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533salud pública de méxico / vol.42, no.6, noviembre-diciembre de 2000

Estudios ecológicos ACTUALIZACIONES

U no de los diseños de estudio más sencillos yfrecuentemente empleados en la descripción de

la situación de salud o en la investigación de nuevasexposiciones en poblaciones humanas son los estu-dios ecológicos. Sin embargo, por lo limitado de susmediciones, pueden ser más susceptibles de sesgosque los estudios que se basan en observaciones indi-viduales. En este trabajo revisaremos los conceptosgenerales de este tipo de diseños, las limitantes en lainferencia de sus resultados y presentaremos ejemplosde los mismos.

Los estudios ecológicos en epidemiología se dis-tinguen de otros diseños en su unidad de observa-ción, pues se caracterizan por estudiar grupos, más queindividuos por separado. Frecuentemente se les de-nomina estudios exploratorios o generadores de hipó-tesis, dejando a los diseños experimentales y algunosdiseños observacionales la característica de ser estu-dios etiológicos o probadores de hipótesis. Se les lla-ma también diseños incompletos debido a que, poremplear promedios grupales, frecuentemente se des-conoce la distribución conjunta de las característicasen estudio a nivel de cada individuo.1 Comúnmentelas unidades de observación son diferentes áreas geo-gráficas o diferentes periodos de tiempo en una mis-ma área, a partir de las cuales se comparan las tasas deenfermedad y algunas otras características del grupo.

Es frecuente que ante las primeras sospechas deefectos negativos a la salud por algún producto o con-dición ambiental se exploren estas asociaciones en elámbito grupal. Probablemente la principal motiva-ción para los estudios ecológicos es la fácil disponi-bilidad de los datos; comúnmente se emplean datos

Estudios ecológicosVíctor Hugo Borja-Aburto, M.C., M.S.P., Ph.D.(1)

registrados rutinariamente con propósitos adminis-trativos o legales. Así, las instituciones gubernamen-tales tienen disponibles estadísticas de mortalidad ymorbilidad, al igual que datos de los servicios de salud,mediciones ambientales, venta y consumo de produc-tos de los cuales se sospecha algún efecto. El trabajorealizado por Yang y colaboradores2 para estudiar larelación entre cloración del agua y bajo peso al naceres un ejemplo de lo anterior. Los autores compararonla frecuencia de bajo peso al nacer de hijos nacidosde mujeres primíparas en 14 municipios de Taiwán,donde 90% de la población era abastecida con aguaclorada, con otros 14 municipios semejantes en suscaracterísticas sociodemográficas y de urbanización,donde menos de 5% de la población era abastecida conagua clorada.

Otra motivación para los estudios ecológicos esque la comparación entre diversas áreas permite laevaluación de múltiples niveles de exposición, lo cualpuede ser imposible en una sola área geográfica cuan-do se tienen exposiciones casi homogéneas. Siguiendoel ejemplo anterior, sería difícil hacer una comparaciónde niveles de exposición relevantes a los productos dela cloración entre las mujeres de un mismo municipiocuando la población comparte la misma fuente de su-ministro de agua.

Los estudios ecológicos han sido empleados porsociólogos y por epidemiólogos en diversas áreas, quevan desde las enfermedades cardiovasculares hastalos efectos de la contaminación ambiental. Una revi-sión de los estudios ecológicos utilizados para inves-tigar la disminución en el consumo de sal en la dietay la reducción en la presión arterial, así como una

(1) Centro Nacional de Salud Ambiental, Instituto Nacional de Salud Publica, México.

Solicitud de sobretiros: Dr. Víctor Hugo Borja-Aburto, Centro Nacional de Salud Ambiental, Instituto Nacional de Salud Pública.Rancho Guadalupe s/n, 52140 Metepec, Estado de México, México.

