en tierras sin pastoreo parecen responder más a

características individuales y locales (es decir, fecundidad, altura del árbol y fisonomía de

microhábitat) cuyo efecto desaparece cuando se consideran escalas de vecindario y de hábitat.

De acuerdo con las variables que describen el microhábitat en el que crecen los

árboles individuales, se encontró que la probabilidad de interacción entre Prosopis y los

frugívoros en los sitios con pastoreo aumentó con una alta cobertura de plantas del estrato alto

(1 m a 1,4 m) y disminuyó con una cubierta vegetal alta debajo del dosel del árbol. Por otro

lado, en la red del sitio sin pastoreo, la probabilidad de interacción entre los frugívoros y los

árboles aumentó con un incremento en la proporción de suelo desnudo debajo del dosel y

disminuyó cuando aumenta la cobertura vegetal debajo de la copa del árbol. Sólo en los sitios

pastoreados las variables de hábitat fueron significativas en los modelos; mientras que la

cobertura de mantillo aumenta la probabilidad de interacción entre los nodos, la cobertura del

estrato bajo disminuye la probabilidad de interacción.

En síntesis, en los sitios con pastoreo los árboles más bajos que producen gran

cantidad de frutos, con poca cobertura vegetal debajo de su dosel, rodeados de vecinos

interespecíficos y con menor cobertura del estrato bajo en el paisaje cercano, tienen mayor

probabilidad de interactuar con frugívoros. Por otro lado, árboles más altos con alta densidad

de frutos en el suelo, y con alta proporción de suelo desnudo debajo de la copa de los árboles

fueron los rasgos de Prosopis que aumentaron su probabilidad de interacción con los

frugívoros en el sitio sin pastoreo. Un aspecto por evaluar en el futuro será estudiar cuán


100

robustas son las redes de interacción en el tiempo (es decir, el componente temporal de las

interacciones interespecíficas, Valverde et al. 2016), considerando variaciones en la

abundancia de los animales y en la producción de frutos de Prosopis entre los años y

evaluando posibles efectos de competencia por los frutos entre los mamíferos.

4.6 Conclusiones

El manejo antrópico de las tierras no sólo influye en los patrones topológicos de las redes

mutualistas, sino también en las visitas de los frugívoros a los árboles de Prosopis mediante la

modificación de la estructura de la vegetación y de la complejidad del hábitat. Además, la

variación individual en los rasgos ecológicos afectó significativamente la estructura de las

redes de interacción, específicamente en los sitios pastoreados. Mediante el uso de modelos

exponenciales de gráficos aleatorios (ERGM) se avanzó en la identificación de los rasgos

ecológicos específicos a diferentes escalas (de individuo, microhábitat, vecindario y hábitat)

que explican las redes de frugivoría observadas. Las aplicaciones futuras de este marco de

modelización pueden ayudar a describir o predecir rasgos de árboles individuales que

concentran una gran cantidad de interacciones con especies de frugívoros. Este enfoque

podría ser especialmente útil para identificar árboles clave para conservar dentro del área

protegida y para proponer pautas de manejo que promuevan el acceso de los frugívoros

dispersores de semillas.

M. Florencia Miguel, Tesis Doctoral Discusión general

101

Capítulo V

Discusión general

La dispersión de semillas es un proceso ecológico clave ya que es el mecanismo natural por el

cual las plantas logran moverse en respuesta a cambios ambientales. De esta manera, la

dispersión de semillas interviene en el mantenimiento de las poblaciones de plantas en un

sitio, permitiéndoles además expandir su rango de distribución (Howe 2016). Las semillas

pueden ser dispersadas por animales a escalas local, regional y hasta incluso a escala

intercontinental, en el caso de ser transportadas por aves migratorias (Farwig y Berens 2012).

La dispersión de semillas también es un proceso que interviene en el mantenimiento de los

ecosistemas (Santos et al. 2017) porque facilita la regeneración natural de las especies de

plantas utilizadas para extracción de madera y alimentos (Wenny et al. 2011; Santos et al.

2017), permite la regeneración natural de áreas degradadas (Howe 2016) y, en consecuencia,

contribuye al secuestro de carbono atmosférico por las especies de plantas leñosas (Bello et

al. 2015). La importancia de la interacción entre las plantas con frutos y los animales

dispersores se evidencia también en el alto porcentaje de especies que dependen de animales

para dispersar sus semillas. Así, por ejemplo el 90% de las especies de plantas leñosas en

zonas tropicales son dispersadas por animales (Howe y Smallwood 1982) y hasta el 60% en

zonas templadas (Willson et al. 1990). El proceso de dispersión de semillas involucra

interacciones generalizadas entre especies, es decir, es un tipo de mutualismo poco

especializado (Schleuning et al. 2012; Perea et al. 2013). Esta característica determina que la

dependencia obligada de una especie sobre la otra sea poco común (Jordano 2000; Bronstein

2015); lo cual, permite una redundancia funcional en relación al papel que diversas especies

de animales cumplen en el proceso de dispersión de semillas (Bueno et al. 2013; González-

Castro et al. 2015).

Las actividades humanas pueden impactar en forma directa o indirecta sobre las

poblaciones de animales y por lo tanto en el proceso de dispersión de semillas (Galetti y Dirzo

2013). Por ejemplo, entre las mayores amenazas directas se encuentra la caza indiscriminada

de animales de gran porte (Wright 2003), lo cual compromete a la dispersión de plantas con

semillas grandes y en consecuencia a la regeneración natural de los bosques (Galetti et al.

2016). Mientras que las amenazas indirectas tales como, la tala de árboles, la fragmentación y


102

los cambios en el uso de la tierra, modifican el hábitat disponible de los animales dispersores

(Guariguata et al. 2002; Farwig y Berens 2012). La pérdida de animales dispersores de

semillas puede conducir a un menor reclutamiento de plántulas (Forget y Jansen 2007), a una

agregación de plántulas en torno a la planta madre (Forget et al. 2001), a una menor distancia

de dispersión si las semillas son dispersadas mayormente por animales de tamaño corporal

pequeño (Markl et al. 2012; Pérez-Méndez et al. 2015) y a una mayor depredación de

semillas (Galetti et al. 2006, 2015a).

En esta Tesis se evaluó el efecto de una actividad económica común en tierras secas, la

ganadería, sobre la primera Etapa de Interacción de la dispersión de semillas de una especie

leñosa nativa, Prosopis flexuosa. Específicamente, se caracterizó la estructura del hábitat en

sitios bajo diferentes usos de la tierra y se evaluó su efecto sobre la remoción de frutos por

especies animales con diferentes papeles funcionales en la dispersión de semillas de Prosopis.

Además, se evaluó el efecto de los bordes alambrados sobre la abundancia de pequeños

mamíferos y la interacción entre plantas y frugívoros. Finalmente, se incorporó el análisis de

la heterogeneidad individual de los árboles de Prosopis al efecto del manejo antrópico en la

estructuración de redes individuales de interacción planta- frugívoros. En cada capítulo se

compararon dos tipos de manejo, campos con ganadería y un área protegida (Reserva MaB)

aledaña excluida del ganado (Ojeda et al. 1998). Por lo tanto, la Reserva representa una

situación de comunidad de bosque sin actividad de herbívoros de gran porte. El herbívoro

nativo de mayor tamaño dentro del área protegida es Dolichotis patagonum (“mara”; tamaño

corporal medio= 8 kg), por ende, el grado de pastoreo natural en la Reserva es diferente

comparado al pastoreo por animales domésticos que ocurre en los campos ganaderos

(McNaughton 1993).

A continuación, se presentan y discuten las principales conclusiones de la Tesis

doctoral.

5.1 Metodologías de muestreo utilizadas

Esta Tesis doctoral y los manuscritos que de ella se desprenden, constituyen los primeros

trabajos realizados en la provincia fitogeográfica del Monte utilizando trampas cámara como


103

metodología de observación para estimar variables ecológicas (ver también Campos et al.

2016). Específicamente, las cámaras permitieron identificar a las especies que remueven

frutos de P. flexuosa y determinar el número de visitas y el número de frutos removidos por

las diferentes especies. Estas variables conforman la Etapa de Dispersión o de Interacción del

proceso de dispersión de semillas mediado por animales y el componente cuantitativo de la

Efectividad de la dispersión de semillas (Jordano y Schupp 2000; Schupp et al. 2010, 2017).

El uso de esta metodología de observación permitió registrar por primera vez la remoción de

frutos de P. flexuosa por las siguientes especies de mamíferos: Ctenomys mendocinus,

Conepatus chinga, Chaetophractus vellerosus y Tupinambis rufescens. Además, con la

información obtenida por las trampas cámara se pudo registrar a las especies más frecuentes

en visitar los árboles de algarrobo, lo cual se considera un estimador de la abundancia de las

poblaciones en los sitios. Es decir, se espera que las poblaciones más abundantes visiten con

mayor frecuencia a los árboles que las poblaciones localmente menos abundantes (Schupp et

al. 2010).

Por otro lado, el uso de trampas de captura viva (trampas Sherman; ver Capítulo III)

permitió estimar la abundancia local de las poblaciones de roedores pequeños (< 100 g), y de

esta manera se observó que las especies más abundantes en las trampas Sherman también se

registran con una alta frecuencia en las cámaras (Graomys griseoflavus y Akodon dolores).

Mediante el uso combinado de estas dos metodologías, trampas de captura viva y trampas

cámara, se observó que Eligmodontia typus no removió frutos de algarrobo ni tampoco visitó

a los árboles durante los experimentos de remoción de frutos, aunque estaba presente en los

sitios ya que fue capturada en las trampas Sherman. Sin embargo, un estudio previo en

laboratorio reconoce a este roedor con la habilidad de transportar y almacenar un alto número

de semillas de Prosopis (Giannoni et al. 2013). Los resultados obtenidos combinando ambas

metodologías podrían indicar que, en estado natural, la remoción de frutos de algarrobo por E.

typus es poco frecuente.

Las trampas cámara representan una herramienta muy útil para documentar o estimar

variables ecológicas de especies que alteran su comportamiento ante la presencia de

observadores (Pebsworth y LaFleur 2014). Para el caso del ensamble de frugívoros aquí

estudiado, es decir, animales terrestres con diferentes patrones de actividad y de diferente

tamaño corporal, esta metodología resultó adecuada para lograr la observación diurna y

nocturna de las especies y para cuantificar el número de visitas y de frutos removidos.

Además, la orientación vertical de las trampas cámara permitió identificar a los visitantes (De


104

Bondi et al. 2010; Villaseñor et al. 2015) y contabilizar el número de frutos removidos

durante sus visitas a los árboles (Grünewald et al. 2010). Así como cualquier otra

metodología de muestreo, la forma en que se ubican y orientan las trampas cámara debe estar

relacionada con las preguntas y los objetivos específicos de cada trabajo (Pebsworth y

LaFleur 2014). Por ejemplo, si se pretende estimar la abundancia relativa de vertebrados

terrestres, las cámaras suelen colocarse de a pares en el suelo y orientadas horizontalmente

(Rovero y Marshall 2009). De esta forma, y teniendo en cuenta los objetivos planteados aquí,

las trampas cámara fueron orientadas verticalmente, colocadas sobre los árboles a 1,5 m de

altura y enfocadas hacia los frutos de algarrobo (ver por ejemplo, Grünewald et al. 2010;

Prasad et al. 2010; Villaseñor et al. 2015). Por otro lado, los ensayos utilizando trampas

cámara presentaron dos de los inconvenientes más comunes observados en esta metodología,

los cuales son la pérdida de información debido a la no activación de las cámaras (por lo

tanto, hubo ausencia de registro de actividad animal en algunas de las estaciones de muestreo)

y, múltiples fotos sin registro de animales (por ejemplo, cuando las cámaras se activan por el

movimiento de las plantas; O´Connell et al. 2011). Estos inconvenientes no alteraron los

resultados de los experimentos, debido a que el primero implicó que algunas trampas cámara

no funcionaran, y, el segundo a una gran cantidad de fotografías sin registro de animales.

Los estudios previos conducidos en el Monte con el objetivo de caracterizar el papel

de los animales en la dispersión de semillas de Prosopis han empleado metodologías de

recopilación de datos diferentes a la utilizada en esta Tesis, las cuales son: recolección de

heces y análisis de viabilidad y germinación de semillas en laboratorio (por ejemplo Campos

y Ojeda 1997) y, experimentos en cautiverio y a campo para evaluar el comportamiento de

almacenamiento de semillas por los animales (Giannoni et al. 2013; Campos et al. 2017). Las

preguntas abordadas en estos trabajos se relacionan con el componente cualitativo de la

dispersión de semillas, es decir, evalúan el proceso luego de la remoción de los frutos por los

animales (Etapa de Post-Interacción; Schupp et al. 2017). En cambio, los resultados obtenidos

a partir de los experimentos desarrollados en esta Tesis aportan información sobre la primera

Etapa de Interacción de los árboles de Prosopis y el ensamble de animales removedores de

frutos.

5.2 Animales frugívoros relacionados con P. flexuosa


105

Los animales que removieron frutos de P. flexuosa corresponden en su mayoría a especies de

mamíferos terrestres. Una única especie de reptil (Tupinambis rufescens, Lacertilia: Teiidae)

fue registrada por primera vez en estos sitios de estudio removiendo frutos de algarrobo.

Dentro del grupo de los mamíferos, 12 especies pertenecientes a cinco Familias fueron

registradas por las trampas cámara interactuando con los frutos de P. flexuosa (lista de

especies Tabla 4.1; ver fotografías Anexo 1). El Orden de animales más representativo en el

ensamble de frugívoros de P. flexuosa es Rodentia, representado por 3 familias (Muridae,

Caviidae, Ctenomydae) y seis especies diferentes. Las únicas especies exóticas registradas en

este trabajo corresponden a los herbívoros domésticos Bos taurus (vaca) y Equus caballus

(caballo). Estos animales removieron frutos de algarrobo únicamente en los sitios con

ganadería, debido a la exclusión del ganado en el área protegida.

