ETUDE DE LA THERMOREGULATION EN MER CHEZ LE MANCHOT … · thermoregulatory strategies in king penguins at sea: physiological adjustments and energetics in relation with sustained

Université Louis Pasteur Strasbourg I

Ecole doctorale des Sciences de la Vie et de la Santé

Thèse présentée pour obtenir le grade de Docteur de l’Université Louis Pasteur, Strasbourg I

Spécialité : Sciences du vivant, Physiologie et Biologie des organismes – Populations – Interactions

par Alexander Schmidt

ETUDE DE LA THERMOREGULATION EN MER CHEZ LE MANCHOT ROYAL :

MECANISMES ET CONSEQUENCES ENERGETIQUES

Soutenue le 18 décembre 2006

Composition du jury : Jean-Louis Gendrault, Professeur, ULP Strasbourg Rapporteur interne Yves Cherel, DR, CEBC-CNRS Chizé Rapporteur externe Daniel P. Costa, Professeur, University of California Santa Cruz Rapporteur externe Yves Handrich, CR1 – HDR, IPHC – DEPE Strasbourg Directeur de thèse Claude Duchamp, Professeur, Université Lyon 1 – CNRS, Villeurbanne Examinateur

Publications réalisées au cours de cette thèse :

• Halsey, L.G., Handrich, Y., Fahlman, A., Schmidt, A., Woakes, A.J., Butler, P.J. (2007). A fine scale analysis of diving energetics in king penguins: How behaviour affects the costs of foraging. Functional Ecology – in press

• Schmidt A., Alard F. & Handrich Y. (2006). Changes in body temperatures in king penguins at sea: the result of fine adjustments in peripheral heat loss? American Journal of Physiology (Regulatory Integrative Comp. Physiol.) 291: R608-R618.

• Fahlman A., Halsey L. G., Butler P. J., Jones, D. R., Schmidt A., Durand S., Froget G., Bost C. A., Woakes, A. J., Duchamp C., and Handrich Y. (2006). Accounting for body condition improves allometric estimates of resting metabolic rates in fasting king penguins, Aptenodytes patagonicus. Polar Biology. 29, 609-614.

• Fahlman A., Schmidt A., Handrich Y., Woakes A. J. and Butler P. J. (2005). Metabolism and thermoregulation during fasting in king penguins, Aptenodytes patagonicus, in air and water. American Journal of Physiology (Regulatory Integrative Comp. Physiol.) 289: R670-R679.

• Schmidt A. Gendner, J.-P., Bost C.A. & Handrich Y. Adjustments in body shell temperature in king penguins at sea: a way to modulate heat loss and core temperature? Submitted J. Exp. Biol

• Fahlman, A., Schmidt, A. and Handrich Y.. N2 levels in breath-hold diving king penguins. Submitted Respiratory physiology & Neurobiology

• Schmidt A., Handrich Y., Fahlman A., Woakes A. & Butler P. Alternating thermoregulatory strategies in king penguin at sea: relation between activity, body temperatures and heart rate. In prep.

• Schmidt A., Handrich Y., Fahlman A., Halsey, L., Woakes A. & Butler P. Reduced diving metabolic rate of king penguins undergoing temperature drops. In prep.

Conférences réalisées au cours de cette thèse : • Schmidt A., Handrich Y., Fahlman A., Woakes A. & Butler P. (2005). Alternation of

thermoregulatory strategies in king penguins at sea: physiological adjustments and energetics during diving versus resting. Oral- 22nd International Polar Meeting, German Society of Polar Research, Jena (Germany).

• Schmidt A., Handrich Y., Fahlman A., Woakes A. & Butler P. (2005). Alternative thermoregulatory strategies in king penguins at sea: physiological adjustments and energetics in relation with sustained diving activity versus interbout resting. Oral - 2nd International Bio-logging Science Symposium, SMRU, St Andrews (Scotland – GB)

• Schmidt A. (2005). Alternative thermoregulatory strategies in king penguins at sea. Oral - SERL, CEBC-CNRS Chizé (France).

• Schmidt A., Gendner J.-P. and Handrich Y. (2004). Diving physiology of the king penguin (Aptenodytes patagonicus): temperature adjustments, energy savings and swimming effort. Oral - Fifth International Penguin Conference IPC, Ushuaia (Argentina).

• Fahlman A., Schmidt A., Bost C-A, Butler P.J., Woakes A.J. and Handrich Y.(2004). The effect of fasting on rate of oxygen consumption in air versus water in king penguins. Poster - FASEB, Washington (USA).

• Schmidt A., Alard F., Durand S. & Handrich Y. (2003). Peripheral heat loss adjustments in diving king penguins. Poster - International Symposium on Bio-logging Science. NIPR, Tokyo (Japan).

• Handrich Y., Alard F., Durand S. & Schmidt A. (2003). Hypothermia in the diving king penguin: locomotory muscles are also concerned. Poster - International Symposium on Bio-logging Science. NIPR, Tokyo (Japan).

• Schmidt A., Alard F. & Handrich Y. (2002). Behavioural and physiological adaptations may enhance diving performance in the king penguin (Aptenodytes patagonicus). Poster – Behavioural Biology, Muenster (Germany).

• Schmidt A., Alard F. & Handrich Y. (2002). Hypothermie et optimisation de la recherche alimentaire chez un oiseau plongeur, le manchot royal. Oral - SFECA, Strasbourg (France).

REMERCIEMENTS Ce mémoire de thèse est l’aboutissement de 5 années (DEA et Doctorat) passées au Département Ecologie, Physiologie et Ethologie de l’IPHC (anciennement CEPE). Mes plus sincères remerciements vont en tout premier lieu à Yves Handrich pour m’avoir fait confiance et offert l’opportunité de rejoindre son équipe en 2001. J’ai pu apprécier tout au long de mon séjour strasbourgeois la très grande qualité scientifique du chercheur, ainsi qu’un soutien et une disponibilité de tous les instants. Ce travail a fortement bénéficié de nos discussions de travail constructives et de la multitude (pour ne pas dire du flot ininterrompu) de ses propositions, toujours avisées ! Je lui témoigne toute ma reconnaissance pour le travail et le temps qu’il m’a consacré.

Je remercie vivement Yvon Le Maho pour m’avoir accueilli au sein de son laboratoire, pour sa bienveillance et ses efforts pour promouvoir mon travail ; enfin, je le remercie pour son appui dans mes démarches pour trouver un post-doctorat.

J’adresse toute ma gratitude à Charles André Bost pour le partage de ses connaissances sur l’écologie du modèle biologique utilisé, le manchot royal, et aussi en tant que responsable du programme IPEV n°394 ; je le remercie d’avoir permis et facilité ma participation à 3 campagnes dans l’archipel de Crozet.

Je remercie les membres de mon jury de thèse, Jean-Louis Gendrault, Claude Duchamp, Yves Cherel, et Daniel Costa pour avoir accepté de lire, commenter, critiquer et juger ce travail.

Une partie de mon travail s’inscrit dans le cadre d’une collaboration avec l’équipe de Patrick Butler de l’Université de Birmingham. Je remercie ce scientifique émérite pour son soutien financier dans la préparation des campagnes de terrain et pour ses conseils dans les processus de publication. Je remercie surtout Andreas Fahlman et Lewis Halsey pour leur assistance sur le terrain et nos discussions sur la physiologie de la plongée. La réussite de ce travail est fortement liée à notre bonne entente.

Comment oublier les 39, 40, 41 et 42ème missions TAAF – Crozet, et plus particulièrement Julien Dutel, Vanessa Viera, Olivier Argence, Michel Vlaminck, Benjamin Rey, ainsi que le personnel de L’IPEV, Henri Perau et Romuald Bellec : MERCI !!

Naturellement je remercie tout le personnel du DEPE, en particulier André Ancel, René Groscolas, Jean-Patrice Robin, Jean-Yves Geoges, David Grémillet, Lorien Pichegru, Katia Ballorain, Manfred Enstipp, Caroline Gilbert, Thierry Raclot, Hugues Oudart Nicolas Chatelain et Jean-Paul Gendner pour leur aide et leurs conseils tout au long de ces 5 années. Je remercie aussi vivement Jacqueline Brenkle et Martine Schneider pour leur gentillesse et leur efficacité redoutable !

J’ai eu le plaisir de co-encadrer Delphine Lumbroso, Selma Sari, Alexandre Gonçalves et Yannick Goimier lors de leur passage au laboratoire ; je les remercie pour le travail accompli et pour la bonne humeur qu’ils ont apportée.

Je remercie du fond du cœur Ma Koebi (Amélie Lescroël, petite par la taille, mais grande par ailleurs … très grande…) et Mère Bohec (Céline Le Bohec, un cœur d’or dans un monde de brutes) pour leur très grande amitié et leur soutien sans faille, depuis toujours.

Enfin, je remercie toute ma famille, Béatrice, Bettina, Karl, mes grands parents Sophie, Liliane et Michel pour leur assistance et leurs encouragements constants, pour leur amour. Ce travail leur est entièrement dédié ; qui sait où est-ce que je serais sans eux… Pour finir, je remercie ma femme, Ségolène, pour son aide précieuse sur le terrain et pour sa contribution à l’achèvement de ce mémoire. Que ferais-je sans toi ?….

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TABLE DES MATIERES

TABLE DES FIGURES...................................................................................................... - 4 -

TABLE DES TABLEAUX ................................................................................................. - 7 -

1. INTRODUCTION ....................................................................................................... - 8 -

1.1. Homéo-endothermie, hétérothermie régionale et conductance thermique.... - 8 -

1.2. Exercice, apnée et durée de plongée .................................................................. - 9 -

1.3. Adaptations chez les endothermes plongeurs ................................................. - 11 -

1.3.1. Adaptations comportementales ...................................................................... - 12 -

1.3.2. Adaptations physiologiques ........................................................................... - 14 -

2. PROBLEMATIQUE ET OBJECTIFS DE L’ETUDE .......................................... - 17 -

2.1. Le paradoxe des manchots ............................................................................... - 17 -

2.2. Le rôle potentiel de la thermorégulation......................................................... - 18 -

2.3. Hypothèse et objectifs de ce travail ................................................................. - 19 -

3. METHODE ................................................................................................................ - 22 -

3.1. Utilisation d’enregistreurs miniaturisés.......................................................... - 22 -

3.1.1. Mesure de variables environnementales ........................................................ - 23 -

3.1.2. Mesure de variables biologiques .................................................................... - 24 -

3.1.3. Protocole d’échantillonnage........................................................................... - 25 -

3.2. Lieu d’étude : l’archipel de Crozet .................................................................. - 25 -

3.3. Présentation du modèle biologique : le manchot royal .................................. - 26 -

3.3.1. Généralités...................................................................................................... - 26 -

3.3.2. Contraintes liées au cycle reproducteur et écologie en mer ........................... - 28 -

3.3.3. Caractéristiques des tissus étudiés.................................................................. - 30 -

3.4. Manipulation et chirurgie................................................................................. - 33 -

3.5. Analyse ............................................................................................................... - 34 -

3.5.1. Caractérisation des activités ........................................................................... - 34 -

3.5.2. Statistiques ..................................................................................................... - 36 -

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4. RESULTATS ............................................................................................................. - 37 -

4.1. Etude des températures corporelles et des stratégies de thermorégulation en mer ............................................................................................................................. - 37 -

Etat des connaissances ............................................................................................... - 37 -

4.1.1. Températures périphériques chez le manchot royal en mer........................ - 43 -

4.1.1.1. .Les températures périphériques pendant les périodes prolongées de surface ........................................................................................................................ - 45 -

Discussion sur les températures périphériques en surface............................... - 46 -

4.1.1.2. Evolution des températures périphériques en plongée ............................ - 48 - A l’échelle de l’activité et d’une séquence de plongée........................................ - 48 - A l’échelle du cycle de plongée ........................................................................... - 51 - Discussion sur les températures périphériques en plongée ................................ - 53 -

4.1.1.3. Episodes de thermolyse « paradoxaux » ................................................... - 57 - Principe de mise en évidence .............................................................................. - 58 - Divergence des températures de la plaque incubatrice et de la peau du flanc pendant l’activité de plongée (voir article en annexe 2)..................................... - 59 - Episode de thermolyse au niveau de la plaque incubatrice pendant la plongée - 64 - Discussion sur les épisodes de thermolyse paradoxaux...................................... - 65 -

4.1.1.4. Synthèse : les trois grands types de stratégie de perfusion périphérique- 67 -

4.1.2. Températures profondes chez le manchot royal en mer .......................... - 69 -

4.1.2.1. Comparaison terre/mer .............................................................................. - 71 -

4.1.2.2. Pendant le repos en mer.............................................................................. - 71 -

4.1.2.3. Pendant l’activité de plongée...................................................................... - 72 - Relation entre la plongée et les variations des températures profondes à l’échelle de l’activité de plongée ............................................................................................ - 72 - Le réchauffement du muscle pectoral à l’échelle d’une séquence de plongée.... - 74 - La température du muscle pectoral à l’échelle du cycle de plongée .................. - 75 - Discussion sur les températures profondes en mer............................................. - 77 -

4.1.2.4. Synthèse sur l’alternance des stratégies de thermorégulation en mer ... - 81 -

4.1.3. Relation entre les températures périphériques et les températures profondes en mer ........................................................................................................................ - 83 -

4.1.3.1. Influence de la conductance thermique des tissus périphériques sur la température des tissus profonds ............................................................................. - 84 -

Pendant le repos en mer...................................................................................... - 84 - Au cours des épisodes de thermolyse active pendant la plongée ........................ - 84 -

4.1.3.2. La plaque incubatrice : une fenêtre thermique potentielle ..................... - 86 -

4.1.3.3. Synthèse sur les relations entre les différentes températures corporelles....... ........................................................................................................................ - 86 -

- 3 -

4.2. Energétique du manchot royal : relation dépense énergétique, niveau de température et activité en mer ..................................................................................... - 88 -

4.2.1. Etat des connaissances .................................................................................. - 89 -

4.2.2. Influence de l’état nutritionnel sur le métabolisme et les températures périphériques et profondes en condition de captivité, dans l’air et dans l’eau (voir article en annexe 3) ..................................................................................................... - 91 -

Discussion sur la relation état nutritionnel et les températures corporelles ...... - 93 -

4.2.3. Relation entre la fréquence cardiaque, l’activité et les températures corporelles en mer ........................................................................................................................ - 95 -

Passage du milieu terrestre au milieu aquatique................................................ - 95 - Températures corporelles, fréquence cardiaque et énergétique des différentes activités en mer.................................................................................................... - 97 - Discussion sur les températures corporelles et l’énergétique des différentes activités en mer .................................................................................................................. - 99 -

4.2.4. Synthèse ....................................................................................................... - 101 -

5. CONCLUSION ET PERSPECTIVES .................................................................. - 102 -

5.1. Plasticité et balance thermique chez le manchot royal ................................ - 104 -

5.2. Bénéfice énergétique en mer : Q10 et/ou dépression métabolique ? .......... - 105 -

5.3. Perspectives de recherche ............................................................................... - 106 -

6. BIBLIOGRAPHIE .................................................................................................. - 108 -

ANNEXE 1 : Schmidt, A., Alard, F. and Handrich, Y. (2006). Changes in body temperatures in king penguins at sea: the result of fine adjustments in peripheral heat loss? American Journal of Physiology (Regulatory Integrative Comp. Physiol.) 291, R608-R618. ANNEXE 2 : Schmidt, A., Gendner, J.-P., Bost, C. A. and Handrich, Y. (2006). Peripheral temperatures in foraging king penguins: possible strategies of heterogenic skin perfusion. Journal of Experimental Biology, soumis. ANNEXE 3 : Fahlman, A., Schmidt, A., Handrich, Y., Woakes, A. J. and Butler, P. J. (2005). Metabolism and thermoregulation during fasting in king penguins, Aptenodytes patagonicus, in air and water. American Journal of Physiology (Regulatory Integrative Comp. Physiol.) 289, R670-R679. ANNEXE 4 : Fahlman, A., Schmidt, A., Jones, D.R. and Handrich Y. (2006). To what extent does N2 limit dive performance in breath-hold diving king penguins. Journal of Experimental Biology, soumis.

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TABLE DES FIGURES

Figure 1 : Relation allométrique entre les capacités de plongée (durée et profondeur maximales) et la masse moyenne de différentes familles d’endothermes plongeurs (d’après (Schreer and Kovacs, 1997). ...............................................................................................- 11 - Figure 2 : illustration des trois types d’activités en mer chez le manchot royal (plongée de déplacement, plongée de chasse et repos) définit à partir de la mesure de la pression hydrostatique ou profondeur de plongée (mètre) en fonction du temps (heure)..................- 24 - Figure 3 : zone de répartition du manchot royal (Aptenodytes patagonicus) autour du continent antarctique. D’après Marion, R. (1995). Guide des manchots: Delachaux & Niestle. ..............................................................................................................................................- 27 - Figure 4 : illustration du voyage en mer de manchots royaux équipés de balise ARGOS au départ de l’île de la Possession (Archipel de Crozet) pendant les étés australs 1994-1996. Les pointillés illustrent la position moyenne du front subantarctique (SAF) et du front polaire (PF) (Charrassin and Bost, 2001). .......................................................................................- 28 - Figure 5 : fréquence d’occurrence (%) des profondeurs maximales des plongées (mètre) chez le manchot royal. Exemple d’un oiseau en période de reproduction sur l’ile de Crozet (Kooyman et al., 1992).........................................................................................................- 29 - Figure 6 : répartition journalière (heure) des profondeurs maximales de plongée (mètre) du manchot royal (D’après (Kooyman et al., 1992). ................................................................- 29 - Figures 7A et 7B : radiographies aux rayons X d’un manchot royal adulte en vue frontale (7A) et latérale (7B). Positionnement des sondes périphériques (peau du flanc et plaque incubatrice) et profondes (tissus thoracique –foie et coeur, haut abdomen, bas abdomen). ..............................................................................................................................................- 31 - Figure 8 : illustration des différentes parties d’un cycle de plongée profonde (plongée ≥ 50m + temps en surface jusqu’à la prochaine plongée ≥ 50m. La plongée est divisée en 3 phases : la descente, le temps en profondeur (bottom), la remontée. ................................................- 42 - Figure 9 : illustration de l’évolution des températures périphériques de la peau du flanc et de la plaque incubatrice, et de la température profonde du muscle pectoral en fonction du profil de plongée pendant le voyage en mer (profil de plongée : bleu, peau du flanc : rose, plaque incubatrice : rouge, muscle pectoral : vert).........................................................................- 44 - Figure 10 : illustration de l’évolution des températures périphériques de l’aileron (violet) et de la patte (cyan) en fonction du profil de plongée (bleu) et de la température ambiante (noir) pendant le voyage en mer. ....................................................................................................- 44 - Figure 11 : illustration de l’évolution des températures périphériques de l’aileron (violet) et de la patte (cyan) à l’échelle d’un bout de plongée (profil de plongée : bleu, température ambiante (noir).....................................................................................................................- 48 -

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Figure 12 : illustration de l’évolution des températures périphériques de la peau du flanc (rose) et de la plaque incubatrice (rouge) à l’échelle d’un bout de plongée (profil de plongée : bleu, température ambiante (noir). ......................................................................................- 49 - Figure 13 : profil de plongée (bleu) et évolution moyenne de la température de la plaque incubatrice (rouge), et du muscle pectoral (vert) au cours d’un cycle de plongée typique.- 51 - Figure 14 : illustration de l’évolution de la température de l’aileron (violet) et de la patte (cyan) au cours d’un cycle de plongée (profil de plongée : bleu)........................................- 52 - Figure 15 : illustration de l’occurrence d’épisodes de températures divergentes (ETD) entre la peau du flanc (rose) et la plaque incubatrice (rouge) à différents moment de l’activité en mer (profil de plongée : bleu). .............................................................................................- 59 - Figure 16 : schématisation et fréquence d’occurrence des quatre types d’évolution divergente des températures périphériques (ETD) concernant la peau du flanc (rose) et la plaque incubatrice (rouge)...............................................................................................................- 60 - Figure 17 : Relation entre les variations de la température (°C) de la peau du flanc et de la plaque incubatrice et l’indice de refroidissement du milieu (ua) pendant les séquences où les températures périphériques évoluent en parallèle. Pour chaque jeu de donnée, la droite de régression est associée au coefficient de corrélation de Pearson et à la statistique de ce test. .. ..............................................................................................................................................- 60 - Figure 18 : Relation entre les variations de la température (°C) de la peau du flanc et de la plaque incubatrice et l’indice de refroidissement du milieu (ua) pendant les épisodes de températures divergentes (ETD). Pour chaque jeu de donnée, la droite de régression est associée au coefficient de corrélation de Pearson et à la statistique de ce test. .................- 60 - Figure 19 : profil de plonge (bleu) et évolution moyenne de la température de la plaque incubatrice (rouge) et du muscle pectoral (noir) au cours d’une sélection de cycle montrant une augmentation de la température de la plaque incubatrice en profondeur. ...................- 64 - Figure 20 : profil de plongée (bleu) et évolution des températures corporelles au niveau du muscle pectoral (vert), du thorax (foie et cœur : marron), haut abdomen (cyan), bas abdomen (rouge) et de la peau du flanc (rose) au cours des deux grands types d’activité en mer, bout de plongée et inter – bout..........................................................................................................- 69 - Figure 21 : profil de plongée (bleu) et évolution de la température du muscle pectoral (rouge) pendant un bout de plongée profonde. .................................................................................- 73 - Figure 22 : profil de plongée (bleu) et évolution moyenne de la température de la plaque incubatrice (rouge), et du muscle pectoral (vert) au cours d’un cycle de plongée typique.- 75 - Figure 23 A et B : profil de plonge (bleu) et évolution moyenne de la température du muscle pectoral (vert) et de la plaque incubatrice (rouge) au cours d’une sélection de cycle montrant une augmentation (A) ou une diminution (B) de la température du muscle pectoral. .........- 75 -

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Figure 24 : profil de plongée (bleu) et évolution de la température de l’estomac (rouge), du haut abdomen (vert) et du bas abdomen (cyan) au cours d’un voyage en mer de 9 jours chez le manchot royal (D’après Handrich et al., 1997)...............................................................- 78 - Figures 25 A, B, C et D : Températures moyennes (± SE) de différents tissus du manchot royal (A : thorax, B : haut abdomen, C : bas abdomen, D : peau du flanc) juste au début (T0) et tout au long d’une période d’immersion de 160 minutes, dans différentes situations d’état nutritionnel : début du jeûne, fin du jeûne et renourrit. Modifié d’après Fahlman et al., 2005. ..............................................................................................................................................- 91 - Figure 26 : Conductance thermique (W.m-2.°C-1, moyenne ± SE) chez un lot d’oiseau en début de jeûne (n=7, noir), et en fin de jeûne (n=7, blanc). Ce calcul prend en compte la température du bas abdomen et de l’eau (D’après Fahlman et al., 2005). .........................- 92 - Figure 27 : profil de plongée (bleu), évolution des températures corporelles au niveau du muscle pectoral (vert), du thorax (foie et cœur : marron), haut abdomen (cyan), bas abdomen (rouge) et de la peau du flanc (rose) et fréquence cardiaque au cours des deux grands types d’activité en mer, bout de plongée et inter – bout................................................................- 97 -

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TABLE DES TABLEAUX

Tableau 1 : caractéristiques de différents types d’activités en mer : bout de plongée de déplacement, bout de plongée de chasse, repos en mer (voir méthode pour les définitions de ces activités). Les résultats présentés sont les moyennes ± ET. ...........................................- 42 - Tableau 2 : Caractéristique des cycles de plongée profonde et de ses différentes phases (voir Figure 8). Les résultats présentés sont les moyennes ± ET. ................................................- 42 - Tableau 3 : températures moyennes des différents tissus périphériques (plaque incubatrice, peau du flanc, aileron, patte) à terre pendant la couvaison, en mer au repos, pendant l’activité de chasse et de déplacement. Les valeurs présentées sont les moyennes ± ET. ...- 44 - Tableau 4.1 : caractéristiques des épisodes transitoires de températures divergentes (ETD) de la plaque incubatrice et de la peau de flanc. Nombre total, nombre par jour, durée moyenne (min), durée cumulée des ETD par rapport à la durée du voyage (%). Les résultats présentés sont les moyennes ± ET. .......................................................................................- 60 - Tableau 4.2 : caractéristiques des ETD (suite) : nombreuse d’évènement montrant une augmentation de la température de la plaque incubatrice par rapport au nombre total d’ETD ; variations moyennes de la température de la plaque incubatrice (∆ Tbp) et et de la peau du flanc (∆ Tsk) pendant les ETD. Les résultats présentés sont les moyennes ± ET. - 60 - Tableau 5 : Durée et range des deux grands types d’activités en mer ; températures profondes et périphériques chez le manchot royal pendant ces activités en mer. Les résultats présentés sont les moyennes ± ET. .......................................................................................- 69 -

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1. INTRODUCTION

1.1. Homéo-endothermie, hétérothermie régionale et conductance thermique

Certains organismes produisent de la chaleur (endothermie) et régulent leur température

interne de manière à ce que celle-ci soit constante (homéothermie), et donc indépendante de

la température de l’environnement. La gamme de température à l’intérieur de laquelle la

température corporelle profonde des organismes endothermes est régulée (gamme

normothermique, autour de 36-42°C selon les espèces) permet un fonctionnement constant

et optimal des voies métaboliques et des fonctions vitales de l’organisme. De cette manière, le

niveau d’activité de l’animal est donc en théorie indépendant des conditions

environnementales (facteurs proximaux) et des cycles journaliers et/ou saisonniers de la

température ambiante.

L’endothermie, ou régulation physiologique de la température interne, est un caractère qui est

vraisemblablement apparu il y a 250 millions d’années (Permien moyen) chez certains clades

d’archosauriens, c'est-à-dire chez des espèces terrestres. Au cours de l’évolution, le maintien

de cette particularité physiologique a été ensuite favorisé par l’apparition de structures

isolantes externes telles que les plumes ou les poils. Les avantages adaptatifs majeurs de

l’endothermie relèvent principalement des stratégies de reproduction (couvaison, gestation) et

du comportement (maintien de la vigilance, de l’effort de recherche alimentaire, etc.). Mais

au-delà de ces avantages, l’endothermie représente aussi un coût énergétique très important

auquel il faut subvenir, quelles que soient les situations vécues par l’animal (jeûne, contraintes

climatiques extrêmes). Par comparaison le métabolisme moyen, donc les besoins

énergétiques, d’un organisme dont la température interne est en relation avec celle de

l’environnement (poïkilotherme, ex. : Amphibiens) est de l’ordre de 10 à 30 % des besoins

énergétiques d’un organisme endotherme de même masse corporelle. Le coût énergétique de

l’endothermie peut être momentanément réduit ou annulé chez certaines espèces dites

hétérothermes (ex : mammifères, oiseaux), qui ont recours à des stratégies d’épargne

énergétique telles que l’hibernation ou la torpeur, c'est-à-dire à une réduction de la

température profonde de l’organisme proche de celle de l’environnement, à l’échelle de

quelques heures à plusieurs mois (Phillips et al., 1985; Schmidt-Nielsen, 1995). Chez les

espèces strictement homéothermes, le maintien d’une température corporelle constante peut

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toutefois être restreint à un noyau thermique plus limité. Cette stratégie de thermorégulation

est appelée hétérothermie régionale. Dans cette stratégie de thermorégulation, certaines

structures ou certains ajustements vasculaires permettent de limiter les pertes caloriques au

niveau des tissus les plus exposés au milieu. En effet, le niveau des pertes thermiques est

soumis à la différence de température entre l’individu et l’environnement et à la conductance

thermique du système peau/couche isolante/environnement. Une isolation faible ou réduite

associée à un environnement contraignant sont alors responsables d’une perte de chaleur

accrue. Dans le cas très particulier des animaux plongeurs, les facteurs environnementaux

jouant sur les pertes caloriques lors de la plongée sont parmi les plus contraignants qu’un

organisme puisse rencontrer. En effet, outre la conductivité thermique de l’eau (0,6 W·m-1·K-

1) qui est environ 25 fois supérieure à celle de l’air, en plongée, toutes les influences de

l’environnement convergent dans le sens d’une amplification des pertes de chaleur par

l’organisme. Ces facteurs sont : 1) une grande différence de température qui peut exister entre

le noyau thermique et l’environnement, cette différence s’accentuant le plus souvent avec la

température de l’eau qui décroît en progressant en profondeur ; 2) la pression qui réduit

l’efficacité de la couche isolante en diminuant son épaisseur ou en chassant l’air contenu dans

les plumes ou les poils (Kooyman et al., 1976), 3) ; enfin la vitesse de déplacement dans l’eau

qui réduit la couche limite et amplifie les phénomènes convectifs de transfert de chaleur. Ces

points essentiels de l’action de l’environnement sur les pertes caloriques sont les clés de la

compréhension des ajustements physiologiques liés à la thermorégulation. La réponse

physiologique à une augmentation de la conductance thermique du système couche

isolante/environnement est donc une réduction de la conductance thermique de la peau.

Cette réponse physiologique, en relation avec le niveau de contrainte du milieu, constitue

l’explication de l’hétérothermie régionale. Sa mise en place, son étendue, ses mécanismes

et ses conséquences sur le plan énergétique seront détaillés plus précisément tout au long de

ce travail.

1.2. Exercice, apnée et durée de plongée

La recherche alimentaire est un ensemble complexe de comportements comprenant le

déplacement, la poursuite, la manipulation et l’ingestion proies, etc. Ces comportements sont

synonymes d’une dépense énergétique importante à cause de la vigilance et de l’activité

musculaire soutenue qu’ils supposent, en particulier au niveau des muscles locomoteurs. Le

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coût énergétique de l’activité de recherche alimentaire peut donc être considéré comme

relativement élevé. Le contexte biologique qui est développé dans ce travail porte uniquement

sur les prédateurs plongeurs à respiration pulmonée (tétrapodes) et à sang chaud

(endothermes). Chez ces espèces, la recherche alimentaire se fait évidemment en apnée. En

théorie, la durée de l’apnée est fonction de la quantité d’oxygène que l’organisme peut

stocker dans trois grands compartiments : le sang, les muscles et le système pulmonaire,

divisée par la vitesse à laquelle les réserves en oxygène sont utilisées, c'est-à-dire au

métabolisme moyen pendant la nage en apnée. Ce calcul est une simplification de l’autonomie

théorique en plongée d’un organisme ayant recours uniquement au métabolisme aérobie. Ce

calcul de la durée d’apnée est appelé limite de plongée aérobique (ou cADL, Kooyman,

1989). Au-delà du cADL, le métabolisme devient en théorie anaérobique. Le métabolisme

anaérobique est responsable de la production d’acide lactique, qui par ailleurs a un effet sur le

pH sanguin. Ainsi d’autres auteurs ont proposé l’utilisation de la durée d’apparition de l’acide

lactique (diving lactate threshold, DLT) comme indicateur de l’autonomie aérobique en apnée

(Butler and Jones, 1997).

Cette définition de la durée théorique de l’apnée est limitée pour plusieurs raisons.

Premièrement, ce calcul envisage l’organisme comme un tout alors que des différences de

niveau de métabolisme existent entre les différents tissus et organes (exemple : tissus

musculaire vs. adipeux). Il est donc probable que les tissus ayant un taux métabolique élevé

parviennent à la déplétion de leur stock d’oxygène plus rapidement, ce qui peut avoir une

influence sur la durée de l’apnée. Par ailleurs, le stimulus d’alerte respiratoire, et donc la

nécessité de retourner en surface, est sous le contrôle de la pression partielle en dioxyde de

carbone (CO2) dans le sang (et donc du pH sanguin), et n’entre pas dans le calcul de

l’estimation de l’autonomie (Stephenson, 2005). Finalement, l’autonomie d’apnée peut aussi,

dans une certaine mesure, être modulée par le comportement dans le sens d’un

raccourcissement ou d’un rallongement volontaire de la plongée.

Toutefois, l’ADLc et le DLT restent de bons indices comparatifs des capacités d’apnée entre

les espèces et leurs modes de calcul reflètent assez directement le challenge que représente

la recherche alimentaire en apnée (Hochachka, 1986) : le stock d’oxygène est limité dès la

première seconde de l’immersion (fin de la ventilation), il s’amenuise d’autant plus vite que

l’effort pendant la plongée est important, mais malgré tout, l’organisme doit élever son niveau

de dépense énergétique pour augmenter son succès de chasse.

Lors de la recherche alimentaire en plongée, la probabilité de rencontre et donc d’ingestion

des proies est fonction du temps passé aux profondeurs où les proies évoluent habituellement.

- 11 -

La durée totale de l’apnée peut donc se diviser en deux parties : 1) le transit (locomotion)

entre la surface et les profondeurs de chasse, et 2) la partie efficace de la chasse, en

profondeur, qui doit être la plus longue possible. Il y a donc chez ces prédateurs plongeurs

deux particularités intrinsèques à la chasse en apnée qui influent de manière opposée

sur la durée de celle-ci : 1) la nécessité d’augmenter la dépense énergétique pour optimiser

les comportements liés à la recherche et à la chasse (rapidité des transits, efficacité de la

chasse), et 2) le besoin de diminuer le métabolisme moyen en plongée pour augmenter la

durée totale de l’apnée et la probabilités de rencontre de proies.

Il faut souligner que la limite de plongée aérobique n’est pas une limite physiologique stricte

et que les animaux plongeurs peuvent avoir recours au métabolisme anaérobique de manière

considérable lors d’une plongée isolée. La durée de telles plongées peut alors dépasser

largement la capacité aérobique théorique de l’espèce. Toutefois, ce type de plongée nécessite

un séjour en surface très long pour le rétablissement de l’homéostasie de l’équilibre

acides/bases et du pH sanguin lié à l’accumulation des produits du métabolisme anaérobie. De

plus, le faible rendement de la production d’ATP par le métabolisme anaérobique (2 ATP par

molécule de glucose oxydée contre 36 ATP en mode aérobique) est insuffisant pour subvenir

aux besoins énergétiques lors de la plongée.