Correo electrónico: [email protected]

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Borja-Aburto VH

comparación con los estudios a nivel individual y en-sayos clínicos se puede consultar el trabajo de Law ycolaboradores.3

Tipos de estudios ecológicos

Frecuentemente, se clasifica a los estudios ecológicoscomo exploratorios, de grupos múltiples, de series detiempo y mixtos.4,5

Estudios exploratorios. En los estudios exploratoriosse comparan las tasas de enfermedad entre muchas re-giones continuas durante un mismo periodo, o secompara la frecuencia de la enfermedad a través deltiempo en una misma región. En ninguno de los doscasos se hace una comparación formal con otras varia-bles de los grupos, y el único propósito es buscar pa-trones espaciales o temporales que podrían sugerirhipótesis sobre las causas. Por ejemplo, Lee y colabora-dores6 estudiaron las tasas de melanoma maligno depiel y mostraron un incremento cercano a 3% por añoen las poblaciones de Inglaterra, Canadá y los EstadosUnidos de América (EUA), de 1951 a 1971. El análisispor cohorte de nacimiento mostró que este aumentose debe a un incremento en el riesgo de cáncer de pielen las cohortes de nacimiento más recientes. Este tra-bajo no propone hipótesis sobre los mecanismos dedaño, pero sugiere la necesidad de realizar estudiosepidemiológicos más detallados. En otro ejemplo, paramostrar la importancia del estudio de factores genéti-cos y ambientales, Croen y colaboradores7 estudiaronlas variaciones en la prevalencia de labio leporino ypaladar hendido de acuerdo con la raza de los padresy el lugar de nacimiento de la madre en el registro denacimientos de California, EUA.Estudios de grupos múltiples. Este es el tipo de estu-dio ecológico más común. En un estudio analítico decomparación de grupos múltiples se evalúa la aso-ciación entre los niveles de exposición promedio y lafrecuencia de la enfermedad entre varios grupos; co-múnmente grupos geopolíticos. La fuente de datossuele ser las estadísticas de morbilidad y mortalidadrutinarias. Hatch y Susser8 compararon las tasas decáncer de niños en relación con la exposición de ra-diación gamma en 69 pequeñas áreas geográficascercanas a una planta nuclear. No se contó con infor-mación en el ámbito individual sobre la exposición aradiación, sólo se obtuvo información sobre las ca-racterísticas sociodemográficas generales de las áreasen estudio.Estudios de series de tiempo. En un estudio de seriesde tiempo analítico se comparan las variaciones tem-porales de los niveles de exposición (uso o consumo

de productos o servicios, conductas, o concentracionespromedio de contaminantes, por ejemplo) con otra se-rie de tiempo que refleja los cambios en la frecuenciade la enfermedad en la población de un área geográ-fica. La inferencia causal de este tipo de análisis deseries de tiempo puede ser limitada debido a cambiosen los criterios diagnósticos de enfermedad y por di-ficultades provenientes de los periodos de latenciaentre la exposición y los efectos o de la medición dela exposición. Loomis y colaboradores9 estudiaron lainfluencia de la contaminación del aire en la ciudadde México con los cambios diarios en un periodo decuatro años. En este estudio documentaron una aso-ciación entre las concentraciones de contaminantes yel riesgo de muerte prematura por enfermedades res-piratorias.Estudios mixtos. En esta categoría se incluyen los estu-dios de series de tiempo combinadas con la evaluaciónde grupos múltiples. Otra variante son los estudios queevalúan la exposición en el ámbito grupal y, en con-traste, los datos de los efectos o enfermedad, así comoposibles covariables, se encuentran disponibles en elámbito individual. Hopenhayn-Rich y colaboradores10

compararon las tendencias de la mortalidad infantilen dos áreas geográficas de Chile: Antofagasta, conhistoria de contaminación natural por arsénico de lasfuentes de abastecimiento de agua, y Valparaíso, unaciudad de exposición baja. La comparación de las va-riaciones en las fuentes de agua y la tendencia en lamortalidad infantil de las ciudades por medio de téc-nicas gráficas y modelos de regresión sugieren una in-fluencia de la exposición a arsénico en el incrementodel riesgo de muerte fetal y mortalidad infantil.

