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MARISTELA ANTUNES RAMOS SCHUBERT
ISOLAMENTO DE Salmonella spp DE
AMOSTRAS FECAIS DE AVES SILVESTRES
MANTIDAS EM CATIVEIRO
São Paulo
2008
FACULDADES METROPOLITANAS UNIDAS
MARISTELA ANTUNES RAMOS SCHUBERT
ISOLAMENTO DE Salmonella spp DE
AMOSTRAS FECAIS DE AVES SILVESTRES
MANTIDAS EM CATIVEIRO
São Paulo
2008
Trabalho de conclusão de curso realizado durante o 10º semestre do curso de Medicina Veterinária da FMU sob orientação do professor doutor Alexandre Lourenço.
SCHUBERT, Maristela Antunes Ramos
Isolamento de Salmonella spp de amostras fecais de aves
silvestres mantidas em cativeiro/ Maristela Antunes Ramos
Schubert. – São Paulo: 2008.
Trabalho de Conclusão de Curso. Faculdades Metropolitanas
Unidas. Curso de Medicina Veterinária.
1. Aves. 2. Aves Silvestres. 3. Coprocultura. 4. Epidemiologia.
5. Salmonella. 6. Zoonoses.
MARISTELA ANTUNES RAMOS SCHUBERT
ISOLAMENTO DE Salmonella spp DE
AMOSTRAS FECAIS DE AVES SILVESTRES
MANTIDAS EM CATIVEIRO
__________________________________________________________
Profº. Dr. Alexandre Lourenço
FMU – Orientador
__________________________________________________________
Profª. Dra. Terezinha Knöbl
FMU
__________________________________________________________
Profº. Dr. Carlos Augusto Donini
FMU
Trabalho de Conclusão de Curso realizado durante o 10º semestre do Curso de Medicina Veterinária da FMU sob orientação do professor Alexandre Lourenço. Defendido e aprovado em 15 de dezembro de 2008, pela banca constituída por:
Aos meus pais (Frederico e
Sueli), ao meu avô (Paulo
Affonso Ramos Schubert) e ao
meu Bubby...
Agradeço a todos que me apoiaram e fizeram parte deste objetivo hoje em
conclusão. Muito obrigada Pai, Mãe, Irmã, Vô, Vó, Tios, Tias, Pedro...
pelo carinho, compreensão, dedicação, amor, amizade, afeto, oportunidade
enfim, sem vocês eu não teria conseguido. Amigas (Bia e Cá) por quem eu
tenho um carinho muito especial e admiração, ao Gessé... que sem ele eu só
diria “poff”... e em especial a orientação do professor Alexandre Lourenço
e a professora Terezinha Knöbl que foram simplesmente ímpares.
Muito muito muito obrigada.
“No final tudo dá certo.”
(Fernando Sabino).
RESUMO
A salmonelose é uma doença aviária de grande importância, devido a sua elevada
letalidade e potencial zoonótico. Este estudo pretende avaliar a presença de Salmonella spp
em aves silvestres mantidas em cativeiro no zoológico Quinzinho de Barros/Sorocaba. Foram
analisadas 100 (cem) amostras de fezes, sendo 11 positivas (11%) para o agente, isoladas de
um irerê (Dendrocygna viduata), um urumutum (Nothocrax urumutum), um mutum de
penacho (Crax fasciolata), um papagaio do mangue (Amazon amazonica), quatro corujas-do-
mato (Ciccaba sp), um frango d’agua (Gallinula chloropus) e de dois emus (Dromiceius
novaehollandiae).
Palavras-chave: aves, aves silvestres, coprocultura, epidemiologia, Salmonella, zoonoses.
ABSTRACT
The salmonellosis influenza is a disease of big importance because to its high lethality
and zoonotic potential. This study intends to assess the presence of Salmonella in wild birds
kept in captivity at the zoo Quinzinho de Barros/ Sorocaba. It was analyzed 100 (one
hundred) samples of excrements, 11 positive (11%) to the agent, isolated from one irerê
(Dendrocygna viduata), one urumutum (Nothocrax urumutum), one mutum of panache (Crax
fasciolata), one papagaio do mangue (Amazon amazonica), four coruja-do-mato (Ciccaba sp),
one frango d’agua (Gallinula chloropus) and from two emus (Dromiceius novaehollandiae).