De las especies registradas por el mayor número de trampas cámara y con el mayor

número de frutos removidos (Graomys griseoflavus, Akodon dolores, Microcavia australis,

Lycalopex griseus, B. taurus y Dolichotis patagonum) se cuenta con información previa

acerca de su papel en la dispersión de semillas de P. flexuosa (Campos y Ojeda 1997;

Giannoni et al. 2001; Campos et al. 2008, 2011; 2017; Giannoni et al. 2013; Campos y Velez

2015). Mientras que, para otras especies que fueron registradas por las trampas cámara

removiendo una menor cantidad de frutos, Ctenomys mendocinus, T. rufescens, Conepatus

chinga y Chaetophractus vellerosus, no se conoce su efectividad en la dispersión de semillas

de algarrobo. Sin embargo, estudios previos han descripto especies de lagartos en ambientes

insulares (por ejemplo, en islas Baleares y Canarias; Olesen y Valido 2003) y a especies de la

Familia Teiidae (Varela y Bucher 2002) como importantes dispersores de semillas. En cuanto

a Ctenomys sp., se la ha descripto con la capacidad de dispersar esporas de hongos formadoras

de micorrizas (Fracchia et al. 2011). También se ha reconocido que especies del género

Conepatus y Chaetophractus incluyen frutos y semillas en sus dietas (Willson 1993; Medina

et al. 2009; Vaz et al. 2012). Esta información remarca el resultado novedoso de T. rufescens,

C. mendocinus, C. chinga y C. vellerosus removiendo frutos de Prosopis y podría ser

considerada para evaluar el papel de estas especies en el proceso de dispersión de semillas de

algarrobo.

La distancia a la que las semillas pueden ser movidas depende del tamaño corporal de

los dispersores (Jordano et al. 2007). Es decir, los animales de tamaño corporal grande tienen

mayor capacidad de movimiento y mayor tiempo de retención de las semillas en el tracto

digestivo que los de tamaño pequeño y, por ende, pueden mover semillas a distancias más


106

alejadas desde la planta madre (Spiegel y Nathan 2007; Correa Cortes y Uriarte 2012). Por

otro lado, el mayor tiempo de retención en el tracto digestivo de los animales tiene

implicancias en el tratamiento químico que las semillas experimentan y por lo tanto en su

viabilidad (Or y Ward 2003). Considerando el tamaño corporal de los visitantes más

frecuentes de los árboles de Prosopis, los eventos de dispersión de semillas a largas distancias

quedarían restringidos a las especies de herbívoros domésticos de tamaño grande

(principalmente vacas) y a especies de tamaño mediano, como el zorro gris (L. griseus). No

obstante, debido a que los alambrados de los campos con ganadería impiden el movimiento de

los animales domésticos, pero no asi el de los animales más pequeños (Wisdom et al. 2013),

las especies con verdadero potencial de desplazarse entre los sitios y mover semillas a través

del paisaje serían las especies medianas (por ejemplo, L. griseus, D. patagonum, M. australis,

C. chinga, C. vellerosus y T. rufescens). De estas especies nativas sólo se reconocen a L.

griseus y D. patagonum como dispersores por endozoocoria (Campos y Ojeda 1997) y a M.

australis como dispersor por almacenamiento de las semillas de algarrobo (Campos et al.

2017), sin contar aún con estudios acerca del papel de las otras especies medianas en la

dispersión de Prosopis.

Esta información resulta muy útil considerando el contexto de cambios en el uso de la

tierra y la conservación de los bosques nativos de P. flexuosa y de toda la comunidad de

animales y plantas asociadas. En definitiva, el mantenimiento de las poblaciones de algarrobo,

principal especie leñosa en los ecosistemas del Monte (Álvarez et al. 2011), está restringido a

un número limitado de especies dispersoras de sus semillas, lo que incrementa la importancia

de su conservación. Aún quedan por ser evaluados algunos aspectos como la distancia a la

que las semillas pueden ser dispersadas y la posible conectividad funcional entre los campos

con ganadería y el área protegida mediante el flujo de semillas y la sombra de semillas que

arriban a los sitios (Janzen 1970; Jordano 2007; Correa Cortes y Uriarte 2012).

5.3 Efecto de los usos de la tierra sobre la dispersión de semillas de P. flexuosa

Se encontraron evidencias a favor de la hipótesis general de esta Tesis, en la cual se propone

que los usos de la tierra afectan a la dispersión de semillas de P. flexuosa por animales. Si


107

bien el ensamble de frugívoros que interactúa con los frutos de P. flexuosa no difiere entre los

sitios con diferente manejo (Capítulo IV) y tampoco se encontraron diferencias en el número

total de frutos removidos entre los sitios con ganadería y el área protegida (Capítulo II),

existen diferencias en la intensidad y la frecuencia en que frugívoros con diferentes papeles

funcionales interactúan con las plantas y en la forma en que se estructuran las interacciones en

cada tipo de manejo. De esta forma, la actividad de visita y de remoción de frutos por las

especies depredadoras de semillas es mayor en el área protegida, mientras que la actividad de

las especies dispersoras de semillas de algarrobo es mayor en los sitios con ganadería.

Por otro lado, se encontró que la estructura vegetal explica la interacción entre los

mamíferos frugívoros y las plantas de P. flexuosa. La remoción de frutos por los animales

dispersores de semillas se asocia a lugares con menor cobertura vegetal y espacios más

abiertos, a diferencia de la remoción de frutos por las especies depredadoras de semillas

(Capítulo III). Estos resultados se relacionan con descripciones previas acerca de los hábitats

seleccionados por estas especies, es decir, roedores pequeños asociados a microhábitats con

alta cobertura de herbáceas y arbustos (Corbalán 2006) y especies de mamíferos medianos

asociadas a ambientes más abiertos y con menor cobertura vegetal (Tognelli et al. 1995;

Rodríguez 2009; Rost et al. 2012). Entonces, las modificaciones en la comunidad vegetal

debido al pastoreo por herbívoros de gran porte afectan a la interacción entre los animales

frugívoros y los árboles de Prosopis. Además, una de las modificaciones del hábitat asociadas

al manejo por ganadería, los bordes alambrados y mantenidos sin vegetación como “caminos

cortafuego” (evaluados en el Capítulo III), también generan un patrón claro de actividad de

las distintas especies de frugívoros y de la abundancia de roedores desde los bordes y hacia el

interior de los sitios. Este patrón fue explicado por las variables de coberturas de plantas y de

suelo desnudo (Figura 3.2).

Los estudios clásicos de restauración ecológica suelen evaluar la recuperación de un

sitio luego de un disturbio estudiando principalmente el grado de restauración de la

comunidad vegetal (Aronson et al. 1993), con la consiguiente recuperación pasiva de las

poblaciones animales (Corlett 2016). No obstante, el manejo de las áreas protegidas debe

incluir además un enfoque funcional entre los objetivos de conservación a cumplir. Es decir,

en el contexto global de modificaciones antrópicas de la tierra es crucial tanto la conservación

de las especies como la conservación de sus interacciones y de los servicios brindados por los

ecosistemas (Hansen y DeFries 2007). Sin embargo, la mayoría de las reservas del mundo

quedan inmersas en entornos modificados por actividades antrópicas (por ejemplo, campos


108

agrícolas, ciudades, etc.) que muchas veces constituyen una matriz hostil para la biodiversidad

que las áreas protegen (DeFries et al. 2010). En el caso de la Reserva estudiada aquí (Reserva

MaB Ñacuñán), se evidencia un incremento en la cobertura de plantas con respecto a los

campos ganaderos y una mayor abundancia de mamíferos nativos de tamaño pequeño, lo cual

trae aparejado un incremento en la función de depredación de semillas de P. flexuosa

(Giannoni et al. 2013). Sumado a esto, algunos resultados mostraron una posible desconexión

entre la Reserva y los campos con ganadería en cuanto al movimiento de los roedores

pequeños, dado que la abundancia de estas especies disminuye a través de los bordes que

separan los sitios (Figura 3.4) y la recaptura de animales pequeños entre sitios resulta muy

baja.

Por otro lado, además de la estructura del hábitat que caracteriza a cada tipo de manejo

evaluado, la interacción entre los árboles de Prosopis y las especies de frugívoros está

influenciada por la heterogeneidad de rasgos individuales de las plantas (Capítulo IV). Es

decir, los factores que modulan las interacciones entre los árboles con frutos y los animales

frugívoros ocurren a diferentes escalas, desde la escala de individuo a escala de hábitat.

Variables individuales como el tamaño del árbol y el número de frutos producidos, como así

también la fisonomía del sitio de crecimiento de los árboles y el vecindario de plantas que los

rodean, son factores que también explican la visita y remoción de frutos por las especies de

animales.

Las redes de interacción que forman las poblaciones de algarrobo en el área protegida

y en los campos con ganadería se caracterizan por grupos de árboles altamente conectados

que comparten interacciones con determinadas especies de animales (módulos). Así mismo, el

número de módulos que se observa en las redes de los sitios con ganadería es mayor que el

observado para el área protegida lo cual puede deberse a la mayor heterogeneidad de hábitats

que se registran en los sitios con pastoreo por herbívoros de gran porte. Este patrón modular

encontrado refleja la variabilidad de los rasgos entre los árboles de algarrobo y cómo estos

rasgos se relacionan con los requerimientos de hábitat por parte de los animales frugívoros

(Tabeni y Ojeda 2003). Por lo tanto, los patrones de interacción de los árboles de Prosopis

parecen estar explicados por la estructura del hábitat y por las diferencias de preferencia de

microhábitat de las especies de mamíferos, con una influencia del pastoreo que determina la

heterogeneidad de la cobertura vegetal (Okin et al. 2015) influenciando así las preferencias

específicas.


109

5.4 Implicancias finales

Considerando el ensamble de frugívoros de P. flexuosa, la dispersión de sus semillas podría

ocurrir principalmente mediante eventos de dispersión local (conducidos principalmente por

M. australis; Campos et al. 2017) con una probabilidad menor de eventos de dispersión a

distancias más largas, llevados a cabo por mamíferos de tamaño mediano (por ejemplo L.

griseus y D. patagonum) y grande (herbívoros domésticos). Los eventos de dispersión a

distancias cortas se relacionan con el mantenimiento de las poblaciones de plantas en un sitio,

mientras que la dispersión a distancias más alejadas de la planta madre está vinculada con la

expansión de las poblaciones y la colonización de nuevos sitios (Howe 2016). Por otro lado,

el movimiento de las semillas a distancias cortas puede afectar la estructura genética de las

poblaciones, conduciendo a parches de plantas genéticamente más relacionadas entre sí

(emparentadas) que a otras plantas de la población (Bessega et al. 2017).

La intensidad moderada de pastoreo (Guevara et al. 2009) estudiada en esta Tesis no

parece influir en forma negativa a la primera Etapa de Interacción de la dispersión de semillas

de P. flexuosa, debido a que el ensamble de frugívoros no se ve modificado y las

interacciones con animales dispersores son más frecuentes en los campos con ganadería. No

obstante, trabajos previos mostraron que la supervivencia de las plántulas de Prosopis

disminuye en sitios con ganadería debido principalmente a la acción de pisoteo de los

animales domésticos (Campos et al. 2008; Aschero et al. 2016). Entonces, el efecto de la

ganadería sobre la Etapa de Interacción de la dispersión de semillas de algarrobo ocurriría por

un mecanismo indirecto, es decir, por modificación de la estructura vegetal debido al pastoreo

y por lo tanto del hábitat requerido por los animales removedores de frutos. Estas

modificaciones en la estructura del hábitat moldean las interacciones entre los árboles y los

animales de acuerdo a sus preferencias específicas de microhábitat. Sin embargo, se requieren

más estudios para completar el ciclo de dispersión (Wang y Smith 2002) evaluando las etapas

posteriores a la de visita y remoción de frutos (Etapa de Interacción) evaluada en esta tesis, es

decir, la deposición y establecimiento de nuevos individuos (Etapa de Post- Interacción;

Schupp et al. 2017). Considerando además cómo los cambios en la disponibilidad de frutos y

en la abundancia de las poblaciones de animales frugívoros del algarrobo, entre otras

variables, afectan la interacción entre los árboles y las especies de animales. De esta manera


110

poder determinar el estado de este proceso clave en la regeneración y expansión de las

poblaciones de plantas.

En definitiva, la conservación de las especies nativas y de las funciones ecológicas en

las que intervienen deben ser objetivos primordiales en la delimitación de las áreas protegidas,

por lo tanto, la vinculación de estas áreas con el entorno generalmente bajo manejo antrópico

debe conducir a prácticas de manejo orientadas a disminuir el aislamiento ecológico de las

mismas (Ervin et al. 2010). Los estudios comparativos entre sitios bajo diferente manejo de la

tierra y de sus zonas de transición con un enfoque funcional pueden constituir una

herramienta para lograr una gestión más adecuada de los recursos naturales a escala de paisaje

y para evaluar los procesos ecológicos en el contexto mundial de intensificación de disturbios

antrópicos.

5.5 Futuros lineamientos

Los temas abordados en esta Tesis doctoral abren nuevos interrogantes, algunos de ellos son:

➢ ¿Cuál es el efecto de los depredadores de semillas en el reclutamiento de plántulas de

Prosopis? Los resultados de esta Tesis muestran a especies depredadoras de semillas de

algarrobo como importantes visitantes y removedores de frutos de Prosopis, por lo tanto,

sería interesante estimar a campo el efecto de estas especies sobre la pérdida de semillas y

sobre el reclutamiento de plántulas de algarrobo.

➢ ¿Cuál es el aporte que cada especie de frugívoro realiza al éxito reproductivo (fitness) de

Prosopis? A partir de los resultados obtenidos en esta Tesis se puede determinar que las

especies dispersoras de semillas que interactúan con mayor intensidad con los árboles de

P. flexuosa son M. australis y L. griseus. Para comprender la eficiencia y la efectividad de

cada especie en la dispersión del algarrobo sería necesario evaluar los sitios donde estas

especies depositan las semillas, contabilizar el número de plántulas que se originan por

acción de estos frugívoros, y, mediante un monitoreo a largo plazo, evaluar la

supervivencia de estas plántulas.


111

➢ ¿Cuál es el papel funcional de las especies registradas por primera vez removiendo frutos

de algarrobo (C. mendocinus, T. rufescens, C. chinga y C. vellerosus) en la dispersión de

sus semillas?