1.3. Adaptations chez les endothermes plongeurs

Les endothermes plongeurs sont représentés par environ 270 espèces, principalement marines,

dans la classe des Oiseaux et des Mammifères. La profondeur maximale et la durée des

plongées sont fortement corrélées à la masse corporelle des individus. En effet, le

métabolisme masse-spécifique est corrélé négativement à la masse corporelle (relation

allométrique, voir Figure 1, d’après (Schreer and Kovacs, 1997) : les grands animaux

consomment moins d’oxygène par unité de poids et de temps. Il en résulte donc une plus

grande capacité aérobique en apnée chez les espèces de grande taille. Phylogénétiquement,

cette relation masse vs durée de plongée est encore plus marquée à l’intérieur des ordres (ex :

Pinnipèdes), des familles (ex : Sphénisciformes), et même au sein d’une même espèce

(Schreer and Kovacs, 1997). Cette relation allométrique, contribuant à augmenter la durée de

l’apnée chez les grandes espèces, a été propice au gigantisme. Ce facteur, associé à la relative

apesanteur dans l’eau, peut expliquer que les plus grandes espèces animales aujourd’hui

vivantes sont des endothermes plongeurs.

- 12 -

Bien que l’évolution des espèces marines ait montré une certaine convergence

morphologique, en particulier dans l’acquisition d’un profil corporel hydrodynamique, ces

adaptations à la vie aquatiques n’entrent pas dans les ajustements énergétiques à courts termes

et ne seront pas discutées dans ce travail. Cependant, quantités d’adaptations

comportementales et d’ajustements physiologiques sont propres à toutes les espèces

plongeuses et permettent une modulation à court terme de la dépense énergétique globale.

Figure 1 : Relation allométrique entre les capacités de plongée (durée et profondeur maximales) et la masse moyenne de différentes familles d’endothermes plongeurs (d’après Schreer et Kovacs, 1997)

1.3.1. Adaptations comportementales

Les adaptations comportementales majeures concernent principalement la vitesse de nage

dans la masse d’eau, et l’utilisation, ou l’ajustement, de la densité de l’animal en relation avec

l’activité de plongée.

- 13 -

Le déplacement dans la masse d’eau peut être envisagé sous deux angles : 1) la vitesse propre

de l’animal. Le déplacement dans l’élément aquatique est coûteux en raison des

caractéristiques physiques de l’eau (densité, viscosité). Quelles que soient les caractéristiques

hydrodynamiques de l’espèce considérée, lorsque la vitesse de nage augmente graduellement,

le coût du déplacement diminue dans un premier temps à très faible vitesse, puis augmente

exponentiellement avec la vitesse de nage. Il existe donc une vitesse optimale de nage, c'est-

à-dire une vitesse pour laquelle la puissance nécessaire au déplacement, et donc la dépense

énergétique, est minimisée (Culik et al., 1994; Culik et al., 1996a; Hind and Gurney, 1997).

Cette vitesse optimale de nage sous la surface (Stephenson et al., 1989; Butler, 2000) est

caractéristique de chaque espèce mais tient peu compte de leur taille (de 1,8 à 2,5 m.s-1 sur

toutes les espèces marines étudiées, Kooyman 1989). Enfin, 2) la vitesse verticale de l’animal

dans la masse d’eau, c'est-à-dire la vitesse d’éloignement ou de rapprochement de la surface.

La vitesse verticale est une composante essentielle de la plongée puisque celle-ci agit

directement sur la vitesse de compression (descente) et de décompression (remontée) de

l’animal, ainsi que sur l’efficacité en durée de la descente et de la remontée. Lors de plongées

profondes successives, la pression partielle en N2 dans le sang augmente sous l’effet de la

pression subie au niveau des voies aériennes, et peut atteindre une valeur critique (saturation)

responsable de la formation de bulles lors d’une décompression trop rapide, même en apnée

(accident de décompression : embolie cérébrale, pulmonaire, Corriol, 1996; Kooyman and

Ponganis, 1998). La réponse comportementale face à ce risque physiologique important

pourrait être un ajustement de la vitesse verticale lors de la remontée, soit par un

ralentissement volontaire de la vitesse de nage, soit par une inclinaison de la trajectoire vers la

surface, ou bien des temps de récupération plus longs séparant deux épisodes successifs de

plongées profondes (Kooyman and Ponganis, 1998; Fahlman et al., 2006). Ces réponses

observées peuvent néanmoins être liées aussi à une stratégie de chasse basée sur le choix

d’augmenter la composante horizontale du déplacement (donc ralentir les vitesses de

remontée verticales) pour se diriger vers des lieux plus propices en proies (Fahlman et al.,

2006).

Le coût de la nage peut aussi être réduit en profitant de la densité relative de l’animal. En

effet, les forces verticales qui s’exercent sur l’animal sont celles de la gravité et d’Archimède

(Wilson et al., 1992). Par exemple, si la densité de l’animal est inférieure à celle de l’eau, le

bilan de ces deux forces (flottabilité) revient à une poussée vers le haut dont l’animal peut

profiter et ainsi limiter l’effort locomoteur grâce à un déplacement passif (Williams et al.,

- 14 -

2000; Williams, 2001; Nowacek et al., 2001; Sato et al., 2002). Au contraire, une flottabilité

négative (densité supérieure à celle de l’eau) facilite la descente en profondeur.

La densité d’un animal dépend de son volume, dont une partie, l’air contenu dans le système

respiratoire et la couche isolante externe (poil et plume), peut être variable en fonction de la

pression exercée sur l’animal (loi de Boyle, Stephenson, 1993). Un changement de flottabilité

et de diamètre apparent (perpendiculaire à la vitesse de nage) peut donc avoir lieu en

profondeur et modifier le coût de la nage. Si quelques espèces plongent sur une expiration (les

poumons vides, leur volume est donc quasiment constant tout au long de la plongée), d’autres

espèces plongent sur une inspiration. Il a été montré que le volume de cette dernière

inspiration était ajusté à la profondeur maximale de la plongée, l’animal adaptant ainsi sa

flottabilité à son plan de nage (Sato et al., 2002; Wilson et al., 2003).

1.3.2. Adaptations physiologiques

Au début de l’immersion, les animaux plongeurs activent un ensemble d’ajustements

physiologiques connus sous le nom de réflexes de la plongée (Scholander, 1940), et qui sont

en effet la première ligne de la défense contre l'hypoxie (Hochachka, 1986). Historiquement,

les premières adaptations qui ont été décrites chez des animaux plongeurs au cours de

plongées forcées sont 1) un arrêt des mouvements respiratoires et un blocage des voies

aériennes (apnée), et 2) des ajustements cardiovasculaires qui se traduisent par une diminution

progressive de la fréquence cardiaque (bradycardie) et une vasoconstriction périphérique.

Ce dernier point participe en fait à un ensemble complexe d’ajustements cardiovasculaires qui

est caractérisé pendant la plongée par une redistribution du volume sanguin. Les principaux

ajustements vasculaires sont une hypoperfusion (vasoconstriction) de certaines parties de

l’organisme (tissus et membres périphériques, tractus digestif, système rénal etc.), une

ischémie des muscles locomoteurs, et en contrepartie une accumulation de sang dans le

système veineux (Kooyman et al., 1980; Blix et al., 1983; Kooyman, 1989; Bevan and Butler,

1992a; Boyd, 1997; Butler and Jones, 1997; Kooyman and Ponganis, 1998; Ponganis et al.,

1999).

Cette modulation de la vascularisation générale en plongée a un double intérêt :

1) Un intérêt énergétique direct : d’une part la bradycardie et l’hypoperfusion

concourent à la dépression métabolique par hypoxie (puis acidose métabolique) des tissus

concernés (Schmidt-Nielsen, 1995; Elsner et al., 1998; Stephenson, 2005). D’autre part, la

- 15 -

redistribution du volume sanguin permettant l’ischémie des tissus ayant un taux métabolique

important et des réserves locales d’oxygène (myoglobine), permet une gestion des stocks

d’oxygène circulant favorisant la préservation des tissus oxygène dépendants (cerveau, cœur),

et finalement la durée de l’apnée. Les espèces plongeuses ont une capacité de stockage

d’oxygène supérieure aux animaux terrestres (Kooyman, 1989). De plus, la répartition de ces

stocks dans les trois principaux compartiments conforte l’accumulation d’oxygène au niveau

des muscles (30 à 50% des réserves totales) et dans le sang (30 à 40% des réserves), au

détriment des poumons et des voies aériennes (5 à 30% selon les espèces, Turner and Butler,

1988; Kooyman and Ponganis, 1998; Thornton and Hochachka, 2004). Par comparaison, le

lieu de stockage d’oxygène le plus important se situe toujours dans le sang chez les espèces

terrestres (environ 60%, Kooyman, 1989). Chez les Pinnipèdes (phoques et otaries), la rate

accumule les érythrocytes au repos, puis se contracte pendant la plongée et libère ainsi une

grande quantité d’oxygène dans le sang (Ponganis et al., 1992; Cabanac, 2002; Thornton and

Hochachka, 2004).

2) Un intérêt énergétique via la thermorégulation :

La redistribution du volume sanguin vers les tissus profonds, source de chaleur pour les tissus

non thermogènes, a aussi pour effet de limiter l’afflux de chaleur vers la périphérie. Les

systèmes d’échange de chaleur à contre-courant au niveau des membres antérieurs et

postérieurs (ailerons, nageoires, pattes) (Scholander and Schevill, 1955; Louw, 1992), les

anastomoses artérioveineuses (Midtgård, 1984) ou encore la vasoconstriction périphérique

(Kooyman, 1989) sont autant de mécanismes clés de la limitation des pertes caloriques

périphériques (voir § 2-2). Les tissus dont le métabolisme produit très peu de calories, qu’ils

soient périphériques ou en contact étroit avec une zone thermoproductrice, vont se refroidir

sous l’effet de l’environnement du fait de cet isolement vasculaire. L’intérêt thermorégulateur

comporte alors un aspect énergétique double, puisqu’en plus de la limitation des pertes

périphériques, le métabolisme de ces tissus froids est réduit par effet Q10 : la baisse de

température entraîne un ralentissement des réactions enzymatiques cellulaires ; la dépense

énergétique de l’animal est donc potentiellement réduite (Culik et al., 1996b; Boyd, 1997;

Handrich et al., 1997; Butler, 2001; Chaui-Berlinck et al., 2002). Une des premières

publications à discuter de l’effet d’un ajustement de la balance thermique pendant la plongée,

(Boyd and Croxall, 1996) souligne et développe le cadre théorique des modifications de

température pendant la plongée en détaillant la relation qui existe d’une part entre la capacité

thermique des animaux qui augmente avec leur volume, et d’autre part leur capacité à perdre

(proportionnel à la surface) et à générer de la chaleur. Ce dernier facteur diminuant avec la

- 16 -

masse totale des animaux (l’exposant du coefficient de régression est <1), les endothermes de

grande taille mettraient donc plus de temps à se réchauffer ce qui amène ces auteurs à

suggérer que cette stratégie de thermorégulation ne serait réellement adaptative que chez les

animaux plongeurs de relativement petites tailles (< à 25-40kg).

Les ajustements vasculaires spécifiquement liés à l’immersion cessent dès le retour à la

surface et la reprise de la ventilation (Scholander, 1940). En effet, la période qui suit une

apnée est dédiée à la récupération des valeurs plasmatiques nominales (pH) et à la

reconstitution des stocks d’oxygène dans les trois compartiments cités. A cet effet, la

fréquence cardiaque augmente très rapidement (tachycardie) et on observe une augmentation

de la perfusion (vasodilatation) au niveau des tissus auparavant ischémiés.

- 17 -

2. PROBLEMATIQUE ET OBJECTIFS DE L’ETUDE

2.1. Le paradoxe des manchots

Le Paradoxe des manchots a été énoncé par G. Kooyman en 1992. Dans cet article, l’auteur

s’interroge sur la très large inadéquation entre le calcul des capacités de plongée

aérobique (cADL) et la durée des plongées observées chez au moins trois espèces de

manchots : le manchot royal (Aptenodytes patagonicus), le manchot empereur (Aptenodytes

forsteri) et la manchot papou (Pygoscelis papua). Chez ces espèces en particulier (certains

pinnipèdes montrent aussi cette discordance), le calcul du cADL a fait l’objet de plusieurs

études. Toutefois, quelles que soient les valeurs du cADL obtenues, celles-ci ne pouvaient

expliquer une importante proportion des durées de plongée profondes observées (jusqu’à

50%, Kooyman et al., 1982; Kooyman et al., 1992; Boyd and Croxall, 1996; Culik et al.,

1996a; Ponganis et al., 1997; Ponganis et al., 1999; Butler, 2001; Froget et al., 2004).

Même si le comportement de plongée permet de forcer dans une certaine mesure la limite de

plongée aérobique, le grand nombre de plongées dépassant en durée le cADL rend le recours

régulier au métabolisme anaérobique impossible. Cela car une dette lactique serait

impossible à soutenir dans le cadre de séquences de plongée de plusieurs heures, comme cela

est communément observé chez ces espèces. Lors des séquences de plongée, ces oiseaux

effectuent des plongées profondes pouvant dépasser largement le cADL (3x), mais ils ne

restent en surface entre deux plongées profondes qu’une fraction de la durée de ces plongées.

Le temps nécessaire à la récupération de la dette lactique (dégradation des métabolites du

métabolisme anaérobie) étant beaucoup plus long que le temps nécessaire à leur accumulation

(facteur 2 chez l’homme comme chez les animaux plongeurs (Kooyman), le comportement

observé en surface exclut que ces oiseaux soient en dette lactique en remontant de ces

plongées dont la durée dépassent largement le cADL..

Il apparaît donc que le cADL calculé à partir de ces études a été sous-estimé, en raison d’une

mauvaise évaluation, (a) soit du taux métabolique en plongée (diving metabolic rate, DMR),

(b) soit des réserves potentielles totales en oxygène de l’organisme. Cependant, l’évaluation

de ces dernières est considérée comme fiable et précise (Baldwin et al., 1984; Kooyman,

1989; Kooyman and Ponganis, 1990; Ponganis et al., 1999). Le fait que le taux métabolique

en plongée puisse avoir été surestimé d’un facteur 2 ou plus peut s’expliquer par la

méthodologie (mesure du métabolisme moyen sur plusieurs heures ou jours par la méthode de

- 18 -

l’eau doublement marquée et de la fréquence cardiaque) ou encore par le protocole

d’expérimentation (apnée forcée ou canal de nage en captivité). Soit les limites de l’utilisation

de ces techniques sur un animal libre de mouvements en mer, soit l’incapacité des individus

étudiés de déployer toutes leurs potentialités physiologiques et/ou comportementales en

captivité, ont interdit une étude plus fiable des mécanismes d’économie d’énergie

probablement mis en place lors de la plongée spontanée en mer (voir § 1-c).

2.2. Le rôle potentiel de la thermorégulation

La très forte contrainte environnementale vécue par les animaux aquatiques place la

thermorégulation comme étant un élément majeur de la dépense énergétique globale de

l’animal. Dans ce contexte, les prédateurs endothermes marins sont une nouvelle fois

confrontés à des enjeux énergétiques divergents : comment minimiser les besoins

énergétiques inhérents au maintien de l’endothermie dans un milieu et un contexte favorisant

les pertes caloriques, quand les proies ingérées sont froides, et que la seule façon de les

atteindre en profondeur est d’augmenter la durée de l’apnée au-delà de ces capacités

physiologiques théoriques ? Les animaux plongeurs, et notamment les espèces de manchots

citées, sont donc confrontés à un deuxième challenge qui place la thermorégulation au

centre d’un compromis entre les besoins (endothermie et locomotion) et l’épargne

(autonomie aérobique) énergétiques.

Les études, qui ont essayé d'identifier les stratégies d’épargne énergétique mises en place par

certains endothermes plongeurs pour abaisser leur métabolisme pendant la plongée, ont

proposé la possibilité d'ajustements physiologiques permettant une réduction de la

température profonde autrement que par la simple ingestion de proies froides (Bevan and

Butler, 1992b; Culik et al., 1996b; Boyd, 1997; Handrich et al., 1997; Butler, 2001). En effet,

des baisses de température corporelle ont été enregistrées pendant la plongée chez de

nombreuses espèces plongeuses (Bevan and Butler, 1992b; Croll and McLaren, 1993;

Dumonteil et al., 1994; Culik et al., 1996b; Wilson and Grémillet, 1996; Handrich et al.,

1997; Kvadsheim and Folkow, 1997; Boyd, 2000; Ponganis et al., 2001; Ponganis et al.,

2003), et même au niveau de tissus profonds proches du foie et du cœur (Culik et al., 1996b),

ou du sang aortique (Kooyman et al., 1980; Hill et al., 1987).

Cette hypothèse contredit la théorie classique d'une température centrale fortement régulée

chez les homeo-endothermes (Kooyman, 1989; Schmidt-Nielsen, 1995; Butler and Jones,

- 19 -

1997; Ponganis et al., 2001). De plus, d’autres études ont montré que chez la même espèce ou

des espèces très proches, certains tissus profonds pouvaient ne montrer aucun changement de

température dans des conditions environnementales semblables (Ponganis et al., 1993;

Ponganis et al., 2001; Ponganis et al., 2003).

Toutefois, au moins en théorie, les baisses des températures corporelles sont susceptibles

d’engendrer de réels avantages en terme de stratégie d’épargne énergétique à court terme en

réduisant soit directement la température centrale des animaux (chute du métabolisme par

effet Q10), soit le volume de celui-ci (Butler, 2001).

En effet, un gain d’énergie lié à un ajustement de la thermorégulation a déjà été mis en

évidence chez quelques espèces de petits oiseaux ou petits mammifères terrestres vivant dans

des conditions environnementales contraignantes. Chez ces espèces, le coût de la production

de chaleur métabolique nécessaire au maintien de la température centrale est si important

qu’ils ont recours à des stratégies de thermorégulation (torpeur ou hibernation) permettant à

leurs réserves énergétiques de subvenir aux besoins du métabolisme ainsi réduit, par exemple,

pendant l’hiver ou même à l’échelle d’une nuit (Reinertsen et al., 1988; Körtner et al., 2000;

McKechnie and Lovegrove, 2002). Par ailleurs, une baisse de la température profonde, qui

n’était pas en relation avec la contrainte environnementale ou une déplétion des stocks de

nourriture, a aussi été observée chez des oiseaux de taille moyenne, telle la bernache nonnette

(Branta leucopsis). Chez cette espèce, une baisse de la température abdominale de plus de

4°C, et donc probablement une réduction du métabolisme par effet Q10, a été mis en relation

avec un gain de poids volontaire, préparatoire à la migration (Butler and Woakes, 2001).

Au niveau des espèces plongeuses, le débat scientifique actuel se concentre donc sur

l’étendue, la signification fonctionnelle et les conséquences énergétiques, à court ou moyen

terme, de ces baisses de température corporelle.

2.3. Hypothèse et objectifs de ce travail

Le modèle d’étude que nous avons choisi pour avancer dans la compréhension de ces

phénomènes complexes de baisse de température est le manchot royal (voir § 3-3 pour la

description de l’espèce). Cette espèce a été, et continue d’être largement étudiée dans les

domaines de l’écologie, de la physiologie et de l’énergétique, à terre (mue et reproduction)

comme en mer (voyage alimentaire). Le manchot royal est une espèce endotherme plongeuse

qui montre à la fois des durées de plongée dépassant largement son cADL, et des baisses de

- 20 -

température au niveau de plusieurs tissus profonds. De plus, cette espèce réalise des voyages

en mer de plusieurs jours sans revenir à terre. Ce modèle est donc particulièrement indiqué

pour l’étude des stratégies de thermorégulation en mer lors de différentes activités et dans le

but d’essayer d’amener des éléments de réponse concernant leur autonomie de plongée

spectaculaire.

Chez le manchot royal, pour être compatible avec une large proportion des durées de plongées

observées (jusqu’à 8 min), le métabolisme de nage (DMR) devrait être deux fois plus faible

que les valeurs actuellement publiées (Butler, 2000). Il paraît donc évident que chez cette

espèce, des mécanismes participent activement à la réduction du coût de la plongée, pouvant

dépasser 300m de profondeur.

Le but de ce travail est donc de clarifier certains aspects de la thermorégulation en mer chez

cette espèce, en particulier d’élucider les mécanismes de la mise en place des baisses de

température observées en mer et comprendre si ces baisses sont subies (passives) ou sont le

résultat d’une stratégie particulière de thermorégulation en mer (régulation active).

Ce travail de thèse a consisté à étudier l’évolution des températures de tissus périphériques et

profonds à toutes les échelles temporelles d’un voyage en mer, ainsi qu’au cours

d’expérimentation en canal de nage.

Les processus d’échange de chaleur d’un organisme dans différents milieux (air vs eau) ou

différents niveaux de contraintes physiques (surface vs profondeur) sont d’une extrême

complexité. En outre, il est impossible de mesurer simultanément les températures de tous les

organes clefs pour des raisons évidemment techniques et éthiques (suréquipement). Cette

étude s’est donc concentrée sur un nombre restreint de tissus, ayant des caractéristiques

thermogéniques et de conductances thermiques très différentes (voir § 3.3.3), mais intervenant

chacun de façon significative dans la balance thermique des organismes.

Pour associer les modifications de températures avec leur éventuel impact sur le coût de la

nage en apnée, la fréquence cardiaque a été utilisée comme indicateur de la dépense

énergétique.

Plus spécifiquement, les questions auxquelles ce travail de thèse se propose de répondre sont

les suivantes :

• Quelles sont les températures des tissus périphériques et les tissus profonds et les

caractéristiques de celles-ci en fonction des différents types d’activité en mer ?

• En envisageant l’analyse à différentes échelles de temps, du voyage entier à celle des

différentes phases de la plongée, quels sont les mécanismes de la régulation des échanges

thermiques à travers les tissus périphériques ?

- 21 -

• Les niveaux de température mesurés à différents moments de l’activité en mer sont-ils le

résultat passif du niveau d’activité ou la conséquence d’ajustements physiologiques ?

• Dans la perspective de la mise en évidence d’une température profonde régulée, quels sont

les ajustements vasculaires potentiellement responsables de la stratégie de

thermorégulation générale et des évènements de températures particuliers pendant

l’activité de plongée ?

• Quelles sont les relations entre les différentes stratégies de thermorégulation selon le type

d’activité en mer et le niveau de dépense énergétique donnée par la fréquence cardiaque ?

- 22 -

3. METHODE

3.1. Utilisation d’enregistreurs miniaturisés

Ce travail est basé sur l’étude du comportement et de la physiologie d’animaux sauvages,

dans leur milieu naturel. L’observation des prédateurs marins étant impossible en mer,

l’utilisation de la télémétrie (mesure à distance) est par conséquent indispensable. La

technique que nous employons, et qui s’est très largement développée depuis 15 ans (Block,

2005), se base sur l’utilisation de capteurs miniaturisés autonomes que les animaux

embarquent lors de leur voyage. Cette technique scientifique, le bio-logging, permet la mesure

quantitative de variables comportementales, physiologiques et environnementales dans les

conditions réellement vécues par les animaux, avec la même précision et fiabilité que des

mesures effectuées en condition expérimentale. L’utilisation d’enregistreurs relève de

domaines scientifiques divers tels que l’écologie, la physiologie, l’éthologie, mais aussi

l’océanographie (Ballard et al., 2001; Charrassin et al., 2002 ; McMahon et al., 2005).

L’utilisation de cette approche n’est cependant pas en tout point idéale puisque l’effet de

l’instrumentation sur une altération relative du comportement de plongée peut être non

négligeable (Wilson et al., 2002; Ropert-Coudert et al., 2000). Certaines précautions sont

donc à prendre pour minimiser l’impact de l’instrumentation. Ces précautions concernent le

protocole d’équipement (perturbation minimale des animaux), mais aussi le poids de

l’appareillage (inférieur à 2% de la masse de l’animal), sa forme et son positionnement

(hydrodynamisme et liberté de mouvement, Bannasch et al., 1994).

Les caractéristiques techniques des enregistreurs déployés dans le cadre des différentes études

sont succinctement présentées dans ce travail, celles-ci étant par ailleurs détaillées dans le

matériel et méthode de chacun des articles associés à la thèse. Ces enregistreurs, ou

« logger », sont tous développés spécifiquement pour l’étude des animaux sauvages. Ils

provenaient de trois manufacturiers :

SMAD - IPHC-DEPE (Jean-Paul Gendner, Strasbourg – F): ces enregistreurs sont

développés directement au laboratoire, en partenariat avec les équipes de recherche. Leur

grand avantage est une large palette des mesures possibles sur 12 canaux différents

(pression, températures internes ou externes au logger, résistance électrique, luminosité,

- 23 -

capteur de flux de chaleur, capteur à effet hall, accéléromètres), ainsi qu’une possibilité de

programmation très souple des plages horaires d’enregistrement.

MK7 / MK9 – Wildlife computers (Redmond WA, USA) : ces enregistreurs

commerciaux ont été redessinés de façon spécifique pour notre équipe afin d’y rajouter

des sondes de température externe et leur donner une forme compatible à l’implantation.

Ces enregistreurs sont capables de prendre la mesure sur cinq canaux différents, dont trois

températures (deux sondes externes), la pression et la luminosité.

fH & physiological loggers (Tony Woakes, Birmingham – UK) : le premier type

d’enregistreur permet la mesure de la fréquence cardiaque à l’aide de deux électrodes

externes (Woakes et al., 1995) ; Le deuxième type d’enregistreur mesure uniquement des

températures et la pression.

Ces enregistreurs ont permis la mesure des variables environnementales et biologiques

détaillées ci-dessous. Selon les hypothèses qui sont testées au cours des différentes études, un

seul enregistreur ou une combinaison de deux enregistreurs est nécessaire par oiseau. D’autre

part, selon la durée escomptée des voyages (choix du moment du cycle reproducteur) et le

type de variables enregistrées, l’un, l’autre ou les deux sont implantés ou fixés en externe. La

calibration et l’étalonnage des différentes mesures se fait en laboratoire. Cette partie est

détaillée dans les articles en annexe.

3.1.1. Mesure de variables environnementales

• La température ambiante : cette variable amène une information précieuse sur

l’environnement thermique vécu par les oiseaux. Elle peut permettre aussi de distinguer

les phases terrestres ou marines de l’activité des oiseaux, ainsi que leur position relative,

en latitude, par rapport au front polaire (température des eaux de surface). La précision de

la thermistance est de ± 0.1°C ; néanmoins, celle-ci étant sertie à la surface du logger, la

dynamique de la mesure est lente (constante de temps d’équilibration k= 30s). D’autre

part, dans certains cas, l’influence de la chaleur corporelle sur le logger et la thermistance

altèrent la fiabilité de la mesure.

• La conductivité électrique du milieu : cette variable est essentiellement utilisée pour

connaître avec exactitude le début et la fin du voyage en mer, et déclencher,

éventuellement, des protocoles d’échantillonnage plus rapides en mer. Si la technique peut

permettre théoriquement d’accéder à la mesure de la salinité de l’eau après un étalonnage,

- 24 -

cette variable n’a pas été utilisée dans ce travail.

• La pression : cette variable fondamentale nous renseigne sur le comportement de plongée

(de déplacement ou de chasse) des oiseaux en deux dimensions : temps et profondeur. En

effet, la pression augmente avec la profondeur de nage (+1bar ≅ à +10 mètres dans la

colonne d’eau). La visualisation de la profondeur de nage en fonction du temps (voir

Figure 2) fait apparaître le profil de plongée et permet de déterminer les grands types

d’activité à l’échelle de plusieurs heures, ainsi que les paramètres de chaque plongée

(durée, profondeur maximale, durée de la descente etc..). Les paramètres de plongée

calculés usuellement sont présentés et détaillés dans l’article exposé en annexe 1. La

précision de cette mesure est de 0,02 à 0,05 bar. Dans le cas où un oiseau est équipé de

deux enregistreurs, la pression, mesurée simultanément sur les deux appareils nous sert de

synchronisateur entre les différentes variables comportementales ou physiologiques.

Figure 2 : illustration des trois types d’activités en mer définis à partir de la mesure de la pression hydrostatique ou profondeur de plongée (mètre) en fonction du temps (heure). .

Temps (heure)1 2 3 4 5 6 7 8 9

Pron

fond

eur (

m) 0

50

100

150

200

Déplacement ChasseRepos

3.1.2. Mesure de variables biologiques

• Les températures corporelles : grâce aux thermistances externes ou internes des

enregistreurs, cette mesure permet de connaître la température des différents tissus

corporels (voir § 3.3.3), périphériques ou profonds. La constante de temps des sondes

externes est assez rapide (k= 2,5s) et permet de détecter des phénomènes transitoires de

quelques secondes. La précision de la mesure est de ± 0,1 °C.

• La fréquence cardiaque : cette mesure est réalisée à partir des enregistreurs spécifiques

implantés dans la cavité abdominale, et attachés par deux fils sous le bréchet (voir Figures

- 25 -

7A et 7B). De l’enregistreur partent deux électrodes, l’une dirigée vers le thorax, l’autre

dirigée vers le bas de l’abdomen. En plus de la mesure de la différence de potentiel entre

ces deux électrodes (détection de l’onde R à partir de l’électrocardiogramme), ces deux

électrodes contiennent chacune une thermistance permettant la mesure de la température

de ces deux régions abdominales (à ± 0,1°C près). La fréquence cardiaque est enregistrée

en coups/min, même si l’échantillonnage est effectué en 1Hz.

3.1.3. Protocole d’échantillonnage

Le but de tout équipement sur des oiseaux partant en mer est d’avoir un enregistrement

continu sur toute la durée du voyage. Le protocole d’échantillonnage tient donc compte à la

fois de la dynamique et de l’intérêt de la grandeur mesurée, ainsi que de la capacité de

stockage (taille de la mémoire, de 4 à 16Mb) de l’enregistreur. Il convient donc de trouver un

compromis entre des mesures exigeant un intervalle d’échantillonnage très court pour des

mesures pouvant changer rapidement, par exemple la température périphérique ou la pression

(1 Hz ou 0.5 Hz), et enfin des mesures variant plus lentement comme les températures

corporelles profondes ou encore la température ambiante (1 à 2 mesures/min), dans le but

d’atteindre une autonomie d’enregistrement d’environ 25 jours, durée des voyages en mer les

plus longs en période de reproduction. Le protocole d’échantillonnage mis en place pour

chaque étude est détaillé plus en détail en Matériel et Méthode dans les articles présentés en

annexe.

3.2. Lieu d’étude : l’archipel de Crozet

Les îles Crozet font partie des Terres Australes et Antarctiques Françaises (TAAF). Elles sont

situées entre les latitudes 45° 95’ et 46° 50’ Sud, et les longitudes 50° 33’ et 52° 58’ Est, dans

le sud de l’océan Indien, entre Madagascar et l’Antarctique. Cette étude a été effectuée sur

l'île de la Possession (46°25'S, 51°45'E), la plus grande de l’archipel et la seule à accueillir

des missions scientifiques. Sa superficie est d’environ 150 km². Ces îles, d’origine

volcanique, sont soumises au régime climatique subantarctique : il pleut en moyenne 300

jours par an et les vents dépassent les 100 km/h 100 jours par an (« 40èmes rugissants »). La

température de l’air peut atteindre 18°C en été et descend rarement en dessous de 5°C en

- 26 -

hiver. En été, la température des eaux de surface (SST) autour de Crozet est de 5-6°C. Cette

valeur diminue à la fois lorsque les oiseaux descendent en profondeur (2-3°C à 200m de

profondeur), et en surface lorsque les oiseaux se rapprochent du front polaire (eau de surface à

2°C, Charrassin and Bost, 2001).

Les îles Crozet abritent quatre espèces de manchots : le gorfou macaroni (Eudyptes

chrysolophus, le plus abondant), le manchot royal, le gorfou sauteur (Eudyptes chrysocome) et

le manchot papou (Pygoscelis papua). Parmi les autres animaux vivant sur les îles Crozet, on

trouve essentiellement des oiseaux marins (30 autres espèces), ainsi que des mammifères

marins (2 espèces d’otaries, l’éléphant de mer et l’orque).

La colonie de manchots royaux d’où proviennent tous les oiseaux de cette étude est celle de la

'Grande Manchotière' qui se situe dans la Baie du Marin, à quelques centaines de mètres de la

base Alfred Faure. Cette colonie est composée d’environ 28.000 couples reproducteurs

(Descamps et al., 2002).

3.3. Présentation du modèle biologique : le manchot royal

3.3.1. Généralités

Le manchot royal (Aptenodytes patagonicus, Miller 1778, deux sous-espèces sont décrites : A.

p. patagonicus et A. p. halli) fait partie de la famille des Sphéniscidés qui comprend six

genres, et dix sept espèces. Le manchot royal adulte mesure entre 85 et 95 cm et pèse en

moyenne entre 12 et 14 kg. Cependant, selon les périodes du jeûne, de mue ou de

reproduction, sa masse corporelle peut varier de 8 à 20 kg (Weimerskirch et al., 1992; Cherel

et al., 1994).

Comme toutes les espèces appartenant à cette famille, le manchot royal a perdu la faculté de

voler mais possède de remarquables aptitudes à la plongée. Les caractéristiques anatomiques

particulières des Sphéniscidés sont des ailerons (palettes natatoires) courts et rigides, dont les

mouvements descendant et ascendant participent chacun à la propulsion (Bannasch, 1995;

Watanuki et al., 2003), la structure spécifique du plumage qui assure un hydrodynamisme

efficace (Bannasch, 1995) et une isolation thermique maximale, grâce à son étanchéité (Le

Maho et al., 1976; Dawson et al., 1999), une ossature très calcifiée (non pneumatiques) qui a

pour effet d’augmenter la densité de l’oiseau et faciliter l’immersion (Wilson et al., 1992).