Key words: birds, birds silvestes, coproculture, epidemiology, Salmonella, zoonoses.
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO ................................................................................................ 11
2 METODOLOGIA ............................................................................................ 13
2. 1 Amostras .................................................................................................... 13
2. 2 Identificação ............................................................................................... 16
2. 3 Isolamento .................................................................................................. 19
2. 3.1 TSI ...................................................................................................... 20
2. 3. 2 LIA ..................................................................................................... 21
2. 3. 3 CITRATO .......................................................................................... 22
3 RESULTADOS ................................................................................................ 23
4 DISCUSSÃO .................................................................................................... 24
5 CONCLUSÃO .................................................................................................. 25
REFÊRENCIAS BIBLIOGRÁFICAS ............................................................... 26
11
1 INTRODUÇÃO
As bactérias do gênero Salmonella pertencem à família Enterobacteriaceae e podem
causar três doenças distintas nas aves: tifo aviário causado pela Salmonella Gallinarum,
pulorose causada pela Salmonella Pullorum e o paratifo aviário causados pelos demais
sorotipos de Salmonella (BERCHIERI JR, 2000).
A Salmonella é uma bactéria Gram-negativa, em forma de bastonete (Figura 1), não
esporulado, anaeróbia facultativa, geralmente móvel por meio de flagelos peritríquios, ainda
que existam espécies imóveis (CARTER, 1998).
São reconhecidos atualmente 2.324 sorotipos de Salmonella, dentre os quais 1.367
pertencem à subespécie entérica (TRABULSI, 2006) (Tabela1). Dentro desta subespécie
estão aproximadamente 99,5% dos sorotipos mais comumente isolados.
De acordo com a nova nomenclatura, os nomes dos sorotipos de Salmonella da
subespécie entérica passaram a ser escritos por gênero e sorotipo, omitindo a espécie. Por
exemplo: a Salmonella typhimurium passa a ser escrita Salmonella Typhimurium
(KONEMAN, 2004).
As infecções causadas por S. Pullorum e S. Gallinarum podem ser transmitidas
verticalmente e se caracterizam por quadros entéricos e septicêmicos com elevada
mortalidade em aves jovens. As infecções paratifóides, causadas por qualquer outro sorotipo
exceto S. Gallinarum e S. Pullorum, podem ser transmitidas pelo contato com outros animais,
incluindo aves, répteis, mamíferos, roedores e o homem (HOEFER, 1997).
A Salmonella é transmitida principalmente pela via fecal-oral, sendo as fezes a via de
eliminação para o meio ambiente (CHIU, 2004).
São as maiores responsáveis por toxinfecções alimentares humana. No mundo elas
representam cerca de 10-15% de casos de gastroenterite aguda (JAY, 2000).
Intoxicações alimentares causadas por Salmonella spp ocorrem mesmo em países
desenvolvidos (PACKER, 1970). No Brasil, supõe-se que a ocorrência de salmonelose seja
relevante devido às deficiências de saneamento básico e às más condições higiênico-sanitárias
da maioria da população, aliadas ao precário controle de qualidade de algumas indústrias
alimentícias e de pequenos abatedouros de aves (FUZIHARA et al, 2000).
Os sinais clínicos dependem de diversos fatores: sorotipo da Salmonella, quantidade
bacteriana ingerida, idade, imunidade do hospedeiro, estresse e presença ou não de infecções
secundárias (HIRSH, 2003).
12
O objetivo deste trabalho é avaliar a presença de Salmonella spp em fezes de aves
silvestres mantidas em cativeiro no zoológico Quinzinho de Barros – Sorocaba/ São Paulo.
Espécie Subespécie Número de sorotipos
S. enterica enterica 1.367
salamae 464
arizonae 93
diarizonae 309
houtenae 64
indica 10
S. bongori 17
Total 2.324
Tabela 1 – Espécies e subespécies de Salmonella (TRABULSI, 2006).
Figura 1 - Salmonella spp (Arquivo: www.topnews.in/salmonella).