➢ ¿Varía la intensidad de la interacción de frugivoría en un gradiente de pastoreo? Las

evaluaciones realizadas durante el desarrollo de la Tesis consistieron en estimar y

comparar variables de interacción en sitios con dos tipos de manejo contrastantes, un área

protegida y sitios con ganadería. Por lo tanto, conducir un diseño de muestreo en el que se

incluyan diferentes intensidades de pastoreo y sus efectos en la dispersión de semillas

contribuiría a evaluar este proceso ecológico en un contexto más amplio de usos de la

tierra.

➢ ¿Qué tipo de dispersión de semillas presentan otras especies de árboles y arbustos que

conforman las comunidades vegetales en el Monte? Esta Tesis estuvo enfocada en una

sola especie de planta leñosa, por lo tanto, sería muy interesante evaluar otros sistemas de

dispersión de semillas como por ejemplo en Geoffroea decorticans (“chañar”), especie

que pertenece a la misma familia que P. flexuosa (Fabaceae) pero que produce frutos

diferentes a los del algarrobo. Esta última pregunta permitiría evaluar redes de dispersión

a escala de comunidad a diferencia de las redes a escala individual que fueron abordadas

en el Capítulo IV de la Tesis, y dilucidar si los patrones topológicos encontrados para las

redes individuales también se observan o mantienen a nivel de especies.

M. Florencia Miguel, Tesis Doctoral Bibliografía general

112

Bibliografía general

Abraham E. M., y Prieto M. R. (1999). Vitivinicultura y desertificación en Mendoza. En: García Martínez B. y

González Jácome A. (eds.), Estudios sobre Historia del Ambiente en América, pp. 109- 135. México:

Colegio de México, Instituto Panamericano de Geografía e Historia.

Abramsky Z. (1983). Experiments on seed predation by rodents and ants in the Israeli desert. Oecologia, 57:

328- 332.

Agrawal A. A., Ackerly D. D., Adler F., Arnold A. E., Cáceres C., Doak D. F., … Werner ’ E. (2007). Filling

Key Gaps in Population and Community Ecology. Frontiers in Ecology and the Environment, 5: 145-

152.

Akaike H. (1981). Likelihood of a model and information criteria. Journal of Econometrics, 16: 3- 14.

Albanese S., Dacar M. A., y Ojeda, R. A. (2011). Unvarying diet of a Neotropical desert marsupial inhabiting

a variable environment: the case of Thylamys pallidior. Acta Theriologica, 57: 185- 188.

Aliyu B., Adamu H., Moltchanova E., Forget P. M., y Chapman H. (2014). The Interplay of Habitat and Seed

Type on Scatterhoarding Behavior in a Fragmented Afromontane. Forest Landscape. Biotropica, 46:

264- 267.

Almeida-Neto M., Guimarães P. R. J., Loyota R. D., y Ulrich W. (2008). A consistent metric for nestedness

analysis in ecological systems: reconciling concept and measurement. Oikos, 117: 1227-1239.

Álvarez J. A., Villagra P. E., Cony M. A., Cesca E. M., y Boninsegna J. A. (2006). Estructura y estado de

conservación de los bosques de Prosopis flexuosa D.C. (Fabaceae, subfamilia: Mimosoideae) en el

noreste de Mendoza (Argentina). Revista Chilena de Historia Natural, 79: 75- 87.

Álvarez J. A., y Villagra P. E. (2009). Prosopis flexuosa DC. (Fabaceae, Mimosoideae). Kurtziana, 35: 47–61.

Álvarez J. A., Villagra P. E., Villalba R., Cony M. y Alberto M. (2011). Wood productivity of Prosopis

flexuosa DC. woodlands in the central Monte: influence of population structure and tree-growth habit.

Journal of Arid Environments, 75: 7- 13.

Ammar H., López S., González J. S., y Ranilla M. J. (2004). Chemical composition and in vitro digestibility of

some Spanish browse plant species. Journal of the Science of Food and Agriculture, 84: 197- 204.

Andam K. S., Ferraro P. J., Pfaff A., Sanchez- Azofeifa G. A., y Robalino J. A. (2008). Measuring the

effectiveness of protected area networks in reducing deforestation. Proceedings of the National

Academy of Sciences, 105: 16089- 16094.

Armesto J. J., Bautista S., Del Val E., Ferguson B., García X., Gaxiola A., ... y Núñez-Ávila M. (2007).

Towards an ecological restoration network: Reversing land degradation in Latin America. Frontiers in

Ecology and the Environment, 5: 1- 4.


113

Aronson J., Floret C., Le Floc’h E., Ovalle C., y Pontanier R. (1993). Restoration and rehabilitation of

degraded ecosystems in arid and semi-arid lands. I. A view from the south. Restoration Ecology, 1: 8-

17.

Aschero V., y Vázquez D. P. (2009). Habitat protection, cattle grazing and density-dependent reproduction in

a desert tree. Austral Ecology, 34: 901- 907.

Aschero V., y García D. (2012). The fencing paradigm in woodland conservation: Consequences for

recruitment of a semi-arid tree. Applied Vegetation Science, 15: 307- 317.

Aschero V., Morris W. F., Vázquez D. P., Alvarez J. A. y Villagra P. E. (2016). Demography and population

growth rate of the tree Prosopis flexuosa with contrasting grazing regimes in the Central Monte

Desert. Forest Ecology and Management, 369: 184- 190.

Asner G. P., Elmore A. J., Olander L. P., Martin R. E., y Harris A. T. (2004). Grazing systems, ecosystem

responses and global change. Annual Review of Environment and Resources, 29: 261- 299.

Asquith N. M., Wright S. J., y Clauss M. J. (1997). Does Mammal Community Composition Control

Recruitment in Neotropical Forests? Evidence From Panama. Ecology, 78: 941- 946.

Baraibar B., Westerman P. R., Carrión E., y Recasens J. (2009). Effects of tillage and irrigation in cereal fields

on weed seed removal by seed predators. Journal of Applied Ecology, 46: 380- 387.

Bascompte J., Jordano P., y Olesen J. M. (2006). Asymmetric Coevolutionary Networks Facilitate

Biodiversity Maintenance. Science, 312: 431- 433.

Bascompte J., y Jordano P. (2007). Plant-animal mutualistic networks: the architecture of biodiversity. Annual

Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 38: 567- 593.

Bascompte J., y Jordano P. (2014). Mutualistic networks. Princeton University Press.

Bauer D. F. (1972). Constructing confidence sets using rank statistics. Journal of the American Statistical

Association, 67: 687- 690.

Beck M. J., y Vander Wall S. B. (2010). Seed dispersal by scatter-hoarding rodents in arid environments.

Journal of Ecology, 98: 1300- 1309.

Beckett S. J. (2016). Improved community detection in weighted bipartite networks. Royal Society Open

Science, 3: 1- 18.

Beckman N. G., y Muller-Landau H. C. (2007). Differential effects of hunting on pre dispersal seed predation

and primary and secondary seed removal of two neotropical tree species. Biotropica, 39: 328- 339.

Bello C., Galetti M., Pizo M. A., Magnago L. F. S., Rocha M. F., Lima R. A. F., … Jordano P. (2015).

Defaunation affects carbon storage in tropical forests. Science Advances, 1: 1- 10.


114

Bessega C., Pometti C., Campos C., Saidman B. O., y Vilardi J. C. (2017). Implications of mating system and

pollen dispersal indices for management and conservation of the semi-arid species Prosopis flexuosa

(Leguminosae). Forest Ecology and Management, 400: 218- 227.

Blair W. F. (1941). Techniques for the study of mammal populations. Journal of Mammalogy, 22: 148- 157.

Blendinger P. G., y Villegas M. (2011). Crop size is more important than neighborhood fruit availability for

fruit removal of Eugenia uniflora (Myrtaceae) by bird seed dispersers. Plant Ecology, 212: 889- 899.

Bolker B.M., Brooks M., Clark C., Geange S., Poulsen J. y Stevens M. (2009) Generalized linear mixed

models: a practical guide for ecology and evolution. Trends in Ecology and Evolution, 24: 127- 135.

Bolnick D. I., Amarasekare P., Araújo M. S., Reinhard Bürger Levine J. M., Novak M., … Vasseur D. A.

(2011). Why intraspecific trait variation matters in community ecology. Trends in Ecology &

Evolution, 26: 183- 192.

Booth G. D., Niccolucci M. J., y Schuster E. G. (1994). Identifying proxy sets in multiple linear regression: an

aid to better coefficient interpretation. Ogden, UT. U.S. Department of Agriculture, Forest Service.

Borcard D., Gillet F., y Legendre P. (2011). Numerical Ecology with R. Springer.

Bosch J., Martín González A. M., Rodrigo A., y Navarro D. (2009). Plant-pollinator networks: Adding the

pollinator’s perspective. Ecology Letters, 12: 409- 419.

Braun J. K., y Ojeda R. A. (2000). A new species of grass mouse, genus Akodon (Muridae: Sigmodontinae),

from Mendoza Province, Argentina. International Journal of Mammalian Biology, 65: 216- 225.

Brodin A. (2010). The history of scatter hoarding studies. Philosophical Transactions of the Royal Society,

365: 869- 881.

Bronstein J. L. (2015). Mutualism. Oxford University Press.

Brown J. R., y Archer S. (1989). Woody plant invasion of grasslands: establishment of honey mesquite

(Prosopis glandulosa var. glandulosa) on sites differing in herbaceous biomass and grazing history.

Oecologia, 80: 19- 26.

Burkart A. (1976) A monograph of the genus Prosopis (Leguminosae Subfam. Mimosoideae). Journal of the

Arnold Arboretum, 57: 219–249.

Burnham K. P. y Anderson D. R. (2003). Model selection and multimodel inference: a practical information-

theoretic approach. Springer Science & Business Media.

Bustamante R. O., Simonetti J. A., y Mella J. E. (1992). Are foxes legitimate and efficient seed dispersers? A

field test. Acta Oecologica, 13: 203- 208.


115

Butts C. T., y Carley K. M. (2005). Some simple algorithms for structural comparison. Computational and

Mathematical Organization Theory, 11: 291- 305.

Butts C. T. (2016). sna: Tools for Social Network Analysis. R package version 2.4. https://CRAN.R-

project.org/package=sna.

Cabrera A. L. (1971) Fitogeografía de la República Argentina. Boletín de la Sociedad Argentina de Botánica,

14: 1- 42.

Cabrera A. L. (1976). Regiones Fitogeográficas Argentinas. En: W.F. Kugler (ed.). Enciclopedia Argentina de

Agricultura y Jardinería. Tomo 2 Fascículo 1: 85. Buenos Aires.

Cadenasso M. L., y Pickett S. T. A. (2000). Linking forest edge structure to edge function: mediation of

herbivore damage. Journal of Ecology, 88: 31- 44.

Cadenasso M. L., y Pickett S. T. A. (2001). Effect of Edge Structure on the Flux of Species into Forest

Interiors. Conservation Biology, 15: 91- 97.

Cadenasso M. L., Pickett S. T. A., Weathers K. C., y Jones C. G. (2003). A framework for a theory of

ecological boundaries. BioScience, 53: 750- 758.

Campos C. M., y Ojeda R. A. (1997). Dispersal and germination of Prosopis flexuosa (Fabaceae) seeds by

desert mammals in Argentina. Journal of Arid Environments, 35: 707- 714.

Campos C. M., Tognelli M. F. y Ojeda R. A. (2001). Dolichotis patagonum. Mammalian Species, 632: 1- 5.

Campos C. M., Giannoni S. M., Taraborelli P. y Borghi C. (2007). Removal of mesquite seeds by small

rodents in the Monte Desert, Argentina. Journal of Arid Environments, 69: 228- 236.

Campos C. M., Peco B., Campos V. E., Malo J. E., Giannoni S. M. y Suárez F. (2008). Endozoochory by

native and exotic herbivores in dry areas: consequences for germination and survival of Prosopis

seeds. Seed Science Research, 18: 91- 100.

Campos C. M., Campos V. E., Mongeaud A., Borghi C. E., de los Ríos C. y Giannoni S. M. (2011).

Relationships between Prosopis flexuosa (Fabaceae) and cattle in the Monte desert: seeds, seedlings

and saplings on cattle-use site classes. Revista Chilena de Historia Natural, 84: 289- 299.

Campos C. M., Borghi C. E., Campos V. E., Cappa F., Fernández V., Beninato V., Giannoni S. M. (2014). La

conservación de los bosques natives y su biodiversidad asociada: el caso del Parque Provincial

Ischigualasto (San Juan, Argentina). Revista Forestal Baracoa, 33: 431- 440.

Campos C. M., y Velez S. (2015). Almacenadores y frugívoros oportunistas: el papel de los mamíferos en la

dispersión del algarrobo (Prosopis flexuosa DC) en el desierto del Monte, Argentina. Revista

Ecosistemas, 24: 28- 34.


116

Campos C. M., Campos V. E., Miguel F. y Cona M. I. (2016). Management of protected areas and its effect on

an ecosystem function: removal of Prosopis flexuosa seeds by mammals in Argentinian drylands.

PLoS ONE 11, e0162551.

Campos C. M., Campos V. E., Giannoni S. M., Rodríguez D., Albanese S. y Cona M. I. (2017). Role of small

rodents in the seed dispersal process: Microcavia australis consuming Prosopis flexuosa fruits.

Austral Ecology, 42: 113- 119.

Cantor M., Pires M. M., Longo G. O., Guimarães P. R., y Setz, E. Z. F. (2013). Individual variation in

resource use by opossums leading to nested fruit consumption. Oikos, 122: 1085- 1093.

Carlo T. A. (2005). Interspecific Neighbors Change Seed Dispersal Pattern of an Avian-Dispersed Plant.

Ecology, 86: 2440- 2449.

Carlo T. A., Aukema J. E., y Morales J. M. (2007). Plant-frugivore interactions as spatially explicit networks :

integrating frugivore foraging with fruiting plant spatial patterns. En Seed dispersal: Theory and its

application in a changing world (pp. 369- 390).

Carlo T. A., y Yang S. (2011). Network models of frugivory and seed dispersal: Challenges and opportunities.

Acta Oecologica, 37: 619- 624.