- 27 -

Les Sphéniscidés se rencontrent uniquement dans l’hémisphère sud, de la zone équatoriale

(manchot des Galápagos) au continent antarctique (manchot Adélie, m. empereur, m. à

jugulaire) (Kooyman, 2002). L’aire de répartition du manchot royal se situe dans la zone

subantarctique, tout autour de l’antarctique (Figure 3, Marion, 1995). Dans cette zone

océanique subpolaire, les colonies de reproduction du manchot royal se situent sur les rares

îles australes. La population mondiale est estimée à environ 1.600.000 couples (Woehler et

al., 2001). Le manchot royal est une espèce pélagique, ce qui veut dire que cet animal se

nourrit en haute mer et parcourt plusieurs centaines de kilomètres en mer lors de ses voyages

alimentaires de longue durée, sans retour nocturne à terre (Veit, 1995; Charrassin and Bost,

2001).

En mer, les manchots royaux ont pour prédateurs les léopards de mer (Hydrurga leptonyx) et

les orques (Orcinus orca) au voisinage des côtes. A terre, les becs en fourreau (Chionis

minor), mais surtout les skuas (Catharacta skua) et les pétrels géants (Macronectes halli et M.

giganteus) s'attaquent uniquement aux oeufs et aux poussins, ou bien aux adultes déjà très

affaiblis.

Figure 3 : zone de répartition du manchot royal (Aptenodytes patagonicus) autour du continent antarctique. D’après Marion, R. (1995). Guide des manchots: Delachaux & Niestlé.

- 28 -

3.3.2. Contraintes liées au cycle reproducteur et écologie en mer

Le manchot royal est une espèce essentiellement marine puisqu’à l’échelle d’une année, une

partie considérable du temps est passée en mer, (75 à 85%, Descamps et al., 2002). Le temps

passé à terre, c'est-à-dire à la colonie, est exigé d’une part par la période de mue (environ 23

jours) pendant laquelle l’oiseau renouvelle son plumage et perd temporairement une très large

composante de son isolation. D’autre part, le cycle de reproduction qui s’étale sur 15 à 18

mois, implique des séjours à la colonie réservés à l’incubation et l’élevage du poussin

(environ 50 jours au total) en alternance avec le partenaire (Weimerskirch et al., 1992;

Descamps et al., 2002). Pour cette espèce qui se nourrit exclusivement en mer, les séjours à

terre sont synonymes de jeûne strict (ni nourriture, ni boisson). Pendant ces phases, qui durent

de 3 à 20 jours en moyenne pour les séjours à terre liés à la reproduction, le manchot royal

utilise principalement ses réserves lipidiques (abdominales et sous-cutanées) comme source

d’énergie (Cherel and Groscolas, 1999).

Pendant la reproduction, et surtout pendant l’élevage du poussin, l’oiseau qui part en mer est

par conséquent confronté simultanément à deux contraintes : 1) une contrainte énergétique,

puisque celui-ci doit à la fois subvenir à ses propres besoins (1,8 kg de poisson par jour), ainsi

que ceux du poussin qui doit gagner 80 g/j uniquement grâce aux apports parentaux (Barrat,

1976; Cherel and Ridoux, 1992) ; et 2) une contrainte temporelle car si la masse corporelle

du conjoint resté à la colonie franchit un seuil critique provoquant un signal de re-

alimentation (phase III du jeûne, Groscolas et al., 2000), celui-ci abandonne la

reproduction pour partir se nourrir en mer (Gauthier-Clerc et al., 2001). D’autre part, le

nourrissage du poussin de manière conséquente et régulière lui assure une croissance optimale

et les meilleures chances de survie pendant l’hiver austral (Cherel et al., 1993b; Weimerskirch

et al., 1997).

Lors des voyages en mer, les manchots royaux optimisent la recherche et la prise alimentaire

en prospectant les zones où la production primaire est la plus forte (Charrassin and Bost,

2001; Charrassin et al., 2002), c'est-à-dire dans le contexte de l’océan austral, le front polaire

antarctique (Pakhomov et al., 1994). Ces voyages vers les zones les plus riches en proies

peuvent représenter plusieurs centaines de kilomètres pour des oiseaux nichant dans l’archipel

de Crozet (Figure 4, Charrassin and Bost, 2001). Lors de son séjour en mer, l’activité d’un

oiseau est donc principalement composée de phase de déplacement (travelling) vers ces zones

riches en proies, de plongée, de recherche alimentaire et de chasse (foraging). Cette

dichotomie nette de comportement et de profondeur de plongée est mise en évidence par la

- 29 -

fréquence d’occurrence bimodale de la profondeur maximale des plongées (Figure 5). Dans

cette étude où seules les plongées de plus de 6m de profondeur sont prises en compte, les

plongées peu profondes (inférieures à 50m) sont prédominantes (60% des plongées totales),

mais laissent apparaître un autre mode autour de 160m. (Charrassin et al., 2001) ont démontré

que seules les plongées appartenant à ce deuxième mode de profondeur étaient des plongées

alimentaires. Les plongées superficielles sont donc considérées comme des plongées de

déplacement. En outre, on observe aussi une ségrégation temporelle, puisque si les plongées

superficielles ont lieu à tout moment de la journée, les plongées profondes sont uniquement

diurnes (Figure 6, Kooyman et al., 1992). Les phases de transition entre jour et nuit sont

caractérisées par des plongées successives dont la profondeur maximale est croissante le

matin, et décroissante le soir (Pütz et al., 1998). Cette observation est en accord avec le

comportement des principales proies du manchot royal, c'est-à-dire des céphalopodes et des

petits poissons de la famille de myctophidés (poissons lanternes). Ces deux types de proie

pratiquent en effet une migration verticale le matin (vers la profondeur) et le soir (vers la

surface) (Bost et al., 2002). Les plongées alimentaires sont donc les plus profondes

(supérieures à 300m), et sont aussi les plus longues, près de 8 minutes au maximum

(Kooyman et al., 1992).

Figure 4 : illustration du voyage en mer de manchots royaux équipés de balise ARGOS au départ de l’île de la Possession (Archipel de Crozet) pendant les étés australs 1994-1996. Les pointillés illustrent la position moyenne du front subantarctique (SAF) et du front polaire (PF). (D'après Charrassin et Bost, 2001)

- 30 -

Figure 5 : fréquence d’occurrence (%) des profondeurs maximales des plongées (mètre) chez le manchot royal. Exemple d’un oiseau en période de reproduction sur l’ile de Crozet (D'après Kooyman et al., 1992)

Figure 6 : répartition journalière (heure) des profondeurs maximales de plongée (mètre) du manchot royal (D’après Kooyman et al., 1992)

3.3.3. Caractéristiques des tissus étudiés

En fonction du questionnement scientifique (voir §2.3), nous avons focalisé notre attention

sur la mesure de la température de certains tissus (ou zone anatomique), ou une combinaison

de tissus, en fonction de 3 critères : leur caractère thermogénique ou au contraire dissipateur

de chaleur; leur position périphérique ou profonde ; enfin, leur proximité avec des tissus

- 31 -

particuliers ou déjà étudiés. Ces tissus ou zones anatomiques, illustrés par les figures 7A et

7B, sont :

• Le muscle pectoral (musculi pectoralis) : ce muscle est le principal muscle locomoteur

chez cette espèce. La masse cumulée des muscles droit et gauche peut représenter près de

25% de la masse totale de l’oiseau en période de reproduction. Ce muscle est aussi un des

principaux organes producteurs de chaleur et participe activement à la thermorégulation

chez les oiseaux (Sturkie, 1976; Duchamp et al., 1989). La mesure de la température du

muscle pectoral a été réalisée dans notre étude avec une thermistance insérée à 4cm de

profondeur dans le muscle, à 2 cm de l’axe médian.

• La plaque incubatrice (area incubationis) : cette zone de peau dénudée en période de

reproduction transmet la chaleur à l’œuf pendant la couvaison. En période de

reproduction, la surface de la plaque incubatrice (2% de la surface totale, estimation

personnelle) est augmentée et très richement vascularisée (Handrich 1989). Compte tenu

de la faible épaisseur de tissu adipeux sous-cutané (environ 0,5cm), la plaque incubatrice

est une surface de peau très faiblement isolée. Située dans la partie la plus postérieure de

l’abdomen, cet organe est, au moins partiellement, protégé de l’environnement par un

repli vertical de peau emplumée lorsque l’oiseau est dans l’eau. La thermistance mesurant

la température de la plaque incubatrice est placée en position sous-cutanée. La mise en

place de la sonde s’est faite sans incision directe de la plaque de telle manière à ce que la

vascularisation de celle-ci ne soit pas modifiée, grâce à un tunélisateur conçut à cet effet.

• La peau emplumée du flanc : cette zone de peau a été choisie pour des raisons

techniques de proximité des autres zones périphériques étudiées. Les caractéristiques de

cette partie emplumée sont représentatives de la peau des manchots (recouvrant tout le

corps, plaque incubatrice exceptée). La densité de plumes recouvrant cette peau est très

importante (environ 10 par cm², Dawson et al., 1999). La particularité des plumes est

d’être en forme de tuile chez tous les sphéniscidés ce qui retient efficacement une couche

d’air isolante entre la peau et l’environnement. De plus, ce plumage est composé d’une

sous-couche dense de duvet. Par ailleurs, l’épaisseur du tissu adipeux à ce niveau de la

peau est d’environ 2cm. Ce tissu est donc considéré comme ayant une très bonne isolation

thermique. De la même manière, la thermistance a été mise en place en position sous-

cutanée sans avoir incisé directement la peau dans la zone de mesure.

• Le thorax : cette terminologie n’est pas exacte chez les oiseaux car ceux-ci sont

dépourvus de diaphragme. Le tronc est donc composé uniquement d’une cavité

- 32 -

abdominale, mais l’utilisation de cette terminologie permet de se souvenir que l’on est au

voisinage immédiat du cœur. La température du thorax est mesurée grâce à l’électrode

antérieure cardiaque, insinuée depuis l’abdomen postérieur, sous le bréchet, jusqu’à l’apex

du cœur. Cette température correspond donc à une température profonde, sous l’influence

de la température du cœur, mais aussi celle du foie, et potentiellement de l’œsophage.

• Le haut abdomen : cette mesure de température profonde correspond à une zone située

sous la pointe cartilagineuse du bréchet des oiseaux, dans la cavité abdominale. La

température est mesurée par la thermistance interne de l’enregistreur de la fréquence

cardiaque.

• Le bas abdomen : La température du bas abdomen est mesurée à partir de l’électrode

postérieure de l’enregistreur de fréquence cardiaque. L’électrode est insérée entre le plan

ventral du tractus digestif et du bas de l’estomac et les plans musculaires et adipeux de la

paroi abdominale ventrale. Selon l’axe antéropostérieur, la localisation de cette sonde se

situe environ à la moitié de la plaque incubatrice.

• L’aileron : La température de l’aileron est mesurée à environ 3cm de la base de l’aileron,

la thermistance étant placée en position sous-cutanée sur sa face interne, contre la veine

alaire brachiale. A cet endroit, l’épaisseur de la peau est extrêmement fine, et les plumes

ne fournissent quasiment pas de protection thermique. Cette zone est caractérisée par un

système à contre-courant d’échange de chaleur permettant la limitation des pertes

caloriques en amont de la sonde (Louw, 1992).

• La patte : La température de la patte est mesurée en sous-cutanée à 2 cm de la jointure

avec le tibiotarse, sur la face ventrale du tarso-métatarse. La peau du tarso-métatarse et de

la patte proprement dite n’est pas recouverte de plume et est richement vascularisée, au

moins sur sa face ventrale. Toutefois, à ce niveau aussi un système à contre-courant

d’échange de chaleur a été mis en évidence.

- 33 -

Figures 7A et 7B : radiographies aux rayons X d’un manchot royal adulte en vue frontale (6A) et latérale (6B). Positionnement des sondes périphériques (peau du flanc et plaque incubatrice) et profondes (tissus thoracique –foie et coeur, haut abdomen, bas abdomen). 7A 7B Muscle pectoral Tissus thoraciques Haut abdomen Peau du flanc Bas Plaque incubatrice abdomen

3.4. Manipulation et chirurgie

Les protocoles de capture, de manipulation et d’équipement des manchots royaux utilisés lors

des différentes études présentées dans ce mémoire, suivent scrupuleusement les

recommandations de moindre perturbation préconisées par la communauté scientifique. De

plus les protocoles ont été systématiquement soumis et approuvés par le comité d'éthique de

l'institut polaire français (IPEV) et du ministère français de l'Environnement. D’autre part, nos

procédures sont conformes au code d’éthique sur l'expérimentation animale dans l'Antarctique

prescrit par le Royaume-Uni (loi de 1986). A titre personnel, l’autorisation d’expérimentation

et d’intervention chirurgicale a été délivrée par la direction départementale des services

vétérinaires du Bas-Rhin (numéro 67 – 187).

La procédure générale d’équipement des oiseaux est décrite dans Froget et al. (2001). Les

modifications et améliorations de cette procédure sont décrites dans la partie méthode des

articles présentés dans ce travail.

- 34 -

3.5. Analyse

La base de ce travail repose sur l’analyse d’enregistrements bruts de plusieurs millions de

données. Avant qu’une analyse des données puisse être abordée, celles-ci doivent être

étalonnées (températures), puis corrigées des éventuelles dérives, comme par exemple l’effet

de la température du logger sur la mesure de la pression. Cette dernière étape demande un

travail fastidieux mais elle est indispensable pour connaître avec précision les débuts et fins

de plongée. D’autres procédures de pré-analyse sont nécessaires pour établir des listes

d’évènement, chute de température par exemple, afin d’en connaître la position temporelle,

absolue ou relative à la plongée, sa durée, ainsi que ses caractéristiques. Cette partie du travail

a été réalisée grâce à la programmation de boucles automatiques dans le langage informatique

Fox BASE+ 2.00 (Fox Sofware, 1987) et Matlab (Mathworks Inc., 2002).

3.5.1. Caractérisation des activités

Le départ en mer est établi avec précision grâce à la mesure de la température ambiante, la

transition air – eau étant nettement perceptible. L’activité principale dans la colonie est

consacrée à l’incubation et à la défense du territoire. Bien que cette période puisse être

caractérisée par de fortes variations des facteurs environnementaux (température, vent,

précipitation et ensoleillement), nous avons choisi de ne pas détailler celle-ci dans ce travail.

Nous présentons donc uniquement les températures moyennes lorsque l’oiseau est à terre.

Le voyage alimentaire en mer est divisé en trois grands types d’activité qui représentent

chacun un comportement uniforme et maintenu pendant plusieurs minutes (pattern). La

distinction entre ces trois activités se base sur l’analyse du profil de plongée (Kooyman et al.,

1992; Charrassin et al., 1998) . On peut ainsi mettre en évidence les activités en fonction de la

répétition de plongées de profondeurs équivalentes, aussi appelé bout de plongée (voir Figure

2) :

• Les bouts de plongées profondes (≥ 50m), ou plongées alimentaires : on considère qu’une

succession de plongées profondes constitue un bout lorsqu’au moins trois plongées

profondes sont observées et sont séparées entre elles par moins de 15min.. Le temps qui

sépare deux plongées profondes peut éventuellement comporter des plongées

superficielles, et ne correspond donc pas forcément à du temps passé en surface.

• Les bouts de plongées superficielles (< 50m), ou plongées de déplacement : ces épisodes

- 35 -

ont lieu entre les bouts de plongées profondes. On peut toutefois observer des plongées

profondes isolées (moins de trois) lors de ces déplacements. On considère alors que ces

plongées profondes sont des plongées de prospection ou sont infructueuses, ce qui

expliquerait que l’oiseau continue son déplacement vers une zone plus riche.

• Les épisodes de repos en surface : ils constituent le reste du voyage en mer. Ils

correspondent donc à des périodes d’absence d’activité de plongée. Toutefois, le lissage

de la ligne de surface pour la détection précise des évènements de plongée a pour but

d’éliminer le bruit du capteur. Lors de cette procédure, seules les plongées supérieures à

0.5 – 0.8m sont détectées. Il résulte une incertitude sur tous les comportements qui ont

lieu à une profondeur inférieure au seuil de détection, et en particulier un des modes de

déplacement utilisé par les manchots : ‘le marsouinage’. Par conséquent, bien que le repos

en surface existe très probablement, et si cette définition peut être utilisée dans la

littérature, il convient de rester prudent sur son utilisation. La liste des différents types de

comportement liés à l’activité de surface en mer ainsi que leur budget temps sont inconnus

puisqu’une observation directe des oiseaux est impossible, et qu’aucun des capteurs

embarqués n’était adapté pour les différencier. Toutefois, lors des expérimentations

effectuées en semi-captivité en canal de nage (voir §4.2.2), un certain nombre d’items

comportementaux ont pu être répertorié : les soins apportés au plumage, l’immobilité tout

en gardant un état de vigilance, et enfin le sommeil.

La durée des absences au nid des manchots que nous avons équipés a été systématiquement

comparée (voir articles) aux valeurs disponibles dans la littérature (Weimerskirch et al., 1992;

Descamps et al., 2002). Cette durée varie en fonction de l’avancement du cycle reproducteur

et montre aussi une certaine variabilité interannuelle. Toutefois, la durée exacte du voyage en

mer peut être différente de la durée d’absence au nid, de l’ordre de quelques heures à quelques

jours. En effet, un oiseau quittant son conjoint peut rester au voisinage de la colonie avant de

partir pour son voyage alimentaire. C’est ce délai, non disponible dans la littérature, qui

semble être le plus influencé par le dérangement lié à nos investigations. Au retour, l’oiseau

revient directement relever son conjoint. La différence entre la durée d’absence du nid et la

durée du voyage en mer est mesurée en comparant les présences/absences des oiseaux sur le

site de ponte, et/ou en utilisant la mesure de la température ambiante enregistrée sur le logger

de l’oiseau équipé.

Ainsi, la durée du séjour en mer de nos oiseaux équipés a souvent été sensiblement plus

courte que la durée d’absence du nid, durée référence dans la littérature. Néanmoins, sur

- 36 -

chaque lot d’oiseaux équipés, la durée du séjour en mer n’était pas significativement

différente de la durée moyenne d’absence au nid observée chez des oiseaux non manipulés.

Cette durée variait entre 7 jours et 28 jours chez les oiseaux que j’ai étudiés. Ce premier

critère est essentiel pour la validité des résultats à venir.

3.5.2. Statistiques

D’une manière générale, le traitement statistique des résultats obtenus dans les différentes

études présentées dans ce travail a été soumis aux difficultés couramment rencontrées dans ce

domaine de recherche. En effet, pour des raisons éthiques, logistiques et financières, chaque

protocole d’étude fait intervenir un petit nombre d’individus (4-8). Ce nombre est encore

réduit si on tient compte des problèmes matériels rencontrés et de la validité de certains

enregistrements (exemple : thermistance endommagée et températures en dehors de la gamme

physiologique).

Par ailleurs, l’écart à la normalité (même après transformation) et l’inégalité des variances

pour un très grand nombre de variables rendaient impossible le regroupement des données

individuelles. Exception faite de l’article présenté en annexe 3 qui se base sur un protocole de

mesures répétées, la mise en œuvre de tests ou modèles statistiques (exemple : régressions

linéaires multiples) était impossible. Ces obstacles ont très nettement pesés sur la robustesse

et la puissance des tests statistiques qu’il a été possible de mettre en œuvre. Toutefois, les

tests pratiqués individuellement (articles en annexe 1 et 2) ont montré des tendances très

claires au niveau des oiseaux étudiés et ont permis de dégager les résultats et les conclusions

présentés dans ce travail. Pour plus de détails sur les tests statistiques employés, voir le

Matériel et Méthode de chaque article correspondant.

- 37 -

4. RESULTATS

Ce chapitre a été divisé en deux parties distinctes, la première correspondant à la description

des modifications de températures corporelles observées chez le manchot royal au cours de

ses différentes activités en mer ainsi que les mécanismes possibles de sa thermorégulation.

Dans la seconde partie sont abordées les conséquences énergétiques des ajustements de

températures. En préambule de chaque partie, un bilan des connaissances bibliographiques est

fait de manière à intégrer ce travail de thèse dans le contexte scientifique et les connaissances

actuelles, mais aussi de façon à souligner les nouvelles connaissances ou hypothèses

formulées dans ce travail. Cette thèse est un travail de synthèse entre des résultats déjà publiés

ou soumis à publication (articles en annexe), et des résultats originaux, non encore publiés.

4.1. Etude des températures corporelles et des stratégies de thermorégulation en mer

Etat des connaissances

Ce paragraphe dresse un bilan des connaissances du sujet en se limitant aux endothermes

plongeurs. L’étude des stratégies de thermorégulation et des adaptations physiologiques mises

en place au cours de la plongée rencontre un grand intérêt et bénéficie d’une réelle approche

scientifique depuis les travaux menés par Scholander au début des années 1940 (Scholander,

1940; Scholander et al., 1942). Les hypothèses formulées par cet auteur, bien que nombre

d’entre elles ne soit toujours pas démontré, font toutefois référence, et une part importante de

la littérature publiée ces dernières années renvoie encore à ces articles.

La plupart des études portant sur la thermorégulation des endothermes plongeurs ont associé

la mesure de la température « du noyau » ou « profonde » des individus étudiés à la mesure

directe (respirométrie) ou indirecte (fréquence cardiaque) de leur métabolisme. La

température « du noyau » définie par ces différents auteurs relevait toutefois à la lecture du

matériel & méthode de zones anatomiques souvent très différentes, puisque cette terminologie

a pu être utilisée à la fois pour la température cloacale ou rectale (par exemple, Hammel et al.,

1977; Stahel and Nicol, 1982), la température abdominale ou thoracique (Culik et al., 1996b;

Bevan et al., 1997), ou encore la température cérébrale (Hammel et al., 1976). Dans les

- 38 -

années 1990, certains auteurs ont tenté d’expliquer les températures observées, ou leur

variations, en prenant en compte les caractéristiques physiques des milieux fréquentés par le

modèle biologique étudié, les activités de plongée en cours et la localisation exacte du tissu

considéré (Wilson et al., 1992; Boyd, 1997; Handrich et al., 1997), ainsi que la nature

biologique (thermogénique ou thermolytique) du tissu ou celle des tissus environnants et ses

propriétés physiques intrinsèques (conductance thermique).

Dans cette partie, je détaillerai uniquement l’évolution des températures mesurées sur divers

modèles d’endothermes plongeurs en fonction de l’environnement et de leur activité. Lorsque

cela a été indiqué par les auteurs, je détaillerai aussi l’implication des différents niveaux de

température sur la balance thermique et les pertes caloriques de l’organisme.

La température critique inférieure est très basse (-5°C dans l’air) chez le manchot royal (Barre

and Roussel, 1986; Froget et al., 2002). Cette caractéristique, qui se retrouve chez de

nombreux endothermes plongeurs (Schmidt-Nielsen, 1995), a souvent été proposée comme un

argument en faveur d’ajustements physiologiques très efficaces pour réduire les pertes de

chaleur (Duchamp et al., 1989). Pourtant, il a été démontré que le passage d’une situation de

vie dans l’air à neutralité thermique à une situation où l’animal est au repos dans l’eau

engendrait une augmentation de la température corporelle liée à une augmentation du

métabolisme, servant elle-même à compenser les pertes caloriques accrues (Kooyman et al.,

1976; Stahel and Nicol, 1982; Handrich et al., 1997; Ponganis et al., 2004).

Toutefois, les études se basant sur des protocoles utilisant des animaux évoluant en conditions

restreintes (ex : plongées forcées, canal de nage) concluent à une préservation relative des

températures profondes lors de la plongée malgré des pertes caloriques élevées, liées à la

conductance thermique plus élevée de l’eau. Seules les espèces de plus petite taille, comme le

fuligule morillon (Aythya fuligula, masse moyenne = 600g) montrent une légère baisse de la

température abdominale de 1°C (température de repos = 41.5°C) dans de l’eau à 7°C,

uniquement si l’individu entreprend une succession de plusieurs plongées (Bevan and Butler,

1992b). Chez des manchots empereurs (Aptenodytes forsteri, 25kg en moyenne) obligés à

utiliser un trou isolé dans la glace (plongées peu profondes, < 50m) et se reposant entre

chaque plongée sur la banquise, les températures du sang aortique (38.5°C, Ponganis et al.,

2004), de la veine cave inférieure (environ 37°C, Ponganis et al., 2001), des veines axillaire et

fémorale (37.9°C), du muscle pectoral (37.8°C), et enfin de l’estomac (37.1°C, Ponganis et

al., 2003) ne montraient pas de baisse significative. Les oscillations de température observées

n’étaient pas corrélées à la durée des plongées, même si une tendance de baisse des

températures semblait se mettre en place après quelques plongées. Chez le phoque du

- 39 -

Groenland (Phoca groenlandica, environ 150 kg), la température abdominale (36°C, Gallivan

and Ronald, 1979), ou rectale (Kvadsheim and Folkow, 1997) n’est pas affectée par la

température de l’eau (1 à 28°C selon les études) dans laquelle les animaux nagent. Chez le

phoque de Weddell (Leptonychotes weddellii, environ 450 kg), la température du principal

muscle locomoteur ne montre pas de changement en relation avec l’activité de plongée à

partir d’un trou de glace (Ponganis et al., 1993) bien que cette espèce utilise des phases

actives et passives de déplacement dans la colonne d’eau (Williams, 2001; Sato et al., 2003).

Certaines études montrent même une augmentation de diverses températures internes pendant

une activité de plongée maintenue pendant quelques minutes (Ponganis et al., 2003; Enstipp et

al., 2005).

En revanche, même en condition de plongée forcée, les températures périphériques de toutes

les espèces étudiées confirment une hétérothermie régionale. Ainsi, la température de surface

des membres (patte-aileron) rejoint pratiquement la température de l’eau chez le manchot

Adélie (Pygoscelis adeliae, environ 5 kg), sous l’effet cumulé d’ajustements physiologiques

(par exemple une vasoconstriction) et d’une augmentation de la conductance thermique de la

couche isolante (peau et plume) d’un facteur 1,5 à 3 (à la surface et à 10m de profondeur

respectivement) par rapport à la conductance thermique dans l’air (Kooyman et al., 1976).

Chez le manchot empereur, la température des veines principales de l’aileron et de la patte

montre aussi des baisses très significatives lors des épisodes de plongée (7°C et 20 °C

respectivement, Ponganis et al., 2003). Toujours chez cette espèce, la température abdominale

antérieure, diminue tout au long des épisodes de plongée, des baisses de 17°C ayant été

enregistrées (Ponganis et al., 2001). De la même manière chez diverses espèces de phoque et

d’otarie, il a été montré que les températures périphériques mesurées baissaient toutes pendant

l’immersion. Chez ces espèces, les températures périphériques pouvaient être très différentes

selon les régions du corps, de même que les flux de chaleur et les pertes caloriques (Øritsland,

1968; Kvadsheim and Folkow, 1997; Boily et al., 2000; Mauck et al., 2003; Willis et al.,

2005). Des expérimentations menées sur un cétacé, le grand dauphin (Tursiops truncatus), ont

aussi montré que certaines régions de la périphérie pouvaient être utilisées préférentiellement

pour l’évacuation de la chaleur excédentaire (fenêtre thermique, McGinnis et al., 1972), et que

l’hétérogénéité des températures de surface et des pertes caloriques pouvaient s’expliquer par

la nature et la densité de la vascularisation des tissus concernés (Meagher et al., 2002).

Si les études expérimentales apportent des données intéressantes sur les changements de

température de différents tissus en réponse à des ajustements physiologiques liés à la plongée,

il apparaît toutefois avec évidence que les animaux examinés en conditions expérimentales ne

- 40 -

mettent pas en place les mêmes ajustements physiologiques, ou avec la même intensité, et

n’adoptent pas les mêmes stratégies de thermorégulation que lorsqu’ils évoluent librement

dans leur milieu naturel. En effet, chez les animaux qui partent en mer spontanément, dans le

cadre de leur cycle naturel d’activité (après une phase de reproduction, de mue, etc..), les

variations de température observées sont bien supérieures à celles atteintes en condition

expérimentale. Ainsi, chez les espèces polaires ou subpolaires, lorsque les animaux plongent

de manière répétée et ininterrompue pendant plusieurs heures, on observe une baisse

systématique des températures profondes. Par exemple au niveau abdominal, des baisses

significatives de température ont été enregistrées chez le grand cormoran arctique

(Phalacrocorax carbo, masse corporelle Mc= 2.3kg en moyenne). Ces baisses de température

abdominale (-1,2°C en moyenne) sont en relation avec la profondeur moyenne du bout de

plongée (Grémillet et al., 2005). Chez le phoque de Weddell, des baisses pouvant atteindre

2°C ont été enregistrées au niveau aortique par rapport à une situation de repos dans l’eau.

Cette baisse se met en place avant le début des plongées profondes, et qui plus est, les

phoques ne réalisent les plongées les plus profondes que lorsque la température du sang

aortique est descendue en dessous d’un certain seuil (Hill et al., 1987). Ces auteurs ont

formulé l’hypothèse que le début de l’activité de plongée était une phase préparatoire pendant

laquelle la chaleur corporelle était évacuée en périphérie afin d’amener la température

profonde à une valeur optimale pour la plongée.

De nombreuses études se sont aussi penchées sur l’évolution des températures abdominales

chez les manchots. Chez le manchot du cap (Spheniscus demersus) une baisse de température

stomacale a été mesurée, bien que chaque bout de plongée débutait par une augmentation de

température, jusqu’à ce que l’oiseau ingère la première proie (Wilson and Grémillet, 1996).

Des mesures directes dans l’abdomen ont été effectuées chez le gorfou macaroni (Eudyptes

chrysolophus, Mc= 3 kg) et le manchot papou (Pygoscelis papua, Mc= 5,5 kg). Des baisses

de -2,3°C et -2,6°C, respectivement, ont alors été observées (Bevan et al., 2002; Green et al.,

2003). Chez des manchots royaux, des baisses de température de -1,2°C ont été mesurées

dans le haut abdomen (sous le sternum, Culik et al., 1996b). Toutefois, dans cette étude

certains oiseaux ont montré plutôt une augmentation de température (0,1 à 0,4°C). Toujours

chez le manchot royal, Handrich et al. (1997) ont mesuré simultanément la température de

l’estomac, du haut et du bas abdomen. Cette étude montrait que pendant les bouts prolongés

de plongées profondes, les températures du haut abdomen pouvaient baisser de plus de 12 °C,

celles du bas abdomen de plus de 25°C. Cette étude montrait par ailleurs qu’en dehors des

deux derniers jours du voyage alimentaire, ces deux régions abdominales se refroidissaient

- 41 -

plus que l’intérieur de l’estomac, ce qui permettait d’écarter l’idée que la baisse de

température était due à la seule ingestion de proies froides. Par conséquent, des mécanismes

physiologiques permettraient la mise en place d’une hypothermie abdominale adaptative.

Cette hypothèse a été proposée pour expliquer le paradoxe apparent des manchots royaux

pendant la plongée et ces auteurs suggéraient l’occurrence de phases de thermolyse active en

plongée, c'est-à-dire des apports transitoires de sang chaud en périphérie favorisant les pertes

caloriques (Culik et al., 1996b; Handrich et al., 1997).

Cette dernière hypothèse a été vérifiée depuis chez deux autres endothermes marins. Ainsi,

chez l’otarie à fourrure antarctique (Arctocephalus gazella), la température de la peau diminue

tout au long de l’activité de plongée (Boyd, 2000). D’autre part, cet auteur pense que les

variations mesurées à l’échelle de la plongée sont le signe que la surface de la peau thoracique

est dynamique et suggère une thermorégulation active à ce niveau. L’argument est que chez

l’un des individus étudiés, lorsque il atteint la zone la plus profonde de sa plongée, on observe

systématiquement une augmentation de la température de la peau suggérant une dissipation

active de la chaleur produite par l’activité musculaire de la descente (Boyd, 2000). Des

observations parallèles chez le grand dauphin le confirment d’une certaine manière : lorsque

les dauphins subissent une trop forte élévation de leur température interne, le transfert de

chaleur à travers la périphérie peut augmenter pendant la plongée (Noren et al., 1999).

Toutefois, ces auteurs montrent aussi que la plus grande quantité de chaleur est libérée au

moment du retour en surface. Les ajustements vasculaires favorisant la dissipation de chaleur

se font alors hors du cadre de la plongée, et ne sont pas en contradiction avec les stratégies de

perfusion mises en place en cours de plongée (vasoconstriction périphérique classique).

La diminution des températures profondes suscite un grand débat. En effet, certaines

questions, telles que l’étendue des tissus touchés par ces réductions de température pendant la

plongée, les mécanismes mis en jeu pour sauvegarder ou faciliter les pertes de chaleur, la

valeur adaptative et le bilan énergétique associés à ces réductions, sont débattues et alimentent

une forte controverse. Néanmoins, une dette thermique est bel et bien engendrée par l’activité

de plongée chez toutes les espèces que je viens de citer. Cette dette thermique peut être

attribuée non seulement aux pertes caloriques périphériques, mais aussi à l’ingestion de proies

froides. Dans un premier temps, il est donc raisonnable de penser que la dépense énergétique

liée à la thermorégulation en milieu marin, au réchauffement des proies (13% de la dépense

énergétique totale chez le manchot Adélie d’après Wilson and Culik (1991), et au

réchauffement de l’organisme dans son entier sera important. Toutefois, l’ingestion des proies

froides permettrait d’économiser sur l’instant de l’énergie par effet Q10. D’autre part, il a été

- 42 -

proposé que les baisses de température profonde n’impliquent pas nécessairement un coût

métabolique supplémentaire dans la phase ultérieure de réchauffement. D’une part, les

animaux peuvent profiter de la chaleur excédentaire de l’exercice (plongée de déplacement en

fin de bout) pour se réchauffer sans augmenter spécifiquement leur métabolisme (Wilson and

Culik, 1991; Handrich et al., 1997). D’autre part, une partie du coût de la thermorégulation

peut être substituée grâce à la participation de la chaleur produite au cours des processus

digestifs (heat increment of feeding – HIF) qui se mettent en place pendant ou à la fin des

épisodes de plongée (Hawkins et al., 1997; Kaseloo and Lovvorn, 2003; Kaseloo and

Lovvorn, 2005).