13
2 METODOLOGIA
2. 1 Amostras
Cem amostras de fezes foram colhidas aleatoriamente, de aves da quarentena do
zoológico (Tabela 2), com suabes estéreis da cloaca das aves (Figura 2). Posteriormente, cada
suabe foi devidamente colocado em sua embalagem original, fechada com fita crepe,
armazenados em caixa de isopor e transportados sobre refrigeração por aproximadamente 60
minutos.
1. Irerê filhote (Dendrocygna viduata) 18. Papagaio-verdadeiro (Amazona aestiva)
2. Urumutum (Nothocrax urumutum) 19. Papagaio-verdadeiro (Amazona aestiva)
3. Mutum de penacho (Crax fasciolata) 20. Gavião carrapateiro (Milvago
chimachima)
4. Papagaio verdadeiro (Amazona aestiva) 21. Gavião quiri-quiri (Falco sparverius)
5. Anacã (Deroptyus accipitrinus) 22. Gavião carijó (Rupornis magnirostris)
6. Saí-andorinha (Tersina viridis) 23. Gavião carcará (Polyborus plancus)
7. Canário do reino (Serinus canaria) 24. Gavião carcará (Polyborus plancus)
8. Curica verde (Graydidascalus brachyurus) 25. Suindara (Tyto alba)
9. Grow coroado (Balearica pavonina) 26. Jandaia-coquinho (Aratinga aurea)
10. Papagaio-verdadeiro (Amazona aestiva) 27. Papagaio cara roxa (Amazona
brasiliensis) 11. Papagaio-de-peito-roxo (Amazona
vinacea) 28. Amazônia rodocorita (Amazona
rodocorita) 12. Papagaio-de-peito-roxo (Amazona
vinacea) 29. Tucano do peito branco (Ramphastos
tucanus) 13. Papagaio-de-peito-roxo (Amazona
vinacea) 30. Tucano bico verde (Ramphastos
dicolorus)
14. Jandaia mineira (Aratinga auricapilla) 31. Tucano bico verde (Ramphastos
dicolorus)
15. Jandaia mineira (Aratinga auricapilla) 32. Tiriba testa vermelha (Pyrrhura frontalis)
16. Jandaia mineira (Aratinga auricapilla) 33. Tiriba testa vermelha (Pyrrhura frontalis)
17. Papagaio-verdadeiro (Amazona aestiva) 34. Ararinha maracanã (Propyrrhura
maracana)
Tabela 2 – Aves analisadas.
14
35. Papagaio-verdadeiro (Amazona aestiva) 59. Jandaia verdadeira (Aratinga jandaya)
36. Papagaio híbrido (Amazona aestiva +
Amazona amazonica) 60. Jandaia verdadeira (Aratinga jandaya)
37. Papagaio do mangue (Amazona
amazonica) 61. Papagaio galego (Amazona xanthops)
38. Papagaio-verdadeiro (Amazona aestiva) 62. Jandaia verdadeiro (Aratinga jandaya)
39. Papagaio do mangue (Amazona
amazonica)
63. Periquito-verde I (Brotogeris tirica)
40. Lóris borneo (Eos bornea) 64. Frango d' água (Gallinula chloropus)
41. Periquito-verde (Brotogeris tirica) 65. Papagaio verdadeiro (Amazona aestiva)
42. Periquito-verde (Brotogeris tirica) 66. Jandaia pescoço vermelho (Aratinga
holochlora)
43. Periquito-verde (Brotogeris tirica) 67. Papagaio verdadeiro (Amazona aestiva)
44. Lóris borneo (Eos bornea) 68. Falcão de coleira (Falco femoralis)
45. Mutum poranga (Crax alector) 69. Carijó (Rupornis magnirostris)
46. Jandaia maracanã filhote (Aratinga
leucophthalmus) 70. Carijó (Rupornis magnirostris)
47. Jacú I (Penelope ochrogaster) 71. Quiri-quiri (Falco sparverius)
48. Mutum poranga (Crax alector) 72. Coruja-do-mato (Cicaba sp)
49. Arara vermelha (Ara severus) 73. Coruja-do-mato (Cicaba sp)
50. Jacú II (Penelope achrogaster) 74. Coruja-do-mato (Cicaba sp)
51. Mutum cavalo (Mitu tuberosa) 75. Calauzinho (Tockus erythrorhynchus)
52. Arara vermelha (Ara chloroptera) 76. Calauzinho (Tockus erythrorhynchus)
53. Mutum cavalo (Mitu tuberosa) 77. Jacú (Penelope ochrogaster)
54. Jandaia maracanã (Aratinga
leucophthalmus) 78. Jacú (Penelope ochrogaster)