Cazetta E., Schaefer H. M., y Galetti M. (2008). Does attraction to frugivores or defense against pathogens

shape fruit pulp composition? Oecologia, 155: 277- 286.

Chamberlain S. A., Bronstein J. L., y Rudgers, J. A. (2014). How context dependent are species interactions?

Ecology Letters, 17: 881- 890.

Chape S., Harrison J., Spalding M., y Lysenko I. (2005). Measuring the extent and effectiveness of protected

areas as an indicator for meeting global biodiversity targets. Philosophical Transactions of the Royal

Society of London B: Biological Sciences, 360: 443- 455.

Cipollini M. L., y Levey D. J. (1997). Secondary Metabolites of Fleshy Vertebrate Dispersed Fruits: Adaptive

Hypotheses and Implications for Seed Dispersal. The American Naturalist, 150: 346- 372.

Connel l. J. H. (1971). On the roles of natural enemies in preventing competitive exclusion in some marine

animals and in rain forest trees. En: den Boer, P. J. y Gradwell, G. R. (eds.), Dynamics of Populations:

Proceedings of the Advanced Study Institute on Dynamics of Numbers in Populations, pp. 298- 312.

Netherlands: Centre for Agricultural Publication and Documentation Wageningen.

Cooney S. A., Schauber E. M., y Hellgren E. C. (2015). Comparing permeability of matrix cover types for the

marsh rice rat (Oryzomys palustris). Landscape Ecology, 30: 1307- 1320.

Corbalán V., y Ojeda R. A. (2004). Spatial and temporal organization of small mammal communities in the

Monte desert, Argentina. Mammalia, 68: 5- 14.


117

Corbalán V. (2006). Microhabitat selection by murid rodents in the Monte desert of Argentina. Journal of Arid

Environments, 65: 102- 110.

Cordeiro N. J., y Howe H. F. (2003). Forest fragmentation severs mutualism between seed dispersers and an

endemic African tree. Proceedings of the National Academy of Sciences, 100: 14052- 14056.

Corlett R. T. (2016). Restoration, reintroduction, and rewilding in a changing world. Trends in Ecology &

Evolution, 31:453- 462.

Correa Cortes M., y Uriarte M. (2012). Integrating frugivory and animal movement: a review of the evidence

and implications for scaling seed dispersal. Biological Reviews, 88: 255- 272.

Csárdi G., y Nepusz T. (2006). The igraph software package for complex network research. InterJournal

Complex Systems, 1695: 1- 9.

Dalmasso A. D., y Anconetani J. (1993). Productividad de frutos de Prosopis flexuosa (Leguminosae),

algarrobo dulce, en Bermejo, San Juan. Multequina, 2: 173- 181.

De Bondi N., White J., Stevens M., y Cooke R. (2010). A comparison of the effectiveness of camera trapping

and live trapping for sampling terrestrial small-mammal communities. Wildlife Research, 37: 456-

465.

DeFries R., Hansen A., Turner B. L., Reid R., y Liu J. (2007). Land use change around protected areas:

management to balance human needs and ecological function. Ecological Applications, 17: 1031-

1038.

DeFries R., Karanth K. K., y Pareeth S. (2010). Interactions between protected areas and their surroundings in

human-dominated tropical landscapes. Biological Conservation, 143: 2870- 2880.

Dirzo R., Mendoza E., y Ortíz P. (2007). Size-related differential seed predation in a heavity defaunated

neotropical rain forest. Biotropical, 39: 355- 362.

Dirzo R., Young H. S., Galetti M., Ceballos G., Isaac N. J. B., y Collen B. (2014). Defaunation in the

Anthropocene. Science, 345: 401- 406.

Donatti C. I., Guimarães P. R., Galetti M., Pizo M. A., Marquitti F. M. D., y Dirzo R. (2011). Analysis of a

hyper-diverse seed dispersal network: Modularity and underlying mechanisms. Ecology Letters, 14:

773- 781.

Dormann C. F., Frund J., Bluthgen N., y Gruber B. (2009). Indices, Graphs and Null Models: Analyzing

Bipartite Ecological Networks. The Open Ecology Journal, 2: 7- 24.

Driscoll D. A., Banks S. C., Barton P. S., Lindenmayer D. B., y Smith A. L. (2013). Conceptual domain of the

matrix in fragmented landscapes. Trends in Ecology & Evolution, 28: 605- 613.


118

Dupont Y. L., Padrón B., Olesen J. M., y Petanidou T. (2009). Spatio-temporal variation in the structure of

pollination networks. Oikos, 118: 1261- 1269.

Dupont Y. L., Trøjelsgaard K., y Olesen J. M. (2010). Scaling down from species to individuals: A flower-

visitation network between individual honeybees and thistle plants. Oikos, 120: 170- 177.

Dupont Y. L., Trøjelsgaard K., Hagen M., Henriksen M. V., Olesen J. M., Pedersen N. M. E., y Kissling W.

D. (2014). Spatial structure of an individual-based plant-pollinator network. Oikos, 123: 1301- 1310.

Durant S. M., Becker M. S., Creel S., Bashir S., Dickman A. J., Beudels-Jamar R. C., … Pettorelli N. (2015).

Developing fencing policies for dryland ecosystems. Journal of Applied Ecology, 52: 544-551.

Eckert C. G., Kalisz S., Geber M. A., Sargent R., Elle E., Cheptou P. O., ... y Porcher E. (2009). Plant mating

systems in a changing world. Trends in Ecology & Evolution, 25: 35- 43.

Ervin J., Mulongoy K. J., Lawrence K., Game E., Sheppard D., Bridgewater P., Bennett G., Gidda S. B., y Bos

P. (2010). Making Protected Areas Relevant: A guide to integrating protected areas into wider

landscapes, seascapes and sectoral plans and strategies. CBD Technical Series No. 44. Montreal,

Canada: Convention on Biological Diversity, 94pp.

Estrella H., Boshoven J. y Tognelli M. (2001). Características del clima regional y de la Reserva de Ñacuñán.

En: Claver S. y Roig-Juñent S. (eds.), El desierto del Monte: La Reserva de Biosfera de Ñacuñán,

Mendoza, Argentina, pp. 25- 33. Córdoba, Argentina, Editorial Triunfar.

Fahrig L. (2007). Non-optimal animal movement in human-altered landscapes. Functional Ecology, 21: 1003-

1015.

Farwig N., Böhning-Gaese K., y Bleher B. (2006). Enhanced seed dispersal of Prunus africana in fragmented

and disturbed forests? Oecologia, 147: 238- 252.

Farwig N., y Berens D. G. (2012). Imagine a world without seed dispersers: A review of threats, consequences

and future directions. Basic and Applied Ecology, 13: 109- 115.

Farwig N., Schabo D. G., y Albrecht J. (2017). Trait-associated loss of frugivores in fragmented forest does not

affect seed removal rates. Journal of Ecology, 105: 20- 28.

Feer F., y Forget P. M. (2002). Spatio–temporal variations in post-dispersal seed fate. Biotropica, 34: 555- 566.

Ferreyra L. I. (2000). Estudio de la variabilidad y la diferenciación genética por medio de técnicas de

Isoenzimas y RAPD en poblaciones naturales de especies e híbridos del Género Prosopis

(Leguminosae). Tesis Doctoral Universidad de Buenos Aires.

Fischer J., y Lindenmayer D. B. (2007). Landscape modification and habitat fragmentation: a synthesis.

Global Ecology and Biogeography, 16: 265- 280.


119

Fitzgibbon S., Putland D., y Goldizen A. W. (2007). The importance of functional connectivity in the

conservation of a ground-dwelling mammal in an urban Australian landscape. Landscape Ecology 22:

1513- 1525.

Flowerdew J. R., y Ellwood S. A. (2001). Impacts of woodland deer on small mammal ecology. Forestry, 74:

277- 287.

Forget P.-M., Ranking-De Merona J. M. y Julliot C. (2001). The effects of forest type, harvesting and stand

refinement on early seedling recruitment in a tropical rain forest. Journal of Tropical Ecology, 17: 593-

609.

Forget P. M., y Vander Wall S. B. (2001). Scatter-hoarding rodents and marsupials: convergent evolution on

diverging continents. Trends in Ecology & Evolution, 16: 65- 67.

Forget P.-M., Hammond D., Milleron T. y Thomas R. (2002). Seasonality of fruiting and food hoarding by

rodents in Neotropical forests: consequences for seed dispersal and seedling recruitment. En: Levey D.

J., Silva W. R. y Galetti M. (eds.), Seed Dispersal and Frugivory: Ecology, Evolution and

Conservation, pp. 241- 253. Wallingford, UK: CABI Publishing.

Forget P.- M., y Wenny D. (2005). How to elucidate seed fate? A review of methods used to study seed

removal and secondary seed dispersal. Seed fate: predation, dispersal and seedling establishment.

CAB International, Wallingford, pp 379- 394.

Forget P.-M., y Jansen P. A. (2007). Hunting increases dispersal limitation in the tree Carapa procera, a non-

timber forest product. Conservation Biology, 21: 106- 113.

Forget P.-M., y Cuijpers L. (2008). Survival and scatterhoarding of frugivores- dispersed seeds as a function of

forest disturbance. Biotropica, 40: 380- 385.

Fortuna M. A., Stouffer D. B., Olesen J. M., Jordano P., Mouillot D., Krasnov B. R., … Bascompte J. (2010).

Nestedness versus modularity in ecological networks: Two sides of the same coin? Journal of Animal

Ecology, 79: 811- 817.

Foster C. N., Barton P. S, Lindenmayer D. B. y Toit J. (2014). Effects of large native herbivores on other

animals. Journal of Applied Ecology, 51: 929- 938.

Fracchia S., Krapovickas L., Aranda-Rickert A., y Valentinuzzi V. S. (2011). Dispersal of arbuscular

mycorrhizal fungi and dark septate endophytes by Ctenomys cf. knighti (Rodentia) in the northern

Monte Desert of Argentina. Journal of Arid Environments, 75: 1016- 1023.

Galetti M., Donatti C. I., Pires A. S., Guimaraes P. R., y Jordano P. (2006). Seed survival and dispersal of an

endemic Atlantic forest palm: the combined effects of defaunation and forest fragmentation. Botanical

Journal of the Linnean Society, 151: 141- 149.


120

Galetti M., Pizo M. A., y Morellato L. P. C. (2011). Diversity of functional traits of fleshy fruits in a species-

rich Atlantic rain forest Diversity of functional traits of fleshy fruits in. Biota Neotropica, 11: 181-

194.

Galetti M., y Dirzo R. (2013). Ecological and evolutionary consequences of living in a defaunated world.

Biological Conservation, 163: 1- 6.

Galetti M., Guevara R., Neves C. L., Rodarte R., Bovendorp R. S., Moreira M., Hopkins III J., y Yeakel J. D.

(2015a). The cascading effects of defaunation on the population abundances and diets of rodents in

Neotropical rainforests. Biological Conservation, 190: 2- 7.

Galetti M., Bovendorp R. S., y Guevara R. (2015b). Defaunation of large mammals leads to an increase in

seed predation in the Atlantic forests. Global Ecology and Conservation, 3: 824- 830.

Galetti M., Brocardo C. R., Begotti R. A., Hortenci L., Rocha-Mendes F., Bernardo C. S. S., … Siqueira T.

(2016). Defaunation and biomass collapse of mammals in the largest Atlantic forest remnant. Animal

Conservation, 20: 270- 281.

García D., Zamora R., Gómez J. M., y Hódar J. A. (2001). Frugivory at Juniperus communis depends more on

population characteristics than on individual attributes. Journal of Ecology, 89: 639- 647.

García C., Jordano P., y Godoy J. A. (2007). Contemporary pollen and seed dispersal in a Prunus mahaleb

population: patterns in distance and direction. Molecular Ecology, 16: 1947- 1955.

Gardner J. L. (1950). Effects of thirty years of protection from grazing in desert grassland. Ecology,31: 44-50.

Giannoni S. M., Dacar M., Taraborelli P. y Borghi C. E. (2001). Seed hoarding by rodents of the Monte

Desert, Argentina. Austral Ecology, 26: 259- 263.

Giannoni S. M., Campos V. E., Andino N., Ramos-Castilla M., Orofino A., Borghi C. E., de los Ríos C. y

Campos C. M. (2013). Hoarding patterns of sigmodontine rodent species in the Central Monte Desert

(Argentina). Austral Ecology, 38: 485- 492.

Gilarranz L. J., Rayfield B., Liñán-Cembrano G., Bascompte J., y Gonzalez A. (2017). Effects of network

modularity on the spread of perturbation impact in experimental metapopulations. Science, 357: 199-

201.

Gómez D., Steinmann A., Chiappero M., y Priotto J. (2011). Movement distances of two species of sympatric

rodents in linear habitats of Central Argentine agro-ecosystems. Mammalian Biology, 76: 58- 63.

Gómez J. M. y Perfectti F. (2012). Fitness consequences of centrality in mutualistic individual-based networks.

Proceedings of the Royal Society, 279: 1754- 1760.

González I., y Déjean S. (2012). CCA: Canonical correlation analysis. R package version 1.2.

https://CRAN.R-project.org/package=CCA.


121

González- Varo J. P., Carvalho C. S., Arroyo J. M., y Jordano P. (2017). Unravelling seed dispersal through

fragmented landscapes: Frugivore species operate unevenly as mobile links. Molecular Ecology, 1- 13.

Grünewald C., Breitbach N. y Böhning-Gaese K. (2010). Tree visitation and seed dispersal of wild cherries by

terrestrial mammals along a human land-use gradient. Basic and Applied Ecology, 11: 532- 541.

Guariguata M. R., Rosales Adame J. J., y Finegan B. (2000). Seed removal and fate in two selectively logged

lowland forests with contrasting protection levels. Conservation Biology, 14: 1046- 1054.

Guariguata M. R., Arias-Le Claire H., y Jones G. (2002) Tree seed fate in a logged and fragmented forest

landscape, northeastern Costa Rica. Biotropica, 34: 405- 415.

Guevara J. C., Bertiller M. B., Estevez O. R., Grünwaldt E. G., y Allegretti L. I. (2006). Pastizales y

producción animal en las zonas áridas de Argentina. Science et changements

planétaires/Sécheresse,17: 242- 256.