Dans tout ce travail, les températures corporelles vont être discutées en fonction du type

d’activité des oiseaux et du niveau des contraintes environnementales. Les principales

caractéristiques des différentes activités que j’ai définies (voir méthodes) sont présentées dans

le tableau 1. Dans ce travail j’ai aussi envisagé les ajustements de thermorégulation à plus

petite échelle, le cycle de plongée profonde, c'est-à-dire une plongée ≥ 50m suivi du temps en

surface entre la fin de cette plongée et le début de la plongée profonde suivante (Figure 8).

Les caractéristiques du cycle de plongée profondes chez le manchot royal sont présentées

dans le tableau 2. A cette échelle aussi, toutes les caractéristiques mesurées étaient conformes

aux valeurs de la littérature. Ce deuxième ensemble de critères nous permet de conclure le

plus objectivement possible sur la validité des données, à savoir la réalisation d’un

comportement en mer normal pour l’espèce.

Figure 8 : illustration des différentes parties d’un cycle de plongée profonde (plongée ≥ 50m + temps en surface jusqu’à la prochaine plongée ≥ 50m. La plongée est divisée en 3 phases : la descente, le temps en profondeur (bottom) et la remontée.

desc. bottom remont.

SurfacePlongée

Durée

Prof

.

Prof

onde

ur m

ax.

Plongées superficielles intermédiaires < 50m

Début Fin

Cycle de plongée

Bot

tom

= 0.

9 pr

of. m

ax.

Pré-plongée

- 43 -

Tableau 1 : Caractéristiques de différents types d’activités en mer : plongée de déplacement, plongée de chasse et repos en mer (voir méthode pour les définitions de ces activités). Les résultats présentés sont les moyennes ± ET.

Déplacement Plongée de chasse Repos en mer

moyenne 1,7 ± 0,2 3,2 ± 0,8 5,1 ± 1,3

min - max 0,3 - 13,5 0,3 - 14,2 0,3 - 23,1

3,9 ± 2,1 50,3 ± 10,8 0

6,6 ± 2,0 5,2 ± 1,6 9,1 ± 3,4

0:00 - 24:00 4:00 - 21:00 0:00 - 24:00Heure d'occurrence

Type d'activité

Durée (h)

Profondeur (m)

Température ambiante (°C)

Tableau 2 : Caractéristiques des cycles de plongée profonde et de ses différentes phases (voir Figure 8). Les résultats présentés sont les moyennes ± ET. Durée totale du cycle (s) 454 ± 185Durée de la plongée (s) 286 ± 64 descente 107 ± 41 bottom 78 ± 30 remontée 104 ± 33Durée du temps de surface (s) 154 ± 154

Plongées intermédiares (< 50m) 3 ± 5Profondeur maximale (m) 149,6 ± 50,1

4.1.1. Températures périphériques chez le manchot royal en mer

L’analyse des températures périphériques et la compréhension des mécanismes de

conservation ou de transfert de chaleur vers le milieu ambiant ont constitué la plus grande

partie de ce travail de thèse. Dans un premier temps, il s’agissait de connaître la valeur et

l’échelle de variation des températures sous-cutanées de deux régions du tronc, la plaque

incubatrice et la peau du flanc. Quelques oiseaux ont aussi été équipés dans des zones

emplumées au dessus de la cuisse et sous l’épaule (axe antéro-postérieur). Ces températures

ont montré exactement les mêmes caractéristiques thermiques (moyennes générales, baisses

maximales pendant la plongée) que la peau emplumée du flanc. La peau du flanc ayant fait

l’objet d’une étude beaucoup plus approfondie, les températures de ces deux autres régions

emplumées ne seront pas détaillées ci-après. Dans un deuxième temps, nous avons commencé

à nous intéresser aux extrémités, aileron et patte. Cependant, le faible effectif de données

- 44 -

rassemblées n’a pas permis une analyse très approfondie. Des résultats néanmoins très

instructifs, permettant d’élargir la discussion, sont présentés dans ce travail.

Ainsi, exclusion faite de la peau du crâne et du cou, on peut considérer que les quatre grands

types de tissus périphériques d’un manchot ont été étudiés : la peau emplumée (recouvrant

90% de la surface du tronc, estimation personnelle), la plaque incubatrice, l’aileron et la patte.

Les valeurs moyennes des 4 températures périphériques mesurées en mer au cours des

différents types d’activité, ainsi qu’à titre de référence ces températures à terre pendant la

couvaison, sont rapportées dans le tableau 3. Les modifications de température au cours du

temps, observées à l’échelle de plusieurs jours du voyage alimentaire en mer, sont illustrées

par la figures 9 (activité vs. températures de peau du flanc et plaque incubatrice) et la figure

10 (activité vs. températures de l’aileron et de la patte).

Figure 9 : illustration de l’évolution des températures périphériques de la peau du flanc (rose) et de la plaque incubatrice (rouge), et de la température profonde du muscle pectoral (vert) en fonction du profil de plongée (bleu) et de la température ambiante (noir) pendant le voyage en mer.

Prof

onde

urde

plo

ngée

(m)

0

50

100

150

200Te

mpé

ratu

ream

bian

te (°

C)

0

5

10

15

20

25

Temps en mer (jour)

0 1 2 3 4

Tem

péra

ture

sco

rpor

elle

s (°

C)

25

30

35

40

25

30

35

40

- 45 -

Tableau 3 : températures moyennes des différents tissus périphériques (plaque incubatrice, peau du flanc, aileron, patte) à terre pendant la couvaison, en mer au repos, pendant les activités de chasse et de déplacement. Les valeurs présentées sont les moyennes ± ET.

Tissu A terre (couvaison)

Repos en mer

Activité de chasse

Activité de déplacement n

Plaque incubatrice 38,3 ± 0,3 36,6 ± 0,3 28,8 ± 1,2 / 9Peau du flanc 38,4 ± 0,4 37,9 ± 0,2 34,2 ± 0,8 / 7

Aileron 36,5 ± 1,7 36,8 ± 1,7 13,4 ± 1,0 19,0 ± 6,0 2Patte 36,6 ± 0,1 11,4 ± 0,7 9,7 ± 0,5 10,8 ± 0,8 2

4.1.1.1. Les températures périphériques pendant les périodes prolongées de

surface

En mer, pendant ces phases prolongées en surface, les températures de la plaque incubatrice,

de la peau du flanc ainsi que de l’aileron étaient très homogènes (l’écart maximum entre ces

trois températures était de 4°C), et très peu différentes de la température profonde au niveau

du muscle pectoral (environ 1-3°C de moins que le pectoral selon les oiseaux, voir article en

annexe 1). Par conséquent, alors que les oiseaux se reposent dans une eau dont la température

de surface est de 6°C en moyenne, pour ces trois tissus périphériques, les températures étaient

voisines de celles mesurées à terre au cours de la couvaison.

De façon contrastée, la température sous-cutanée de la patte était très proche de celle de l’eau

(+ 2,5°C en moyenne) pendant les phases de surface. L’évolution de sa température entre le

repos et l’activité de plongée était elle aussi très différente, puisque contrairement aux trois

autres tissus étudiés, dont la peau de l’aileron, sa température n’en était aucunement affectée.

Maintenue aux alentours de 36,6 ± 0,1 °C à terre, celle-ci baissait de près de 25°C dès les

premières minutes de l’immersion, pour ne plus varier de tout le voyage en mer, quelque soit

le type d’activité (voir figure 10).

- 46 -

Figure 10 : illustration de l’évolution des températures périphériques de l’aileron (violet) et de la patte (cyan) en fonction du profil de plongée (bleu) et de la température ambiante (noir) pendant le voyage en mer.

Temps en mer (jour)

0 1 2 3

Tem

péra

ture

spé

riphé

rique

s (°

C)

0

10

20

30

40

0

10

20

30

40

Prof

onde

urde

plo

ngée

(m)

0

50

100

150

200

250

300

350

Tem

péra

ture

ambi

ante

(°C

)

0

10

20

30

Discussion sur les températures périphériques en surface

A l’exception de la peau de la patte, des zones cutanées plus ou moins bien isolées par le

plumage, et donc caractérisées par des propriétés isolantes différentes, maintenaient au repos

en mer des températures voisines entre elles et très élevées, semblables à celles mesurées à

terre (> 35°C). Alors que la conductibilité thermique du milieu est 25 fois supérieure à celle

de l’air, le manchot royal est par conséquent capable de maintenir une température

périphérique homogène et très proche de sa température profonde. Si l’on considère que la

plaque incubatrice est potentiellement protégée en mer par un replis de peau emplumée, seul

un tissus déplumé, la peau des pattes, fait exception à la règle, en maintenant pendant les

phases de repos, une température à un niveau très proche de celle de l’eau. Ce constat est

surprenant, puisqu’il revient à dire que seuls quelques pourcents de la surface cutanée

participent à la limitation des pertes caloriques périphériques au repos en mer.

- 47 -

Si on considère les trois tissus maintenus chauds au repos, le gradient de température élevé

(plus de 30°C sur moins de 1-3cm) observé conduit obligatoirement à un niveau très

important de pertes caloriques périphériques. Pour compenser les pertes caloriques accrues

ces oiseaux devraient donc être obligés d’augmenter fortement leur métabolisme. Froget et al.,

(2001) et Kooyman et al., (1992) ont mesuré que chez cette espèce, le métabolisme de repos

augmentait d’un facteur de 1,7 à 2 entre une situation à neutralité thermique dans l’air et lors

de l’immersion dans de l’eau à 5°C.

Pendant les périodes où les activités de plongée et de chasse cessent, l’activité locomotrice est

minimum. Par conséquent, la thermorégulation de l’organisme ne bénéficie plus du

dégagement de chaleur lié à la contraction musculaire. Cependant, en condition naturelle,

cette phase de repos entre deux bouts de plongée de chasse est aussi supposée être, au moins

en début, le moment de la digestion. Celle-ci induit 1) une augmentation du métabolisme de

l’organisme (et de production de chaleur), et 2) un apport de calories supplémentaire lié aux

processus digestifs exothermiques (HIF, Wilson and Culik, 1991). Ainsi la chaleur qui n’est

plus produite par l’activité musculaire peut être compensée par la thermogenèse liée à la

digestion et se substituer au moins partiellement à la production de chaleur nécessaire au

maintien des températures périphériques élevées. Toutefois, la durée supposée des phases de

digestion (voir, Hawkins et al., 1997; Rosen and Trites, 1997; Kaseloo and Lovvorn, 2003;

Enstipp et al., 2005) est inférieure à la durée séparant deux bouts de plongée, notamment la

nuit, alors que les températures périphériques des zones emplumées restent élevées jusqu’au

bout de plongée suivant. Par conséquent la thermogenèse liée à la digestion ne peut que se

substituer en partie à la thermogenèse totale et le métabolisme de repos doit être plus élevé

pour compenser cette augmentation des pertes de chaleur périphériques. Nous voyons donc

que même si cette augmentation d’un facteur 2 du métabolisme au repos dans l’eau serait

partiellement à mettre en relation avec les pertes accrues de chaleur, le bilan calorique et la

quantification des pertes de chaleur sont difficiles à réaliser puisqu’il est impossible de

mesurer l’effet de chaque facteur (exemple : récupération musculaire, digestion etc…) pour

cause de substitution des coûts métaboliques. Le fait d’observer une faible différence de

températures de repos au niveau de tissus ayant des caractéristiques d’isolation très différentes

est un argument majeur en faveur d’un afflux de sang chaud très important en périphérie

pendant le repos puisque même un tissu faiblement isolé tel que l’aileron montre des

températures proches de la température profonde alors que celui-ci est en contact direct avec

l’environnement.

- 48 -

Cette hypothèse d’un réchauffement des tissus cutanés emplumés consécutive à une

vasodilatation périphérique relative est en opposition avec la théorie de la préservation de la

chaleur corporelle et de la réduction du coût de la thermorégulation dans un environnement

contraignant. En effet, il semblerait que ces oiseaux ne mettent pas en place au repos les

mécanismes de préservation de la chaleur disponibles, telle une vasoconstriction périphérique,

comme celle que l’on peut observer pendant la plongée (voir figures 9 et 10). Cette stratégie

de thermorégulation très particulière qui induit un surcoût énergétique doit par conséquent

être nécessaire et bénéfique par ailleurs pour l’animal.

L’hypothèse présentée dans ce travail pour expliquer cet autre paradoxe apparent de

l’énergétique du manchot royal prend en compte la vocation première des voyages en mer de

cette espèce pélagique. En effet, la plus grande partie du voyage en mer est consacrée à la

reconstitution des réserves utilisées pendant le jeûne de reproduction à terre. Les proies

capturées en mer doivent non seulement être digérées, ce qui contribue à augmenter la

thermogenèse, mais elles doivent aussi être assimilées et stockées (lipogenèse) dans les tissus

de réserve au niveau abdominal et sous-cutané (Cherel et al., 1993a).

Notre hypothèse sur les valeurs normothermiques observées au niveau périphérique est que ce

tissu ne peut pas accumuler de graisse sous-cutanée si la vascularisation est maintenue à un

niveau réduit pour limiter les pertes caloriques. Cette stratégie de perfusion a certes un coût,

mais est nécessaire pour permettre l’entretien et l’accumulation des réserves lipidiques sous-

cutanées pendant le repos en mer (Fahlman et al., 2005; Schmidt et al., 2006a). Reste que

cette hypothèse ne permet pas d’expliquer l’augmentation de température de l’aileron,

puisque ce tissu n’est pas un lieu de stockage de lipide, et les tissus adjacents ne sont pas

thermogènes. L’augmentation de la vascularisation de l’aileron pendant le repos ne peut donc

pas s’expliquer d’un point de vue énergétique, et cette stratégie ne s’applique pas non plus à

l’ensemble des tissus périphériques puisque la température de la patte reste basse au repos.

4.1.1.2. Evolution des températures périphériques en plongée

A l’échelle de l’activité et d’une séquence de plongée

Il existe des différences notables entre les tissus périphériques étudiés. D’un côté, nous avons

déjà vu que la température des pattes était très proche de celle de l’eau et qu’elle ne variait

pratiquement pas en mer (voir figure 11). Par ailleurs, nous avons trouvé que la température

- 49 -

de l’aileron montrait une chute rapide et de grande amplitude dès le début de l’activité de

plongée, que ce soit des plongées de déplacement ou de chasse. Environ 30 minutes après le

début de l’activité de plongée, ce tissu atteignait une température d’équilibre maintenue

pendant toute la durée de la phase d’activité, à 24°C en moyenne sous la température de

repos, et +3°C au dessus de la température des pattes (voir figure 11). Ni la vitesse de

refroidissement de l’aileron, ni sa température d’équilibre n’a pu être reliée à l’intensité de la

séquence de plongée considérée (estimée par exemple par la profondeur maximale ou

moyenne, le rapport temps de surface/temps en profondeur, etc.). A la fin de l’activité de

plongée, l’aileron se réchauffait rapidement (10 minutes en moyenne pour atteindre la valeur

de repos).

Enfin, au niveau des deux tissus du tronc, ce travail a confirmé l’influence significative de

certains paramètres de l’activité de plongée, à l’échelle du bout entier ou de sub-séquences de

plongées successives, sur la baisse progressive de leur température (voir figure 12 et annexe

1). Ces deux tissus sont caractérisés par une diminution progressive de leur température tout

au long du bout de plongée. Les évolutions différentes de température observées pour ces

deux tissus sont conformes à ce que l’on pouvait attendre, vue leur différence de

caractéristiques d’isolation : si les deux tissus se refroidissent pendant les activités de plongée,

la peau du flanc reste toujours à des températures plus élevées que celles de la plaque

incubatrice.

Bien que quasiment tous les paramètres caractérisant un bout de plongée soient

significativement et fortement corrélés les uns aux autres, à la fin du bout, les températures

des tissus du tronc sont corrélées principalement à sa durée totale et au temps passé à plus de

50m de profondeur. Pour aller plus loin dans l’analyse des corrélations, nous avons réduit

l’échelle temporelle à un nombre restreint de cycles de plongées du bout, pendant lesquels la

variation de température du tissu considéré ne change pas de signe : séquence de plongées

successives de refroidissement, ou de réchauffement. A cette échelle, la baisse de température

au niveau de la plaque incubatrice est d’autant plus rapide (°C/min), et donc plus forte sur

l’ensemble de la séquence, que les oiseaux chassent à une profondeur moyenne plus

importante (> 60m) et que la fréquence de plongées profondes est plus élevée (> 6

plongées/h). Pour la peau du flanc, le paramètre de l’activité de plongée le mieux corrélé

(négativement) à la baisse de température est le rapport entre le temps passé à plus de 50m et

le temps passé en surface. Toutefois, ces baisses de température dépendent aussi de la

température initiale : dans une série de plongées, la baisse de température subséquente sera

d’autant plus faible que la température initiale était basse. Pour généraliser le problème, et

- 50 -

tenir compte aussi des séquences de réchauffement, j’ai défini un indice de pouvoir de

refroidissement du milieu (Chillidx, voir annexe 2). Le Chillidx est le produit de : (1) la

différence de température entre la température initiale du tissu considéré et celle de

l’environnement ; (2) de la profondeur moyenne de la séquence considérée. Lorsque les deux

températures du tronc montraient la même tendance au refroidissement ou au réchauffement

(de -6 à +8°C sur une séquence), l’indice de refroidissement proposé dans ce travail s’est

révélé fiable puisqu’il est fortement corrélé aux changements de température des tissus

périphériques, que ce soit dans le sens d’une baisse ou d’une hausse des températures pendant

l’activité de plongée (voir figure 12).

Figure 11 : illustration de l’évolution des températures périphériques de l’aileron (violet) et de la patte (cyan) à l’échelle d’un bout de plongée (profil de plongée : bleu, température ambiante (noir).

Temps en mer (heure)

0 2 4 6 8 10 12 14 16

Tem

péra

ture

spé

riphé

rique

s (°

C)

0

10

20

30

40

0

10

20

30

40

Prof

onde

urde

plo

ngée

(m)

0

50

100

150

200

250

300

350

Tem

péra

ture

ambi

ante

(°C

)

0

10

20

30

- 51 -

Figure 12 : illustration de l’évolution des températures périphériques de la peau du flanc (rose) et de la plaque incubatrice (rouge) à l’échelle d’un bout de plongée (profil de plongée : bleu, température ambiante (noir).

Prof

onde

urde

plo

ngée

(m)

0

50

100

150

200

Tem

péra

ture

ambi

ante

(°C

)

0

5

10

15

20

25

Temps en mer (heure)

0 2 4 6 8 10 12

Tem

péra

ture

sco

rpor

elle

s (°

C)

25

30

35

40

25

30

35

40

A l’échelle du cycle de plongée

Pour des raisons de protocole et d’intervalle d’échantillonnage, de tous les tissus

périphériques, seule la plaque incubatrice a fait l’objet d’une étude approfondie et détaillée à

l’échelle temporelle du cycle de plongée (voir annexe 1). Les différentes mesures de

température effectuées sur la plaque incubatrice (initiale, finale, minimum et maximum pour

chaque phase de la plongée, voir figure 8), ont permis de décrire l’évolution moyenne de

température de ce tissu au cours d’un cycle de plongée (figure 13). On observe ainsi qu’après

une très brève augmentation de température associée à l’immersion, la température de la

plaque incubatrice diminue tout au long de la plongée (-0.9 ± 1.0 °C). La chute de température

s’interrompt avant le retour en surface. Ainsi, 66% des cycles de plongée montrent une

augmentation de +0.1 ± 0.1 °C de la température de la plaque incubatrice dans les 30

secondes en moyenne qui précèdent le retour en surface. La période de récupération en

surface est aussi caractérisée par une augmentation de la température de la plaque incubatrice.

- 52 -

Le bilan thermique à l’issue d’un cycle de plongée moyen est négatif, la température de la

plaque incubatrice diminuant en moyenne de 0.4 ± 1.0 °C par cycle de plongée. Ce bilan

thermique met par conséquent en évidence la diminution continue de la température de ce

tissu tout au long de l’activité de plongée. Toutefois, l’amplitude et la durée des variations

enregistrées ne sont pas corrélées aux caractéristiques de la plongée (profondeur, durée,

température ambiante).

Sans avoir réalisé une étude approfondie des températures de la peau des pattes et des

ailerons, l’évolution de température de ces tissus à l’échelle d’un cycle de plongée profonde

peut être illustrée de manière représentative par la figure 14). Bien que ces deux tissus

présentent une diminution de température les ramenant à un niveau voisin de celui de l’eau,

des variations de leur température subsistent au cours du cycle de plongée. Ces variations sont

parallèles à celles observées au niveau de la plaque incubatrice, mais leur amplitude est bien

plus importante (2 à 3°C entre le minimum et le maximum pendant un cycle, contre 1°C pour

la plaque incubatrice).

Figure 13 : profil de plongée (bleu) et évolution moyenne de la température de la plaque incubatrice (rouge), et du muscle pectoral (vert) au cours d’un cycle de plongée typique.

Temps (s)0 100 200 300 400

Prof

onde

ur (m

)

0

25

50

75

100

125

150

175

Tem

péra

ture

s co

rpor

elle

s (°

C)

24.8

25.0

25.2

25.4

25.6

25.8

26.0

37.8

38.0

38.2

38.4

- 53 -

Figure 14 : illustration de l’évolution de la température de l’aileron (violet) et de la patte (cyan) au cours d’un cycle de plongée (profil de plongée : bleu).

Prof

onde

ur (m

) 050

100150200250300

Temps (min)0 1 2 3 4 5 6 7

Tem

péra

ture

de p

atte

et d

'aile

ron

(°C

)

8

9

10

11

12

13

14

Discussion sur les températures périphériques en plongée

A l’échelle de l’activité ou de la séquence de plongées, et quel que soit le tissu périphérique

considéré, nos résultats sont assez conformes à ce que l’on pouvait attendre de la théorie

classique sur l’adaptation à la plongée. La tendance générale observée, c'est-à-dire une baisse

des températures périphériques pendant la plongée, est en accord avec une diminution de la

vascularisation, c'est-à-dire une vasoconstriction des tissus périphériques pendant la plongée.

Sous l’effet d’une diminution du débit sanguin périphérique, l’apport de chaleur au niveau de

la peau est réduit et celle-ci est préservée au niveau des tissus profonds. Associée à une

contrainte environnementale plus importante lors des déplacements en profondeur, cette

vasoconstriction a pour effets attendus de limiter les pertes caloriques et de faire baisser

fortement la température de la périphérie. Toutefois, l'examen des résultats à l’échelle

générale du bout fait déjà apparaître l’idée d’une régulation complexe de la perfusion de ces

tissus. En effet, à en juger par les différences observées entre les 4 tissus étudiés, cette

stratégie de diminution de la perfusion périphérique n’est pas uniforme. Au niveau de

- 54 -

l’aileron, nos résultats montrent clairement la mise en place d’une vasoconstriction importante

et rapide, dès le début de l’activité de plongée. Celle-ci est maintenue constante tout au long

de l’activité, quel qu’en soit le niveau. Ce tissu ne semble donc pas faire l’objet d’un

ajustement de sa perfusion en fonction de l’effort de chasse, des conditions environnementales

ou encore de l’état thermique des autres tissus corporels, qu’ils soient périphériques ou

profonds.

Même si les températures enregistrées sont différentes, les deux tissus sous-cutanés du tronc

montrent une évolution parallèle en plongée. Leur thermorégulation est de même nature,

même si les caractéristiques d’isolation de ces deux tissus sont un peu différentes (voir §

3.3.3). Nos résultats s’accordent avec la mise en place d’une vasoconstriction dès le début de

l’activité de plongée. Toutefois, contrairement à la peau de l’aileron, la chute de température

est progressive tout au long du bout, et suggère que l’intensité de la vasoconstriction, c'est-à-

dire le taux de réduction du flux sanguin vers la périphérie augmente graduellement. Ce retard

à l’isolation a deux alternatives : (1) une incapacité à mettre en place rapidement une

limitation des pertes caloriques (2) une stratégie de thermorégulation basée sur la fuite rapide

des calories en début d’activité. Nous avons vu que le manchot royal est capable de mettre en

place rapidement une vasoconstriction efficace de l’aileron. Au niveau des tissus du tronc, il

apparaît donc que les mécanismes physiologiques de préservation de la chaleur corporelle ne

sont pas ajustés au maximum de leur efficacité dès le début de l’activité de plongée, pour

permettre une évacuation volontaire et ajustée de chaleur corporelle. L’évacuation volontaire

de chaleur pourrait avoir pour but de diminuer la température des tissus profonds, ou encore

de libérer l’excès de chaleur lié à l’augmentation de l’exercice musculaire thermogénique.

Cette hypothèse sera étayée plus avant dans ce travail en envisageant l’évolution pendant la

plongée des températures profondes (voir § 4.1.3) et des interactions thermiques entre les

tissus périphériques et les tissus profonds (voir § 4.1.4).

L’analyse des résultats à l’échelle du bout entier ou de séquences de plongées permet

d’entrevoir les stratégies de thermorégulation mises en place à moyens et longs termes.

Toutefois, les mécanismes permettant ces ajustements thermiques doivent s’observer à

l’échelle du cycle de plongée, ou même à l’intérieur de la plongée (voir figure 13). L’aspect

général des variations de température qui est observé au cours du cycle de plongée est lui

aussi conforme à la théorie classique d’adaptation à la plongée. En effet on observe une baisse

nette des températures pendant la phase immergée, alors que la phase de surface est

caractérisée par une augmentation des températures périphériques. Ces observations sont en

accord avec une redistribution sanguine et une vasoconstriction périphérique générale afin de

- 55 -

limiter les pertes caloriques pendant la plongée, et un mélange de tous les volumes sanguins

lors des épisodes de surface pour la récupération et l’oxygénation des tissus. Toutefois aucune

relation n’a pu être mise en évidence entre l’amplitude des diminutions ou des augmentations

de température pendant le cycle et les caractéristiques de celui-ci (profondeur maximale,

durée etc…). Le fait qu’il ne semble pas y avoir de relation entre les caractéristiques

physiques du milieu traversé, la durée d’exposition aux conditions les plus contraignantes et

les variations de températures périphériques apporte un argument supplémentaire en faveur

d’un ajustement de la perfusion sanguine périphérique et/ou de la température des tissus

cutanés - quelle que soit la zone de peau considérée - et non pas une simple conséquence des

variations du pouvoir de refroidissement du milieu.

Par ailleurs, toujours à l’échelle du cycle de plongée, on peut observer pour les trois tissus

périphériques présentés à cette échelle (plaque incubatrice, patte et aileron) deux types

d’évènement thermique qui ne peuvent être expliqués par l’association classique

plongée/vasoconstriction et surface/vasodilatation. Ainsi, pendant les premières secondes de

l’immersion (10 secondes en moyenne), ces tissus ne présentent pas une baisse de

température, ce qui devrait être le cas avec une vasoconstriction, mais au contraire, présentent

une légère augmentation de température (+0,2 ± 0,1°C pour la plaque incubatrice).

L’explication la plus probable de ce réchauffement transitoire est la mise en place de la

tachycardie réflexe d’immersion (et de l’augmentation probable de la tension artérielle) qui a

été observée pendant les quelques secondes qui précèdent l’immersion chez le manchot royal

(Froget et al., 2004). De plus, pendant les premières secondes de la plongée l’effort

musculaire est le plus intense (Sato et al., 2002). L’augmentation de température de ces tissus

peut être la conséquence passive d’une augmentation de la production de chaleur profonde : à

même taux de perfusion, si le sang est plus chaud, les tissus se réchauffent. Ce phénomène

transitoire de début de plongée peut donc être expliqué sans faire intervenir d’ajustement

vasculaire périphérique tel que le « réflexe de fuite » (Lewis, 1930; Schmidt-Nielsen, 1995) ;

néanmoins il est remarquable de l’observer aussi au niveau de la patte, où le niveau de

vascularisation est censé être réduit à son minimum, cela tout au long du voyage en mer. Quoi

qu’il en soit, ce phénomène ne peut être expliqué sans une augmentation transitoire et

générale des débits sanguins sous-cutanés. Un autre évènement thermique intéressant peut

être observé en fin de période d’immersion. Ainsi, alors que les trois tissus ont tendance à se

refroidir pendant la remontée, on remarque que l’évolution des températures s’inverse avant

d’atteindre la surface (30 secondes en moyenne pour la plaque incubatrice, c'est-à-dire à une

profondeur moyenne de 52m). Dans ce deuxième cas de réchauffement des températures

- 56 -

périphériques alors que l’oiseau est immergé, le phénomène a lieu alors que les conditions

environnementales deviennent moins contraignantes (baisse de la pression et augmentation de

la température de l’eau). Dans ce cas, il n’est pas certain que ces réchauffements résultent

d’un phénomène passif, et il est difficile à ce stade de trancher sur les possibles mécanismes,

environnementaux ou physiologiques. Néanmoins, les variations de température périphérique

pendant la progression vers le fond et lors de la remontée de la plongée ne sont pas en miroir

l’une de l’autre. Il faudrait pour cela que la remontée de température cutanée ait lieu dès que

l’oiseau commence sa remontée depuis les profondeurs, suivant de près l’évolution des

conditions physiques du milieu (pression et température), qui elles, évoluent de façon

symétrique entre la descente et la remontée. Par conséquent, même si nous n’en apportons pas

la démonstration dans ce second exemple, nous proposons l’hypothèse d’une augmentation

relative de la perfusion périphérique avant le retour en surface. De fait, si la plongée induit

une bradycardie relative chez le manchot royal, la dernière partie de la remontée est

caractérisée par une augmentation significative de la fréquence cardiaque (Froget et al., 2004).

Le débit sanguin augmentant de façon colinéaire avec la fréquence cardiaque, on peut

aisément concevoir que celui-ci soit à l’origine du réchauffement cutané observé dans les trois

tissus, c'est-à-dire sans qu’une relative vasodilatation soit nécessairement mise en place.

Toutefois, cette hypothèse vasculaire en fin de plongée se justifie en regard de l’expansion du

volume d’air contenu dans les sacs aériens sous l’effet d’une réduction de la pression

ambiante. (Ponganis et al., 1999) ont montré que les gaz respiratoires continuent d’être

échangés avec le sang pulmonaire jusqu’à 110m de profondeur. Le volume d’air qui a été

comprimé pendant la descente peut contenir une certaine quantité d’oxygène encore

disponible dans les dernières secondes de la plongée. D’un point de vue adaptatif, la

possibilité d’une reprise des échanges gazeux entre le sang et les gaz respiratoires avant

d’avoir la possibilité de respirer à nouveau permet de 1) tirer le plus grand profit de la quantité

d’oxygène contenu dans le système respiratoire (sacs aériens et poumon) et 2) de commencer

à évacuer le dioxyde de carbone (CO2) accumulé dans le sang. Cette récupération anticipée

peut constituer une stratégie de sauvegarde primordiale dans la réalisation des activités de

chasse en apnée et en contexte hyperbare (voir article en annexe 4).

Au niveau de la thermorégulation, il est difficile de juger de l’importance de ces deux

épisodes transitoires d’élévation des températures périphériques. Ces légères augmentations

de température aux deux extrémités de la plongée ont probablement peu de conséquence sur

le bilan calorique global, mais de manière importante, celles-ci illustrent le fait que ces trois

tissus, et donc même ceux qui sont très proches de la température de l’eau, conservent un

- 57 -

certain degré de perfusion pendant toute la durée de l’activité de plongée. Une des notions

apportée par ce travail est le fait que la vasoconstriction n’est jamais totale en périphérie et est

sans doute ajustée. Ces ajustements peuvent avoir une fonction thermorégulatrice, même dans

le cas d’une augmentation de la thermolyse, mais peuvent aussi correspondre à un compromis

entre la thermorégulation et d’autres fonctions gouvernées par le système cardiovasculaire,

tels les échanges gazeux du sang.

4.1.1.3. Episodes de thermolyse « paradoxaux »

L’équilibre thermique d’un individu et la température de son noyau thermique sont le résultat

d’une balance entre production et perte de chaleur. La conception classique de la

thermorégulation d’un endotherme prévoit donc des ajustements dans le sens d’une

augmentation ou d’une diminution de la production de chaleur et des pertes périphériques,

afin de maintenir la température du noyau thermique autour d’une valeur de consigne.

L’individu dans son ensemble peut être considéré comme un système où, la chaleur, qui est

produite par quelques organes profonds thermogènes (par exemple muscles, foie), doit être

répartie au niveau des tissus non- ou faiblement producteurs de chaleur pour assurer leur bon

fonctionnement. D’autre part, les pertes ou l’évacuation volontaire de chaleur doivent être

ajustées afin de maintenir une température profonde normothermique et stable. Lorsque ce

système est placé dans un environnement contraignant au niveau thermique, c'est-à-dire un

environnement facilitant le transfert de chaleur vers l’ambiance, l’apport de chaleur en

périphérie devrait être réduit afin d’en limiter les pertes et donc le coût de la maintenance

d’une température profonde élevée. En opposition avec cette règle essentielle de la

thermorégulation chez un endotherme, ce travail a permis de mettre en évidence chez le

manchot royal des épisodes de différentes échelles temporelles pendant lesquels les pertes

caloriques sont volontairement augmentées pendant l’activité de plongée, c'est-à-dire lorsque

les contraintes environnementales et donc les pertes de chaleur sont potentiellement

maximales.

- 58 -

Principe de mise en évidence

Ce travail repose sur les mesures de températures et de pression. Toutefois, toute discussion

basée sur la perte où la conservation de chaleur renvoie à la notion de flux de chaleur et cette

variable n’a pas été mesurée ici. La mise en évidence de périodes d’évacuation de chaleur est

donc indirecte et passe par l’évaluation de tous les facteurs intervenant dans la balance

thermique et l’évolution des températures pour chaque tissu périphérique. Ces facteurs sont de

deux ordres :

Le pouvoir de refroidissement de l’environnement. Celui-ci est déterminé par la

mesure ou l’évaluation de trois paramètres physiques du milieu 1) la température ambiante.