55. Tucano bico verde (Ramphastus
dicolorus) 79. Cujubi de barbela azul (Pipile
cumanensis)
56. Papagaio verdadeiro (Amazona aestiva) 80. Trinca-ferro (Saltator similis)
57. Papagaio do mangue (Amazona
amazonica) 81. Trinca-ferro (Saltator similis)
58. Papagaio verdadeiro (Amazona aestiva) 82. Sabiá de coleira (Turdus albicollis)
15
83. Papagaio galego (Amazona xanthops) 92. Bico-de-pimenta (Pitylus fuliginosus)
84. Falcão de coleira (Falco femoralis) 93. Bicudo (Oryzoborus maximiliani)
85. Gavião carijó (Rupornis magnirostris) 94. Coleirinha (Sporophila sp)
86. Coruja-do-mato (Cicaba sp) 95. Ema (Rhea americana)
87. Coruja-do-mato (Cicaba sp) 96. Emu (Dromiceius novaehollandiae)
88. Coruja-do-mato (Cicaba sp) 97. Emu (Dromiceius novaehollandiae)
89. Coruja-do-mato (Cicaba sp) 98. Grou coroado (Balearica pavonina)
90. Periquito encontro amarelo (Brotogeris
versicolorus) 99. Papagaio verdadeiro (Amazona aestiva)
91. Macuco (Tinamus solitarius) 100. Papagaio verdadeiro (Amazona aestiva)
Figura 2 – Suabes de cloaca (Arquivo pessoal).
16
2. 2 Identificação
Após 24 horas da coleta das amostras, no laboratório, foi preparado o meio de cultura
água peptonada a 0,1%, sob indicação de uso: 20g para 1000 ml de água destilada (Figura 3).
Posteriormente, 2ml do meio foram transferidos para tubos de ensaio semi-fechados e
autoclavados por 15 minutos. Depois, as fezes foram incubadas (os suabes foram colocados
no interior dos tubos de ensaio) a 37ºC por 24 horas para enriquecimento (Figura 4).
Figura 3 – Meio Água Peptonada (Arquivo pessoal).
Figura 4 – Material pronto para ser incubado (Arquivo pessoal).
17
Após a incubação, o meio tetrationato de sódio ou caldo tetrationato de sódio foi
preparado sob indicação de uso: 46g para 1000ml de água destilada. (Figura 5). De cada
amostra, foi transferido 0,1ml para o caldo tetrationato, para a fase de enriquecimento
seletivo, incubando-se por 24 horas a 37ºC (Figura 6).
O caldo de enriquecimento é indicado porque o número de bactérias da amostra pode ser
insuficiente para ser detectado no isolamento direto em meios de enriquecimento. O
tetrationato de sódio é indicado para o enriquecimento de Salmonella spp (KONEMAN,
2008).
Posteriormente, foi preparado o meio xilose lisina deoxicolato - XLD, sob indicação de
uso: 56,68g para 1000 ml de água destilada (Figura 7), colocado em placas de Petri (Figura 8),
transferidos 2 microlitros da cultura, com ponteira estéril para cada placa (Figura 9) e a
semeadura foi realizada com alça Drigalsky (Figura 10).
Este ágar contém sais biliares como inibidores do crescimento de bactérias Gram-
positivas e de alguns bacilos entéricos. Possui sacarose, xilose e lactose como substrato. Os
microrganismos que fermentam esses substratos formam colônias amarelas e aqueles que não
fermentam formam colônias incolores.
O meio contém lisina e o indicador de pH é o vermelho de fenol. A maioria das espécies
de Salmonella não fermentam a sacarose e a lactose, mas fermentam a xilose e descarboxilam
a lisina. Portanto, após utilizar a xilose do meio, as colônias descarboxilam a lisina e
adquirem coloração rosada ou vermelha.
O sal férrico também compõe o XLD, os microrganismos que o utilizam para a produção
de sulfeto de hidrogênio (H2S) apresentam um pigmento negro no centro da colônia (Figura
Figura 5 – Meio Tetrationato de sódio (Arquivo pessoal).