Guevara J. C., Grünwaldt E. G., Estevez O. R., Bisigato A. J., Blanco L. J., Biurrun F. N., Ferrando C. A.,

Chirino C. C., Morici E., Fernández B., Allegretti L. I. y Passera C. B. (2009). Range and livestock

production in the Monte Desert, Argentina. Journal of Arid Environments, 73: 228- 237.

Guimarães P. R., Galetti M., y Jordano P. (2008). Seed dispersal anachronisms: rethinking the fruits extinct

megafauna ate. PloS ONE, 3: 1- 13.

Handcock M. S., Hunter D. R., Butts C. T., y Morris M. (2008). Analysis and Simulation of Network Data.

Journal of Statistical Software, 24: 1- 9.

Handcock M., Hunter D. R., Butts C. T., Goodreau S. M., Krivitsky P. N., Morris M., Wang Li., Li K., y

Bender- deMoll S. (2017). ergm: Fit, simulate and diagnose exponential-family models for networks.

The Statnet Project (<URL: http://www.statnet.org>). R package version 3.7.1, <URL:

https://CRAN.R-project.org/package=ergm>.

Hansen A. J., y Defries R. (2007). Ecological mechanisms linking protected areas to surrounding lands.

Ecological Applications, 17: 974- 988.

Harper J. L. (1977). Population Biology of Plants. Academic Press, New York/London.

Helgen K., y Schiaffini M. (2016). Galictis cuja. The IUCN Red List of Threatened Species 2016:

e.T41639A45211832.

Herrera C. M., y Jordano P. (1981). Prunus mahaleb and Birds: The High Efficiency Seed Dispersal System of

a Temperate Fruiting Tree. Ecological monographs, 51: 203- 218.

Herrera C. M. (1982). Defense of ripe fruit from pests: its significance in relation to plant-disperser

interactions. The American Naturalist, 120: 218- 241.

Herrera C. M. (1987). Vertebrate dispersed plants of the Iberian Peninsula: a study of fruit characteristics.

Ecological monographs, 57: 305- 331.


122

Herrera C. M. (1989). Frugivory and seed dispersal by carnivorous mammals, and associated fruit

characteristics, in undisturbed Mediterranean habitats. Oikos, 55: 250- 262.

Herrera C. M. (1998). Long term dynamics of Mediterranean frugivorous birds and fleshy fruits: a 12- year

study. Ecological monographs,68: 511- 538.

Herrera C. M., y Pellmyr O. (2002). Seed dispersal by vertebrates. En: Herrera C., y Pellmyr O. (eds.), Plant-

Animal interactions. Blackwell Science.

Hobbs R. J., y Cramer V. A. (2008). Restoration ecology: interventionist approaches for restoring and

maintaining ecosystem function in the face of rapid environmental change. Annual Review of

Environment and Resources, 33: 39- 61.

Hodara K., y Busch M. (2006). Return to preferred habitats (edges) as a function of distance in Akodon azarae

(Rodentia, Muridae) in cropfield-edge systems of central Argentina. Journal of Ethology, 24: 141-

145.

Hollander J. L., y Vander Wall S. B. (2009). Dispersal syndromes in North American Ephedra. International

Journal of Plant Sciences, 170: 323- 330.

Howe H. F., y Smallwood J. (1982). Ecology of seed dispersal. Annual Review of Ecology, Evolution and

Systematic, 13: 201- 228.

Howe H. F. (1986). Seed dispersal by fruit-eating birds and mammals. En Seed dispersal, (Murray D. R., ed.).

Academy Press, Sydney, Australia. pp 123- 189.

Howe H. F., y Mariti M. N. (2004). When seed dispersal matters. BioScience, 54: 651- 660.

Howe H. F. (2016). Making dispersal syndromes and networks useful in tropical conservation and restoration.

Global Ecology Conservation, 6: 152- 178.

Hulme P. E. (1998). Post-dispersal seed predation and the establishment of vertebrate dispersed plants in

Mediterranean scrublands. Oecologia, 111: 91- 98.

Hunter D. R., Handcock M. S., Butts C. T., Goodreau S. M., y Morris M. (2008). ergm: A package to fit,

simulate and diagnose exponential-family models for networks. Journal of Statistical Software, 24: 1-

29.

Iob G., y Vieira E. M. (2008) Seed predation of Araucaria angustifolia (Araucariaceae) in the Brazilian

Araucaria Forest: influence of deposition site and comparative role of small and ‘large’ mammals.

Plant Ecology, 198: 185- 196.

Jacob H. S., Minkey D. M., Gallagher R. S., y Borger C. P. (2006). Variation in postdispersal weed seed

predation in a crop field. Weed Science, 54: 148- 155.


123

Janzen D. H. (1970). Herbivores and the number of tree species in tropical forests. American Naturalist 104,

501- 528.

Janzen D. H. (1971). Seed predation by animals. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematic, 2:

465- 492.

Janzen D. H. (1974). The deflowering of Central America. Natural History, 83: 48- 53.

Janzen D. H. (1983). Insects. En Janzen D.H. (ed), Costa Rican Natural History, pp. 619- 645. Chicago:

University of Chicago Press.

Jiménez, J. E., Lucherini, M. and Novaro, A. J. (2008). Pseudalopex griseus, in The IUCN Red List of

Threatened Species 2008. Available at: http://dx.doi.org/10.2305/

IUCN.UK.2008.RLTS.T6927A12815779.en.

Jones, A. (2000). Effects of cattle grazing on North American arid ecosystems: a quantitative review. Western

North American Naturalist, 60: 155- 164.

Jordano P. (1987). Patterns of Mutualistic Interactions in Pollination and Seed Dispersal: Connectance,

Dependence Asymmetries, and Coevolution. The American Naturalist, 129: 657- 677.

Jordano P. (1995). Angiosperm Fleshy Fruits and Seed Dispersers: A Comparative Analysis of Adaptation and

Constraints in Plant-Animal Interactions. The American Naturalist, 145: 163- 191.

Jordano P. (2000). Fruits and frugivory. En: Fenner M. (ed.), Seeds: The Ecology of Regeneration in Plant

Communities, 2nd edition, pp. 125- 166. Wallingford, UK: CABI Publishing.

Jordano P., y Schupp E. W. (2000). Seed disperser effectiveness: the quantity component and patterns of seed

rain for Prunus mahaleb. Ecological Monographs, 70: 591- 615.

Jordano P., Bascompte J., y Olesen J. M. (2003). Invariant Properties in Coevolutionary Networks of Plant-

Animal Interactions. Ecology letters, 6: 69- 81.

Jordano, P., García C., Godoy J. A., y García- Castaño J. L. (2006). Differential contribution of frugivores to

complex seed dispersal patterns. Proceedings of the National Academy of Sciences, 104: 3278-3282.

Jordano P. (2007). Frugivores, seeds and genes: analyzing the key elements of seed shadows. En: Dennis A. J.,

Green R., Schupp E. W., y Westcott D. A. (eds.), Frugivory and Seed Dispersal: Theory and

Applications in a Changing World, pp. 229- 251. CAB International, Wallingford.

Jordano P., García C., Godoy J. A., y García-Castaño J. L. (2007). Differential contribution of frugivores to

complex seed dispersal patterns. Proceedings of the National Academy of Sciences, 104: 3278-3282.

Jordano P., Forget P.-M., Lambert J. E., Böhning-Gaese K., Traveset A. y Wright S. J. (2011). Frugivores and

seed dispersal: mechanisms and consequences for biodiversity of a key ecological interaction.

Biological Letters, 7: 321- 323.


124

Jorge M. L. S. P., Galetti M., y Ribeiro Ferraz M. C. (2013). Mammal defaunation as surrogate of trophic

cascades in a biodiversity hotspot. Biological Conservation, 163: 49- 57.

Kelly D., y Sork V. (2002). Mast seeding in perennial plants: why, how, where? Annual Review of Ecology

and Systematics, 33: 427- 447.

Kelt D.A., Meserve P.L. y Gutiérrez J.R. (2004). Seed removal by small mammals, birds and ants in semi-arid

Chile, and comparison with other systems. Journal of Biogeography, 31: 931- 942.

Kiers T, E., Palmer T. M., Ives A. R., Bruno J. F., y Bronstein J. L. (2010). Mutualisms in a changing world:

An evolutionary perspective. Ecology Letters, 13: 1459- 1474.

Kingsolver J. M., Johnson C. D., Swier S. R. y Teran A. (1977). Prosopis fruits as a resource for invertebrates.

En: Simpson B. B. (ed), Mesquite: Its Biology in Two Desert Scrub Ecosystems, pp. 108- 122.

Pennsylvania: Dowden, Hutchinson and Ross.

Kolaczyk E. D., y Csárdi G. (2014). Statistical Analysis of Network Data with R. Springer.

Kolaczyk E. D., y Csárdi G. (2017). sand: Statistical Analysis of Network Data with R. R package version

1.0.3. https://CRAN.R-project.org/package=sand.

Kollmann J., y Buschor M. (2002). Edge effects on seed predation by rodents in deciduous forests of northern

Switzerland. Plant Ecology, 164: 249- 261.

Ladio A. H., y Lozada M. (2009). Human ecology ethnobotany and traditional practices in a rural population

of the Monte region, Argentina: resilience and ecological knowledge. Journal of Arid Environments,

73: 222- 227.

Levin S. A. (1998). Ecosystems and the biosphere as complex adaptive systems. Ecosystems, 1: 431- 436.

Lidicker W. Z., y Peterson J. A. (1999). Responses of small mammals to habitat edges. En: Barrett G. W., y

Peles J. D. (eds.), Landscape ecology of small mammals, pp. 211- 227. Springer-Verlag, New York.

Link W. A., y Barker R. J. (2006). Model Weights and the Foundations of Multimodel Inference. Ecology, 87:

2626- 2635.

Linzey A., y Washok K. A. (2000). Seed removal by ants, birds and rodents in a woodland savanna habitat in

Zimbabwe. African Zoology, 35: 295- 299.

Llano C., Ugan A., Guerci A., y Otaola C. (2012). Arqueología experimental y valoración nutricional del fruto

de algarrobo (Prosopis flexuosa): inferencias sobre la presencia de macrorrestos en sitios

arqueológicos. Intersecciones en antropología, 13: 513- 524.

Loiselle B. A. (1990). Seeds in droppings of tropical fruit-eating birds: importance of considering seed

composition. Oecologia, 82: 494- 500.


125

Lomáscolo S. B., y Schaeffer H. M. (2010). Signal convergence in fruits: a result of selection by frugivores?

Journal of Evolutionary Biology, 23:614- 624.

Longland W. S., Jenkins S. H., Vander Wall S. B., Veech J. A. y Pyare S. (2001). Seedling recruitment in

Oryzopsis hymenoides: are desert granivores mutualists or predators? Ecology, 82: 3131- 3148.

López-Barrera F., Manson R. H., González-Espinosa M., y Newton A. C. (2007). Effects of varying forest

edge permeability on seed dispersal in a neotropical montane forest. Landscape Ecology, 22: 189-203.

López- Bao J. V., y González-Varo J. P. (2011). Frugivory and spatial patterns of seed deposition by

carnivorous mammals in anthropogenic landscapes: a multi-scale approach. PLoS ONE, 6, e14569.

Lundberg J., y Moberg F. (2003). Mobile link organisms and ecosystem functioning: implications for

ecosystem resilience and management. Ecosystems, 6: 87- 98.

Magurran A. E. (2004). Measuring Biological Diversity. Blackwell Publishing.

Maldonado D. E., Pacheco L. F., y Saavedra L. V. (2014). Legitimidad en la dispersión de semillas de

algarrobo (Prosopis flexuosa, Fabaceae) por zorro andino (Lycalopex culpaeus, Canidae) en el Valle de

La Paz (Bolivia). Ecología en Bolivia, 49: 93- 97.

Markl J. S., Schleuning M., Forget P. M., Jordano P., Lambert J. E., Traveset A., … Böhning-Gaese K. (2012).

Meta-Analysis of the Effects of Human Disturbance on Seed Dispersal by Animals. Conservation

Biology, 26: 1072- 1081.

Marone L., López de Casenave J. y Cueto V. R. (2000). Granivory in southern South American deserts:

conceptual issues and current evidence. BioScience, 50: 123- 132.

Masuelli R., y Balboa O. (1989). Self-incompatibility in Prosopis flexuosa D.C. Incompatibility Newsletter,

Plant Cell, 21: 44- 8.

Mayer A. L., Buma B., Davis A., Gagné S. A., Loudermilk E. L., Scheller R. M., Schmiegelow F. K. A.,

Wiersma Y. F., y Franklin J. (2016). How landscape ecology informs global land-change science and

policy. Bioscience, 66: 458- 469.

McCullagh P., y Nelder J. A. (1989). Generalized Linear Models. Monographs on Statistics and Applied

Probability. London: Chapman and Hall.

McCulloch C. E., y Searle S. R. (2001). Generalized Linear and Mixed Models. Hoboken, New Jersey:

JohnWiley and Sons, Inc.

McNaughton S. J. (1993). Grasses and Grazers, Science and Management. Ecological Applications, 3: 17- 20.

Medina C. E., Díaz C. V., Delgado F. A., Ynga G. A., y Zela H. F. (2009). Dieta de Conepatus chinga

(Carnívora: Mephitidae) en un bosque de Polylepis del departamento de Arequipa, Perú. Revista

Peruana de Biología, 16: 183- 186.


126

Melián C. J., y Bascompte J. (2004). Food web cohesion. Ecology 85: 352- 358.

Mendes C. P., Ribeiro M. C., y Galetti M. (2015). Patch size, shape and edge distance influence seed predation

on a palm species in the Atlantic forest. Ecography, 38: 1- 11.

Miguel F., Cona M. I., y Campos C. M. (2017). Seed removal by different functional mammal groups in a

protected and grazed landscape of the Monte, Argentina. Seed Science Research, 27: 174- 182.

Miguel M. F., Tabeni S., Cona M. I., y Campos C. M. (2018). Secondary seed dispersal by mammals between

protected and grazed semiarid woodlands. Forest Ecology and Management, doi:

10.1016/j.foreco.2018.03.056.