A l’échelle temporelle où les épisodes de thermolyse active sont observés (quelques heures au

plus), la diminution de la température d’eau de surface lorsque l’oiseau progresse vers le front

polaire est négligeable, nous n’en avons donc pas tenu compte dans notre raisonnement. Par

contre, la diminution de température de la colonne d’eau parcourue lorsque l’oiseau nage vers

les profondeurs de chasse est un élément important dans la balance thermique à court et

moyen terme. 2) l’effet de la pression. La pression a une influence sur la qualité de

l’isolation du plumage. Lorsque l’oiseau descend en profondeur, la pression agit sur la couche

d’air isolante contenue dans les plumes. L’efficacité de cette couche d’air isolante diminue en

même temps que son épaisseur. Cet effet est réversible lorsque l’oiseau revient en surface. 3)

l’effet de la vitesse. Le déplacement réduit la couche limite en périphérie de l’oiseau et

favorise ainsi le transfert de chaleur par convection. Toutefois, il a été démontré que la vitesse

de nage était relativement constante chez cette espèce (Kooyman et al., 1992; Culik et al.,

1994), nous n’avons par conséquent pas tenu compte de ce facteur lorsque l’oiseau était en

plongée.

La quantité de chaleur amenée au niveau sous-cutané. La détermination de ce facteur

est l’objet principal de ce travail. Toutefois, celui-ci est dépendant de deux grandeurs qui font

chacune l’objet d’une régulation physiologique : le niveau de perfusion du tissu et la

température du sang artériel. La mesure de ces deux facteurs est très difficile à mettre en

œuvre sur des animaux en liberté. Cependant, le débit sanguin des muscles squelettiques et

des tissus sous-cutanés a fait l’objet d’études expérimentales qui ont démontrées la mise en

place d’ajustements vasculaires liés au comportement de plongée (Cherepanova et al., 1993).

En ce qui concerne la température du sang artériel, nous savons que le principal organe

thermogène chez les oiseaux est le muscle pectoral, et c’est aussi le principal muscle

locomoteur chez les manchots. Le mode de production de chaleur du muscle pectoral peut

- 59 -

varier, par exemple par l’intermédiaire des UCP, du frisson thermique ou encore du travail

locomoteur (Duchamp et al., 2002; Mozo et al., 2005). Si le dégagement de chaleur de ce

muscle n’a pas été mesuré directement, nous pouvons faire l’hypothèse raisonnable que la

quantité totale de calories produites par l’oiseau pendant les phases d’activité varie de façon

colinéaire avec l’activité locomotrice, ou la fréquence des battements d’ailerons. Le patron et

la fréquence de battements d’aileron en fonction de l’avancement de la plongée ont été étudiés

et sont connus chez le manchot royal (Sato et al., 2002). Il devient alors possible d’estimer

quelles parties de la plongée sont plus contraignantes que d’autres d’un point de vue de

l’effort locomoteur, et donc d’un point de vue calorique, quelles sont les variations des

niveaux de production de chaleur au cours de la plongée.

En fonction de ces différents éléments, j’ai réalisé un bilan de l’action exercée par chacun de

ces facteurs en fonction du niveau d’activité ou du stade d’avancement de la plongée. J’ai

ainsi pu analyser les évolutions de température en distinguant si celles-ci étaient le reflet des

ajustements physiologiques connus et/ou de l’action de l’environnement, ou bien au contraire,

si ces évolutions de température reflétaient l’existence de phase active de thermolyse. Ainsi,

au cours de ce travail, j’ai pu distinguer deux séquences caractéristiques et à des échelles de

temps différentes d’une thermolyse active pendant la plongée :

Divergence des températures de la plaque incubatrice et de la peau du flanc pendant

l’activité de plongée (voir article en annexe 2)

Nous avons vu que pendant tout le trajet en mer, les deux tissus emplumés du tronc montrent

des variations de température parallèles pendant près de 95% du temps (93% pendant les

bouts de plongée et 98% entre les bouts). Par conséquent, dans une très large proportion du

temps passé en mer, les deux tissus se refroidissent ou se réchauffent en même temps (baisse

en plongée et réchauffement en fin de bout). Toutefois, pendant le reste du temps passé en

mer (environ 5%), ces deux tissus périphériques montrent leur température évoluer

transitoirement en sens contraire, et ce quelle que soit la tendance initiale (baisse ou

réchauffement) qui précédait à cet épisode de températures divergentes (ETD). Les ETD

apparaissent préférentiellement pendant l’activité de plongée (65% de tous les ETD en mer).

La figure 15 illustre quatre ETD à différents moments d’une journée en mer. Les ETD durent

de 1,5 à 95,6 minutes et peuvent apparaître à n’importe quel moment de l’activité de plongée.

L'amplitude des variations de température pendant les ETD en plongée est de -8,7 à +6,7°C

- 60 -

pour la plaque incubatrice, et de -4,8 à +8,0°C pour la peau du flanc. Les autres

caractéristiques des ces ETD sont présentées dans les tableaux 4.1 et 4.2. Quelle que soit la

tendance précédant les ETD, les températures des deux tissus montrent préférentiellement

pendant les ETD un réchauffement de la peau du flanc (63 %) plutôt que de la plaque

incubatrice. Les quatre cas possibles de variations des températures et leur fréquence

d’occurrence respectives sont illustrés par la figure 16.

Alors que pendant les épisodes où les températures évoluent en parallèle, les variations de

température sont très bien corrélées à l’index du pouvoir de refroidissement de

l’environnement (Chillidx, figure 17), ce même index ne montre aucune relation avec les

variations de température enregistrées pour chaque tissu pendant les ETD (voir figure 18). Par

ailleurs, cette analyse a été faite uniquement sur des ETD qui ne montrent pas de changement

de comportement entre la période qui précédait les ETD et la phase de divergence des

températures, de sorte qu’un changement de la contrainte environnementale ne peut pas être à

l’origine de ces observations. L’absence de relation entre l’index du pouvoir de

refroidissement et les variations de température est par conséquent un élément majeur en

faveur d’ajustements vasculaires pendant les ETD.

L’occurrence d’ajustements vasculaires au niveau périphérique pendant l’activité de plongée a

déjà été montrée dans le chapitre précédent. Il apparaît que dans une très large proportion du

temps passé en mer, les ajustements vasculaires se font de façon parallèle pour les deux tissus

périphériques étudiés. Nous nous sommes focalisés sur ces deux tissus spécifiquement car,

bien qu’ils aient chacun une structure et des caractéristiques d’isolation différentes, ils ont en

commun le fait d’être perfusé à partir du même tronc artériel secondaire, l’artère cutanée

thoraco-abdominale (Baumel, 1979). On peut donc supposer que dans la majorité du temps

passé en mer, les ajustements vasculaires observés pendant l’activité de plongée se situent en

amont ou au niveau de cette artère. Toutefois, étant données les précautions prises dans la

définition et la sélection des ETD, ces épisodes ne peuvent être expliqués sans un ajustement

vasculaire en aval de l’artère commune aux deux tissus, c’est à dire un ajustement sélectif au

niveau des deux tissus considérés.

Pour être encore plus conservatif, on pourrait écarter les cas A et D d’occurrence des ETD

(voir figure 16). En effet, dans l’éventualité où les deux tissus ne seraient pas encore à un état

d’équilibre thermique suite à une réduction commune de leur taux de perfusion (ajustement en

amont), une légère augmentation du débit sanguin pourrait avoir comme conséquence que la

peau du flanc, mieux isolée, se réchauffe alors que la plaque incubatrice, plus exposée

continuerait de se refroidir. Cependant, dans les deux autres cas de figure possibles (B et C

- 61 -

figure 16), représentant au total 37% des ETD observés, c’est le tissu censé être le moins bien

isolé, la plaque incubatrice, qui se réchauffe alors que la peau du flanc se refroidit. Cette

situation paradoxale ne peut s’expliquer sans faire intervenir une augmentation sélective du

débit de perfusion sanguine de la plaque incubatrice, alors que le débit de perfusion de la peau

du flanc reste inchangé ou est d’avantage réduit.

Figure 15 : illustration de l’occurrence d’épisodes de températures divergentes (ETD) entre la peau du flanc (rose) et la plaque incubatrice (rouge) à différents moment de l’activité en mer (profil de plongée : bleu).

Prof

onde

ur (m

)

0

50

100

150

Heure de la journée (h)14 16 18 20 22 24

Tem

péra

ture

s co

rpor

elle

s (°

C)

24

26

28

30

32

34

36

38

40

Peau du flanc

Plaque incubatrice

- 62 -

Figure 16 : schématisation et fréquence d’occurrence des quatre types d’évolution divergente des températures périphériques (ETD) concernant la peau du flanc (rose) et la plaque incubatrice (rouge).

Fréquence d’occurrence pendant

les bouts de plongée (%)

Fréquence d’occurrence pendant

le repos en mer (%) Type de

ETD n Moyenne ± SD n Moyenne ± SD

A 114 32.7 ± 12.3 36 15.7 ± 5.0

B 49 18.1 ± 10.8 43 20.1 ± 6.6

C 66 18.8 ± 11.8 90 * 44.7 ± 7.3

D 92 30.5 ± 14.1 39 * 19.5 ± 8.0

Figure 17 : Relation entre les variations de la température (°C) de la peau du flanc et de la plaque incubatrice et l’indice de refroidissement du milieu (ua) pendant les séquences où les températures périphériques évoluent en parallèle. Pour chaque jeu de données, la droite de régression est associée au coefficient de corrélation de Pearson et à la statistique de ce test.

-4 -2 0 2 4 6 8

Chi

lling

inde

x

0

250

500

750

1000

1250

1500

1750 r= -0.451, n=36, p= 0.006

-8 -6 -4 -2 0 2 4 6 8 100

250

500

750

1000

1250

1500

1750r= -0.444, n=36, p= 0.007

Plaque incubatricePeau du flanc

- 63 -

-4 -2 0 2 40

250

500

750

1000

1250

1500

1750

-2 0 2 4

Plaque incubatricePeau du flanc

Chi

lling

inde

x

r= -0.08, n=36, p= 0.640

r= -0.169, n=36, p= 0.323

Figure 18 : Relation entre les variations de la température (°C) de la peau du flanc et de la plaque incubatrice et l’indice de refroidissement du milieu (ua) pendant les épisodes de températures divergentes (ETD). Pour chaque jeu de donnée, la droite de régression est associée au coefficient de corrélation de Pearson et à la statistique de ce test. Tableau 4.1 : caractéristiques des épisodes transitoires de températures divergentes (ETD) de la plaque incubatrice et de la peau du flanc. Nombre total, nombre par jour, durée moyenne (min), durée cumulée des ETD par rapport à la durée du voyage (%). Les résultats présentés sont les moyennes ± ET.

E 32 2.2 00:20:32 ± 00:11:07 3.1I 35 2.8 00:22:18 ± 00:12:16 4.31 65 4.5 00:18:02 ± 00:16:11 5.72 102 6.9 00:14:07 ± 00:13:50 6.73 108 5.4 00:10:17 ± 00:09:32 3.84 63 3.2 00:15:43 ± 00:12:00 3.57 128 4.4 00:17:21 ± 00:11:15 5.3

Moyenne générale 4.2 ± 1.6 00:16:54 ± 00:04:01 4.6 ± 1.3

Oiseau n n / jour Durée % de la durée du voyage

Tableau 4.2 : caractéristiques des ETD (suite) : nombre d’évènement montrant une augmentation de la température de la plaque incubatrice par rapport au nombre total d’ETD ; variations moyennes de la température de la plaque incubatrice (∆ Tbp) et et de la peau du flanc (∆ Tsk) pendant les ETD. Les résultats présentés sont les moyennes ± ET

E 12/28 0.3 ± 2.0 0.9 ± 2.3I 8/34 -0.9 ± 1.5 0.5 ± 0.91 19/43 0.0 ± 1.5 0.3 ± 2.22 22/54 -0.1 ± 1.0 0.9 ± 2.53 20/36 0.3 ± 1.4 -0.1 ± 1.24 6/24 -0.6 ± 0.9 0.2 ± 0.77 27/100 -0.5 ± 1.5 0.3 ± 0.8

Moyenne générale 37.0 ± 12 % -0.2 ± 0.5 0.4 ± 0.4

∆Tbp °C ∆Tsk °Cn ∆Tbp >0 / n tôtOiseau

- 64 -

Episode de thermolyse au niveau de la plaque incubatrice pendant la plongée (voir article en

annexe 1)

Cette partie de l’analyse se focalise sur un seul tissu périphérique, et à une échelle de temps

permettant de déceler des ajustements mis en place à court terme, c'est-à-dire dans notre cas

pendant quelques secondes ou dizaines de secondes. A l’échelle de la plongée, nous avons

déjà vu que la phase où l’animal nage vers les profondeurs de chasse constitue une période où

le pouvoir de refroidissement du milieu va en augmentant. Dans le paragraphe 4.1.2.2, nous

avons déjà vu aussi que la plaque incubatrice montrait un réchauffement pendant les

premières secondes de l’immersion. Toutefois, 8,3% des cycles de plongée montrent cet

épisode de réchauffement paradoxal dans la seconde partie de la descente, phase où l’activité

musculaire et la fréquence de battement des ailerons diminuent (Sato et al., 2002, voir figure

19). Ainsi pour ces plongées, on observe en moyenne une augmentation de 0,26 ± 0,11 °C à

une profondeur de 49 ± 52m, soit 34 ± 33s après le début de la plongée, alors que les oiseaux

continuent ou achèvent leur descente vers les profondeurs de chasse. Ce réchauffement de la

plaque incubatrice en profondeur, alors que le pouvoir de refroidissement est maximal et

l’activité locomotrice minimale, donc la production de chaleur pectorale faible, ne peut donc

s’expliquer autrement que par une augmentation ajustée de la perfusion sanguine.

De manière importante, quel que soit le type de cycle que nous avons pu observer, ceux

comportant des élévations de la température de la plaque incubatrice ne montraient, au final,

pas de différence notable avec le cycle moyen (figure 13) quant à la baisse nette de la

température entre le début et la fin du cycle.

Figure 19 : profil de plonge (bleu) et évolution moyenne de la température de la plaque incubatrice (rouge) et du muscle pectoral (noir) au cours d’une sélection de cycle montrant une augmentation de la température de la plaque incubatrice en profondeur.

Temps (s)0 100 200 300 400 500

Prof

onde

ur (m

)

0

25

50

75

100

125

150

175

Tem

péra

ture

s co

rpor

elle

s (°

C)

24.2

24.4

24.6

24.8

25.0

25.2

36.8

37.0

37.2

37.4

- 65 -

Discussion sur les épisodes de thermolyse paradoxaux

Notre analyse montre que 95% du temps de plongée pendant l’activité de plongée, et 80% des

profils de température au cours du cycle de plongée confortent la théorie classique

d’adaptation à la plongée, c'est-à-dire une réduction des pertes caloriques périphériques par

l’intermédiaire d’une vasoconstriction cutanée.

Néanmoins, nos résultats, analysés de la manière la plus conservative qui soit, ont mis en

évidence des élévations de température qu’il est impossible d’interpréter autrement que par

une augmentation du débit sanguin périphérique.

Pour expliquer la finalité de ces réchauffements apparemment paradoxaux, deux hypothèses

sont proposées. Premièrement, les oiseaux pourraient réguler la température des tissus

périphériques en plongée de manière à maintenir ceux-ci dans une gamme de température

fonctionnelle du point de vue métabolique. Ces « flushs » de sang en périphérie (hunting

reflex, Lewis, 1930; Johansen and Millard, 1974) empêcheraient donc la peau de devenir trop

froide et auraient alors la fonction de permettre une activité métabolique et une oxygénation

du tissu sous-cutané minimum en plongée. Toutefois, nous avons pu observer que ces

évènements de réchauffement des tissus périphériques pouvaient avoir lieu sur toute la

gamme des températures vécues par les tissus. Ainsi, leur probabilité d’occurrence n’était pas

plus importante lorsque la périphérie était plus froide. Par ailleurs, lorsqu’un cycle de plongée

montrait un épisode transitoire de réchauffement de la plaque incubatrice, la baisse de

température à l’issue de ce cycle n’était pas différente d’un cycle montrant une

vasoconstriction continue pendant toute la plongée. La fonction de simple régulation de la

température des tissus périphériques ne semble donc pas être la finalité physiologique de ces

épisodes d’élévation de température, quelle que soit l’échelle d’analyse.

Notre hypothèse alternative reste celle développée dans tout ce travail, c'est-à-dire une

évacuation volontaire de chaleur profonde en ajustant la conductance thermique des tissus

périphériques par l’intermédiaire d’une régulation de leur niveau de perfusion pendant la

plongée. D’un point de vue général, ces observations sont à l'opposé de l’idée reçue selon

laquelle ces oiseaux qui évoluent dans un milieu subpolaire ou polaire mettent

(physiologiquement) tout en œuvre pour limiter leurs pertes caloriques et maintenir constante

la température de leur noyau thermique. Cette deuxième hypothèse suggère donc la nécessité

pour ces oiseaux d’ajuster les pertes caloriques pendant la plongée, et aussi à plus court terme

à l’intérieur de la plongée, dans une autre perspective que de simplement limiter les pertes

caloriques. Par conséquent, à l’échelle de la plongée, il semble que le manchot royal ait

- 66 -

besoin d’évacuer un excès de chaleur et de mettre en place une thermolyse active en utilisant

en particulier la plaque incubatrice, mais aussi potentiellement la peau du flanc, comme

fenêtre thermique.

S’il ne faut pas oublier que les épisodes de réchauffement paradoxaux détaillés dans le présent

paragraphe ne représentent qu’une minorité de la durée du temps de plongée, du moins en se

référant à notre étude basée uniquement sur des mesures de température, leur description

apporte des informations cruciales sur les stratégies de thermorégulation particulières et

originales de cette espèce. En effet, que ce soit les évènements observés au niveau de la

plaque incubatrice seule, ou encore l’évolution divergente de température entre la plaque

incubatrice et la peau du flanc, nous démontrons une augmentation volontaire des pertes

caloriques qui n’a jamais été détaillée chez aucune espèce marine polaire ou subpolaire.

Les ajustements de conductance thermique au niveau périphérique, s’ils participent

effectivement à la thermorégulation du manchot royal en mer, doivent être associés à

l’évolution correspondante des températures profondes. Ce point fait l’objet des chapitres

4.1.3 et 4.1.4 de ce travail. Toutefois, en poursuivant notre analyse basée sur l’étude des

températures sous-cutanées du flanc et de la plaque incubatrice, il est important d’essayer de

comprendre comment la conductance thermique de ces tissus peut être modifiée et par quels

mécanismes sont ajustés leurs niveaux de perfusion sanguine.

La vasoconstriction périphérique qui est mise en place en début de plongée est un ajustement

réflexe qui est sous le contrôle du système nerveux sympathique (Cabanac, 1975). A ce stade,

les deux tissus du tronc, qui sont tous les deux perfusés par l’artère cutanée thoraco-

abdominale, subissent donc le même niveau d’ajustement. Comment alors expliquer nos

épisodes de EDT ? En période de reproduction, on observe un développement d’anastomoses

artérioveineuses et d’une innervation spécifique au niveau de la plaque incubatrice (Midtgård,

1984; Midtgård, 1985; Midtgård, 1988). Ce réseau vasculaire et nerveux est capable de

contrôler le débit sanguin de la plaque incubatrice (Midtgård et al., 1985; Brummermann et

Reinertsen, 1991; Brummermann et Reinertsen, 1992). Par conséquent, l’hypothèse qui est

formulée, est la possibilité d’une régulation indépendante du taux de perfusion sanguine de la

plaque incubatrice. Concrètement, grâce au mécanisme qui vient d’être décrit, les épisodes de

réchauffement de la plaque incubatrice pendant la plongée et les types B et C des EDT

détaillés plus haut correspondraient à une vasodilatation locale, ajustée par ce mécanisme

uniquement au niveau de la plaque incubatrice.

Nos résultats et cette discussion mettent par conséquent en avant le côté hétérogène des

stratégies de perfusion de l’enveloppe corporelle, et la possibilité pour les oiseaux d’utiliser

- 67 -

de manière différentielle les différentes zones cutanées pour ajuster les échanges caloriques, et

en particulier pour évacuer activement de la chaleur.

4.1.1.4. Synthèse : les trois grands types de stratégie de perfusion

périphérique

Si l’on tient compte de l’ensemble des résultats obtenus sur les températures périphériques

dans le présent travail, et que l’on s’intéresse aux variations de température à l’échelle des

bouts de plongée, nous confirmons dans les grandes lignes ce qui était déjà connu et publié

sur les stratégies de thermorégulation d’un animal endotherme pendant la plongée. En effet, à

cette échelle de l’activité en mer, on observe la mise en place d’une large vasoconstriction

périphérique. Les baisses de température peuvent alors être de plus de 25°C en dessous de la

température profonde. Toutefois, pas un seul de 4 tissus sous-cutanés étudiés (flanc, plaque

incubatrice, patte et aileron) ne montre un comportement thermique semblable ou ne laisse

entrevoir des ajustements physiologiques comparables, ni pendant l’activité de plongée, ni au

repos.

Une première originalité d’importance découverte chez le manchot royal est le fait que tous

ces tissus périphériques, à l’exception de la patte, ont une température de repos, entre les

phases d’activité de plongée, très proche des températures profondes. Cette température

périphérique élevée de repos reste stable tout au long du voyage en mer et a probablement des

conséquences énergétiques importantes. L’hypothèse qui a été retenue est que ces

températures élevées sont le coût à payer au repos pour permettre la reconstitution des dépôts

lipidiques sous-cutanés (voir article annexe 1).

La seconde originalité de ce travail, qui nous apparaît un point essentiel, est la diversité et

l’hétérogénéité des stratégies de thermorégulation observées selon la localisation des tissus

périphériques chez le manchot royal. En effet, même si la température de certains tissus (patte

et aileron) n’a pas pu être étudiée avec un jeu de données suffisant et si les mesures effectuées

sur les 4 tissus ne proviennent pas toutes d’enregistrements simultanés sur les mêmes

individus, le bilan de ces analyses permet de différencier trois grands types de stratégie de

perfusion qui persistent à l’échelle du séjour en mer.

le tissu sous-cutané de la patte montre une stratégie de tout ou rien à l’échelle du voyage.

Ce tissu montre une baisse très rapide de sa température lorsque le manchot quitte la colonie

et entre dans l’eau, et ne se réchauffe entièrement que lorsqu’il est de retour à terre, même si

- 68 -

c’est après plusieurs jours de mer. Ce tissu semble donc subir une vasoconstriction soutenue

et maintenue tout au long du voyage. Même si les modifications de températures associées au

cycle de plongée montrent que ce tissu reste faiblement perfusé pendant tout le voyage, cette

zone de peau ne montre pas de différence de température entre les différentes activités. La

perfusion de ce tissu ne semble donc pas ajustée en fonction de l’activité et ce tissu

n’intervient vraisemblablement pas dans les ajustements de conductance et de balance

thermique en mer.

Le tissu sous-cutané de la base de l’aileron montre une stratégie de tout ou rien à

l’échelle de l’activité en mer. Pendant toutes les phases de plongées profondes ou

superficielles, ce tissu a une température équivalente à celle de la patte et qui reste très stable

tout au long de l’activité. Au repos, la température de l’aileron est stable et très proche de la

température profonde du muscle pectoral. Les phases de transition entre ces deux états sont

rapides. L’hypothèse la plus vraisemblable est donc la mise en place d’une vasoconstriction

importante et rapide pendant l’activité de plongée, puis le retour d’une perfusion abondante et

stable pendant les phases de repos. Bien que ce tissu montre, comme pour la peau des pattes,

une perfusion faible mais persistante tout au long de l’activité de plongée, la température de

ce tissu ne semble pas être ajustée en fonction du niveau d’activité ou de la contrainte

environnementale.

Enfin, les deux tissus du tronc, la plaque incubatrice et la peau du flanc, montrent le

maintien d’une perfusion ajustée en fonction de l’activité et du niveau de la contrainte

environnementale. Les phases d’ajustement de leur perfusion s’observent aussi bien à

l’échelle des bouts de plongée qu’à celle du cycle de plongée. Ainsi pendant la plongée, la

mise en place d’une vasoconstriction des deux tissus est progressive. L’efficacité de la

conservation de la chaleur corporelle augmente donc avec l’avancement du bout de plongée.

D’autre part, à cette stratégie globale de limitation retardée des pertes caloriques

périphériques s’ajoutent des phases transitoires de réchauffement. Ces phases sont la

conséquence d’ajustements de la conductance thermique par l’intermédiaire d’une modulation

locale de la perfusion de ces deux tissus. L’effet de ces ajustements est une élévation du

transfert de chaleur du corps vers le milieu. Ce point primordial est nouveau et illustre une

stratégie particulière de thermorégulation chez cette espèce. Toutefois, on peut faire

l’hypothèse qu’elle se rencontrerait aussi chez les espèces endothermes plongeuses qui

dépassent leurs limites physiologiques d’apnée (cADL).

- 69 -

L’étude des températures périphériques du manchot royal révèle des ajustements

physiologiques liés à une double stratégie de thermorégulation en mer. Ces deux

stratégies permettent d’une part une épargne énergétique pendant la plongée et d’autre

part la reconstitution des réserves lipidiques cutanées pendant le repos en mer grâce à

une modulation complexe des transferts de chaleur, de la balance thermique et des

températures corporelles au cours des différentes activités.

4.1.2. Températures profondes chez le manchot royal en mer

La mesure des températures profondes est essentielle pour distinguer et définir les stratégies

de thermorégulation mises en place au cours du voyage en mer. En effet, si l’étude des

températures périphériques a conduit à formuler des hypothèses sur la modulation des pertes

de chaleur vers l’environnement, on peut supposer que c’est en partie, ou la plupart du temps,

pour réguler le niveau de température des tissus profonds que ces ajustements sont mis en

place. Avant d’envisager dans le chapitre suivant les relations qui existent entre les

températures périphériques et profondes chez cet oiseau, ce chapitre sera consacré dans un

premier temps à l’étude des variations de températures des tissus profonds en fonction des

différentes activités en mer. La mesure de la température de tissus profonds a été effectuée au

cours de deux expérimentations distinctes. La première expérimentation visait à étudier les

relations entre les températures périphériques et une température profonde, en considérant

uniquement le muscle pectoral, principal organe producteur de chaleur. Dans une deuxième

phase expérimentale, plusieurs températures profondes ont été mesurées simultanément : la

température thoracique, le haut abdomen, le bas abdomen et le muscle pectoral. Les variations

de température subies par ces tissus en fonction de l’activité en mer sont illustrées par la

figure 20. Les températures moyennes de ces tissus au cours des phases de repos et des bouts

de plongées sont présentées dans le tableau 5.

Les tissus profonds étudiés ont des caractéristiques thermogènes différentes (voir §3.3.3). A

première vue, nos résultats révèlent des niveaux de température qui sont directement en

relation avec l’activité en mer (voir figure 20). Les résultats seront donc présentés en

référence à cette interaction activité/niveau de température, et dans un premier temps en

séparant les données correspondant au repos entre deux bouts de plongée, et dans un second

temps les données correspondant à l’activité de plongée.

- 70 -

Figure 20 : profil de plongée (bleu) et évolution des températures corporelles au niveau du muscle pectoral (vert), du thorax (foie et cœur : marron), haut abdomen (cyan), bas abdomen (rouge) et de la peau du flanc (rose) au cours des deux grands types d’activité en mer, bout de plongée et inter – bout.

Prof

onde

ur (m

) 0

50

100

150

200

Temps (h)

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Tem

péra

ture

sco

rpor

elle

s (°

C)

15

20

25

30

35

40

Bout de plongée Inter - bout

Tableau 5 : Durée et gamme horaire des activités de plongée de chasse et de repos en mer ; températures profondes et périphériques chez le manchot royal pendant ces deux activités. Les résultats présentés sont les moyennes ± ET. Type d'activité Bout de plongée Repos en merDurée (h) 5,6 ± 3,6 7,4 ± 4,8Gamme (h) 0,6 - 23 0,6 - 31

Températures corporelles (°C) Bout de plongée Repos en merMuscle pectoral 36,6 ± 3,2 39,5 ± 0,3Thorax 41,0 ± 1,0 41,2 ± 0,9Haut abdomen 36,4 ± 1,2 38,2 ± 0,5Bas abdomen 26,7 ± 4,3 35,6 ± 2,5Peau du Flanc 30,2 ± 3,8 38,2 ± 1,3

- 71 -

4.1.2.1. Comparaison terre/mer

L’effet terre/mer est difficile à illustrer puisqu’à la transition entre les deux milieux,

immédiatement après l’entrée dans l’eau, les manchots royaux entament des activités de

plongées de déplacement, le premier repos en mer n’intervenant que plusieurs heures après le

début du voyage. La conséquence immédiate est une élévation significative de la température

du principal organe thermogène, le muscle pectoral, ainsi que de la température thoracique. Si

l’on compare à niveau d’activité locomotrice égale, c'est-à-dire entre la couvaison à la colonie

et au repos prolongé de surface en mer (inter-bout), le passage dans l’environnement

aquatique entraîne une augmentation significative de +1°C de ces deux tissus profonds. Cette

augmentation n’est pas visible au niveau des tissus abdominaux.

4.1.2.2. Pendant le repos en mer

Le début de l’épisode de repos en mer comporte systématiquement une phase de

réchauffement des tissus, consécutive à l’arrêt de l’activité de plongée. La présente étude a

mis en évidence que, à l’exception du muscle pectoral, la durée nécessaire au réchauffement

des tissus profonds (abdominauxs) et périphériques (peau du flanc) était positivement corrélée

à l’amplitude des baisses de température à la fin de l’activité de plongée (coefficient de

corrélation r: +0.424 à +0.611 selon les tissus, pmax= 0.035). Les résultats présentés ci-après

sur le ‘repos en mer’ excluent cette période transitoire, pour n’envisager les températures que

lorsque celles-ci montrent un état stationnaire maintenu tout au long de l’épisode de repos.

Pendant ces périodes de repos en mer, les quatre tissus profonds étudiés montraient des

températures relativement homogènes. La température thoracique était systématiquement la

plus élevée (41°C en moyenne), alors que la température du bas abdomen était la plus basse,

environ 36°C en moyenne. Le muscle pectoral était un peu plus froid que le thorax (39,5°C en

moyenne), alors que le haut abdomen montrait des températures intermédiaires entre le thorax

et le bas abdomen.

Bien que ces mesures de températures de tissus profonds restent dans la gamme

normothermique, elles mettent en évidence un gradient de températures qui existe entre les

tissus thoraciques les plus centraux (cœur, foie) et des tissus placés entre ce noyau et la

périphérie ou la partie postérieure du corps, tels que le muscle pectoral ou l’abdomen. De

manière un peu surprenante, alors que le muscle pectoral était supposé être le principal organe

- 72 -

thermogène de l’organisme, nos mesures révèlent que ce tissu n’est pas le plus chaud au cours

des épisodes de repos en mer.

4.1.2.3. Pendant l’activité de plongée

Au cours des épisodes de plongée, les quatre tissus profonds étudiés ont montrés des

différences importantes d’évolution des températures, tant en amplitude qu’en terme de

profils. Les températures des différents tissus ont dans un premier temps été analysées à

l’échelle du bout de plongée, puis pour les échelles de temps plus fines, je me suis focalisé sur

l’étude du muscle pectoral, en raison du lien évident entre l’activité de plongée, l’activité de

ce muscle locomoteur et le dégagement de chaleur qui en résulte. L’analyse a alors été

réalisée depuis l’échelle de la séquence de plongées à celles des différentes composantes du

cycle de plongée.

Relation entre la plongée et les variations des températures profondes à l’échelle de l’activité

de plongée

Comme l’illustre la figure 20, chez tous les oiseaux qui ont été équipés (5 au total), les tissus

profonds qui ont été étudiés réagissent différemment selon l’activité de plongée. En effet, ce

travail a mis en évidence trois grands types d’évolution des températures profondes, qu’il

est possible d’observer de façon systématique à chaque bout de plongée. Les trois grands

types d’évolution des températures sont les suivants:

1) pas de changement de température avec l’activité de plongée. C’est le cas de la

température enregistrée au niveau thoracique. Tout d’abord, la température moyenne pendant

un bout de plongées n’est pas différente de celle mesurée pendant les phases de repos. De

plus, même si la température thoracique oscille légèrement (± 0,5°C) à l’intérieur de chaque

cycle de plongée, cette température reste en moyenne stabilisée autour de 41°C.

2) la température baisse tout au long de l’activité. C’est le cas des deux températures

abdominales. En fin d’activité de chasse, leurs températures montrent une baisse moyenne de

9,2 ± 2,3°C et 15,2 ± 3,1 °C, pour le haut et le bas de l’abdomen respectivement. La

température finale de ces deux parties de l’abdomen est très fortement corrélée à la durée du

bout de plongée (p<0,001 dans les deux cas).

- 73 -

3) La température du tissu baisse puis se stabilise pendant l’activité de plongée. Cette

évolution très particulière s’observe au niveau du muscle pectoral. Systématiquement en

début de bout de plongée, une augmentation légère et transitoire de la température pectorale

était observée (en moyenne +0,5°C pendant 20 minutes, environ), puis la température du

muscle commençait à décroître. Toutefois, cette baisse de température s’interrompait pendant

la période d’activité, donc avant la fin du bout de plongée. La température du muscle pouvait

alors soit rester stable (voir figure 20), soit montrer d’autres épisodes transitoires de

réchauffement/refroidissement pendant l’activité (voir figure 21). Lors de ces réchauffements

transitoires, la température pectorale restait toujours inférieure à celle mesurée pendant les

épisodes de repos en mer. Toutes études et oiseaux confondus, le muscle pectoral montrait

une température moyenne pendant un bout de plongée inférieure de 3,1°C à celle mesurée

pendant les épisodes de repos en mer. La baisse de température pectorale la plus importante

qui ait été enregistrée était -5,5°C, en référence à la température d’équilibre avant le bout. Les

variations de température du muscle pectoral à l’échelle du cycle de plongée seront détaillées

dans le paragraphe suivant. A l’issue du bout, la température pectorale moyenne ou la plus

basse enregistrée n’était pas corrélée à la durée ou à la profondeur moyenne de la période de

chasse. La température minimale pendant cette activité était très rarement atteinte en fin de

bout, notamment à cause des épisodes de réchauffement transitoire qui pouvaient intervenir à

tous moments pendant le bout de plongée.