Figura 6 – Transfêrencia das amostras para o caldo tetrationato
(Arquivo pessoal).
18
13).
Salmonella é produtora de H2S (QUINN et al, 2005).
Figura 8 – Secagem do meio XLD nas placas de Petri (Arquivo pessoal).
Figura 7 – Preparo do meio XLD (Arquivo pessoal).
Figura 9 – Semeio da cultura no meio XLD (Arquivo pessoal). Figura 10 – Alça Drigalsky (Arquivo
pessoal).
19
A identificação foi realizada após incubação das placas de Petri a 37ºC por 24 horas
(Figura 11), com base na morfologia das colônias (Figura 12).
2. 3 Isolamento
Para o isolamento foram utilizados os métodos: TSI (Ágar Tríplice Açúcar Ferro), LIA
(Ágar Lisina Ferro) e CITRATO.
Figura 11 – Placas de Petri com meio XLD após 24 horas de incubação
(Arquivo pessoal).
Figura 12 – Colônias negras característica de Salmonella em meio
XLD (Arquivo pessoal).
Figura 13 - Tubo laranja – TSI Tubo roxo – LIA
Tubo verde – CITRATO (Arquivo pessoal).
20
As bactérias são diferenciadas pelo carbono que metabolizam e pelos tipos e quantidades
de ácidos produzidos a partir da fermentação desses substratos. A fermentação de carboidratos
é uma das características bioquímicas mais importantes pela quais espécies da família
Enterobacteriaceae podem ser reconhecidas (TRABULSI, 2008).
2.3.1 TSI (ANEXO 1).
O ágar é composto por extrato de carne, extrato de levedura, peptona, proteose-peptona,
lactose, sacarose, glicose, sulfato ferroso, cloreto de sódio, tiossulfato de sódio, vermelho de
fenol e ágar.
A semeadura se faz por inoculação com picada central até a profundidade, seguida de
espalhamento em estrias estreitas na superfície.
Incuba-se a temperatura de 35 a 37ºC por 18 a 24 horas.
Interpretação:
� Base inalterada: glicose não fermentada. A base vira para amarelo (reação ácida).
Se houver produção de gás, surgem algumas bolhas ou ocorre o deslocamento do
meio de cultura.
� Se a superfície permanece inalterada ou se torna vermelha (reação alcalina): a
lactose e a sacarose não foram fermentadas. A superfície vira para amarelo (reação
ácida).
� A produção de H2S se traduz pelo escurecimento do meio na junção da base com o
bisel. Em cepas que produzem pouco H2S o escurecimento se limita a picada.
Figura 14 – Método TSI tubo amarelo (reação ácida),
tubo vermelho (reação alcalina), tubo escuro (H2S)
(Arquivo: www.ams.cmu.ac.th).
21
2.3.2 LIA (ANEXO 1).
O ágar é composto por peptona, extrato de levedura, glicose, L-Lisina, tiossulfato de
sódio, citrato de ferro amoniacal, púrpura de bromocresol e ágar.
A semeadura se faz por inoculação com picada central até a profundidade, seguida de
espalhamento em estrias estreitas na superfície.
Incuba-se da temperatura de 35 a 37ºC por 18 a 24 horas.
Interpretação:
� Base e superfície púrpuras (reação alcalina): presença de lisina descarboxilase.
� Base amarela (reação ácida) e superfície vermelha ou púrpura (reação alcalina):
ausência de lisina descarboxilase.
� A presença de H2S se dá pelo escurecimento do meio na junção da base com o
bisel. Em cepas que produzem pouco H2S o escurecimento se limita a picada.
Figura 15 – Resultados pelo
método LIA (Arquivo:
www.ftp.ccccd.edu).