Miguel M. F., Jordano P., Tabeni S., y Campos C. M. (2018). Context-dependency and anthropogenic effects

on individual plant-frugivore networks. Oikos, 127: 1045- 1059.

Milesi F. A., y Lopez de Casenave J. (2004). Unexpected relationships and valuable mistakes: non-

myrmecochorous Prosopis dispersed by messy leafcutting ants in harvesting their seeds. Austral

Ecology, 29: 558- 567.

Mooney, H. A., Simpson B. B., y Solbrig O. T. (1977). Phenology, morphology, physiology. En: Simpson, B.

B (ed.), Mesquite: Its Biology in Two Desert Scrub Ecosystems, pp 26- 45. Pennsylvania: Dowden,

Hutchinson and Ross. Inc Stroudsburg.

Morales J. M., Rivarola M. D., Amico G., y Carlo T. (2012). Neighborhood effects on seed dispersal by

frugivores: testing theory with a mistletoe - marsupial system in Patagonia. Ecology, 93: 741- 748.

Morán- López T., Fernández M., Alonso C. L., Flores- Rentería, D., Valladares F., y Díaz M. (2015). Effects

of forest fragmentation on the oak- rodent mutualism. Oikos, 124: 1482- 1491.

Murray K. G., Russell S., Picone C. M, Winnett-Murray K., Sherwood W., y Kuhlmann M. L. (1994). Fruit

laxatives and seed passage rates in frugivores: consequences for plant reproductive success. Ecology,

75: 989- 994.

Nathan R., y Muller-Landau, H. C. (2000). Spatial patterns of seed dispersal, their determinants and

consequences for recruitment. Trends in Ecology and Evolution, 15: 278- 285.

Nathan R., Perry G., Cronin J. T., Strand A. E., y Cain M. L. (2003). Methods for estimating long- distance

dispersal. Oikos, 103: 261- 273.

Nathan R. (2006). Long-distance dispersal of plants. Science, 313: 786–788.

Niedballa J., Sollmann R., Courtiol A., Wilting A. (2016). camtrapR: an R package for efficient camera trap

data management. Methods in Ecology and Evolution, 7: 1457- 1462.


127

Nimon K., Henson R. K., y Gates M. S. (2010). Revisiting Interpretation of Canonical Correlation Analysis: A

Tutorial and Demonstration of Canonical Commonality Analysis. Multivariate Behavioral Research,

45: 702- 724.

Ochoa J. G. (2000). Efectos de la Extracción de Maderas sobre la Diversidad de Mamíferos Pequeños en

Bosques de Tierras Bajas de la Guayana Venezolana. Biotropica, 32: 146- 164.

O´Connell A. F., Nochlos J. D., y Karanth K. U. (2011). Camera traps in animal ecology. Springer.

Ojeda R. A. (1989). Small mammal responses to fire in the Monte desert, Argentina. Journal of Mammalogy,

70: 416- 420.

Ojeda R. A., Campos C. M., Gonnet J. M., Borghi C. E., y Roig V. G. (1998). The MaB Reserve of Ñacuñán,

Argentina: its role in understanding the Monte Desert biome. Journal of Arid Environments, 39: 299-

313.

Ojeda R. A., y Tabeni S. (2009). The mammals of the Monte Desert revisited. Journal of Arid Environments,

73: 173- 181.

Okin G. S., De Las Heras M. M., Saco P. M., Throop H. L., Vivoni E. R., Parsons A. J., … Peters D. P. C.

(2015). Connectivity in dryland landscapes: Shifting concepts of spatial interactions. Frontiers in

Ecology and the Environment, 13: 20- 27.

Olesen J. M., y Valido A. (2003). Lizards as pollinators and seed dispersers: an island phenomenon.Trends in

Ecology & Evolution, 18: 177- 181.

Olesen J. M., Bascompte J., Dupont Y. L., y Jordano P. (2007). The modularity of pollination networks.

Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 104: 19891-19896.

Olesen J. M., Bascompte J., Dupont Y. L., Elberling H., Rasmussen C., y Jordano, P. (2010). Missing and

forbidden links in mutualistic networks. Proceedings of the Royal Society, 278: 725- 732.

Oliveira V. H. F., Barlow J., Gardner T., y Louzada J. (2017). Are we selecting appropriate metrics to assess

human impacts on biodiversity? Basic and Applied Ecology, 21: 85- 93.

Or K. y Ward D. (2003). Three-way interactions between Acacia, large mammalian herbivores, and bruchid

beetles- a review. Afrrican Journal of Ecology, 41: 257- 265.

Passera C. B., Dalmasso A. D., y Borsetto O. (1983). Método de Point Quadrat Modificado. Taller sobre

arbustos forrajeros, Mendoza. FAO, IADIZA, Mendoza.

Pebsworth P. A., y LaFleur M. (2014). Advancing Primate Research and Conservation Through the Use of

Camera Traps: Introduction to the Special Issue. International Journal of Primatology, DOI

10.1007/s10764-014-9802-4.

Perea R., Delibes M., Polko M., Suárez- Esteban A., y Fedriani J. M. (2013). Context-dependent fruit-

frugivore interactions: partner identities and spatio- temporal variations. Oikos, 122: 943- 951.


128

Pérez-Méndez N., Jordano P., y Valido A. (2015). Downsized mutualisms: Consequences of seed dispersers’

body-size reduction for early plant recruitment. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and

Systematics, 17: 151- 159.

Peters D. P. C., Havstad K. M., Archer S. R., y Sala O. E. (2015). Beyond desertification: new paradigms for

dryland landscapes. Frontiers in Ecology and the Environment, 13: 4- 12.

Pinheiro J., Bates D., DebRoy S., Sarkar D., y Team R. C. (2016). nlme: Linear and Nonlinear Mixed Effects

Models. R package version 3.1-, <URL: http://CRAN.R-project.org/package=nlme>.

Pizo M. A. (2002). The seed dispersers and fruit syndromes of Myrtaceae in the Brazilian Atlantic forest. En

Seed dispersal and frugivory: ecology, evolution and conservation (D.J. Levey, W.R. Silva & M.

Galetti, ed.). CABI Publishing, Wallingford, Oxfordshire, UK, pp129- 143.

Potts S. G., Imperatriz-Fonseca V., Ngo H. T., Aizen M. A., Biesmeijer J. C., Breeze T. D., … Vanbergen A.

J. (2016). Safeguarding pollinators and their values to human well-being. Nature, 540: 220- 229.

Powell R. A., y Proulx G. (2003). Trapping and marking terrestrial mammals for research: integrating ethics,

performance criteria, techniques, and common sense. Ilar Journal, 44: 259- 276.

Prasad S., Pittet A., y Sukumar R. (2010). Who really ate the fruit? A novel approach to camera trapping for

quantifying frugivory by ruminants. Ecological Research, 25: 225- 231.

R Development Core Team (2016) R: A Language and Environment for Statistical Computing. Vienna: R

Foundation for Statistical Computing. Available at: http://www.R-project.org/

R Development Core Team (2017) R: A Language and Environment for Statistical Computing. Vienna: R

Foundation for Statistical Computing. Available at: http://www.R-project.org/

Reid N. (1989). Dispersal of misteltoes by honeyeaters and flowerpeckers: components of seed dispersal

quality. Ecology, 70: 137- 145.

Reynolds J. F., Stafford Smith D. M., Lambin E. F., Turner B. L., Mortimore M., Batterbury S. P. J., Downing

T. E., Dowlatabadi H., Fernández R. J., Herrick J. E., Huber-Sannwald E., Jiang H., Leemans R.,

Lynam T., Maestre F. T., Ayarza M. y Walker B. (2007). Global desertification: building a science for

dryland development. Science, 316: 847- 851.

Rovero F., y Marshall A. R. (2009). Camera trapping photographic rate as an index of density in forest

ungulates. Journal of Applied Ecology, 46: 1011- 1017.

Rodríguez D. (2009). Modeling habitat use of the threatened and endemic mara (Dolichotis patagonum,

Rodentia, Caviidae) in agricultural landscapes of Monte Desert. Journal of Arid Environments, 73:

444- 448.

Rodríguez-Rodríguez M. C., Jordano P., y Valido A. (2017). Functional consequences of plant-animal

interactions along the mutualism-antagonism gradient. Ecology, 98: 1266- 1276.


129

Roig F.A. (1971). Flora y vegetación de la Reserva Forestal de Ñacuñán. Deserta, 1: 25–232.

Roig F. A., Roig-Juñent S. y Corbalán V. (2009). Biogeography of the Monte Desert. Journal of Arid

Environments, 73: 164- 172.

Rojas J. F., Prieto M. del R., Álvarez J. A. y Cesca E. (2009). Procesos socioeconómicos y territoriales en el

uso de los recursos forestales en Mendoza desde fines de siglo XIX hasta mediados del XX.

Proyección, 7: 1- 33.

Rossi B. E., y Villagra P. E. (2003). Effects of Prosopis flexuosa on soil properties and the spatial pattern of

understorey species in arid Argentina. Journal of Vegetation Science, 14: 543- 550.

Rost J., Pons P., y Bas J. M. (2012). Seed dispersal by carnivorous mammals into burnt forests: an opportunity

for non-indigenous and cultivated plant species. Basic and Applied Ecology, 13: 623- 630.

Rudnick D., Ryan S. J., Beier P., Cushman S. A., Dieffenbach F., Epps C., ... y Merenlender A. M. (2012).

The role of landscape connectivity in planning and implementing conservation and restoration

priorities. Issues in Ecology. Report No. 16. Ecological Society of America. Washington, DC.

Sala, O. E., III, F. S. C., Armesto, J. J., Berlow, E., Bloomfield, J., Dirzo, R., … Wall, D. H. (2000).

Biodiversity: global biodiversity scenarios for the year 2100. Science, 287: 1770- 1774.

Sánchez-Cordero V. y Martínez-Gallardo R. (1998). Post dispersal fruit and seed removal by forest-dwelling

rodents in a lowland rain forest in Mexico. Journal of Tropical Ecology, 14: 139- 151.

Sanon H. O., Kaboré-Zoungrana C., y Ledin I. (2008). Nutritive value and voluntary feed intake by goats of

three browse fodder species in the Sahelian zone of West Africa. Animal Feed Science and

Technology, 144: 97- 110.

Santos G. C., Chaves L. S., y Albuquerque U. P. (2017). Ethnobiology and research on Global Environmental

Change: what distinctive contribution can we make? Ethnobiology and Conservation, 6: 1- 8.

Saul Z. M., y Filkov V. (2007). Exploring biological network structure using exponential random graph

models. Bioinformatics, 23: 2604- 2611.

Schaefer H. M., Schmidt V., y Winkler H. (2003). Testing the defence trade-off hypothesis: how contents of

nutrients and secondary compounds affect fruit removal. Oikos, 102: 318- 328.

Schleuning M., Frund J., Klein A. M., Abrahamczyk S., Alarcón R., Albrecht, M., … Bluthgen N. (2012).

Specialization of mutualistic interaction networks decreases toward tropical latitudes. Current Biology,

22: 1925- 1931.

Schupp E. W. (1990). Annual Variation in Seedfall, Postdispersal Predation, and Recruitment of a Neotropical

Tree. Ecology, 71: 504- 515.


130

Schupp E. W. (1993). Quantity, quality and the effectiveness of seed dispersal by animals. Vegetatio, 107: 15-

29.

Schupp E. W. (1995). Seed-Seedling Conflicts, Habitat Choice, and Patterns of Plant Recruitment. American

Journal of Botany, 82: 399- 409.

Schupp E. W. (2007). The suitability of a site for seed dispersal is context dependent. En: Dennis A. J.,

Schupp E. W., Green R. J., y Westcott D. A. (eds.), Seed dispersal: theory and its application in a

changing world, pp 445- 462. Wallingford, UK: CAB International.

Schupp E. W., Jordano P. y Gómez J. M. (2010). Seed dispersal effectiveness revisited: a conceptual review.

New Phytologist, 188: 333- 353.

Schupp E. W., Jordano P. y Gómez J. M. (2017). A general framework for effectiveness concepts in

mutualisms. Ecology letters, 20: 577- 590.

Smith J. K., y Coulson G. (2012). A comparison of vertical and horizontal camera trap orientations for

detection of potoroos and bandicoots. Australian Mammalogy, 34: 196- 201.

Snijders T. A. B., van de Bunt G. G., y Steglich C. E. G. (2010). Introduction to stochastic actor-based models

for network dynamics. Social Networks, 32: 44- 60.

Solé R. (2007). Scaling laws in the drier. Ecology, 449: 151- 153.

Sorensen A. E. (1983). Taste aversion and frugivore preference. Oecologia, 56: 117- 120.

Spencer E. E., Crowther M. S., y Dickman C. R. (2014). Risky business: do native rodents use habitat and

odor cues to manage predation risk in Australian deserts? PloS One, 9: e90566.

Spiegel O., y Nathan R. (2007). Incorporating dispersal distance into the disperser effectiveness framework:

frugivorous birds provide complementary dispersal to plants in a patchy environment. Ecology letters,

10: 718- 728.

Spiesman B. J., e Inouye B. D. (2013). Habitat loss alters the architecture of plant - pollinator interaction

networks. Ecology, 94: 2688- 2696.

Spirito F. (2015). La desertificación en el Monte central: pequeños mamíferos como indicadores ecológicos de

cambio en la estructura y funcionalidad del paisaje. Tesis Doctoral. Universidad Nacional de Cuyo,

Mendoza, Argentina.

Spirito F., y Tabeni S. (2016). Impacts of socio-political boundaries on small desert mammals of west-central

Argentina. Journal of Arid Environments, 131: 6- 14.

Spirito F., Rowland M., Nielson R., Wisdom M., y Tabeni S. (2017). Influence of grazing management on

resource selection by a small mammal in a temperate desert of South America. Journal of

Mammalogy, 98: 1768- 1779.


131

Suárez-Esteban A., Delibes M., y Fedriani J. M. (2013). Barriers or corridors? The overlooked role of unpaved

roads in endozoochorous seed dispersal. Journal of Applied Ecology, 50: 767- 774.