Inferencia causal en los estudiosecológicos

De manera clásica, en las escuelas de salud pública seenseña que no se debe confiar en los estudios ecológi-cos puesto que estos diseños son más susceptibles depresentar sesgos que los estudios basados en indivi-duos y, más específicamente, están sujetos a la falaciaecológica. Este problema de hacer inferencias indivi-duales a partir de estudios de grupo, clasificada porSelvin11 como “la falacia ecológica”, ha ocasionado unproblema de actitud en los epidemiólogos y un des-crédito de estos estudios. Sin embargo, algunos prac-ticantes de la salud pública defienden su utilidad realen las decisiones de prevención y control de enferme-dades. Ejemplos clásicos, como los estudios de Snow yFarr sobre el cólera,12,13 muestran las bondades de es-tos estudios, a pesar de haber tenido limitantes en elentendimiento biológico detallado de la enfermedad.



Entre otras cosas, este tipo de análisis recientementeha mostrado, por ejemplo, el inicio de una posibleepidemia de cáncer relacionada con la contaminaciónambiental.14

Algunos autores como Susser15 sugieren que lajustificación principal para el enfoque ecológico es es-tudiar la salud en un contexto ambiental, que la saludde un grupo es más que la suma de la salud de losmiembros individuales, y que la perspectiva brindadapor los estudios cuya unidad de análisis es el grupomás que los individuos, se debe entender como unamanera de abordaje de la epidemiología y la saludpública, cuyo objeto de interés son los grupos. Esteautor argumenta que la diferencia entre los diseños yenfoques descansa en los niveles de organización, yaque, en un nivel, las unidades individuales se in-tegran en grupos y estos grupos se convierten en lasunidades de análisis en el siguiente nivel. Cada niveladquiere propiedades colectivas que son más que lasuma de las propiedades de sus miembros indivi-duales. El problema surge cuando se pretende extra-polar directamente de un nivel de análisis a otro, yasea hacia arriba –de un gen a una molécula, a la célula,el tejido, el órgano, la persona, el grupo–, o en sentidoinverso.15 Así, en el análisis de grupos las dimensio-nes de contexto o integrales son únicas y no puedenser explicadas en el ámbito individual. Un ejemplo delo anterior es la inmunidad de grupo en las enferme-dades infecciosas, que se refiere a que la susceptibi-lidad, infección y transmisión de la infección no esindependiente entre los individuos de un colectivo.Otro ejemplo es la modificación del efecto de va-riables individuales en el contexto de grupo, comopueden ser las conductas riesgosas para enfermeda-des de transmisión sexual en contextos con prevalen-cias altas o bajas de las enfermedades.

La falacia ecológica se refiere al error que se co-mete cuando se aceptan asociaciones entre eventoscuando en realidad no existen, siguiendo el supuestode que los resultados obtenidos a partir de un estu-dio ecológico serían los mismos que se obtendrían deun estudio basado en observaciones de individuos(un supuesto implícito aquí es que el estándar de oroson los estudios de base individual). Este términoen realidad cubre varias fuentes de sesgos16 que pue-den afectar más a los estudios ecológicos que a losotros estudios con base individual. La mayor partedel sesgo ecológico se debe a la dificultad de contro-lar factores de confusión en este tipo de estudio.17 Laconfusión, en este diseño, se refiere a variables queno son de interés intrínseco pero que se encuentranrelacionadas con las medidas agregadas de la enfer-

medad o exposición. La confusión en el ámbito in-dividual y ecológico pueden ser independientes.Puede haber confusión en el ámbito individual entrelos grupos por variables que no son confusoras a nivelecológico, o viceversa. Por ejemplo, entre estados omunicipios, puede ser que los ancianos tiendan a vi-vir en casas más contaminadas, lo que hace que serequiera controlar la edad como un confusor. Sin em-bargo, puede ser que el promedio de edad sea igualentre los distintos municipios, por lo que la edad no esun confusor en el ámbito ecológico.16

Adicionalmente, muchas veces los estudios eco-lógicos están sujetos a confusión potencial por la faltade medición de algunas covariables. Estas pueden sercovariables que rutinariamente no son registradas enlos reportes oficiales. Por ejemplo, rutinariamente nose registra el número de fumadores en una comuni-dad, factor que podría ser relevante en el estudio decasi todas las enfermedades respiratorias.