22
2.3.3 CITRATO (QUINN, 2005).
Alguns microrganismos não possuem a permease do citrato, que faz o transporte do citrato
para o interior da célula, não conseguindo, portanto crescer no meio contendo como única
fonte de carbono o citrato, embora possuam as enzimas, intracelulares, que degradam o
citrato. A prova é feita semeando-se a bactéria no meio sólido inclinado de citrato de
Simmons, contendo azul de bromotimol como indicador, o qual em pH 6,8 a 7,0 apresenta-se
verde. A prova positiva resulta no transporte do citrato pela permease e a sua utilização pela
enzima citratase resulta na formação de oxaloacetato e acetato. O consumo do citrato induz a
clivagem do fosfato de amônia, alcalinizando o meio. Também, com o metabolismo do citrato
há formação de carbonatos que alcalinizam o meio, de modo que a cor do indicador vira para
azul. Na prova negativa o meio não se altera pois não há crescimento microbiano. Por esse
motivo a inoculação deve ser feita com agulha e em linha reta para não haver influência de
ingrediente do meio de onde se originou a cultura, dando resultados falso-positivos.
Figura 16 - Resultados no meio CITRATO (Arquivo: www.palotina.ufpr.br).
23
3 RESULTADOS
Das 100 amostras analisadas, 11 (11%) foram positivas para Salmonella spp, sendo um
irerê filhote (Dendrocygna viduata), um urumutum (Nothocrax urumutum), um mutum de
penacho (Crax fasciolata), um papagaio do mangue (Amazona amazonica), quatro corujas-
do-mato (Ciccaba sp), um frango d’agua (Gallinula chloropus) e dois emus (Dromiceius
novaehollandiae).
Figura 17 – Resultados positivos para Salmonella spp (Arquivo pessoal).
24
4 DISCUSSÃO
Segundo o estudo, a ocorrência de Salmonella spp no Zoológico Quinzinho de Barros foi
de 11%, indicando a necessidade de adoção de um controle rígido devido ao alto potencial
zoonótico do agente e a sua alta letalidade. Os animais acometidos vivem em ambientes de
difícil controle da Salmonella spp, com lagos e ambientes abertos, de fácil acesso aos
roedores, primatas, répteis e aves sinantrópicas, facilitando assim a propagação e manutenção
do agente.
A Salmonella spp é o agente responsável por quadros agudos, subagudos e crônicos de
enterite nas aves que após a recuperação de uma infecção por Salmonella, permanecem
assintomáticas, continuando a eliminar o agente nas fezes por semanas, meses ou anos
(CARTER, 1998).
Animais que não desenvolvem a doença ou que se recuperam clinicamente podem
tornar-se portadores, servindo como fonte de infecção para outros animais e para o homem
(KETZ – RILEY, 2003).
Com isso, a infecção é adquirida por via oral, têm início na mucosa intestinal e evolui
para quadros sistêmicos; a bactéria atinge os linfonodos mesentéricos, fígado, baço e, a partir
daí, pode atingir outros órgãos através dos vasos linfáticos e sanguíneos (ALTIER, 2005).
Neste ciclo, aves saudáveis podem se infectar e a reinfecção das aves por outros agentes
do gênero pode ocorrer.
25
5 CONCLUSÃO
A ocorrência de 11% de Salmonella spp no zoológico Quinzinho de Barros – Soroca
ba/São Paulo, indica a necessidade de adoção de medidas de controle vizando minimizar esta
ocorrência, devido ao alto potencial zoonótico e a alta letalidade do agente. Os cuidados
operacionais devem ser considerados, uma vez que, trata-se de uma zoonose. O zoológico
como responsável pela conservação e valorização das espécies silvestres e exóticas deve se
preocupar quanto a presença desta zoonose devido ao contato dos animais com o público.
Por tudo isso, a monitoria das aves durante a fase de quarentena é fundamental para
detectar e controlar esta zoonose no zoológico.
26
REFÊRENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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Journal of Microbiology,/ Korea,/ 2005,/ vol. 43,/ p. 85-92.
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BERCHIERI JR. A.; MACARI, M. Salmoneloses. Doença das aves. Facta: Campinas, 2000.
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CARTER, G. R. Fundamentos de Bacteriologia e Micologia Veterinária. 3 Ed. Roca: São
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CHIU, C-H.; SU, LIN-HUI.; SU, CHISHIH. Salmonella enterica Serotype Choleraesuis:
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FUZIHARA, T. O.; FERNANDES, S. A.; FRANCO, B. D. Prevalence and dissemination
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JAY, J. M. Modern Food Microbiology. Aspen Publishers Inc. Maryland. 6. Ed: Maryland,
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www.ams.cmu.ac.th
www.ftp.ccccd.edu
www.palotina.ufpr.br
www.topnews.in/salmonella