Tabeni S., y Ojeda R. A. (2003). Assessing mammal responses to perturbations in emperate aridlands of

Argentina. Journal of Arid Environments, 55: 715- 726.

Tabeni S., y Ojeda R. A. (2005). Ecology of the Monte Desert small mammals in disturbed and undisturbed

habitats. Journal of Arid Environments, 63: 244- 255.

Tabeni S., Mastrantonio L. y Ojeda R. A. (2007). Linking small desert mammal distribution to habitat structure

in a protected and grazed landscape of the Monte, Argentina. Acta Oecologica, 31: 259-269.

Tabeni S., Spirito F. y Ojeda R. A. (2013). Conservation of small and medium-sized mammals following

native woodland regrowth: a case study in a long-term UNESCO Biosphere Reserve, Argentina.

Journal of Arid Environments, 88: 250- 253.

Tabeni S., Miguel M. F., Cona M. I., y Campos C. M. (2017). Small mammal abundance and seed predation

across boundaries in a restored-grazed woodland interface. Restoration Ecology doi:

10.1111/rec.12600.

Taraborelli P., Borruel N., y Mangeaud A. (2009). Ability of murid rodents to find buried seeds in the Monte

Desert. Ethology, 115: 201- 209.

Taylor P. D., Fahrig L., Henein K., y Merriam G. (1993). Connectivity Is a Vital Element of Landscape

Structure. Oikos, 68: 571- 573.

Thébault E., y Fontaine C. (2010). Stability of Ecological Communities and the Architecture of Mutualistic

and Trophic Networks. Science, 329: 853- 856.

Thompson J. N. (1988). Variation in interspecific interactions. Annual Review of Ecology, Evolution and

Systematics, 19: 65- 87.

Tischendorf L., y Fahrig L. (2000). On the usage and measurement of landscape connectivity. Oikos, 90: 7-19.

Tognelli M., Campos C. M., Ojeda R. A. y Roig V. (1995). Is Microcavia australis (Rodentia: Caviidae)

associated with a particular plant structure in the Monte desert of Argentina? Mammalia, 59: 327-333.

Tognelli M. F., Campos C. M., y Ojeda R. A. (2001). Mammalian species: Microcavia australis. American

Society of Mammalogists, 648: 1- 4.

Tur C., Olesen J. M., y Traveset A. (2014). Increasing modularity when downscaling networks from species to

individuals. Oikos, 124: 581- 592.

Traveset A., Verdú M., y Zamora R. (2014). Beyond species loss: the extinction of ecological interactions in a

changing world. Functional Ecology, 29: 299- 307.


132

Tscharntke T., Tylianakis J. M., Rand T. A., Didham R. K., Fahrig L., Batáry P., … Westphal C. (2012).

Landscape moderation of biodiversity patterns and processes - eight hypotheses. Biological Reviews,

87: 661- 685.

Tylianakis J. M., Didham R. K., Bascompte J., y Wardle D. A. (2008). Global change and species interactions

in terrestrial ecosystems. Ecology Letters, 11: 1351- 1363.

Tylianakis J. M., Laliberté E., Nielsen A., y Bascompte J. (2010). Conservation of species interaction

networks. Biological Conservation, 143: 2270- 2279.

Valiente-Banuet A., Aizen M. A., Alcántara J. M., Arroyo J., Cocucci A., Galetti, M., García M. B., García D.,

Gómez J. M., Jordano P., Medel R., Navarro L., Obeso J. R., Oviedo R., Ramírez, N., Rey P. J.,

Valverde J., Gómez J. M., y Perfectti F. (2016). The temporal dimension in individual-based plant pollination

networks. Oikos, 125: 468- 479.

Vanbergen A. J., Woodcock B. A., Heard M. S., y Chapman D. S. (2017). Network size, structure and

mutualism dependence affect the propensity for plant- pollinator extinction cascades. Functional

Ecology, 31: 1285- 1293.

Van der Pijl L. (1969). Principles of dispersal in higher plants. Springer, Berlin.

Van der Pijl L. (1982). Principles of dispersal. Berlin: Springer-Verlag.

Vander Wall S. B. (1990). Food Hoarding in Animals. Chicago: University of Chicago Press.

Vander Wall S. B. (2001). The evolutionary ecology of nut dispersal. The Botanical Review,67: 74- 117.

Vander Wall S. B. (2002). Masting in animal-dispersed pine facilitates seed dispersal. Ecology, 83: 3508-

3516.

Vander Wall S. B. y Beck M. J. (2012). A comparison of frugivory and scatter-hoarding seed-dispersal

syndromes. The Botanical Review, 78: 10- 31.

Varela R. O., y Bucher E. H. (2002). Seed dispersal by Chelonoidis chilensis in the Chaco dry woodland of

Argentina. Journal of Herpetology, 36: 137- 140.

Vaz V. C., Santori R. T., Jansen A. M., Delciellos A. C., y D'Andrea P. S. (2012). Notes on food habits of

armadillos (Cingulata, Dasypodidae) and anteaters (Pilosa, Myrmecophagidae) at Serra da Capivara

National Park (Piauí State, Brazil). Edentata: 13, 84- 89.

Vázquez D. P., Morris W. F., y Jordano P. (2005). Interaction frequency as a surrogate for the total effect of

animal mutualists on plants. Ecology Letters, 8: 1088- 1094.

Vázquez D. P., Chacoff N. P., y Cagnolo L. (2009). Evaluating multiple determinants of the structure of plant-

animal mutualistic networks. Ecology, 90: 2039- 2046.


133

Villagra P. E., Marone L. y Cony M. (2002). Mechanisms affecting the fate of Prosopis flexuosa (Fabaceae,

Mimosoideae) seed during early secondary dispersal in the Monte Desert, Argentina. Austral Ecology,

27: 416- 421.

Villagra P. E., Defosse G. E., Del Valle H. F., Tabeni S., Rostagno M., Cesca E., y Abraham E. (2009). Land

use and disturbance effects on the dynamics of natural ecosystems of the Monte Desert: implications

for their management. Journal of Arid Environment, 73: 202- 211.

Villaseñor N. R., Blanchard W., Driscoll D. A., Gibbons P., y Lindenmayer D. B. (2015). Strong influence of

local habitat structure on mammals reveals mismatch with edge effects models. Landscape Ecology,

30: 229- 245.

Walker B., Kinzig A., y Langridge J. (1999). Plant attribute diversity, resilience, and ecosystem function: the

nature and significance of dominant and minor species. Ecosystems, 2: 95- 113.

Wang B. C., y Smith T. B. (2002). Closing the seed dispersal loop. Trends in Ecology & Evolution, 17: 379-

386.

Wang P., Robins G., Pattison P., y Lazega E. (2013). Exponential random graph models for multilevel

networks. Social Networks 35: 96-115.

Warrag M. O. A. (1994). Autotoxicity of mesquite (Prosopis juliflora) pericarps on seed germination and

seedling growth. Journal of Arid Environments, 27: 79- 84.

Wasserman S. y Pattison P. (1996). Logit models and logistic regressions for social networks: I. An

introduction to markov graphs and p*. Psychometrika, 61: 401- 425.

Wenny D. G., Devault T. L., Johnson M. D., Kelly D., Sekercioglu C. H., Tomback D. F., y Whelan C. J.

(2011). The Need to Quantify Ecosystem Services Provided By Birds. The Auk, 128:1- 14.

White D. W. (1989). North American bird-dispersed fruits: ecological and adaptive significance of nutritional

and structural traits. Tesis Doctoral. Rutgers- The State University, New Brunswick, N.J.

Wickham H. (2009). ggplot2: Elegant Graphics for Data Analysis. Springer-Verlag New York.

Wiens J. A. (2009). Landscape ecology as a foundation for sustainable conservation. Landscape Ecology, 24:

1053- 1065.

Willson M. F., Rice B. L., y Westoby M. (1990). Seed dispersal spectra: A comparison of temperate plant

communities. Journal of Vegetation Sciences, 1: 547- 562.

Willson M. F. (1993). Mammals as seed-dispersal mutualists in North America. Oikos: 159- 176.

Willson M. F., y Traveset A. (2000). The ecology of seed dispersal. En: Fenner M. (ed.), Seeds: The Ecology

of Regeneration in Plant Communities, pp 85- 110. CAB International.


134

Wisdom M. J., Rowland M. M., Vojta C. D, Goldstein M. I. (2013). Chapter 7. Monitoring human

disturbances for management of wildlife species and their habitats. pp 1- 45. En: Rowland M. M.,

Vojta C. D. (eds.), A technical guide for monitoring wildlife habitat. U.S. Department of Agriculture,

Forest Service, Washington, DC.

Wright S. J., Zeballos H., Domíngues I., Gallardo M. M., Moreno M. C., e Ibáñez R. (2000). Poachers alter

mammal abundance, seed dispersal, and seed predation in a Neotropical forest. Conservation Biology,

14: 227- 239.

Wright S. J. (2003). The myriad consequences of hunting for vertebrates and plants in tropical forests.

Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics, 6: 73- 86.

Zar J. H. (1996). Biostatistical Analysis. Prentice Hall, Upper Saddle River, New Jersey, USA.

Zeileis A., Kleiber C. y Jackman S. (2008). Regression models for count data in R. Journal of Statistical

Software, 27: 1- 25.

Zollner P. A., y Lima S. L. (1999). Illumination and the perception of remote habitat patches by white-footed

mice. Animal Behaviour, 58: 489- 500.

Zuur A. F., Ieno E. N., Walker N. J., Saveliev A. A. y Smith G. A. (2009). Mixed Effects Models and

Extensions in Ecology with R. New York: Springer.

M. Florencia Miguel, Tesis Doctoral Anexos

135

Anexo 1

Fotos de las trampas cámara

En este anexo se muestran las fotos de los animales nativos (n= 13) y domésticos (n= 2)

obtenidas por las trampas cámara (Moultrie M-990i) en los experimentos de interacción entre

árboles individuales de Prosopis flexuosa y especies de animales en un área protegida

(Reserva MaB Ñacuñán) y campos con ganadería aledaños a la Reserva.

Figura A1.1. Fotografía mostrando una trampa cámara (Moultrie M-990i) sostenida sobre un árbol

adulto de Prosopis flexuosa y orientada hacia un grupo de 20 frutos de Prosopis (foto tomada por

M.F.M).


136

10 cm

Figura A1.2. Foto de Graomys griseoflavus (pericote común)

10 cm

Figura A1.3. Foto de Akodon dolores (ratón del pajonal)


137

10 cm

Figura A1.4. Foto de Calomys musculinus (ratón maicero)

10 cm

Figura A1.5. Foto de Microcavia australis (cuis grande)


138

10 cm

Figura A1.6. Foto de Dolichotis patagonum (mara)

10 cm

Figura A1.7. Foto de Ctenomys mendocinus (tuco-tuco)


139

10 cm

Figura A1.8. Foto de Lycalopex griseus (zorro gris)

10 cm

Figura A1.9. Foto de Conepatus chinga (zorrino)


140

10 cm

Figura A1.10. Foto de Chaetophractus vellerosus (peludo)

10 cm

Figura A1.11. Foto de Tupinambis rufescens (lagarto colorado)


141

10 cm

Figura A1.12. Foto de Galictis cuja (hurón menor)

10 cm

Figura A1.13. Foto de Leopardus geoffroyi (gato montés)


142

10 cm

Figura A1.14. Foto de Eudromia elegans (martineta copetona)

10 cm

Figura A1.15. Foto de Bos taurus (vaca)


143

10 cm

Figura A1.16. Foto de Equus caballus (caballo)


144

Anexo 2

Glosario

Almacenamiento concentrado (Larder- hoarding): consiste en el almacenamiento de un

gran número de semillas en un único sitio, generalmente en las madrigueras de los animales

(Brodin 2010). El almacenamiento ocurre principalmente en sitios poco adecuados para la

germinación de las semillas y por lo tanto no se lo considera un mecanismo efectivo de

dispersión (Vander Wall y Beck 2012). Este tipo de almacenamiento es usualmente

desarrollado por animales capaces de defender los cúmulos de alimento (Brodin 2010).

Almacenamiento disperso o imperfecto (Scatter- hoarding): actividad de almacenamiento

de semillas por animales que las consumen en cúmulos dispersos y a poca profundidad en el

suelo, esta acción puede conducir a la dispersión de las semillas cuando los cúmulos son

abandonados o cuando alguna semilla escapa de ser consumida por los animales (Herrera y

Pellmyr 2002; Vander Wall y Beck 2012). Este tipo de dispersión de semillas es más común

que ocurra en frutos secos y ambientes áridos (Beck y Vander Wall 2010), los principales

grupos de animales que almacenan semillas son los roedores y las aves (Vander Wall y Beck

2012).

Área protegida: la IUCN (Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza) define

a las áreas protegidas como un “espacio geográfico claramente definido, reconocido, dedicado

y administrado, a través de medios legales u otros medios efectivos, para lograr la

conservación de la naturaleza a largo plazo con los servicios ecosistémicos y valores

culturales asociados” (www.iucn.org). Por otro lado, la CBD (Convención sobre la

Diversidad Biológica, UNESCO) las define como “un área geográfica definida designada o

manejada para cumplir objetivos específicos de conservación” (www.un.org).

Anidamiento: propiedad estructural o topológica de las redes de interacción en la cual los

especialistas interactúan con especies que constituyen subconjuntos de especies con las cuales

interactúan las especies generalistas (Bascompte y Jordano 2007), o dicho de otro modo, las


145

interacciones de las especies especialistas son un subconjunto de las interacciones observadas

para las especies generalistas (Donatti et al. 2011).

Animales frugívoros: son animales que consumen frutos y luego regurgitan, defecan,

escupen o liberan semillas sin dañar (Jordano 2000). Son considerados dispersores de semillas

cuando transportan y depositan semillas viables (Howe 1986). Pueden ser frugívoros

obligados, es decir que dependen totalmente de los frutos para alimentarse (por ejemplo,

algunas familias de aves), o frugívoros parciales los cuales consumen otros alimentos además

de los frutos (Jordano 2000).

Borde: zona de contacto y transición entre dos parches adyacentes que conforman un paisaje

(Cadenasso et al. 2003).