Le cas de la température du muscle pectoral est singulier puisque pendant le bout de plongée,

on observe non seulement des baisses de température de ce tissu fortement thermogène et

donc a priori plus chaud pendant l’activité, mais encore une évolution complexe de sa

température. Ainsi, le fait que la température pectorale ne décroisse pas régulièrement tout au

long du bout de plongée est la preuve que cette tendance au refroidissement n’est pas la

simple conséquence d’une perte incompressible et inéluctable de chaleur inhérente à l’activité

de plongée.

- 74 -

Figure 21 : profil de plongée (bleu) et évolution de la température du muscle pectoral (rouge) pendant un bout de plongée profonde.

Temps (h)0 1 2 3 4 5 6 7

Prof

onde

ur (m

)

0

50

100

150

200

250 Tem

péra

ture

(°C

)

36.537.037.538.038.539.0

Le réchauffement du muscle pectoral à l’échelle d’une séquence de plongée

La durée des épisodes de réchauffement (de 3,3 à 33,8 minutes) correspond à une succession

de 1 à 5 cycles de plongée. Au cours de ces épisodes, la température du muscle peut alors

augmenter de 0,1 à 0,7°C. Une augmentation de température au niveau du muscle peut être le

signe d’un effort physique plus important, comme par exemple quand l’oiseau subit une force

d’Archimède plus importante pendant la descente, ce qui est le cas au cours des plongées les

plus profondes (Sato et al., 2002). Nos données ont montré que les deux extrémités d’un bout

de plongées profondes étaient systématiquement caractérisées par une hausse de la

température pectorale (+0,2 °C en moyenne). Néanmoins, à l’intérieur du bout de plongée, la

capacité du pectoral d’arrêter la baisse de sa température ou même de se réchauffer semble

n’avoir aucun lien avec une variation de l’effort de plongée (figure 21). Notre analyse n’a en

effet pas réussi à mettre en évidence un lien entre la variation de température pectorale et les

variables susceptibles de décrire une variation de l’effort de plongée au cours du cycle de

plongée (exemple : durée de la plongée et du repos subséquent, profondeur maximale et

moyenne, rapport du temps en surface et en plongée, durée du séjour à plus de 50m,

- 75 -

température ambiante). De la même manière, la même série d’analyses sur les séquences où le

muscle pectoral se refroidissait n’a pas permis de mettre en évidence une relation avec ces

variables.

La température du muscle pectoral à l’échelle du cycle de plongée

La figure 22 reprend une figure précédente et illustre l’évolution moyenne de la température

du muscle pectoral pendant une plongée profonde suivie du temps de récupération en surface

avant la prochaine plongée. Cette évolution moyenne de la température pectorale présente une

première diminution (-0.14 ± 0.32°C) qui dure pendant les quinze premières secondes de

l’immersion. Après cette courte période de transition et pendant toute la descente, le muscle

pectoral se réchauffe (+0.34 ± 0.46°C). C’est lorsque l’oiseau a rejoint la profondeur

maximale de la plongée que le muscle pectoral atteint sa température la plus élevée. Cette

température est maintenue pendant le restant de la plongée. Pendant la récupération en

surface, le muscle pectoral se refroidit à nouveau. A l’issue du cycle de plongée, la variation

nette de température n’est pas différente de zéro en moyenne sur l’ensemble des cycles d’un

bout de plongée. Cependant, l’évolution de température pectorale à l’échelle du bout de

plongée est déterminée par la succession de cycles de plongée caractérisés par une variation

de température de même signe. Les figures 23 A et B montrent le profil de température moyen

sur une sélection de cycles montrant respectivement une baisse (cycles négatifs ; -0.23 ±

0.07°C) et une hausse (cycles positifs ; +0.22 ± 0.06°C) significatives de la température

pectorale. Les phases du cycle de plongée où le profil de température était différent entre ces

deux types de cycles, se situent au début de la plongée et au cours de la phase de remontée et

de repos en surface. Les cycles négatifs montrent une baisse de température plus importante

en début de plongée, et la poursuite de cette baisse au cours de la remontée et de la

récupération en surface. En contraste, les cycles positifs montrent un maintien de la

température pectorale pendant ces deux dernières phases. Au niveau comportemental, les

cycles négatifs avaient en moyenne une durée de plongée et de récupération plus longue que

les cycles positifs, ainsi qu’une profondeur maximale plus importante.

D’une façon importante, les températures moyennes initiales du muscle pectoral et de la

plaque incubatrice n’étaient pas significativement différentes entre chacun de ces deux types

de cycles. Par conséquent, ce n’est pas parce qu’une température seuil est atteinte au niveau

- 76 -

Temps (s)0 100 200 300 400 500

Prof

onde

ur (m

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0

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Tem

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s (°

C)

24.8

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37.6

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38.2

Temps (s)0 100 200 300 400

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38.0

38.2

profond ou périphérique que l’on observe préférentiellement un réchauffement ou un

refroidissement du pectoral à l’échelle du cycle de plongée.

Figure 22 : profil de plongée (bleu) et évolution moyenne de la température de la plaque incubatrice (rouge), et du muscle pectoral (vert) au cours d’un cycle de plongée typique.

Temps (s)0 100 200 300 400

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38.2

38.4

Figure 23 A et B : profil de plongée (bleu) et évolution moyenne de la température du muscle pectoral (vert) et de la plaque incubatrice (rouge) au cours d’une sélection de cycles montrant une augmentation (A) ou une diminution (B) de la température du muscle pectoral.

- 77 -

Discussion sur les températures profondes en mer

Cette partie de nos travaux consacrée à l’étude des variations de températures de quatre tissus

profonds pendant la plongée chez le manchot royal nous amène, là encore, à contredire la

théorie classique de la thermorégulation chez les endothermes. Celle-ci prévoit en effet le

maintien et l’ajustement des températures du noyau thermique à un niveau stable et élevé.

Bien que cette conception classique ne décrive pas l’étendue du noyau thermique et ce qu’on

peut considérer être un tissu profond, le statut physiologique d’homéo-endotherme est donc

remis en cause chez le manchot royal. En effet, ce travail met en évidence une hétérothermie

régionale prononcée entre des tissus profonds (thorax et haut abdomen par exemple) qui sont

considérés classiquement comme faisant partie intégrante du noyau thermique de l’organisme.

Contrairement à la seule étude antérieure qui montrait des baisses de température au niveau

thoracique chez le manchot royal en mer (Culik et al., 1996b), nos données confirment une

hétérothermie profonde, mais démontrent aussi par ailleurs la conservation d’un noyau

thermique, limité en volume. Cette précédente étude et quelques autres (Bevan and Butler,

1992a; Handrich et al., 1997), basées principalement sur la mesure de températures

abdominales, suggéraient alors la possibilité d’une hypothermie profonde impliquant aussi le

noyau thermique en plongée.

Il est donc important d’insister sur le fait que cette étude démontre qu’un noyau thermique

restreint à la région thoracique (entre le cœur et le foie) est maintenu constant à 41°C, quelle

que soit son activité en mer. Par conséquent, chez le manchot royal, d’une part un noyau

thermique dont le volume est clairement restreint subsiste, et d’autre part, tout l’abdomen et le

principal organe thermogène des manchots en mer, le pectoral, montrent des baisses de

température pendant l’activité de plongée. Ce travail révèle par conséquent l’étendue des

tissus touchés par une réduction de température et montre qu’une très grande partie du volume

des tissus profonds du manchot royal est impliquée dans une stratégie de thermorégulation

particulière, et à ce jour unique.

Tout au long de l’activité de plongée, le refroidissement constaté dans les deux parties de

l’abdomen est vraisemblablement à mettre en relation avec l’accumulation de proies froides

au cours de l’activité de chasse. En effet, il a été montré que chez le manchot royal,

l’ingestion de proies avait lieu majoritairement (> 80%) pendant les bouts de plongée

profonde. En moyenne, 2,3kg de poisson, dont la température est celle de l’océan soit environ

2-4 °C, sont alors ingérés (Pütz et Bost, 1994) et stockés dans l’estomac. Nos données

- 78 -

confirment des chutes de température du bas abdomen de plus de 20°C en relation avec

l’activité de chasse déjà décrites dans la littérature (Pütz et Bost, 1994 ; Handrich et al., 1997).

En fin d’activité de plongée, il est possible d’observer près de 25°C de différence entre les 15-

18cm qui séparent la sonde du thorax de celle fixée dans le bas abdomen. Par ailleurs, pendant

le voyage spontané en mer, en fin des bouts de plongée, mais aussi en canal de nage (voir

chapitre 4.2), il est possible d’observer la mise en place d’un gradient de température inversé

entre le bas abdomen et le tissu sous-cutané de la peau du flanc. Handrich et al. (1997) ont

montré que pendant le bout de plongée (à l’exception des deux derniers bouts du voyage),

l’estomac était significativement plus chaud que le bas abdomen (Figure 24). La baisse de

température du bas abdomen ne peut donc pas s’expliquer uniquement par l’ingestion de

proies froides.

L’explication que nous apportons à ce gradient paradoxal de température est la suivante : les

tissus du bas abdomen peuvent se refroidir sous l’action combinée de l’ingestion de proies

froides et de l’occurrence des épisodes de thermolyse au niveau de la plaque incubatrice (voir

§4.1.2.3). De plus, nos observations en canal de nage suggèrent l’occurrence d’ajustements

vasculaires internes complexes pendant le bout de plongée, comme par exemple une forte

diminution de la perfusion sanguine de la région abdominale postérieure (voir §4.2.2). Ces

facteurs concourent au refroidissement du bas abdomen. Toutefois, nous avons aussi montré

le maintien relatif de la perfusion au niveau de la peau du flanc. Ce travail propose donc que

lorsque ces conditions sont réunies, la température du bas abdomen peut devenir plus faible

que celle de la peau du flanc (voir figure 20).

Nos données montrent des températures abdominales froides, mais les températures

stomacales descendent rarement en dessous de 25-30°C en plongée, sauf pendant le trajet de

retour vers la colonie (Pütz et Bost, 1994; Handrich et al., 1997). Cette aspect paradoxal

soulève la question du commencement des processus digestifs pendant l’activité de plongée

(voir §4.2.3). Toutefois, les baisses de température abdominale permettraient de reporter le

coût du réchauffement de tout le tractus digestif, et peut être de la digestion, à la période de

repos prolongé en surface.

A l’échelle de l’activité de plongée, la température moyenne du muscle pectoral était

normothermique ou significativement plus basse que la température de repos. Cependant, des

phases de réchauffement de ce tissu sans liaison directe avec le comportement de plongée ont

aussi été décrites. Ces variations atypiques de température apportent de sérieux arguments en

faveur d’une régulation physiologique dans le sens d’une réduction de la température

fonctionnelle du muscle pectoral grâce à un ajustement de l’évacuation des calories produites

- 79 -

par le muscle pectoral. La régulation physiologique observée n’est pas liée à un ajustement de

la température musculaire autour d’une température seuil, ou lorsque celui-ci atteint une

température critique plus basse que la température de repos. On peut donc émettre l’hypothèse

que la finalité de ces ajustements de température, c'est-à-dire la valeur adaptative ou le

bénéfice à court ou moyen terme de la modulation de la température musculaire, trouve son

explication dans l’énergétique de la plongée et la modulation du coût de la nage. Cette partie

de la discussion est développée dans le chapitre 4.2.

En étudiant l’évolution de la température du muscle pectoral à l’échelle du cycle de plongée,

il est possible d’observer des phénomènes classiques d’adaptation à la plongée décrits pour la

première fois chez des animaux captifs par Scholander et al. (1942). Ces travaux montrent que

les muscles squelettiques sont beaucoup moins, voir plus du tout perfusés pendant la plongée

(ischémie musculaire). Ce tissu, très riche en myoglobine chez les animaux plongeurs peut en

effet travailler en utilisant ses propres réserves en oxygène, facilitant par la même occasion la

conservation de l’oxygène circulant, au bénéfice des tissus strictement oxygène dépendant tels

le cœur et le cerveau (Kooyman et Ponganis, 1998). Cette ischémie réflexe n’exclue pas pour

autant chez certaines espèces la possibilité d’un retour transitoire du flux sanguin (flush) au

cours de la plongée. Lors de ces flushs, l’extraction de l’oxygène circulant est possible grâce à

la plus grande affinité de l’oxygène pour la myoglobine par rapport à l’hémoglobine

(Cherepanova et al., 1993). L’occurrence de ces évènements vasculaires n’a toutefois jamais

été mise en évidence chez un oiseau. En l’état actuel des connaissances, on peut donc

considérer que le muscle pectoral est vraisemblablement ischémique pendant la plongée chez

le manchot royal. Dans ce contexte, le profil de température du pectoral pendant la plongée

devrait refléter assez fidèlement l’intensité du travail musculaire, la chaleur produite par

l’activité de nage ne pouvant être évacuée efficacement par le sang (phénomènes convectifs).

Les variations de l’effort locomoteur sont connues chez le manchot royal, grâce à des mesures

d’accéléromètrie qui ont permis de mesurer la fréquence de battements d’ailerons (Sato et al.,

2002). L’évolution moyenne des températures pectorales observée au cours du cycle de

plongée (figure 22) semble assez en accord avec l’évolution de l’effort de nage pendant les

différentes phases du cycle de plongée. En début de plongée la forte élévation de température

pectorale correspond à la phase où l’oiseau doit fournir le plus d’effort pour descendre en

profondeur et lutter contre la force d’Archimède. Lorsque le manchot est parvenu en

profondeur, l’effort locomoteur est moins intense, et la température pectorale est maintenue

constante jusqu’à la fin de la remontée. Les derniers mètres de la remontée (50m)

correspondent à un déplacement passif, sans battements d’aileron, et pendant ce temps le

- 80 -

muscle commence à se refroidir. Enfin en surface, l’activité musculaire est minimale, et la

température pectorale diminue plus rapidement encore que pendant la remontée. Cet

accroissement important de la vitesse de variation de la température en surface est aussi en

accord avec une augmentation de la perfusion du pectoral, et/ou la perfusion par du sang plus

froid. Une vasodilatation générale en surface, c'est-à-dire un mélange du sang des différents

compartiments sanguins, est cohérente avec la phase de récupération de la plongée ; elle

permet, associé à la reprise de la respiration, la reconstitution des réserves en oxygène

tissulaire et sanguine ainsi que l’évacuation des produits lactiques (Kooyman, 1989).

Cependant, le fait que l’arrêt de l’ischémie musculaire induise une baisse de la température

pectorale, alors que sa température est déjà située plusieurs degrés en dessous de la

température thoracique, implique que la température du sang mêlé est plus froide encore que

le muscle lui-même. Cette conclusion importante supporte l’hypothèse que la température du

sang mêlé aortique est fortement influencée à l’arrivée en surface par les volumes sanguins

provenant de tissus et d’organes refroidis pendant la plongée, tels que les membres, une partie

de l’abdomen et le tissu cutané (Culik et al., 1996b; Handrich et al., 1997).

Figure 24 : profil de plongée (bleu) et évolution de la température de l’estomac (rouge), du haut abdomen (vert) et du bas abdomen (cyan) au cours d’un voyage en mer de 9 jours chez le manchot royal (D’après Handrich et al., 1997).

17 19 21 23 25 27 01/03 318

21

24

27

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33

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, °C

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(1) (3)(2)

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Stomach

(R2)Abdomen (bottom)

(R3)

First dive > 10mDeparture to the sea Arrival from the sea

FORAGING TIME, days

(R1)

- 81 -

4.1.2.4. Synthèse sur l’alternance des stratégies de thermorégulation en mer

L’étude des températures profondes est celle qui permet de réellement comprendre les

stratégies de thermorégulation mises en place au cours du voyage en mer. Les résultats

originaux qui sont présentés dans ce travail ont pu être mis en évidence notamment car les

individus étudiés étaient libres de toute contrainte et pouvaient profiter naturellement des

potentialités physiologiques qui caractérisent l’espèce. En effet, les principales particularités

et originalités des mécanismes et des stratégies de thermorégulation présentées dans ce travail

ne pouvaient être observées sans que les animaux ne soient soumis aux contraintes

temporelles, environnementales et énergétiques d’un voyage de plusieurs jours dans l’océan

austral, dans le but de reconstituer leurs réserves énergétiques et d’assurer leur succès

reproducteur.

Ce travail met en lumière des ajustements qui n’ont pas été observés chez l’espèce

phylogénétiquement la plus proche du manchot royal, le manchot empereur. Dans les travaux,

portant sur cette espèce, les auteurs ont mesuré en conditions expérimentales de semi-captivité

la température au niveau de tissus profonds identiques ou équivalents, sans observer les

baisses de température et les ajustements vasculaires qui sont décrits plus haut. Il est

important de noter que chez quasiment toutes les espèces citées dans la littérature, en

condition expérimentale ou en liberté, le début de l’activité de plongées est systématiquement

une période d’élévation des températures internes, qu’elles soient veineuses, musculaires ou

abdominales (Wilson et Grémillet, 1996; Bevan et al., 1997; Ponganis et al., 2001; Ponganis

et al., 2003; Enstipp et al., 2005). La même élévation de température (+0,5°C) est observée

chez les manchots royaux qui ont été équipés dans le cadre des études qui sont présentées

dans ce travail. Cependant, en condition naturelle l’activité de plongée du manchot royal

(comme celle du manchot empereur en liberté) étant maintenue pendant plusieurs heures,

c’est seulement après plusieurs cycles de plongée profonde qu’il est possible d’observer des

baisses de températures profondes. Dans les études précédemment citées, l’activité de plongée

est interrompue prématurément par rapport au comportement de ces oiseaux en liberté. Ces

auteurs concluent néanmoins que les adaptations physiologiques proposées chez le manchot

royal n’existent pas chez le manchot empereur.

Pourtant, chez le manchot royal en mer, on a démontré qu’il existe très distinctement deux

grandes stratégies de thermorégulation qui sont mises en place alternativement au cours

de l’activité naturelle en mer. Ces deux stratégies sont :

1) pendant le repos en mer : tous les tissus profonds de l’organisme présentent une

- 82 -

température stable et normothermique. Cette situation est conforme à la théorie classique

de la thermorégulation chez un endotherme

2) pendant l’activité de plongée : on observe une hétérothermie des tissus profonds. Un

noyau thermique restreint au niveau thoracique est conservé dans la gamme normothermique.

La plus grande partie du volume corporel, c'est-à-dire tous les autres tissus profonds mesurés,

y compris le principal muscle locomoteur, subit des baisses de température importantes en

plongée. Cette stratégie de thermorégulation s’oppose à la vision communément acceptée et

aux observations effectuées chez la plupart des endothermes plongeurs.

- 83 -

4.1.3. Relation entre les températures périphériques et les températures

profondes en mer

L’ajustement vasomoteur est la réponse la moins coûteuse parmi les mécanismes

thermorégulateurs (Cabanac, 1975; Hochachka, 1986). La réponse vasculaire périphérique à

un changement de température profonde peut être soit une vasodilatation pour évacuer de la

chaleur et prévenir le risque d’hyperthermie, soit inversement une vasoconstriction pour

conserver la chaleur corporelle et éviter une température profonde hypothermique. Cette

vision simpliste de la régulation de la température profonde en plongée ne tient pas compte

des possibles variations de la production de chaleur ou des contraintes physiques

environnementales au cours de la plongée. Ce chapitre envisage les inter relations complexes

qui existent entre les températures des tissus périphériques, leurs ajustements vasculaires, les

conséquences sur les échanges de chaleur en fonction des différentes activités de plongées et

les variations de températures profondes.

Chez l’homme, la chaleur excédentaire produite par l’activité musculaire peut être dissipée

dans l’air en augmentant le taux de perfusion des vaisseaux périphériques (Berger, 1982;

Franklin et al., 1993; Kellogg et al., 1993). Cette observation a été vérifiée au cours de la nage

chez le dauphin (Noren et al., 1999) et présumée chez un mammifère marin polaire, l’otarie à

fourrure (Boyd, 2000). Toutefois, dans le contexte d’un animal évoluant en milieu polaire,

une régulation visant à évacuer volontairement un excédent de chaleur corporelle n’a jamais

été démontrée jusqu’ici. Cette question n’a tout simplement pas souvent été évoquée, du fait

de la nature a priori paradoxale d’une évacuation de chaleur dans un milieu aussi

contraignant.

Notre étude des températures corporelles du manchot royal en mer a montré que l’activité de

plongée est accompagnée à la fois par des baisses significatives des températures des tissus

profonds, au niveau abdominal et pectoral, et par une vasoconstriction importante, mais dans

certains cas, incomplète ou retardée, des tissus périphériques. Cette description très résumée

de nos résultats laisserait donc penser que chez le manchot royal en plongée, les mécanismes

de préservation de la chaleur ne seraient pas assez efficaces, entraînant le refroidissement

inéluctable des tissus profonds. Hors, un noyau thermique à 41°C est préservé chez cette

espèce et le pectoral est capable à n’importe quel moment d’un bout prolongé de plongée de

se réchauffer. Par ailleurs, les tissus périphériques montrent en certaines occasions des

réchauffements que l’on ne peut expliquer que par une évacuation volontaire de chaleur. La

- 84 -

suite logique de notre étude porte donc sur l’influence de ces épisodes de réchauffement ou de

thermolyse périphériques sur les températures profondes.

4.1.3.1. Influence de la conductance thermique des tissus périphériques sur la température des tissus profonds

Pendant le repos en mer

Pendant cette phase où l’activité musculaire est réduite, différentes zones de peau, exception

faite de la patte, montraient des températures très proches des tissus profonds. Bien qu’en

surface les caractéristiques d’isolation des tissus périphériques soient à leur optimum, vu la

température de l’eau (4°C), les températures périphériques élevées (35°C) sont inévitablement

responsables de pertes caloriques importantes. Par conséquent, bien que les oiseaux aient

vraisemblablement la possibilité de réduire le niveau de ces pertes caloriques périphériques,

cette stratégie nécessite une plus grande production de chaleur, donc la participation plus

active des organes profonds. Nos données montrent que pendant ces périodes de repos en mer,

les températures thoraciques et pectorales sont plus importantes qu’à terre, signe incontestable

que la production de chaleur y est plus élevée. Notre hypothèse est donc que les tissus

profonds thermogènes produisent un excédent de chaleur pour permettre aux tissus

périphériques d’atteindre les températures élevées constatées.

Il s’agit d’une stratégie imposée par l’obligation de perfuser de façon importante la périphérie

pendant la phase de repos. L’hypothèse proposée pour expliquer ce phénomène a été avancée

et développée dans le paragraphe 4.1.2.1. Dans le chapitre suivant, nous discuterons les

conséquences énergétiques de cette stratégie de perfusion à travers nos mesures de la

fréquence cardiaque pendant ces phases de repos.

Au cours des épisodes de thermolyse active pendant la plongée

Une augmentation de la température périphérique implique plus de chaleur transférée de la

peau vers l’environnement. Cette quantité de chaleur est fournie par le sang artériel dont le

débit augmente au niveau du tissu considéré. Par conséquent, la quantité de chaleur qui est

délivrée par le sang est évacuée par la peau, le sang veineux qui revient de ce tissu étant plus

- 85 -

froid que le sang artériel. Les évènements de thermolyse qui ont été mis en évidence dans ce

travail ont duré de quelques secondes à près de quatre-vingt dix minutes. Naturellement, les

surfaces de peaux impliquées et l’amplitude des variations de températures observées lors de

ces ajustements déterminent la quantité de chaleur qui est évacuée dans l’environnement. Sans

connaître directement la quantité de chaleur qui est perdue par l’organisme, l’influence de ces

réchauffements transitoires périphériques sur les changements de température au niveau

profond est potentiellement détectable.

A l’échelle du cycle de plongée, 21% des cycles montrent des épisodes de réchauffement de

la plaque incubatrice caractérisant une thermolyse active. Toutefois, même en sélectionnant

les épisodes ayant lieu à grande profondeur (perte de chaleur théoriquement maximale), il n’a

pas été possible d’observer une influence directe sur la température pectorale pendant le cycle

de plongée concerné ou le cycle suivant. Ces ajustements vasculaires périphériques observés à

l’intérieur de la plongée ne semblent en tout cas pas avoir de conséquence fonctionnelle

immédiate au niveau profond. De la même manière et réciproquement, les cycles montrant

une augmentation ou une diminution significative de la température pectorale sont sans

conséquence visible sur l’évolution moyenne de la température de la plaque incubatrice.

De même, à l’échelle du bout et de la séquence de plongées, aucune relation n’a été trouvée

entre la température du muscle pectoral ou ses variations et celles mesurées au niveau

périphérique lorsque ces dernières évoluaient de façon parallèle (hors ETD). Réciproquement,

un réchauffement des deux tissus périphériques étudiés (peau du flanc et plaque incubatrice)

n’est pas associé à une baisse de la température profonde.

Toutefois et de façon importante, au cours des épisodes où les tendances des deux

températures périphériques étaient divergentes (ETD de la peau du flanc et de la plaque

incubatrice, voir figure 15), six des sept oiseaux étudiés montraient une relation significative

et positive entre les variations de température pectorale et périphériques. Cette relation

n’impliquait cependant pas le même tissu périphérique chez ces six individus : pour la moitié

cela concernait la peau du flanc, pour les 3 autres la plaque incubatrice.

- 86 -

4.1.3.2. La plaque incubatrice : une fenêtre thermique potentielle

Des deux tissus périphériques du tronc qui ont été étudiés, la peau du flanc, bien isolée,

représente environ 90% de la surface totale du corps, et la plaque incubatrice, dont la

superficie augmente en période de reproduction (Handrich, 1989) est estimé à 2% de la

surface totale (estimation personnelle). Toutefois, malgré la superficie relativement restreinte

de ce tissu, ses caractéristiques et son positionnement au niveau du bas abdomen en font un

candidat privilégié pour des échanges de chaleur, aussi son rôle potentiel de fenêtre thermique

ne doit pas être négligé.

L’hypothèse qu’une zone périphérique puisse être plus chaude qu’un tissu profond est

confirmée dans ce travail puisque la peau du flanc devient plus chaude que l’abdomen en fin

d’activité de plongée. Par ailleurs, bien que les températures du bas abdomen et de la plaque

incubatrice n’aient pas été mesurées en même temps dans mon étude, chez les oiseaux équipés

à la fois au niveau de la peau du flanc et de la plaque incubatrice, il est intéressant de noter

que cette dernière était systématiquement plus froide tout au long du bout. De plus pendant

ces bouts de plongée, la température moyenne de la plaque incubatrice était voisine ou juste

inférieure à celle mesurée au niveau du bas abdomen. Par conséquent, on peut supposer que

les phases thermolytiques mises en évidence au niveau de la plaque incubatrice pourraient

concourir à la réduction, puis au maintien, de la température du bas abdomen en plongée.

4.1.3.3. Synthèse sur les relations entre les différentes températures

corporelles

Les principaux organes sensibles à la température corporelle et les thermorécepteurs de

l’organisme sont situés au niveau de la peau, ainsi qu’au niveau de la moelle épinière et de

l’aire pré-optique. Cependant, concernant les tissus étudiés dans ce travail, il a été montré que

la sensibilité thermique était différente entre la peau du flanc et la plaque incubatrice (Necker,

1977; Schmidt, 1982). En particulier, la peau de la plaque incubatrice est plus sensible aux

changements de température ambiante que la peau du flanc, en particulier pendant la période

de reproduction (Brummermann et Reinertsen, 1991). Cette sensibilité sensorielle différente

des zones de peau, une fois intégrée au niveau de l’hypothalamus, peut par conséquent

entraîner une modulation spécifique de la réponse de thermorégulation face à des

- 87 -

caractéristiques environnementales nouvelles (Cabanac, 1975; Hammel et al., 1976; Midtgård,

1988, Schmidt et Simon, 1979).

L’objectif principal à ce niveau de l’étude était de révéler certaines interactions entre

températures profondes et périphériques chez le manchot royal, afin de préciser ses stratégies

de thermorégulation en mer. Ces interactions, nous l’avons vu, sont loin d’être évidentes à

découvrir, et elles semblent se limiter aux épisodes, complexes, où l’évolution des

températures périphériques divergent entre elles (ETD). D’autre part, bien qu’une proportion

importante des individus testés (6/7) ait montré pendant ces épisodes des interactions

positives et significatives entre des variations de températures périphériques et profondes, les

tissus périphériques impliqués variaient selon les individus. Cette variabilité des réponses

thermiques dans la localisation d’une zone de peau particulière, pendant une activité

déterminée, a déjà été décrite chez deux autres espèces plongeuses (Noren et al., 1999; Boyd,

2000).

La recherche de relation entre changements de conductance périphérique et variations de la

température profonde conduit à mesurer la complexité des mécanismes de la thermorégulation

qui sont mis en œuvre chez le manchot royal lors de ses séjours en mer, mais aussi

naturellement à entrevoir la limite des possibilités d’investigation et de compréhension de ces

mécanismes à partir de l’étude de quelques températures corporelles. En effet, ces résultats

illustrent la difficulté de prédire des changements de température au niveau profond à partir

des variations des températures périphériques. Le nombre et la nature des températures qu’il

est possible d’étudier chez des oiseaux plongeurs en liberté sont limités et il n’est pas possible

de mesurer chaque variable potentiellement impliquée dans les phénomènes de

thermorégulation. Nos résultats suggèrent que les modifications de la conductance thermique

périphérique détaillées au niveau de la peau du flanc et de la plaque incubatrice font partie

d’une stratégie globale qu’il n’a pas été possible d’appréhender entièrement. Par conséquent,

même si les modifications de conductance thermique présentées dans ce travail, ont un effet

sur les températures profondes, l’implication et la prise en compte d’autres évènements

d’ajustements des pertes caloriques au niveau par exemple de la patte ou de l’aileron, doivent

pouvoir aider à comprendre et prédire la température profonde de ces oiseaux.

Quoi qu’il en soit, même si un lien évident et direct de l’effet de la modulation des pertes

caloriques sur la température profonde n’a pas réellement pu être mis en évidence par l’étude

des tissus, ce travail montre de façon pragmatique, que quelles que soient les variations de

température au niveau périphérique, celles-ci permettent in fine une régulation précise de la

température du muscle pectoral et de la zone thoracique.

- 88 -

4.2. Energétique du manchot royal : relation dépense énergétique, niveau de température et activité en mer

La description de l’évolution des températures corporelles du manchot royal au cours des

différentes activités du voyage alimentaire en mer et son interprétation d’un point de vue

fonctionnel, sont deux étapes indispensables pour cheminer vers la problématique des

bénéfices apportés par l’adoption de ces stratégies de thermorégulation.

La difficulté de ce travail réside dans le fait de définir l’échelle de temps sur laquelle le bilan

énergétique sera réalisé. Dans le cas du manchot royal en mer, l’échelle de temps peut être

celle de la plongée ou du cycle de plongée, de la séquence ou du bout de plongée, de la

journée, du voyage alimentaire ou encore de la période de reproduction.

Compte tenu de la complexité et de la somme d’éléments pouvant intervenir sur la dépense

énergétique à toutes ces échelles, quantifier le métabolisme du manchot royal avec les

techniques actuellement à notre disposition est un réel défi scientifique.

Le métabolisme d’un animal en liberté est difficile à mesurer, à plus forte raison si un niveau

de précision de la mesure et d’échelle temporelle sont nécessaires pour répondre aux objectifs

de l’étude (Butler et al., 2004). En effet, la respirométrie (calorimétrie indirecte) est

impossible à mettre en œuvre, et de multiples paramètres jouent sur la dépense énergétique à

un instant donné, comme par exemple la température ambiante, le type d’activité, l’état

nutritionnel et hormonal, etc. Il a été démontré qu’en condition stationnaire, la fréquence

cardiaque était positivement corrélée (relation linéaire, équation de Fick) avec le niveau du

métabolisme moyen de l’individu (Kjekshus et al., 1982; Butler, 1993). Cette relation,

couplée à des procédures longues et complexes de validation en conditions expérimentales, a

été amplement utilisée dans ce travail pour estimer la dépense énergétique des individus.

Ce chapitre dresse dans un premier temps un bilan des connaissances sur l’influence des

températures corporelles sur le niveau de métabolisme chez divers endothermes, puis présente

une étude expérimentale sur la relation métabolisme et thermorégulation dans l’air et dans

l’eau pendant le jeûne de reproduction. Enfin, les variations de température observées pendant

le voyage en mer seront mises en relation avec la fréquence cardiaque moyenne mesurée

pendant les différentes activités, pour les interpréter d’un point de vue énergétique.

- 89 -

4.2.1. Etat des connaissances

La relation qui existe entre la variation de la température corporelle et la variation du niveau

de métabolisme peut être envisagée sous deux angles, distincts l’un de l’autre. Le premier

consiste à considérer une variation de températures et d’évaluer son influence sur le niveau de

métabolisme. C’est l’effet Q10, celui-ci trouve son explication dans la relation qui lie le

niveau d’activité enzymatique cellulaire (métabolisme) à la température du milieu cellulaire

(dans la gamme des températures mesurées, le métabolisme cellulaire est réduit d’un facteur 2

à 3 pour une baisse de 10°C, Schmidt-Nielsen, 1995). Le second est naturellement l’influence

du niveau du métabolisme général sur les températures profondes. Par exemple, une

dépression métabolique aura pour effet une réduction de la température corporelle, c’est le cas

lors de l’initiation de la torpeur chez les endothermes hibernants (voir par exemple Heldmaier

and Ruf, 1992; Malan, 1993). Dans ce deuxième cas, l’hypothermie est le résultat, et non pas

la cause, de la dépression métabolique. Un autre exemple est celui de l’influence de

l’exercice, donc d’une augmentation volontaire du niveau de dépense énergétique et de

production de chaleur, sur la température corporelle. Cet effet est surtout visible dans l’air

(voir par exemple le cas extrême chez le guépard, Taylor et Rowntree, 1973), mais aussi dans

l’eau quand l’exercice est intense (par exemple Holmér et Bergh, 1974).

