ESCENARIOS DE ESPECIACION DE ORGANISMOS SÉSILES EN EL MAR CARIBE: ELGENERO Ágelas (Porifera: Demospongiae) UN CASO DE ALTA DIVERSIDAD EN EL

ÁREA

SPECIATION SCENARIOS OF SESSILE ORGANISMS IN THE CAR1BBEAN SEA: THEGENUS Ágelas (Porifera: Demospongiae). A CASE OF HIGH DIVERSITY IN THE ÁREA

FERNANDO JOSÉ PARRA-VELANDIACÓDIGO 1190805

TESIS PRESENTADA PARA OPTAR AL TITULO DE DOCTOR EN CIENCIAS -BIOLOGÍA

DIRIGIDO POR:

SVEN ZEA PhDProfesor Titular. Departamento de Biología (Sede Bogotá) y Centro de Estudios en Ciencias del

Mar - CECIMAR (Sede Caribe, Santa Marta)Universidad Nacional de Colombia

ROB W.M. van SOEST Dr.rer.natCurador de la sección de Invertebrados

Museo Zoológico de Amsterdam. Universidad de Amsterdam

UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIAFACULTAD DE CIENCIAS (Sede Bogotá) y

CENTRO DE ESTUDIOS EN CIENCIAS DEL MAR - CECIMAR (Sede Caribe, SantaMarta)

En convenio con el Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras —INVEMAR (adscrito al Ministerio del Ambiente, Vivienda y Desarrollo Territorial)

Bogotá. Colombia. 2011

TituloEscenarios de especiación de organismos sésiles en el Mar Caribe: el genero Ágelas (Porifera:Demospongiae) un caso de alta diversidad en el área.

TitleSpeciation scenarios of sessile organisms in the Caribbean Sea: the genus Ágelas (Porifera:Demospongiae). a case of high diversity in the área.

ResumenEl genero Ágelas (Duchassaing and Michelotti. 1864; orden Agelasida) es un grupo de esponjastropicales coralinas distribuidas a lo largo del Atlántico Tropical. Atlántico Norte Templado eIndopacífíco Central y Occidental. En este trabajo, primero se perfiló una filogenia molecular anivel de género y familia. Luego, se realizo una cuidadosa revisión taxonómica de las especiesCaribeñas. Finalmente, con el fin de inferir la historia de la distribución y especiación del grupo,comparamos una filogenia basada en el ADN y una descripción general de la biogeografía marinadel fanerozoico.

AbstractThe genus Ágelas (Duchassaing and Michelotti. 1864; order Agelasida) is a group of tropical andsubtropical rocky and coral reef sponges distributed throughout the Tropical Atlantic, TempérateNorthern Atlantic, Western and Central Indo-Pacific Realms. Firstly. a family and genus-levelmolecular phylogeny was drawn. Then, a thorough taxonomic revisión of Caribbean species wasundertaken. Finally. in order infer the history of speciation and distribution of the group. wecompared the DNA-phylogeny against a general outline of phanerozoic marine biogeography.

Palabras clave Astrosclera, Ceraloporella, acantoestilo. biogeografía, Panthalassa

Keywords Astrosclera, Ceratoporella. acanthostyle. biogeography. Panthalassa

FIRMA DEL DIRECTOR:

Fernando José Parra Velandia (1971)

ni

Table of Contents

Agradecimientos iv

Table of Contents _____ vii

Table of Figures xi

FOREWORD __ _______^^__ ______ xiii

RESUMEN 1

ABSTRACT _____ , 2

Chapter 1. AN INTRODUCTORY APPROACH TO EVOLUTIONARY ISSUES IN THEGENUS Ágelas (PORIFERA: DEMOSPONGIAE) 3

Chapter 2. PHYLOGENETIC RELATIONSHIPS OF FOUR GENERA OF THE ORDERAGELASIDA (PORIFERA: DEMOSPONGIAE) 5

ABSTRACT 5INTRODUCTION 6

The Agelasida famílies _____ 6Agelasida fossil record 8Origin of the caleareous skeleton _10Systematic elassification of recent Agelasida 11

METHODS 12Sampling 12DNA extraction and amplif icaron 12Sequencing 13Data analysis _____ 14