Conectancia: es la proporción de enlaces (links) observados sobre el total de enlaces posibles

en las redes de interacción (Bascompte y Jordano 2014).

Conectividad del paisaje: se refiere a la facilidad y frecuencia del movimiento de los

animales entre los parches de hábitat (Taylor et al. 1993; Zollner y Lima 1999). La

conectividad contribuye a la persistencia de las meta-poblaciones al aumentar la probabilidad

de recolonizar parches vacíos y al permitir la expansión de las poblaciones hacia nuevos sitios

(Cooney et al. 2015).

Conectividad estructural: tipo de conectividad definida por la estructura espacial y la

composición del paisaje, independientemente de los atributos de los organismos de interés

(Rudnick et al. 2012).

Conectividad funcional: relativa a los requisitos de los organismos que se mueven a través

de la estructura del paisaje, describe la medida en que los fragmentos del paisaje facilitan o

evitan el movimiento de un individuo entre parches de recursos (Tischendorf y Fahrig 2000;

FitzGibbon et al. 2007).


146

Depredación de semillas: consumo de semillas pre o post dispersión (es decir antes o

después que las semillas hayan estado en contacto con animales dispersores) por animales

depredadores de semillas, principalmente insectos, aves y mamíferos (Janzen 1971).

Dispersión de semillas: proceso ecológico que implica el movimiento de las diásporas

(semillas o frutos) desde la planta madre (Howe y Smallwood 1982). La dispersión ocurre por

diversos mecanismos y vectores tales como el viento, agua y animales (van der Pijl 1982).

Dispersión por endozoocoria: tipo de dispersión de semillas que implica el consumo de

frutos enteros por los animales y la consecuente deposición de las semillas a través de las

heces o por regurgitación (Howe 1986).

Dispersor legítimo: animal que dispersa semillas viables en sus heces o regurgitándolas

(Bustamante et al. 1992; Herrera 1989).

Dispersor eficiente: animal que dispersa semillas hacia sitios aptos para su germinación y

supervivencia (Reid 1989).

Dispersor eficaz: animal capaz de generar plántulas por la acción de dispersión de las

semillas (Reid 1989).

Efectividad de la dispersión de semillas: es la contribución de un animal dispersor a la

reproducción de las plantas, idealmente es medida como el número de adultos reproductivos

producidos a través de la actividad de un agente dispersor (Schupp 1993). Los componentes

de cantidad y calidad del comportamiento de los animales frugívoros influencian a la

efectividad de maneras mensurables (por ejemplo, número de visitas a las plantas y número de

plántulas que se producen; Herrera y Jordano 1981; Schupp et al. 2010, 2017).

Enlaces (Links): representan las interacciones entre las especies o los individuos (nodos) en

las redes de interacción (Bascompte y Jordano 2014).


147

Ganadería: actividad económica que consiste en áreas extensas destinadas a la producción de

animales domésticos con fines de producción de carne, leche y cualquier otro producto animal

(Asner et al. 2004).

Nodos: representan a las especies o individuos diferentes que interactúan entre sí en las redes

de interacción y están conectados mediante enlaces (Bascompte y Jordano 2014).

Matriz de adyacencia: tipo de matriz que contiene los datos utilizados para la construcción

de las redes de interacción en donde las especies de plantas se suelen ubicar en las filas y las

especies de animales con las que interactúan en las columnas. Las interacciones entre las

plantas y los animales se registran en las celdas que componen las matrices (Bascompte y

Jordano 2014). Estos datos pueden ser 0 y 1 para el caso de redes cualitativas ó 0 y valores

mayores para el caso de redes cuantitativas.

Modularidad: propiedad estructural o topológica de las redes de interacción que describe la

tendencia de una red a organizarse en clusters o grupos (módulos), en tanto que una red

modular está organizada en subconjuntos de nodos altamente interconectados entre sí y menos

conectados con otros nodos (Olesen et al. 2007; Dupont et al. 2009).

Paisaje: áreas espacialmente heterogéneas formadas por parches y bordes (Cadenasso et al.

2003). Es definido como un área con un diámetro que excede a la distancia de dispersión de

las especies de interés en tanto que la dinámica espacial entre las poblaciones pueda ocurrir.

En el contexto de paisajes dominados por humanos y de especies con distancias de dispersión

de unos pocos cientos a unos pocos miles de metros, un paisaje podría definirse como un área

de entre 5 a 10 km (Driscoll et al. 2013).

Parches del paisaje: estructuras del paisaje que pueden ser distinguidos composicional,

estructural y funcionalmente de otras estructuras a una escala definida (Cadenasso et al.

2003).

Pastoreo: hace referencia a la acción específica de forrajeo o pastoreo por parte de animales

herbívoros (McNaughton 1993).


148

Redes bipartitas de interacción: tipos de redes en las cuales se representan especies o

grupos taxonómicos (denominados nodos) diferentes interactuando entre sí, por ejemplo,

plantas interactuando con animales a través de la dispersión de sus semillas, y conectados

mediante enlaces (Bascompte et al. 2006). En estas redes, la interacción entre los nodos del

mismo tipo (por ejemplo, entre planta-planta) no es posible, a diferencia de las redes

unipartitas (Bascompte y Jordano 2014).

Redes cualitativas o binarias: tipo de redes de interacción en donde los enlaces entre los

nodos representan la presencia de interacción entre ellos, los datos con los que se construyen

las matrices de adyacencia para construir estas redes toman valores de 0 en caso de que no

exista interacción y 1 en caso de presencia de interacción entre los nodos (Tur et al. 2014).

Redes cuantitativas o ponderadas: tipo de redes de interacción en donde los enlaces entre

los nodos representan la intensidad de la interacción entre ellos, los datos con los que se

construyen las matrices de adyacencia toman valores de 0 en caso de que no exista interacción

entre los nodos y valores mayores a 0 representando la frecuencia o intensidad de las

interacciones (Bascompte y Jordano 2014).

Restauración pasiva: recuperación de los sistemas ecológicos sin intervención humana y a

través de la sucesión ecológica, diferente a la recuperación mediante estrategias de

restauración activa (Armesto et al. 2007).


149

Anexo 3. Tabla A 4. 5

Resultados de los modelos exponenciales de gráficos aleatorios (ERGM) de, a) red entre

árboles y frugívoros en sitios pastoreados y, b) red entre árboles y frugívoros en sitios no

pastoreados. Doce modelos diferentes fueron construidos para la red de los sitios pastoreados

y diez para el gráfico del sitio sin pastoreo. Los modelos están ordenados en orden creciente

de valores BIC (Criterio de Información Bayesiana).

a) Listado y resultados de modelos exponenciales para la red entre árboles y frugívoros de los

sitios pastoreados. d.e= desviación estándar. En la siguiente tabla se muestran valores de:

coeficientes de cada variable en los modelos, errores estándar (entre paréntesis) y

significancia estadística de los coeficientes (asteriscos).

\*\*\*p < 0,001, \*\*p < 0,01, \*p < 0,05.

Variables

explicativas M 1 M 2 M 3 M 4 M 5 M 6 M 7 M 8 M 9 M 10 M 11 M12

enlaces 21,05\*\*\* 22,43\*\*\* 12,98\*\*\* 13,40\*\*\* 8,24\*\*\* 10,34\*\*\* -0,16 1,58\*\*\

* 0,53 1,24\* 3,15\*\*\* 2,48\*\*\*

(2,55) (2,34) (1,12) (1,07) (1,40) (1,06) (0,38) (0,18) (0,52) (0,58) (0,26) (0,10)

Altura de

árboles -0,02\*\*\* -0,01\*\*\* -0,01\*\*\* -0,01\*\*\*

(0,002) (0,001) (0,001) (0,001)

Frutos en la

copa 0,005\*\*\* 0,006\*\*\* 0,005\*\*\*

0,01\*\*\

*

(0,001) (0,001) (0,001) (0,001)

Vecindario

interespecífic

o

0,16\* 0,12\* 0,16\*\*\* 0,14\*\*\* 0,13\*\*\

*

(0,06) (0,05) (0,05) (0,04) (0,04)

Vecindario

intraespecífic

o

-0,39\*\*\* -0,40\*\*\* -0,28\*\*\* -0,14\*\* -0,14\*\*

(0,08) (0,07) (0,06) (0,05) (0,05)

Cobertura de

vegetación -4,72\*\*\* -4,60\*\*\* -4,38\*\*\* -3,95\*\*\*

(0,62) (0,55) (0,46) (0,43)


150

Suelo

desnudo (d.e) 1,56 1,44 1,02 0,39

(1,34) (1,22) (1,08) (1,05)

Mantillo

(d.e) -5,21\*\* -6,63\*\*\* -4,53\*\*\* -4,59\*\*\*

(1,59) (1,44) (1,26) (1,21)

Cobertura estrato bajo

(d.e) 2,15 1,72 3,03\*\*\* 2,19\*\*

(1,14) (0,99) (0,85) (0,78)

Cobertura

estrato medio

(d.e)

0,74 -0,84 -1,39 -2,34\*\*

(1,11) (0,93) (0,80) (0,75)

Cobertura

estrato alto

(d.e)

4,33\*\*\* 5,03\*\*\* 5,39\*\*\* 3,31\*\*\*

(1,09) (0,97) (0,91) (0,75)

Mantillo

(habitat) 4,66\*\*\*

2,97\*\*\

*

(0,59) (0,38)

Cobertura

estrato bajo

(habitat)

-1,59\*\*\* -0,74\*

(0,45) (0,29)

AIC 443,48 523,61 643,43 669,85 663,80 688,34 742,40 773,20 792,92 788,14 800,08 805,8

BIC 512,40 581,92 659,33 680,45 711,51 725,45 758,30 783,80 803,52 804,05 810,68 811,1

AICw 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Log Likelihood -208,74 -250,80 -318,72 -332,92 -322,90 -337,17 -368,20 -384,60 -394,46 -391,07 -398,04 -401,90

\*\*\*p < 0,001, \*\*p < 0,01, \*p < 0,05

Predictores incluidos en los modelos de la red de sitios pastoreados:

M 1= modelo completo

M 2= características de los árboles, vecindario y microhábitat

M 3= características de los árboles (tamaño y fecundidad)


151

M 4= tamaño de los árboles

M 5= variables de vecindario y microhábitat

M 6= microhábitat (estructura de la vegetación debajo del dosel arbóreo)

M 7= variables de hábitat

M 8= fecundidad de los árboles

M 9= vecindario interespecífico

M 10= modelo de vecindario

M 11= vecindario intraespecífico

M 12= modelo Bernoulli, incluye solamente los enlaces (efecto total de las interacciones)

entre los nodos (árboles y frugívoros)


152

b) Listado y resultados de modelos exponenciales para la red entre árboles y frugívoros del

sitio no pastoreado. d.e= desviación estándar. En la siguiente tabla se muestran valores de:

coeficientes de cada variable en los modelos, errores estándar (entre paréntesis) y

significancia estadística de los coeficientes (asteriscos).

\*\*\*p < 0,001, \*\*p < 0,01, \*p < 0,05.

Variables

explicativas M 1 M 2 M 3 M 4 M 5 M 6 M 7 M 8 M 9 M 10

enlaces -5,37\*\*\* -3,30 -7,60\*\*\* -7,97\*\*\* 5,36\*\*\* 3,95\*\*\* 0,14 0,18\*\* 1,10\*\* -0,38

(1,47) (2,22) (0,80) (0,78) (0,95) (0,80) (0,09) (0,07) (0,39) (1,27)

Altura de los árboles 0,01\*\*\* 0,01\*\*\* 0,01\*\*\* 0,01\*\*\*

(0,001) (0,001) (0,0009) (0,0009)

Frutos en la copa -0,01\*\*\* -0,01\*\*\* -0,01\*\*\* -0,01\*\*\*

(0,002) (0,002) (0,001) (0,002)

Frutos en el suelo 0,01\*\*\* 0,01\*\*\* 0,01\*\* 0,01\*\*\*

(0,002) (0,002) (0,002) (0,002)

Vecindario

interespecífi

co 0,05 0,04 -0,07\*\* -0,06\*

(0,03) (0,03) (0,03) (0,02)

Cobertura de

vegetación -2,72\*\*\* -2,67\*\*\* -1,68\*\*\* -1,49\*\*\*

(0,39) (0,39) (0,32) (0,32)

Cobertura de

vegetación (d.e) -1,14\*\* -1,20\*\* -0,93\*\* -1,17\*\*\*

(0,39) (0,42) (0,34) (0,33)

Suelo desnudo 2,38\*\*\* 2,27\*\*\* 1,05\* 1,09\*

(0,53) (0,54) (0,47) (0,47)

Estrato bajo de

vegetación (d.e) 0,87 0,93 2,75\*\*\* 2,80\*\*\*

(0,56) (0,56) (0,49) (0,49)

Estrato medio de

vegetación -0,24 -0,29 -1,02\*\* -1,23\*\*

(0,44) (0,45) (0,38) (0,37)

Mantillo (hábitat) -1,41 -0,00

(1,09) (0,82)


153

Estrato medio de

vegetación (hábitat) 0,06 0,63\*

(0,34) (0,25)

AIC 946,10 948,36 1073,53 1091,75 1128,73 1134,87 1182,89 1220 1216,37 1217,71

BIC 993,95 1005,77 1092,66 1101,32 1162,22 1163,5

7

1197,24 1225,02 1225,94 1232,06

AICw 0,76 0,23 0 0 0 0 0 0 0 0

Log Likelihood -463,05 -462,18 -532,76 -543,88 -557,37 -561,43 -588,44 -609,12 -606,19 -605,85

Predictores incluidos en los modelos de la red del sitio no pastoreado:

M 1= características de los árboles, vecindario y microhábitat

M 2= modelo completo

M 3= características de los árboles (tamaño y fecundidad)

M 4= tamaño de los árboles

M 5= variables de vecindario y microhábitat

M 6= microhábitat (estructura de la vegetación debajo del dosel arbóreo)

M 7= fecundidad de los árboles

M 8= modelo Bernoulli, incluye solamente los enlaces (efecto total de las interacciones) entre

los nodos (árboles y frugívoros)

M 9= variables de vecindario

M 10= variables de hábitat

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Las actividades antrópicas y sus efectos sobre funciones