Otro problema importante que se presenta en losestudios ecológicos es la determinación de la secuen-cia temporal entre la exposición y la enfermedad. Lamayor parte de los estudios ecológicos son trans-versales, es decir, tanto la enfermedad como la expo-sición son medidas al mismo tiempo. Por ejemplo, sise desea evaluar la influencia del tabaco en una co-munidad o de las medidas de prevención, se debe es-perar un tiempo adecuado para observar sus efectos;es decir, tomar en cuenta el periodo de latencia entrela exposición y el efecto. Frecuentemente se asumeque la exposición actual refleja la exposición en el pa-sado. El mismo problema ocurre en los estudios conbase en individuos; sin embargo, en los estudios ecoló-gicos se presenta la migración como problema adi-cional, es decir, la población afectada podría haberemigrado antes de la medición de la enfermedad, oalgunos otros podrían haber inmigrado a la poblaciónestudiada, ocasionando un sesgo de selección.18

El problema de inadecuada especificación delmodelo de análisis es otro factor de discrepancias cuan-do se espera que los resultados de los estudios ecoló-gicos sean los mismos que de estudios individuales.Teóricamente, los resultados podrían ser los mismoscuando se emplean modelos lineales aditivos, sin tér-minos multiplicativos.19 Sin embargo, en los estudiosindividuales la medida de asociación más frecuen-temente empleada es una estimación de la razón detasas o un equivalente como el riesgo relativo, mismoque no se puede estimar directamente en modelos deregresión con medidas de exposición continuas y serinterpretado como una medida de razón entre dos gru-pos de exposición.

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Borja-Aburto VH

Análisis estadístico de los estudiosecológicos

La manera usual de evaluación de la asociación en es-tudios de grupos múltiples es mediante modelos li-neales de regresión. Comúnmente se emplean losmétodos de mínimos cuadrados para producir la ecua-ción de predicción: Y= β0 +β1X1 , donde β0 es el intercep-to y β1 la pendiente estimada o razón de cambio en lafrecuencia de la enfermedad por unidad de cambio enla exposición. Las tasas o frecuencia de la enfermedadde cada región se convierten en la variable indepen-diente, mientras que los promedios de las variables deexposición son las variables independientes. Cuandose cuenta con la medición de otras covariables (Z) és-tas son incluidas en el modelo de regresión como unavariable adicional para controlar por el posible efectoconfusor de la misma, de tal manera que el modelo esY= β0 + β1X1 + β2Z2.

Dependiendo del diseño y la distribución de losdatos se pueden emplear otros modelos no lineales ono aditivos. Como las tasas de morbilidad y mortali-dad en las regiones geográficas que se comparancomúnmente son eventos raros o que ocurren a bajasfrecuencias, éstos semejan una distribución Poisson;así que la regresión Poisson puede ser usada para ha-cer las comparaciones entre los grupos y poder incluirvariables potencialmente confusoras en modelos deregresión múltiple. El modelo se puede expresar de lasiguiente manera Log(E[Y])= β0 + β1X1 + β2Z2.

Un problema adicional es el poco desarrollo demodelos matemáticos que integren distintos nivelesde análisis en estudios ecológicos donde se cuenta convariables integrales o contextuales medidas a nivel degrupo y con características en el ámbito individual. Elanálisis contextual, frecuentemente usado en cienciassociales, es un ejemplo de estos modelos, y más re-cientemente los modelos de efectos mixtos permitenla evaluación de características combinadas en variosniveles, ya sea regiones, conglomerados e individuos.20