L’effet bénéfique des phénomènes de torpeur est démontré; il intéresse surtout des espèces de

petite taille, et ces situations correspondent toujours à un contexte de repos (Reinertsen et al.,

1988; McKechnie et Lovegrove, 2002). Deux études sur des espèces sauvages illustrent

toutefois l’avantage d’une légère réduction du métabolisme général et de la température

interne sur l’épargne énergétique, même pendant des épisodes d’intense activité. La première

étude, dont j’ai déjà parlée, formule l’hypothèse qu’un ralentissement du métabolisme et la

baisse de la température abdominale permettent une utilisation moins rapide des réserves

lipidiques et ainsi de meilleures chances de survie pendant le vol migratoire chez la bernache

nonette (Butler et Woakes, 2001). Le second exemple concerne trois espèces de vautour.

(Prinziger et al., 2002) ont montré que le métabolisme de base de ces espèces était en dessous

des valeurs attendues par la relation allométrique masse-spécifique de Aschoff et Pohl (1970).

Le signe le plus visible de ce métabolisme réduit est une température corporelle plus basse de

1,3°C par rapport à la moyenne attendue dans l’ordre des Falconiformes (Prinziger et al.,

2002). Ces auteurs proposent que ce métabolisme réduit soit une réponse adaptative à

l’imprédictibilité de leurs ressources alimentaires et à la contrainte du milieu dans lequel ces

oiseaux évoluent.

- 90 -

En milieu naturel, une influence directe de l’effet Q10 de la température sur une baisse du

métabolisme n’a jamais été mise en évidence, tant les relations entre l’environnement,

l’activité et l’état physiologique et nutritionnel sont complexes. Toutefois, chez quelques

espèces d’endothermes plongeurs, et plus particulièrement chez le manchot royal, cette

hypothèse a été proposée à plusieurs reprises. En effet, chez le manchot royal, pour être

conforme à l’autonomie comportementale de l’apnée estimée à 5 min (Froget et al., 2004), la

dépense énergétique au cours de la nage en apnée en mer doit être plus faible d’un facteur 1,5

à 2 que lors des expérimentations en canal de nage (Kooyman et al., 1992; Culik et al., 1994).

Toutes espèces confondues, trois raisons principales sont avancées pour expliquer cette

différence :

1) Le coût de la thermorégulation lié aux pertes accrues de chaleur dans l’eau peut être au

moins partiellement compensé par l’activité musculaire et la production de chaleur plus

intense en condition naturelle, ou encore par la chaleur dégagée par l’activité digestive. Ces

deux paramètres ont pu être directement mesurés chez le fuligule morillon (Bevan and Butler,

1992b), chez le manchot Adélie (Wilson et Culik, 1991) et chez le manchot royal (Culik et al.,

1996a).

2) Un ajustement de la conductance périphérique dans le sens d’une augmentation de

l’efficacité de l’isolation thermique des oiseaux a été proposé chez le gorfou macaroni et chez

le manchot papou. Ainsi, (Green et al., 2005) proposent des ajustements vasculaires différents

en conditions naturelles, ainsi qu’une modification de la distribution relative des réserves

énergétiques, c'est-à-dire du tissu adipeux sous-cutané versus abdominal. D’autre part,

Dumonteil et al. (1994) ont montré que chez le manchot papou, en condition expérimentale, le

coût élevé de la thermorégulation lorsque les oiseaux étaient mis dans l’eau s’accompagnait

d’une vasodilatation périphérique. Ces auteurs ont par ailleurs montré que dans d’autres

circonstances, ces oiseaux étaient capables de diminuer leur conductance thermique

périphérique. Il parait donc vraisemblable que ces ajustements soient mis en place en mer.

3) enfin, une réduction du métabolisme de certains tissus soumis à des baisses de

températures pendant la plongée pourrait expliquer un métabolisme global réduit par effet

Q10. En effet, une baisse de la température abdominale a été enregistrée chez de nombreuses

espèces plongeuses. Toutefois, dans les études où l’activité de plongée, la fréquence cardiaque

et une température profonde étaient enregistrées simultanément, (Hill et al., 1987; Bevan et

al., 1997; Bevan et al., 2002; Green et al., 2003; Green et al., 2005 ), aucun effet directement

visible sur les caractéristiques du profil de fréquence cardiaque, ou encore sur la durée des

plongées n’a été mis en évidence. Bien que ces auteurs ne remettent pas en cause les possibles

- 91 -

conséquences énergétiques de ces baisses de température, ils proposent néanmoins que les

trois possibilités de réduction du métabolisme en mer détaillées ci-dessus agissent en même

temps et à des degrés divers, rendant impossible de discerner l’un ou l’autre de ces effets. De

plus, le bénéfice énergétique acquis par l’intermédiaire de ces ajustements ne serait pas

nécessairement investi dans une augmentation de l’autonomie de plongée, mais par exemple

dans un effort de chasse plus important par unité de temps.

4.2.2. Influence de l’état nutritionnel sur le métabolisme et les températures périphériques et profondes en condition de captivité, à l’air et dans l’eau (voir article en annexe 3)

Cette série de résultats a été obtenue au cours d’expérimentation sur tapis roulant et en canal

de nage. Les variations du métabolisme et des températures corporelles ont été observées au

cours d’une période de jeûne de 14 jours en moyenne. Pendant toute la durée du jeûne, les

mesures ont été réalisées au repos et au cours de cycles d’exercices d’intensité variée dans

chaque environnement, c'est-à-dire dans l’air et dans l’eau.

Dans l’air, cette période de jeûne est caractérisée par une diminution progressive du

métabolisme de repos (RMR). Au bout de 14 jours, le RMR est réduit de 26% par rapport à sa

valeur initiale qui était de 117 ml O2/min en moyenne, juste après le retour de mer. Ce taux de

réduction est aussi observé quel que soit le niveau d’exercice des oiseaux. Cette réduction du

métabolisme au cours du jeûne n’est toutefois pas accompagnée d’une diminution des

températures corporelles, quand l’individu est dans l’air.

Lorsque les oiseaux sont dans l’eau, quel que soit le niveau d’activité (repos, sub-maximal et

maximal), le métabolisme augmente graduellement avec l’avancement de la période de jeûne

(de 46 à 16% selon le niveau d’activité). Cette augmentation correspond en valeur absolue à

environ +55 ml O2/min. Au niveau des températures corporelles, celles-ci montrent une baisse

dont l’amplitude augmentait au cours du jeûne. La diminution des températures se met en

place dès l’entrée dans l’eau et se stabilise au bout de 20 à 60 minutes (voir figure 25 B, C et

D). Seule la température thoracique ne montre aucune variation en canal de nage entre le

début et la fin de la période de jeûne (voir figure 25 A). Une des conséquences de ces baisses

de température de plus en plus fortes au cours du jeûne est une augmentation de la différence

de températures entre le haut et le bas abdomen après 1 heure dans l’eau. En conséquence, les

gradients thermiques entre la peau du flanc ou le bas abdomen et l’eau diminuaient

progressivement. Au début de la période de jeûne, les chutes de température de la peau du

- 92 -

Temps (min)0 20 40 60 80 100 120 140 160

Tem

pera

ture

(°C

)

35

36

37

38

39

40

Col 9 vs Col 10 Col 9 vs Col 13 Col 9 vs Col 16

B : température du haut abdomen

‡, *

†

flanc et du bas abdomen sont identiques entre elles pendant les périodes d’immersion.

Toutefois, tout au long des deux semaines de jeûne, les baisses de température du bas

abdomen deviennent plus importantes que celles enregistrées au niveau de la peau du flanc.

Le calcul de la conductance thermique juste avant les phases d’immersion montre que, pour la

peau du flanc, ces valeurs sont identiques entre le début et la fin du jeûne (figure 26).

Toutefois, en début de jeûne, les oiseaux montrent une conductance thermique de la peau du

flanc qui baisse et se stabilise au bout de 30 minutes d’immersion, alors qu’après 14 jours de

jeûne, elle reste inchangée tout au long de la phase d’immersion. En conséquence, les pertes

périphériques de chaleur sont d’autant plus importantes dans l’eau en fin de jeûne, et cela

pendant toute la durée de l’immersion.

Après cette période de 14 jours de jeûne, les oiseaux ont été nourris à la main, puis 24h après,

une nouvelle série de mesures dans l’air et dans l’eau a été réalisée. Les résultats ne montrent

aucun effet de ce nourrissage sur les niveaux de métabolisme dans l’air. En revanche, dans

l’eau, une réduction de 20 à 30% du métabolisme est enregistrée, cela quels que soient les

niveaux d’activité. La température de la peau du flanc et son évolution dans l’eau après le

nourrissage ne sont pas différentes de celles observées 24 heures avant, à jeun. Par contre, les

températures du haut et du bas abdomen diminuaient moins vite dans l’eau que chez les

oiseaux re-nourris. Ainsi, la différence de température entre ces deux tissus et l’eau était plus

grande à la fin de la période d’immersion chez les oiseaux nourris par rapport aux oiseaux à

jeun.

Figures 25 A, B, C et D : Températures moyennes (± SE) de différents tissus du manchot royal (A : thorax, B : haut abdomen, C : bas abdomen, D : peau du flanc) juste au début (T0) et tout au long d’une période d’immersion de 160 minutes, dans différentes situations d’état nutritionnel : début du jeûne, fin du jeûne et réalimentation. Modifié d’après Fahlman et al., 2005.

Temps (min)

0 20 40 60 80 100 120 140 160

Tem

pera

ture

(°C

)

37.4

37.6

37.8

38.0

38.2

38.4

38.6

38.8

39.0 Début du jeûneFin du jeûne

A : température thoracique

- 93 -

Temps (min)0 20 40 60 80 100 120 140 160

Tem

pera

ture

(°C

)

28

30

32

34

36

38

40

Col 9 vs Col 10 Col 9 vs Col 13 Col 9 vs Col 16

D : température sous cutanée

†, *

Temps (min)0 20 40 60 80 100 120 140 160

Tem

pera

ture

(°C

)

20

25

30

35

40

Début de jeûneFin de jeûne24h après nourrissage

C : température du bas abdomen

‡†

*

Figure 26 : Conductance thermique (W.m-2.°C-1, moyenne ± SE) chez un lot d’oiseaux en début de jeûne (n=7, noir), et en fin de jeûne (n=7, blanc). Ce calcul prend en compte la température du de la peau du flanc et de l’eau (D’après Fahlman et al., 2005).

Discussion sur la relation état nutritionnel et les températures corporelles

Ces résultats complexes, portant sur une modulation temporelle de l’état nutritionnel et de

l’activité, sur des oiseaux maintenus dans l’air ou dans l’eau, permettent différentes

conclusions.

Premièrement, dans l’air, nos résultats montrent qu’il n’existe pas de relation entre la

dépression métabolique observée pendant le jeûne et les températures profondes. Le

métabolisme et donc la production de chaleur diminuant, à taille constante, mais à masse

Con

duct

ance

ther

miq

ue(W

.m-2

.°C-1

)

Temps (min)

- 94 -

réduite, le fait que les températures profondes et périphériques restent constantes, supposent

que la conductance périphérique diminue progressivement. Cette étude n’est pas parvenue à

mettre en avant les raisons possibles pour expliquer cette dépression métabolique dans l’air,

comme par exemple une modification de la transcription génique ou de l’équilibre hormonal

lié au contexte du jeûne. Mais quoi qu’il en soit, une influence de la modulation de la dépense

énergétique sur les températures profondes n’a pas été mise en évidence.

Dans l’eau la tendance est contraire à la situation dans l’air puisqu’au cours du jeûne, et

malgré la réduction de masse corporelle, le métabolisme augmentait significativement. Ces

résultats dans l’eau révèlent des ajustements physiologiques et thermorégulateurs complexes

puisque à la fois un noyau thermique réduit est conservé au niveau thoracique et les tissus

abdominaux et périphériques montrent des baisses de températures importantes pendant

l’immersion. Le niveau du métabolisme dans l’eau chez les oiseaux à jeun peut être expliqué

par la conductance thermique de la peau. Les valeurs obtenues dans cette étude sont

semblables à ce qui a été mesuré chez des juvéniles de manchot royal après une acclimatation

au froid (Barré et Roussel, 1986). Chez le manchot royal, la phase II du jeûne correspond à

une mobilisation des réserves énergétiques adipeuses sous-cutanées. Par conséquent, au cours

des 14 jours de jeûne, la nécessité de maintenir un certain niveau de perfusion périphérique et

l’amaigrissement des oiseaux, à taille constante, aura pour effet de diminuer l’efficacité de

l’isolation thermique du tissu sous-cutané et de maintenir une conductance thermique élevée.

Le cas des réalimentations après un jeûne de 2 semaines est particulièrement intéressant. La

situation qui est observée 24 heures après le nourrissage, c'est-à-dire une réduction moins

importante de la température des tissus abdominaux après immersion dans l’eau, laisse penser

que la perfusion sanguine du tractus digestif est indispensable pour l’assimilation des

nutriments et la restauration du tissu adipeux abdominal comme cela a été montré dans

d’autres études (voir par exemple Groscolas et Robin, 2001).

Pendant le jeûne, lorsque les oiseaux sont mis à l’eau, on constate une situation analogue à ce

qui est observée en mer, c'est-à-dire la mise en place d’un gradient de températures inverse

entre la peau du flanc et le bas abdomen (voir § 4.1.3.3). Ainsi, la température du bas

abdomen était systématiquement plus basse que celle de la peau du flanc. Cela implique

obligatoirement que les pertes caloriques au niveau du bas abdomen trouvent une voie

différente que la peau emplumée du flanc. Pourtant, dans le canal de nage les oiseaux ne sont

pas soumis à l’effet de refroidissement lié à la prise alimentaire.

De la baisse des températures abdominales résulte une réduction du volume du noyau

thermique. Cette réduction du volume des tissus normothermiques participe

- 95 -

vraisemblablement à diminuer le plus possible les besoins énergétiques de l’organisme par

effet Q10 sur les tissus plus froids, et permet aussi une isolation plus importante du noyau

thermique. Pendant le jeûne, l’abdomen est relativement inactif, il n’est donc pas nécessaire

que ce tissu soit chaud et vascularisé. Cette dernière hypothèse suggère que l’isolement

vasculaire des tissus thoraciques par rapport à la partie abdominale postérieure est possible.

Toutefois, si cette dernière hypothèse est juste, elle n’explique pourtant pas les mécanismes

d’évacuation de chaleur à ce niveau, puis que la peau du flanc est plus chaude que l’abdomen.

L’implication de la plaque incubatrice paraît possible puisque la perfusion de cette zone de

peau peut être contrôlée de façon indépendante du reste du réseau vasculaire périphérique. On

peut aussi imaginer un transfert de chaleur via le système veineux porte rénal, très complexe

chez les oiseaux, qui draine le retour veineux des membres inférieurs (Duret, 1998).

Cette étude expérimentale a donc permis de mettre en évidence des ajustements

physiologiques complexes, et l’interaction entre le métabolisme et les températures

corporelles dans divers environnements et états nutritionnels. Dans les différentes phases de la

biologie du manchot royal, les oiseaux doivent tout à la fois maintenir un niveau de pertes

caloriques minimum en périphérie, mais aussi avoir accès aux réserves énergétiques

périphériques et abdominales pour leur utilisation ou leur reconstitution. Ces résultats obtenus

en captivité, et leur interprétation, apportent des informations sur les mécanismes

responsables des variations du niveau du métabolisme et de la mise en place de

l’hétérothermie périphérique et profonde du manchot royal mises en évidence en mer.

4.2.3. Relation entre la fréquence cardiaque, l’activité et les températures corporelles en mer

Passage du milieu terrestre au milieu aquatique

Les expérimentations en canal de nage présentées plus haut ont montré que chez les animaux

à jeun, l’immersion provoquait une augmentation d’un facteur 2 du métabolisme. Ce résultat

est en accord avec l’augmentation du métabolisme observée en mer dans d’autres études chez

le manchot royal (Kooyman et al., 1992) et chez le manchot papou (Bevan et al., 1995) par

exemple. Dans notre étude, la mesure de la fréquence cardiaque a montré qu’il existait une

augmentation d’un facteur 1,8 entre la fréquence cardiaque pendant le repos à terre (89 ± 11

bts/min) et pendant le repos en mer (164 ± 28 bts/min). Ce résultat est en accord avec une

- 96 -

augmentation d’un facteur 1,6 observée par Froget et al. (2004). Par la suite, nous

considèrerons que la fréquence cardiaque est un index fiable de la dépense énergétique dans

ces deux cas (ou le plus fiable disponible actuellement), et par conséquent, que les variations

de la fréquence cardiaque traduisent directement celles du métabolisme général des individus.

En mer et au repos, nous avons observé une augmentation des températures thoraciques et

musculaires par rapport au repos à terre, alors que les températures périphériques étaient

maintenues à des valeurs très proches des températures profondes. Cette élévation de toutes

les températures au repos en mer implique qu’une plus grande quantité de chaleur est produite

au niveau musculaire et au niveau des tissus profonds (foie, reins par exemple), mais aussi

qu’une plus grande quantité de chaleur est évacuée en périphérie (voir discussion §4.1.2.1).

Ces deux phénomènes interviennent alors que l’effort locomoteur est limité, il ne peut donc y

avoir une compensation des pertes de chaleur par une activité physique.

Nos données montrent par ailleurs que pendant le repos, il n’y a pas de modification des

températures abdominales entre la terre et la mer. L’ensemble des tissus profonds ne subit

donc pas une augmentation de température entre le repos à terre et en mer. Hors, si l’élévation

d’un degré de la température thoracique et du muscle pectoral, organe impliqué dans la

thermogenèse chez les Oiseaux, est sans doute la conséquence directe de cette hausse du

métabolisme, ce réchauffement d’un degré ne peut expliquer entièrement l’augmentation d’un

facteur 1,8 de la fréquence cardiaque, et donc du métabolisme. Avec un Q10 de 2,5,

l’augmentation du métabolisme uniquement lié à l’élévation de température que nous

observons devrait être inférieure à 1,3. D’autres tissus doivent donc avoir obligatoirement

augmenté considérablement leur métabolisme lors du passage de la terre à la mer au repos.

Deux fonctions supplémentaires sont inhérentes au contexte du voyage alimentaire en mer,

l’activité digestive et la reconstitution des réserves lipidiques, dont les dépôts sous-cutanés.

S’il a été montré que pendant la journée de chasse et en pleine activité de plongée, l’activité

stomacale est maintenue (Handrich et al., 1997), rien n’est connu des autres phases de la

digestion et de l’assimilation des proies en mer.

On peut donc supposer que lorsque l’oiseau réchauffe l’intégralité de ses tissus abdominaux

pendant le repos en mer, les processus digestifs au niveau abdominal reprennent, ou

continuent à plus forte intensité, contribuant ainsi à l’apport de calories et à l’augmentation du

métabolisme (Schmidt-Nielsen, 1995).

La reconstitution des dépôts lipidiques sous-cutanés joue aussi un rôle potentiellement très

important dans la dépense énergétique. En effet, le tissu adipeux sous-cutané doit être perfusé

de manière importante pour élever son métabolisme à un niveau suffisant pour permettre le

- 97 -

stockage des acides gras. Nous avons vu que cette stratégie de perfusion ne peut

vraisemblablement pas avoir lieu pendant les bouts de plongée.

L’augmentation de la perfusion des tissus périphériques au repos, confirmée par les

températures élevées enregistrées pendant le repos en mer, est maintenue systématiquement

pendant toute la phase de repos en mer, qui peut durer plus de 8 heures. Il est impossible de

dire si toute la durée du repos correspond réellement à une phase d’accumulation des acides

gras au niveau sous-cutané. Toutefois, que ce soit au niveau cutané ou abdominal, il faut aussi

prendre en compte le métabolisme d’entretien de ces tissus qui suppose perfusion sanguine

normale et un niveau de métabolisme supérieur à celui d’un animal jeûnant à terre.

Par conséquent, plusieurs facteurs semblent contribuer à augmenter le métabolisme de repos

du manchot royal en haute mer, par rapport au repos à terre pendant le jeûne.

Températures corporelles, fréquence cardiaque et énergétique des différentes activités en mer

Dans cette partie du travail, j’envisage les interactions entre le niveau moyen de la dépense

énergétique révélée par la mesure de la fréquence cardiaque au cours des différentes activités

en mer et les variations de températures corporelles correspondantes. Nous avons vu

précédemment que l’activité en mer était caractérisée par la mise en place de deux stratégies

de thermorégulation distinctes, c'est-à-dire une réduction de presque toutes les températures

corporelles pendant les bouts de plongée, et à l’opposé, une forte homogénéité de toutes les

températures pendant le repos. La plupart des études sur l’énergétique des animaux plongeurs,

effectuées en conditions expérimentales ou en liberté, ont séparé de manière dichotomiques

les données de métabolisme selon ces deux grands types d’activité : le repos en mer et les

épisodes de plongée. Seule une étude basée sur la mesure de la fréquence cardiaque a détaillé

de manière plus précise la fréquence cardiaque à l’intérieur de ces deux activités.

Dans le présent travail, je propose donc d’analyser l’évolution respective de la fréquence

cardiaque et des températures corporelles en détaillant précisément cette relation à l’intérieur

de ces deux grands types d’activités. Nos résultats montrent que pendant les bouts de plongée,

la fréquence cardiaque moyenne est de 147 ± 11 bts/min. A l’intérieur du bout de plongée, la

fréquence cardiaque diminuait significativement pendant la plongée (128 ± 23 bts/min), et

montrait une très forte augmentation pendant les périodes en surface entre deux plongées (231

± 38 bts/min), voir Figure 27. La littérature définit classiquement les épisodes de repos en mer

(inter-bout) comme débutant dès l’arrêt des bouts de plongée, et jusqu’à la reprise du bout de

- 98 -

plongée suivant. Suivant cette définition, la fréquence cardiaque moyenne était de 166 ± 26

bts/min pendant les inter-bouts. Cette valeur n’est pas significativement plus élevée que

pendant le bout de plongée (F=1,11, p=0,442).

Toutefois, comme nous l’avons déjà montré au niveau des températures corporelles (§

4.1.2.2), nos données montrent que cette phase de repos n’est pas non plus caractérisée par

une fréquence cardiaque stable tout au long de la durée de l’inter bout. En effet, comme cela a

aussi été montré par Froget et al. (2004), la première partie de l’inter bout est caractérisée par

une période, d’une durée moyenne de 55 ± 20 min, pendant laquelle la fréquence cardiaque

est très élevée (207 ± 30 bts/min), bien qu’aucune activité de nage ne soit décelée (Figure 27).

La fréquence cardiaque montre ensuite une relative stabilité pendant tout le reste de l’inter

bout. Au cours de cette deuxième phase de l’inter-bout, la fréquence cardiaque moyenne est

de 143± 16 bts/min.

De manière importante, j’ai montré que la durée des évènements où la fréquence cardiaque

était particulièrement élevée au début de l’inter-bout était très significativement et

positivement corrélée à la durée nécessaire au réchauffement des différents tissus (r: +0.535 à

+0.744 selon les tissus, pmax< 0.001). Au niveau énergétique, il paraîtrait donc assez logique

que la dépense énergétique importante mesurée lors de cette première phase du repos, et qui

semble en relation avec la récupération de la dette thermique, soit prise en compte avec

l’activité de plongée. La fréquence cardiaque moyenne sur la période qui comprend l’activité

de plongée et la période de réchauffement des tissus est de 158 ± 11 bts/min. Cette valeur est

significativement plus élevée que celle du repos pendant la deuxième phase de l’inter-bout

(F=11,4, p<0.001).

- 99 -

Figure 27 : profil de plongée (bleu), évolution des températures corporelles au niveau du muscle pectoral (vert), du thorax (foie et cœur : marron), haut abdomen (cyan), bas abdomen (rouge) et de la peau du flanc (rose) et fréquence cardiaque au cours des deux grands types d’activité en mer, bout de plongée et inter – bout.

Prof

onde

urde

plo

ngée

(m) 0

50

100

150

200

Tem

péra

ture

sco

rpor

elle

s (°

C)

15

20

25

30

35

40

Temps (h)

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Fréq

uenc

eca

rdia

que

(bts

.min

-1)

100

200

300

Bout de plongée Inter - bout

1 2

Discussion sur les températures corporelles et l’énergétique des différentes activités en mer

Une étude a montré qu’en condition expérimentale, la prise alimentaire et la digestion sont

responsables d’une augmentation du niveau du métabolisme de plongée de l’ordre de 13%

chez le cormoran huppé Phalacrocorax aristotelis (Enstipp et al., 2005). Ce coût additionnel

de la digestion va à l’encontre de l’autonomie de plongée. Deux autres études ont proposé par

ailleurs que la digestion pouvait être entièrement bloquée pendant la plongée (Wilson et

- 100 -

Culik, 1991; Peters, 1997). Toutefois, même si cette explication reste possible pour le dernier

bout de plongée dans la perspective de ramener de la nourriture à la colonie (Gauthier-Clerc et

al., 2000), les bouts de plongée au milieu du voyage alimentaire montrent une température

stomacale qui reste plus élevée que la température de l’abdomen (Handrich et al., 1997). Une

activité digestive pourrait donc être maintenue au moins partiellement.

Nos données montrent que dans d’autres tissus impliqués dans les processus digestifs, les

températures baissent très fortement pendant la plongée. Ces résultats suggèrent que les

oiseaux en pleine activité de plongée réalisent vraisemblablement une économie sur le plan

énergétique en permettant ces baisses de température, à la fois par l’intermédiaire d’un effet

Q10 sur les tissus abdominaux refroidis, et aussi potentiellement en ralentissant ou en

reportant une partie de l’activité digestive à la période de surface prolongée subséquente.

De manière importante, cette étude suggère que le coût du réchauffement de tous les tissus est

reporté à la période de repos en surface lorsque les oiseaux ne sont pas contraints par la

limitation en oxygène. L’hypothèse qui est proposée dans ce travail est donc que pendant la

plongée, le manchot royal permet aux tissus abdominaux de se refroidir volontairement sous

l’effet d’ajustements physiologiques, des conditions environnementales et de l’ingestion de

proies froides. De cette manière, les oiseaux économisent pendant la plongée l’énergie qui est

normalement nécessaire pour compenser ces baisses de températures.

Cette stratégie énergétique du report des coûts de la thermorégulation explique la situation

paradoxale liée au découpage classique des activités. En effet, du point de vue énergétique la

période de chasse et de prise alimentaire semblait effectivement aussi coûteuse que le repos

en mer. Notre étude montre que le calcul associé à l’estimation de la dépense énergétique au

cours de l’activité de chasse est incomplet, et qu’une partie importante du coût de la prise

alimentaire était prise en compte dans la mesure du métabolisme alors que les oiseaux étaient

en période de repos. Ainsi, la période de transition pendant laquelle les températures

corporelles augmentent correspond au moins en partie, à la récupération des conséquences

thermiques de la plongée, et à un retour à une situation d‘homéothermie au niveau des tissus

profonds. Lorsque les limites de la fin de l’activité de chasse sont redéfinies en tenant compte

de ces arguments et en incorporant cette phase de réchauffement des tissus, la fréquence

cardiaque moyenne au cours de l’activité de chasse est alors significativement plus importante

que pendant le repos subséquent.

- 101 -

4.2.4. Synthèse

Les stratégies de thermorégulation mises en place par l’intermédiaire d’ajustements

vasculaires périphériques et profonds, et à différentes échelles de temps, ne permettent pas de

mettre en évidence un bénéfice énergétique immédiat pendant l’activité de plongée. En effet,

une relation directe entre les températures profondes et l’autonomie d’apnée n’est pas

discernable au cours d’un bout de plongée. Le bénéfice énergétique d’un ajustement de la

température ne semble donc pas être réalisé entièrement par l’intermédiaire de l’effet Q10,

puisque cet effet aurait tendance à augmenter au cours du bout. Cependant, les capacités

d’apnée sont les mêmes du début à la fin de l’activité de plongée. Cette voie de régulation du

niveau de métabolisme reste tout de même envisageable au niveau du muscle pectoral,

puisque ce tissu très actif pendant la plongée semble être perfusé par du sang froid lui

permettant de montrer une température fonctionnelle stable, mais inférieure à sa température

de repos. Le bénéfice énergétique d’un effet Q10 sur un tissu musculaire reste toutefois à

expliquer.

Ce travail propose par ailleurs que des ajustements thermorégulateurs visant à moduler

l’apport de chaleur dans certaines régions anatomiques, telles que l’abdomen ou la périphérie,

se mettent en place dès le début de l’activité de plongée. Par l’intermédiaire du contact direct

avec la périphérie, avec des fenêtres thermiques ou potentiellement avec les proies froides, ces

tissus seraient des « puits de chaleur » que l’oiseau pourrait isoler vasculairement pendant la

plongée pour reporter le coût de leur réchauffement lorsque l’accès à l’oxygène n’est plus

limité, c’est à dire au cours des épisodes de surface prolongés.

Cette partie du travail de thèse a permis de mettre en évidence certains aspects énergétiques

de l’ajustement des températures corporelles en fonction de l’activité et des besoins des

oiseaux en mer. Cette analyse du coût des différentes activités en mer permet de mettre en

évidence que, de la même manière que la partie en surface doit être incorporée à l’analyse du

cycle de plongée, la phase de réchauffement des tissus fait partie de l’activité de plongée.

Cette redéfinition des limites et du coût des activités en mer offre de nouvelles perspectives de

compréhension et d’analyse des ajustements physiologiques et énergétiques de cette espèce au

cours du voyage alimentaire.

- 102 -

5. CONCLUSION ET PERSPECTIVES

Ce travail de thèse avait pour objectif l’étude de la thermorégulation d’une espèce d’oiseau

marin, le manchot royal, qui, parmi quelques rares autres espèces d’endothermes plongeurs,

semble ‘dépasser’ ses limites physiologiques au cours de son activité de plongée pour

atteindre les profondeurs où vivent ses proies privilégiées. L’approche, basée sur la

description de l’évolution de différentes températures corporelles périphériques et profondes

au cours du voyage en mer, devait permettre de comprendre les stratégies de thermorégulation

adoptées par cette espèce, et d’en identifier les mécanismes. Enfin, partant de l’hypothèse que

ces ajustements de températures corporelles pouvaient avoir une influence sur la dépense

énergétique en mer, nous avons tenté de mesurer le métabolisme et d’identifier les stratégies

d’épargne énergétique mises en place au cours des différentes activités observées en mer.

Ce travail a permis de prendre la mesure de l’importance des tissus engagés dans une

modulation de leur température en mer chez cette espèce, tant au niveau de la proportion du

volume corporel impliqué, que du nombre de tissus et de la profondeur des organes

concernés. Cette étude a été l’occasion d’identifier deux grands types de stratégie de

thermorégulation qui alternent au cours du voyage en mer. Ces stratégies comportent chacune

des éléments qui viennent bouleverser la théorie classique de la thermorégulation des

endothermes :

1. Une baisse de toutes les températures généralisée en pleine activité locomotrice, y compris

des organes profonds, seule la région cœur-foie (‘thorax’) restant normothermique.

2. Une normothermie généralisée pendant le repos en haute mer (immergé à 5°C), qui

concerne aussi les organes périphériques et les extrémités, sauf les pattes.

Ces deux points contredisent une partie de la littérature, mais l’utilisation de la fréquence

cardiaque pour mesurer le métabolisme en mer nous permet de confirmer cette approche

thermique.

Si l’on exclue la phase coûteuse de transition et de réchauffement général qui sépare le bout

de plongée du repos en mer, la fréquence cardiaque moyenne mesurée dans ces deux

contextes comportementaux complètement opposés est identique. Par conséquent, plonger

activement ne coûte pas plus cher que de se reposer pour le manchot royal !

- 103 -

Si d’un côté on considère que la période de réchauffement est à l’image du repos en surface

entre deux plongées profondes, alors cette phase très coûteuse en énergie correspond à une

récupération de la dette thermique de l’activité de plongée. La plongée devient plus coûteuse

par unité de temps que le repos. Si au contraire, on considère que le réchauffement et la

normothermie des tissus périphériques sont nécessaires à l’entretien des tissus corporels

pendant la longue durée du trajet en mer, alors celui-ci doit faire partie du repos. Les épisodes

de repos deviennent alors plus coûteux en énergie (par unité de temps).

L’information essentielle pour conclure et donc choisir entre ces deux modes de calcul est la

connaissance des caractéristiques des processus digestifs en relation avec les différentes

phases d’activité alimentaire et de repos en mer.

Cependant, nos travaux sur des oiseaux en liberté en mer, ou bien immergés en canal de nage,

nous permettent d’apporter des éléments de réponse. En mer, pour l’assimilation des

nutriments sous forme d’acides gras dans les réserves lipidiques du tissu sous-cutané, et à

terre pendant le jeûne, l’utilisation des mêmes dépôts adipeux, participe dans les deux cas à

une augmentation du métabolisme de repos. Le maintien de la perfusion au niveau

périphérique dans ces deux cas serait le coût énergétique à payer pour 1) utiliser les réserves

lipidiques à terre pendant le jeûne, ou 2) pour les restaurer pendant le voyage alimentaire en

haute mer.

Cette thèse, basée presque uniquement sur des mesures de température, a permis aussi de

mettre en lumière certains des mécanismes expliquant la mise en place des baisses de

température pendant la plongée chez le manchot royal. Ainsi, de manière très importante,

nous avons montré qu’à tout moment du voyage en mer, une perfusion périphérique résiduelle

et ajustée est maintenue et concerne tous les tissus périphériques. A cette observation viennent

s’ajouter les phases de thermolyse active pendant la plongée. Ces deux phénomènes

s’opposent radicalement au schéma classique de vasoconstriction de type « tout ou rien »

pendant la plongée.