RESULTS .14DISCUSSION . 15ACKNOWLEDGEMENTS _____ 18

Chapter 3. REEF SPONGES OF THE GENUS Ágelas (PORIFERA: DEMOSPONGIAE) FROMTHE CARIBBEAN SEA 20

ABSTRACT _____^ 20

INTRODUCTION 21

Vil

Order Agelasida (Hartman, 1980) _24The Caribbean Sea and the genus Ágelas 25

METHODS 26Collecting _ 26Microscopy ____ ____ _____ -^Museum deposits 27Macroscopy 27

SYSTEMATIC DESCR1PTIONS __27Genus Ágelas Duchassaing & Michelotti, 1864 28

Remarks ___ 28Ágelas dispar Duchassaing & Michelotti, 1864 30

Material and distribution _______ 31Description 33Remarks __________ _34

Ágelas cervicornis (Schmidt, 1870) 36Material and distribution ___ 36Description 38Remarks 3 8

Ágelas wiedenmayeri Alcolado, 1984 39Material and distribution 39Description 40Remarks 41

Ágelas sceptrum (Lamarck, 1815) ___ 43Material and distribution 43Description 45Remarks __ 45

Ágelas dilatata Duchassaing & Michelotti, 1864 46Material and distribution 46Description 47Remarks 48

Ágelas conifera (Schmidt, 1870) 49Material and distribution __ 49Description __ 51Remarks 51

Ágelas tubulata Lehnert & van Soest, 1996 52Material and distribution __53Description 55Remarks 56

Ágelas repens Lehnert & van Soest, 1998 57Material and distribution 57Description _57Remarks 58

Ágelas cerebrum Assmann, van Soest & Kock, 2001 59Material and distribution 59

vui

Description _____ . ___ 60Ruin a r ks _____ ______„ 61

Ágelas clathrodes (Schmidt, 1870) _____ _62Material and distribution ______ 62Description 64Remarks 65

Ágelas schmidti Wilson, 1902 65Material and distribution 66Description _____ 66Remarks _68

Ágelas citrina Gotera & Alcolado, 1987 69Material and distribution 69Description 70Remarks 72

Ágelas sventres Lehnert & van Soest, 1996 74Material and distribution 74Description 76Remarks 77

DISCUSSION _78

ACKNOWLEDGEMENTS ___ 84

Chapter 4. PHYLOGENY AND BIOGEOGRAPHY OF THE PAN-TROPICAL MARINESPONGE GENUS Ágelas (PORIFERA: DEMOSPONGIAE) 85

ABSTRACT _____ 85

INTRODUCTION 86

METHODS _89Sampling_ 89DNA extraction and amplification 91Sequencing 92Data analysis ___ 92

RESULTS 93

DISCUSSION 97

ACKNOWLEDGEMENTS 105

Chapter 5. CONCLUSIONS 107

REFERENCES ___ 110

APPENDIX A. Fossil non-calcareous Ágelas 121

Gemís Ropalospongia Mostler, 1994 J 121Remarks 121

IX

Genus Fluegelispongites Mostler. 1994 % _____ ___ 122Remarks _______ 123

DISCUSSION ̂ 123

APPENDIX B. Additional publications 125

1- Speculation with Spiculation? - Three Independen! Gene Fragments and BiochemicalCharacters versus Morphology in Demosponge Higher Classification. Erpenbeck, D.Breeuwer, J. A. J.. Parra-Velandia, F. J.. van Soest. R.W.M.. 2006. Molecular PhylogeneticsandEvoluüon 38 (2), 293-305. ______ 125

2- New records of the genus Ágelas Duchassaing & Michelotti. 1864 (Porifera. Agelasida) offthe Amazon River mouth. Brazil. Southwestern Atlantic. Mothes, B.; Campos, M.; Lerner, C.;Carraro, J.L. Parra-Velandia , F.J. 2007, Biota Neolrop. 1 (3). _125

3- A new Ágelas (Demospongiae: Agelasida: Agelasidae) from the Thousands Islands, West-Java. Indonesia De Voogd. N.J.. Parra-Velandia, FJ. & Soest, R.W.M. Van. 2008. Zool Med.Leiden 82 (22), 235-243. 125