El caso de la contaminación del aire y susefectos en la mortalidad

El caso de los estudios de los efectos de la contami-nación del aire sobre la mortalidad puede ilustrar laaplicación de los diseños ecológicos. Uno de los pri-meros reportes que llamaron la atención sobre estosposible efectos se produjó en Londres, en 1952. Las con-diciones meteorológicas provocaron una inversión tér-mica y una acumulación de contaminantes, principalmentede material particulado, que se asoció con un rápido au-mento en el número de muertes en la ciudad, como se

puede observar en la figura 1. Este patrón no dejó dudade que el incremento en la mortalidad se relacionó conla contaminación del aire en ausencia de epidemiaspor causas infecciosas.21 Por fortuna, las acciones decontrol de la calidad del aire han evitado que estoseventos de contaminación severa se presenten en épo-cas recientes. Sin embargo, durante la última décadase han publicado un gran número de trabajos de es-tudios de series de tiempo en diversas ciudades queevalúan el efecto de la contaminación del aire a nive-les mucho más bajos presentes en áreas urbanas decasi todo el mundo.22

En la ciudad de México se han realizado variosanálisis de series de tiempo para evaluar este efec-to.23-26 La figura 2 muestra el comportamiento de lamortalidad en la zona suroeste de la ciudad. Como sepuede observar se presenta un componente estacionalen el número de muertes, con picos en los meses fríos,de la misma manera que se comporta temporalmentela concentración de material particulado respirable.Sin embargo, la temperatura también tiene una varia-ción similar, lo que podría indicar un efecto confusorimportante, que ha llevado al desarrollo de modelosestadísticos que permiten evaluar el efecto de la ca-lidad del aire, independientemente del efecto de latemperatura y otras condiciones ambientales que pre-sentan variación estacional semejante.27

Este efecto de la contaminación del aire tambiénha sido evaluado con estudios ecológicos de com-paración de grupos múltiples. Bobak y Leon28 condu-jeron un estudio ecológico sobre mortalidad infantil ycontaminación del aire en la República Checa. Anali-zaron datos rutinarios de mortalidad infantil y con-taminación del aire de 1986 a 1988 para 46 distritos deeste país. Emplearon regresión logística para estimarlos efectos de partículas suspendidas totales, dióxido

FIGURA 1. ASOCIACIÓN ENTRE EL AUMENTO DE CON-TAMINACIÓN (MATERIAL PARTICULADO) E INCREMENTO DE

NÚMERO DE MUERTES. LONDRES, 195221

600

400

100

0

500

300

200

5 10 15

Humo negro

Muertes



de azufre y óxidos de nitrógeno ajustando por carac-terísticas socioeconómicas de los distritos, tales comoingreso, posesión de automóviles y tasa de abortos. Losautores encontraron débiles asociaciones de partícu-las suspendidas menores a 10 micras con la morta-lidad neonatal, pero una asociación más fuerte conla mortalidad posneonatal por causas respiratorias.Estos hallazgos fueron confirmados en un estudio decasos y controles más reciente.29 Loomis y colabora-dores evaluaron también esta asociación en un es-tudio de series de tiempo en la ciudad de México, conresultados que apoyan las asociaciones iniciales delestudio de comparación de grupos múltiples.9

Uno de los problemas de estos estudios ecológi-cos es la medición de la exposición a los contaminan-tes. Por un lado, estas series de tiempo se basan enmediciones de la calidad del aire hechas con monito-

res fijos, que no necesariamente reflejan las variacio-nes individuales en la exposición, derivadas del tipode vivienda, tiempo dedicado a actividades extra-muros o intensidad de las actividades y, por otro lado,la medición de las partículas suspendidas se basa ensu peso más que en los componentes químicos de lasmismas. Sin embargo, aunque estos estudios ecológi-cos no pueden por sí mismos confirmar la causalidadde los efectos observados, han impulsado una grancantidad de otros estudios epidemiológicos y de ex-perimentos en condiciones controladas con animalesque cada día dan más pistas sobre los mecanismos queconducen a un aumento en el riesgo de morir en am-bientes contaminados. A la fecha, tres estudios de co-horte han encontrado disminución en la esperanza devida en ciudades con mayor concentración de partí-culas respirables.30-32

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FIGURA 2. COMPORTAMIENTO DE LA MORTALIDAD EN LA

ZONA SUROESTE DE LA CIUDAD DE MÉXICO24

60

Tota

l mor

talit

y

40

20

08nov1992 23mar1994 05aug1995Date

150

pm10

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Min

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0

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