RESUMEN

Este trabajo pretendió hacer una revisión detallada de las especies del genero Ágelas presentes en

el Caribe y establecer las relaciones filogenéticas entre ellas, utilizando herramientas

taxonómicas clásicas en conjunto con las técnicas moleculares más actuales. De acuerdo a

nuestros resultados, el genero Ágelas en el Caribe tiene al menos trece especies validas; cuya

identificación se logra por combinación de caracteres. Encontramos que características

microscópicas como arreglo esqueletal. numero de verticilos o longitud de las espículas están

sujetos de una variación tal que solo pueden ser usadas como herramientas taxonómicas por

comparación con otras especies en el contexto de una misma área, requiriendo aun así algún

grado de familiaridad con la variación regional del género. La distribución y riqueza de estas

especies en el área del Caribe muestra un notorio gradiente de norte a sur, lo que puede estar

indicando la relativa estabilidad geológica de la plataforma bahamense frente a la dinámica

relativamente mayor del Caribe. Los resultados moleculares (secuencias ITS y COI del ADN)

permitieron negar la hipótesis de monofília de las especies caribeñas y mediterráneas del genero

Ágelas, adelantada inicialmente por nosotros, al aparecer las especies del Indo pacífico

intercaladas entre las especies del Caribe. Los árboles filogenéticos mostraron la existencia de

cuatro grandes ciados que incluyen especies de distribución amplia en el Caribe como A. dispar.

A. conifera, A. citrina y A. clathrodes. todos de origen previo a la formación del Caribe. Sin

embargo, con las herramientas moleculares usadas no se logro suficiente resolución para elucidar

la genealogía dentro de estos grupos de especies; esto puede estar indicado un fenómeno de

especiación reciente en el Caribe sin que se fijen aun variaciones en las secuencias usadas aquí,

pero la resolución no permite asociar esta especiación con fenómenos geológicos del neógeno

como el levantamiento del istmo de Panamá y subsecuentes cambios del nivel del mar durante las

glaciaciones; así mismo, tampoco es suficiente para escudriñar la hipótesis general de posible

existencia de evolución reticulada en el género. Sin embargo, en combinación con los resultados

taxonómicos, los árboles filogenéticos y la historia geológica del planeta fue posible plantear un

modelo evolutivo para el género que involucra especiación vicariante y dispersión durante

segregación y agregación de supercontinentes y apertura y cerramiento de vías marinas durante la

deriva continental. Juntos, estos resultados se constituyen en la base sobre la que se pueden

plantear eventos cruciales del origen y la diversificación de faunas arrecifales.

ABSTRACT

This work tried to do a detailed review of Ágelas species presents in the Caribbean Sea and to

establish the phylogenetic relations among them, using classic taxonomic tools together with the

state-of-the-art molecular techniques. According to our results the genus Ágelas in the Caribbean

Sea has at least thirteen valid species: nevertheless. its identifícation is obtained by combination

of characters. We found that microscopic characteristics like skeleton arrangement, number of

verticills or spicules length are subject of such variation that they can only be used as taxonomic

tools by comparison with other species in the context of the same área, requiring even so some

degree of familiarity with the genus regional variation. The distribution and richness of these

species in the Caribbean área shows a gradient north to south. which can be indicating the relative

geologic stability of the Bahamian platform against to the relatively greater dynamics of the

Caribbean. The sorting of Indopacifíc species between Caribbean species in the recovered

phylogeny (from ITS and COI AND sequences) allowed the rejection of an hypothesis for the

monophyletic origin of Caribbean and Mediterranean species of genus Ágelas, initially put

forward by us. The phylogenetic trees show the exístence of four great clades including species

of ampie Caribbean distribution like A. dispar, A. conifera, A. cilrina and A. clathrodes; all of

them with previous origin to the formation of the Caribbean Sea. However. the molecular tools

did not nave enough resolution to unravel the genealogy within these species groups: this

phenomenon can be indicative of recent speciation events in the Caribbean that nave not yet

incorporated variation in the studied sequences. Unfortunately, the low resolution does not allow

to associate recent speciations with any neogene geologic event like the rise of the Panamá

isthmus and subsequent sea level changes during glaciations; also, the molecular variation is not

enough to test for reticulate evolution within the genus. In brief. with the tools that we chose is

not possible to establish clear patterns for the origin of bíodiversity at the Caribbean Sea level.

However, a combination of the taxonomic results. the phylogenetic trees and the Earth geologic

history allowrs drawing a hypothetical evolutionary scenario for the genus which involves

vicariant speciation and dispersa! during segregation and aggregation of supercontinents and

opening and closing of seaways from continental driñ. Together, these results constitute a

framework from which crucial events in the origin and diversification of reef faunas can be

drawn and contrasted.