Au niveau énergétique, le fait qu’aucun bénéfice immédiat lié aux baisses de température en

plongée n’ait été mis en évidence, suggère la mise en place de mécanismes de substitution,

comme par exemple une utilisation du bénéfice net des baisses de température pour, par

exemple, investir de façon plus intense dans la poursuite des proies en plongée.

Au niveau métabolique enfin, le fait que la température du pectoral soit ajustée à un niveau

plus bas qu’au cours du repos pose un problème fonctionnel. Si cette adaptation permet

d’apporter un bénéfice énergétique au manchot pendant la plongée, et si l’on peut supposer

que la gamme de températures vécue en plongée par ce tissu reste dans les valeurs optimales

- 104 -

d’un point de vue fonctionnel, les mécanismes cellulaires permettant un métabolisme

musculaire réduit en plein effort restent à connaître.

5.1. Plasticité et balance thermique chez le manchot royal

Les différentes études présentées dans ce travail, publiées, ou en cours de publication, nous

ont permis de faire une synthèse des stratégies de thermorégulation en mer chez cette espèce.

Ces travaux ont notamment montré la très grande complexité des ajustements vasculaires en

fonction de l’activité en mer (Schmidt et al., 2006a; Schmidt et al., 2006b). Ainsi, le manchot

royal en mer apparaît comme une mosaïque complexe de tissus à différentes températures,

celles-ci évoluant au cours du temps en fonction des comportements et des besoins

énergétiques de l’oiseau. Même si des baisses de températures périphériques sont

classiquement observées chez toutes les espèces endothermes marines, le manchot royal

montre une particulière et extraordinaire plasticité thermique. Il est vrai que très peu d’études

montrent des résultats portant sur autant de températures différentes, et mesurées chez un

oiseau en liberté. Néanmoins, cette plasticité remarquable concerne aussi bien les tissus

périphériques que les tissus profonds. En effet, cette espèce montre des baisses de la

température abdominale qui ne peuvent être uniquement la conséquence de l’ingestion de

proies froides. Nos observations en canal de nage (Fahlman et al., 2005) et les précédents

résultats de l’équipe le prouvent (Handrich et al., 1997). D’autre part, cette espèce montre

aussi des baisses paradoxales de la température du muscle pectoral en pleine activité de

plongée. Les hypothèses développées dans ce travail suggèrent que tous ces résultats peuvent

être, au moins partiellement, expliqués par des ajustements vasculaires. Un élément important

de ce travail réside dans la découverte des phénomènes de dissociation dans l’évolution des

températures de deux régions cutanées (ETD) irrigués par le même tronc artériel. Ces

phénomènes, associés à la démonstration de l’existence d’épisodes de thermolyse active en

pleine mer, contrastent avec la conception classique de la thermorégulation des organismes

endothermes confrontés au milieu marin subpolaire.

- 105 -

5.2. Bénéfice énergétique en mer : Q10 et/ou dépression métabolique ?

La raison initiale qui a poussé notre équipe à mesurer les températures corporelles de cette

espèce au cours des voyages en mer était de trouver une explication à l’apparent ‘paradoxe

des manchots’ (Kooyman et al., 1992), avec l’hypothèse qu’une modulation de leur

thermorégulation pourrait expliquer pourquoi ces oiseaux ‘repoussent leur limite

physiologique’ en apnée (Butler, 2001). La question de la nature et des mécanismes

permettant d’associer des bénéfices énergétiques supposés aux chutes de températures

corporelles reste posée, malgré mes 4 années d’investissement de thèse. En effet, si un report

temporel des coûts de la thermorégulation est fortement suggéré par nos résultats, nous ne

savons rien des conséquences à un instant donné de la chute de température d’un tissu profond

sur son niveau de métabolisme pendant la plongée. Nous avons déjà dit qu’une baisse de

température pouvait être le résultat d’une dépression métabolique locale, ou réciproquement,

que le refroidissement d’un tissu particulier pouvait influer sur son métabolisme par effet

Q10. Ces deux mécanismes sont potentiellement rencontrés chez le manchot royal pendant la

plongée. Au niveau abdominal, on peut en effet penser que l’isolement vasculaire

(hypoperfusion) présumé pendant la plongée (et pendant les expériences en canal de nage)

induit une dépression métabolique, et ensuite son refroidissement. Néanmoins, la température

ne peut rester basse si les tissus périphériques avoisinant sont plus chauds (peau du flanc). Il

convient de trouver les mécanismes permettant une évacuation de chaleur. Nous avons vu que

la plaque incubatrice pouvait être impliquée dans ce mécanisme. Ainsi, l’isolement vasculaire

de cette région de la partie plus postérieure de l’abdomen entraînerait un certain degré de

dépression métabolique, la chaleur pourrait ensuite être évacuée par le jeux d’organes

périphériques en contact, et/ou connectés et plus froids. Le cas du muscle pectoral est

différent puisque nous avons montré que ce tissu était parfaitement perfusé pendant les phases

de récupération en surface, entre deux plongées profondes. De plus, cet organe est hyperactif

en plongée. La température de ce tissu semble être régulée principalement par l’intermédiaire

de la température du sang qui le perfuse. Dans ce cas, le taux métabolique musculaire serait

influencé par sa température de fonctionnement. Nous sommes potentiellement dans le cas

d’un effet Q10, sans isolement vasculaire préalable. Toutefois, les mécanismes vasculaires par

lesquels du sang plus froid que le muscle perfuse ce tissu reste à découvrir. Cette analyse

succincte des mécanismes potentiels de l’épargne énergétique liés à la thermorégulation

nécessite clairement une recherche plus approfondie sur le sujet.

- 106 -

5.3. Perspectives de recherche

La réussite de ce travail sur le plan de la collecte des données a été rendue possible grâce à

l’utilisation d’enregistreurs miniaturisés de plus en plus performants et fiables. Nul doute que

le progrès de la télémétrie jouera un rôle important dans ce qu’il sera possible d’envisager

dans les années à venir.

Comme vraisemblablement tout travail de recherche, les études présentées dans ce mémoire

ont tenté de répondre à certaines questions, elles en ont cependant laissé d’autres en suspens.

Néanmoins, les notions potentiellement nouvelles sont nombreuses, et ce travail ouvre de

nouvelles voies d’investigation essentielles pour l’étude des stratégies énergétiques des

prédateurs marins.

En restant sur le modèle du manchot royal, plusieurs observations importantes sont restées

sans explication et sont pourtant importantes pour faire un bilan plus complet de la balance

thermique et des adaptations physiologiques et anatomiques chez cette espèce. Ces questions

ont été abordées succinctement dans cette conclusion et dans les chapitres précédents.

Revenons sur celles qui me semblent les plus stimulantes, ou dont la méthode d’investigation

est plus directement accessible d’un point de vue technique.

1. La première de ces questions concerne le problème de la perfusion du muscle

pectoral avec du sang plus froid que ce tissu en plongée. Les données suggèrent cette

caractéristique de perfusion pendant la période de récupération entre deux plongées, alors que

le noyau thermique (cœur, foie) du manchot est au même moment plus chaud.

L’hypothèse la plus vraisemblable est que la température mesurée dans la région thoracique

ne soit pas représentative de celle du sang mêlé quittant le cœur. Toutefois, il existe peut être

un lien entre cette question et le fait que la perfusion de l’aileron augmente transitoirement à

chaque épisode de surface (Figure 14). L’aileron montre aussi une température élevée pendant

le repos en mer, alors que cette partie du corps n’intervient pas dans l’utilisation (muscle) ou

l’accumulation (tissu adipeux) des réserves énergétiques. Le fait que ces deux organes soient

à proximité l’un de l’autre et que l’aileron représente une surface d’échange considérable

amène l’hypothèse de l’existence d’un système d’échange de chaleur entre le pectoral et

l’aileron. Une approche expérimentale à la fois anatomique et thermique devrait permettre de

tester ces deux hypothèses.

- 107 -

2. Une autre question prioritaire est celle du blocage de la digestion pendant les phases

de plongée. En effet, toute la discussion développée plus haut repose sur la présomption que

le processus digestif est pour partie incompatible avec les températures abdominales et

périphériques observées en plongée. Ainsi, certaines étapes entre la digestion stomacale et

l’accumulation des acides gras dans le tissu adipeux sous-cutané seraient bloquées, ou au

moins ralenties pendant la plongée. Toutefois, comme on l’a vu, une grande partie du bilan

calorique et énergétique repose sur la possibilité de substitution ou de réduction des coûts

relatifs à la thermorégulation, à l’activité locomotrice et à la digestion. Cette partie de la

physiologie des endothermes marins doit donc faire partie de nos priorités de recherche.

L’utilisation de l’activité électromyographique digestive, comme nous le faisons déjà avec le

muscle cardiaque pour mesurer sa fréquence de battement, est à notre portée à moyen terme.

3. Sur le plan fondamental du métabolisme cellulaire, ce travail ouvre aussi des

perspectives stimulantes, pouvant avoir un intérêt biomédical dans les domaines de la

physiologie de l’effort musculaire à température fonctionnelle réduite.

4. D’un point de vue écologique, le suivi de manchots royaux pendant plusieurs

années pourrait apporter de précieux renseignements sur le degré de plasticité de la réponse

thermorégulatrice en fonction de la qualité et/ou quantité de la ressource. Cette perspective de

recherche permettrait de préciser les capacités de cette espèce à faire face à la variabilité de

l’environnement et/ou aux changements climatiques, mais aussi d’étudier la variabilité de la

réponse physiologique interindividuelle.

5. Enfin, au niveau de l’écophysiologie comparée, le même type d’approche pourrait

être entrepris avec des endothermes plongeurs de plus grandes masses corporelles, tels que les

otaries ou les phoques. Ces grands mammifères marins ont en effet une inertie thermique plus

importante. De plus, par exemple dans le cas de l’éléphant de mer (Mirounga leonina), les

animaux prospectent des masses d’eau de températures très différentes tout en réalisant des

plongées d’une incroyable durée (jusqu’à 90 minutes pour les femelles). Comparer les

stratégies de thermorégulation adoptées par cette espèce à ce que l’on connaît du manchot

royal est un de mes objectifs à court terme.

- 108 -

6. BIBLIOGRAPHIE Aschoff, J. et Pohl, H. (1970). Rhythmic variations in energy metabolism. Federation Proceedings 29, 1541-1552. Baldwin, J., Jardel, J.-P., Montague, T. et Tomkin, R. (1984). Energy metabolism in penguin swimming muscles. Molecular Physiology 6, 33-42. Ballard, G., Ainley, D. G., Ribic, C. A. et Barton, K. R. (2001). Effect of instrument attachment and other factors on foraging trip duration and nesting success of Adélie penguins. Condor 103(3), 481-490. Bannasch, R. (1995). Hydrodynamics of penguins - an experimental approach. In The Penguins,, pp. 141-176: Surrey Beatty & Sons. Bannasch, R., Wilson, R. et Culik, B. (1994). Hydrodynamic aspects of design and attachment of a back-mounted device in penguins. J Exp Biol 194, 83-96. Barrat, A. (1976). Quelques aspects de la biologie et de l'écologie du Manchot Royal (Aptenodytes patagonicus) des îles Crozet. Comité National Français de la Recherche Antarctique 40, 9-51. Barré, H. et Roussel, B. (1986). Thermal and metabolic adaptation to first cold-water immersion in juvenile penguins. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 251, R456-462. Baumel, J. J. (1979). Nomina Anatomica Avium. London: Academic Press. Berger, R. A. (1982). The circulatory system in work and exercise. In Applied exercise physiology,, pp. 171-204. Philadelphia: Lea and Febiger. Bevan, R. M., Boyd, I. L., Butler, P. J., Reid, K., Woakes, A. J. et Croxall, J. P. (1997). Heart rate and abdominal temperatures of free-ranging south georgian shags, Phalacrocorax georgianus. Journal of Experimental Biology 200, 661-675. Bevan, R. M. et Butler, P. J. (1992a). Cardiac output and blood flow distribution during swimming and vountary diving of the tufted duck (Aythya fuligula). Journal of Experimental Biology 168, 199-217. Bevan, R. M. et Butler, P. J. (1992b). The effects of temperature on the oxygen consumption, heart rate, and deep body temperature during diving in the tufted duck Aythya fuligula. Journal of Experimental Biology 163, 139-151. Bevan, R. M., Butler, P. J., Woakes, A. J. et Boyd, I. L. (2002). The energetics of Gentoo Penguins, Pygoscelis papua, during the breeding season. Functional Ecology 16, 175-190. Bevan, R. M., Woakes, A. J., Butler, P. J. et Croxall, J. P. (1995). Heart rate and oxygen consumption of exercising gentoo penguins. Physiological Zoology 68, 855-877.

- 109 -

Blix, A. S., Elsner, R. et Kjekshus, J. K. (1983). Cardiac output and its distribution through capillaries and A-V shunts in diving seals. Acta Physiologica Scandinavica 118(2), 109-116. Block, B. A. (2005). Physiological Ecology in the 21st Century: Advancements in Biologging Science. Integr. Comp. Biol. 45, 305-320. Boily, P., Kvadsheim, P. H. et Folkow, L. P. (2000). Cutaneous Heat Flux Models do not Reliably Predict Metabolic Rates of Marine Mammals. Journal of Theoretical Biology 207, 317-323. Bost, C. A., Zorn, T., Le Maho, Y. et Duhamel, G. (2002). Feeding of diving predators and diel vertical migration of prey: King penguins’ diet versus trawl sampling at Kerguelen Islands. Marine Ecology Progress Series 227, 51-61. Boyd, I. L. (1997). The behavioural and physiological ecology of diving. Trends in Ecology and Evolution 12, 213-217. Boyd, I. L. (2000). Skin temperatures during free-ranging swimming and diving Antarctic fur seals. Journal of Experimental Biology 203, 1907-1914. Boyd, I. L. et Croxall, J. P. (1996). Dive duration in pinnipeds and seabirds. Canadian Journal of Zoology 74, 1696-1705. Brummermann, M. et Reinertsen, R. E. (1991). Adaptation of homeostatic thermoregulation: comparison of incubating and non-incubating bantam hens. Journal of Comparative Physiology, part B 161, 133-140. Brummermann, M. et Reinertsen, R. E. (1992). Cardivascular responses to thoracic skin cooling: comparison of incubating and non-incubating Bantam hens. Journal of Comparative Physiology, part B 162, 16-22. Butler, P. J. (1993). To what extent can heart rate be used as an indicator of metabolic rate il free-living marine mammals ? Symp. Zool. Soc. Lond. 66, 317-332. Butler, P. J. (2000). Energetic costs of surface swimming and diving of birds. Physiological and Biochemical Zoology 73(6), 699-705. Butler, P. J. (2001). Diving beyond the limits. News in Physiologycal Sciences 16, 222-227. Butler, P. J., Green, J. A., Boyd, I. L. et Speakman, J. R. (2004). Measuring metabolic rate in the field: the pros and cons of the doubly labelled water and heart rate methods. Functional Ecology 18, 168-183. Butler, P. J. et Jones, D. R. (1997). Physiology of diving of birds and mammals. Physiological reviews 77 (3), 837-899. Butler, P. J. et Woakes, A. J. (2001). Seasonal hypothermia in a large migrating bird: saving energy for fat deposition? Journal of Experimental Biology 204, 1361-1367.

- 110 -

Cabanac, A. J. (2002). Contracted spleen in seals, estimates of dilated organs, and diving capacity. Polar Biology 25, 1-4. Cabanac, M. (1975). Temperature regulation. Annual Review of Physiology 37, 415-439. Charrassin, J.-B. et Bost, C. A. (2001). Utilisation of the oceanic habitat by king penguins over the annual cycle. Marine Ecology Progress Series 221, 285-297. Charrassin, J.-B., Bost, C. A., Pütz, K., Lage, J., Dahier, T., Zorn, T. et Le Maho, Y. (1998). Foraging strategies of incubating and brooding king penguins Aptenodytes patagonicus. Oecologia 114, 194-201. Charrassin, J.-B., Kako, A., Handrich, Y., Sato, K., Naito, Y., Ancel, A., Bost, C. A., Gauthier-Clerc, M., Ropert-Coudert, Y. et Le Maho, Y. (2001). Feeding behaviour of free-ranging penguins determined by oesophageal temperature. Proceedings of the Royal Society of London B. 268, 151-157. Charrassin, J.-B., Park, Y.-H., Le Maho, Y. et Bost, C. A. (2002). Penguins as oceanographers unravel hidden mechanisms of marine productivity. Ecology Letters 5, 1-3. Chaui-Berlinck, J. G., Alves Monteiro, L. H., Navas, C. A. et Bicudo, J. E. (2002). Temperature effects on energy metabolism: a dynamic system analysis. Proceedings of the Royal Society of London B. 269, 15-19. Cherel, Y., Charrassin, J.-B. et Challet, E. (1994). Energy and protein requirements for molt in the king penguin Aptenodytes patagonicus. American Journal of Physiology 266 (Regulatory Integrative Comp. Physiol. 35), R1182-R188. Cherel, Y., Charrassin, J.-B. et Handrich, Y. (1993a). Comparison of body reserve buildup in prefasting chicks and adults of king penguins (Aptenodytes patagonicus). Physiological Zoology 66 (5), 750-770. Cherel, Y. et Groscolas, R. (1999). Relationships between nutrient storage and nutrient utilisation in long-term fasting birds and mammals. In Int. Ornithol. Congr., (ed. N. J. S. Adams, R. H.), pp. 17-34. Durban. Cherel, Y. et Ridoux, V. (1992). Prey species and nutritive value of food fed during summer to King penguin Aptenodytes patagonica chicks at Possesion Island, Crozet archipelago. Ibis 134, 118-127. Cherel, Y., Verdon, C. et Ridoux, V. (1993b). Seasonal importance of oceanic myctophids in king penguin diet at Crozet Islands. Polar Biology 13(5), 355-357. Cherepanova, V., Neshumova, T. et Elsner, R. (1993). Muscle blood flow in diving mammals. Comparative biochemnistry and physiology, part A 106, 1-6. Corriol, J. H. (1996). La plongée en apnée, physiologie et médecine. Paris: Masson. Croll, D. A. et McLaren, E. (1993). Diving metabolism and thermoregulation in common and thick-billed murres. Journal of Comparative Physiology, part B 163, 160-166.

- 111 -

Culik, B. M., Pütz, K., Wilson, R. P., Allers, D., Lage, J., Bost, C. A. et Le Maho, Y. (1996a). Diving energetics in King Penguins (Aptenodytes patagonicus). Journal of Experimental Biology 199, 973-983. Culik, B. M., Pütz, K., Wilson, R. P., Bost, C. A., Le Maho, Y. et Verselin, J.-L. (1996b). Core temperature variability in diving king penguins (Aptenodytes patagonicus) : a preliminary analysis. Polar Biology 16, 371-376. Culik, B. M., Wilson, R. P. et Bannasch, R. (1994). Underwater swimming at low energetic cost by Pygoscelid penguins. Journal of Experimental Biology 197, 65-78. Dawson, C., Vincent, J. F. V., Jeronimidis, G., Rice, G. et Forshaw, P. (1999). Heat transfer through penguin feathers. Journal of Theoretical Biology 199, 291-295. Descamps, S., Gauthier-Clerc, M., Gendner, J.-P. et Le Maho, Y. (2002). The annual breeding cycle of unbanded king penguins Aptenodytes patagonicus on Possession Island (Crozet). Avian Science 2, 87-98. Duchamp, C., Barré, H., Delage, D., Rouanet, J.-L., Cohen-Adad, F. et Minaire, Y. (1989). Nonshivering thermogenesis and adaptation to fasting in king penguin chicks. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol, 744-751. Duchamp, C., Rouanet, J.-L. et Barré, H. (2002). Ontogeny of thermoregulatory mechanisms in king penguin chicks (Aptenodytes patagonicus). Comparative biochemnistry and physiology, part A 131, 765-773. Dumonteil, E., Barré, H., Rouanet, J. L., Diarra, M. et Bouvier, J. (1994). Dual core and shell temperature regulation during sea acclimatization in Gentoo penguins (Pygoscelis papua). American Journal of Physiology (Regulatory Integrative Comp. Physiol.) 266, R1319-R1326. Duret, N. (1998). Irrigation des viscères du manchot royal (Aptenodytes patagonicus).,, pp. 77. Lyon: Ecole Nationale Vétérinaire de Lyon. Elsner, R., Øyasæter, S., Almaas, R. et D., S. O. (1998). Diving seals, ischemia-reperfusion and oxygen radicals. Comparative biochemnistry and physiology, part A 119, 975-980. Enstipp, M. R., Grémillet, D. et Lorentsen, S.-H. (2005). Energetic costs of diving and thermal status in European shags (Phalacrocorax aristotelis). Journal of Experimental Biology 208, 3451-3461. Fahlman, A., Olszowka, A., Bostrom, B. et Jones, D. R. (2006). Deep diving mammals: Dive behavior and circulatory adjustments contribute to bends avoidance. Respiratory physiology & Neurobiology in press. Fahlman, A., Schmidt, A., Handrich, Y., Woakes, A. J. et Butler, P. J. (2005). Metabolism and thermoregulation during fasting in king penguins, Aptenodytes patagonicus, in air and water. American Journal of Physiology (Regulatory Integrative Comp. Physiol.) 289, R670-R679.

- 112 -

Franklin, P. J., Green, D. J. et Cable, N. T. (1993). The influence of thermoregulatory mechanisms on post-exercise hypotension in humans. Journal of Physiology 470, 231-241. Froget, G., Butler, P. J., Handrich, Y. et Woakes, A. J. (2001). Heart rate as an indicator of oxygen consumption: influence of body condition in the King penguin. Journal of Experimental Biology 204, 2133-2144. Froget, G., Butler, P. J., Woakes, A. J., Fahlman, A., Kuntz, G., Le Maho, Y. et Handrich, Y. (2004). Heart rate and energetics of free-ranging king penguins (Aptenodytes patagonicus). Journal of Experimental Biology 207, 3917-. Froget, G., Handrich, Y., Le Maho, Y., Rouanet, J.-L., Woakes, A. J. et Butler, P. J. (2002). The heart rate/oxygen consumption relationship during cold exposure of the king penguin: a comparison with that during exercise. Journal of Experimental Biology 205, 2511-2517. Gallivan, G. J. et Ronald, K. (1979). Temperature regulation in freely diving harp seals (Phoca groenlandica). Canadian Journal of Zoology 57, 2256- 2263. Gauthier-Clerc, M., Le Maho, Y., Clerquin, Y., Drault, S. et Handrich, Y. (2000). Penguin father preserve food for their chicks. Nature 408, 928-929. Gauthier-Clerc, M., Le Maho, Y., Gendner, J.-P., Durant, J. et Handrich, Y. (2001). State-dependent decisions in long-term fasting king penguins, Aptenodytes patagonicus, during courtship and incubation. Animal behaviour 62, 661-669. Green, J. A., Boyd, I. L., Woakes, A. J., Green, C. J. et Butler, P. J. (2005). Do seasonal changes in metabolic rate facilitate changes in diving behaviour? Journal of Experimental Biology 208, 2581-2593. Green, J. A., Butler, P. J., Woakes, A. J. et Boyd, I. L. (2003). Energetics of diving in macaroni penguins. Journal of Experimental Biology 206, 43-57. Grémillet, D., Kuntz, G., Woakes, A. J., Gilbert, C., Robin, J.-P., Le Maho, Y. et Butler, P. J. (2005). Year-round recordings of behavioural and physiological parameters reveal the survival strategy of a poorly insulated diving endotherm during the Arctic winter. Journal of Experimental Biology 208, 4231-4241. Groscolas, R., Decrock, F., Thil, M.-A., Fayolle, C., Boissery, C. et Robin, J.-P. (2000). Refeeding signal in fasting-incubating king penguins: changes in behavior and egg temperature. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 279, R2104-2112. Groscolas, R. et Robin, J.-P. (2001). Long-term fasting and re-feeding in penguins. Comparative Biochemistry and Physiology part A 128, 645-655. Hammel, H. T., Elsner, R., Heller, H. C., Maggert, J. et Bainton, C. R. (1977). Thermoregulatory responses to altering hypothalamic temperature in the harbor seal. American Journal of Physiology 232(1), R18-R26.

- 113 -

Hammel, H. T., Maggert, J., Kaul, R., Simon, E. et Simon-Opperman, C. (1976). Effects of altering spinal cord temperature on temperature regulation in the Adélie penguin, Pygoscelis adeliae. Pflügers Archiv - European Journal of Physiology 362, 1-6. Handrich, Y. (1989). Incubation water loss in king penguin egg. I. change in egg and brood pouch parameters. Physiological Zoology 62(1), 96-118. Handrich, Y., Bevan, R. M., Charrassin, J.-B., Butler, P. J., Pütz, K., Woakes, A. J., Lage, J. et Le Maho, Y. (1997). Hypothermia in foraging King Penguins. Nature 388, 64-67. Hawkins, P. A. J., Butler, P. J., Woakes, A. J. et Gabrielsen, G. W. (1997). Heat increment of feeding in Brünnich's guillemot Uria lomvia. Journal of Experimental Biology 200, 1757-1763. Heldmaier, G. et Ruf, T. (1992). Body temperature and metabolic rate during natural hypothermia in endotherms. Journal of Comparative Physiology, part B 162, 696-706. Hill, R. D., Schneider, R. C., Liggins, G. C., Schuette, A. H., Elliott, R. L., Guppy, M., Hochachka, P. W., Qvist, J., Falke, K. J. et Zapol, W. M. (1987). Heart rate and body temperature during free diving Weddell seals. American Physiological Society 253, R344-351. Hind, A. T. et Gurney, W. S. C. (1997). The metabolic cost of swimming in marine homeotherms. Journal of Experimental Biology 200, 531-542. Hochachka, P. W. (1986). Balancing conflicting metabolic demands of exercise and diving. Federation Proceedings 45(13), 2948-2952. Holmér, I. et Bergh, U. (1974). Metabolic and thermal response to swimming in water at varying temperatures. Journal of Applied Physiology 37, 702-705. Johansen, K. et Millard, R. W. (1974). Cold-induced neurogenic vasodilation in skin of the giant fulmar Macronectes giganteus. American Journal of Physiology 227(6), 1232-1235. Kaseloo, P. A. et Lovvorn, J. R. (2003). Heat increment of feeding and thermal substitution in mallard ducks feeding voluntarily on grain. Journal of Comparative Physiology, part B 173, 207-213. Kaseloo, P. A. et Lovvorn, J. R. (2005). Effects of surface activity patterns and dive depth on thermal substitution in fasted and fed lesser scaup (Aythya affinis) ducks. Canadian Journal of Zoology 83, 301-311. Kellogg, D. L., Johnson, J. M., Kenney, W. L., Pérgola, P. E. et Kosiba, W. A. (1993). Mechanisms of control of skin blood flow during prolonged exercise in humans. American Journal of Physiology 265, H562-H568. Kjekshus, J. K., Blix, A. S., Elsner, R., Hol, R. et Amundsen, E. (1982). Myocardial blood flow and metabolism in the diving seal. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 242, R97–R104.

- 114 -

Kooyman, G. L. (1989). Diverse divers, physiology and behavior. Berlin: Springer-Verlag. Kooyman, G. L. (2002). Evolutionnary and ecological aspects of some Antarctic and sub-Antarctic penguin distribution. Oecologia 130, 485-495. Kooyman, G. L., Cherel, Y., Le Maho, Y., Croxall, J. P., Thorson, P. H., Ridoux, V. et Kooyman, C. A. (1992). Diving behavior and energetics during foraging cycle in King Penguins. Ecological Monographs 62 (1), 143-163. Kooyman, G. L., Davis, R. W., Croxall, J. P. et Costa, D. P. (1982). Diving depths and energy requirements of King Penguins. Science 217, 726-727. Kooyman, G. L., Gentry, R. L., Bergman, W. P. et Hammel, H. T. (1976). Heat loss in penguins during immersion and compression. Comp. Biochem. physiol. 54 A, 75-80. Kooyman, G. L. et Ponganis, P. J. (1990). Behavior and physiology of diving in emperor and king penguins. In Penguin biology,, pp. 229-242. San diego: Academic press. Kooyman, G. L. et Ponganis, P. J. (1998). The physiological basis of diving to depth : birds and mammals. Annual Review of Physiology 60, 19-32. Kooyman, G. L., Wahrenbrock, E. A., Castellini, M. A., Davis, R. W. et Sinnett, E. E. (1980). Aerobic and anaerobic metabolism during voluntary diving in Weddell seals: evidence of preferred pathways from blood chemistry and behavior. Journal of Comparative Physiology, part B 138, 335-346. Körtner, G., Brigham, R. M. et Geiser, F. (2000). Winter torpor in a large bird. Nature 407, 318. Kvadsheim, P. H. et Folkow, L. P. (1997). Blubber and flipper heat transfer in Harp seals. Acta Physiologica Scandinavica 161, 385-395. Le Maho, Y., Delclitte, P. et Chatonnet, J. (1976). Thermoregulation in fasting emperor penguins under natural condition. American Journal of Physiology 231 (3), 913-922. Lewis, T. (1930). Observations upon the reactions of the vessels of the human skin to cold. Heart 15, 177–208. Louw, G. J. (1992). Functional anatomy of the penguin flipper. J S Afr Vet Assoc 63(3), 113-120. Malan, A. (1993). Temperature regulation, enzyme kinetics, and metabolic depression in mammalian hibernation. In Life in the Cold: Ecological, Physiological, and Molecular Mechanisms, (ed. C. Carey), pp. 241-251. Boulder, CO: Westview. Marion, R. (1995). Guide des manchots: Delachaux & Niestle. Mauck, B., Bilgmann, K., Jones, D. D., Eysel, U. et Dehnhardt, G. (2003). Thermal windows on the trunk of hauled-out seals: hot spots for thermoregulatory evaporation? J Exp Biol 206, 1727-1738.

- 115 -

McGinnis, S. M., Whittow, G. C., Ohata, C. A. et Huber, H. (1972). Body heat dissipation and conservation in two species of dolphins. Comparative biochemnistry and physiology, part A 43, 417 - 423. McKechnie, A. E. et Lovegrove, B. G. (2002). Avian facultative hypothermic responses: a review. Condor 104, 705-724. McMahon, C. R., Autret, E., Houghton, J. D. R., Lovell, P., Myers, A. E. et Hays, G. C. (2005). Animal-borne sensors successfully capture the real-time thermal properties of ocean basins. Limnology and Oceanography: Methods 3, 392-398. Meagher, E. M., McLellan, W. A., Westgate, A. J., Wells, R. S., Frierson, D. J. et Pabst, D. A. (2002). The relationship between heat flow and vasculature in the dorsal fin of wild bottlenose dolphins Tursiops truncatus. Journal of Experimental Biology 205, 3475-3486. Midtgård, U. (1984). Density of arteriovenous anastomoses in some skin areas of the domestic fowl (Gallus domesticus). The Anatomical Record 209, 455-459. Midtgård, U. (1985). Arteriovenous anastomoses in the incubation patch of herring gulls. Condor 87, 549-551. Midtgård, U. (1988). Innervation of arteriovenous anastomoses in the brood patch of domestic fowl. Cell and Tissue Research 252(1), 207-210. Midtgård, U., Sejrsen, P. et Johansen, K. (1985). Blood flow in the brood patch of bantam hens: evidence of cold vasodilation. Journal of Comparative Physiology, part B 155, 703-709. Mozo, J., Emre, Y., Bouillaud, F., Ricquier, D. et Criscuolo, F. (2005). Thermoregulation: What Role for UCPs in Mammals and Birds? Bioscience reports 25, 227-249. Necker, R. (1977). Thermal sensitivity of different skin areas in pigeons. Journal of comparative Physiology, part A 116, 239-246. Noren, D. P., Williams, T. M., Berry, P. et Butler, E. (1999). Thermoregulation during swimming and diving in bottlenose dolphins, Tursiops truncatus. Comparative biochemnistry and physiology, part A 169, 93-99. Nowacek, D. P., Johnson, M. P., Tyack, P. L., Shorter, K. A., McLellan, W. A. et Pabst, D. A. (2001). Buoyant balaenids: the ups and downs of buoyancy in right whales. Proceedings of the Royal Society of London B. 268, 1811-1816. Øritsland, N. A. (1968). Variations in the body surface temperature of the harp seal. Acta Physiologica Scandinavica 73, 35A-36A. Pakhomov, E. A., Perissinotto, R. et McQuaid, C. D. (1994). Comparative structure of the macrozooplankton micronekton communities of the Subtropical and Antarctic Polar Fronts. Marine Ecology Progress Series 111, 155-169.

- 116 -

Peters, G. (1997). A new device for monitoring gastric pH in free-ranging animals. American Journal of Physiology 36, G748-G753. Phillips, J. G., Butler, P. J. et Sharp, P. J. (1985). Physiological Strategies in Avian Biology. Glasgow: Blackie. Ponganis, P. J., Kooyman, G. L., Castellini, M. A., Ponganis, E. P. et Ponganis, K. V. (1993). Muscle temperature and swim velocity profiles during diving in a weddell seal, Leptonychotes weddellii. Journal of Experimental Biology 183, 341-348. Ponganis, P. J., Kooyman, G. L., Sartoris, D. et Jobsis, P. (1992). Pinniped splenic volumes. American Physiological Society 262, R322-325. Ponganis, P. J., Kooyman, G. L., Starke, L. N., Kooyman, C. A. et Kooyman, T. G. (1997). Post dive blood lactate concentrations in Emperor Penguins, Aptenodytes forsteri. Journal of Experimental Biology 200, 1623-1626. Ponganis, P. J., Kooyman, G. L., Van Dam, R. P. et Le Maho, Y. (1999). Physiological responses of King Penguins during simulated diving to 136 m depth. Journal of Experimental Biology 202, 2819-2822. Ponganis, P. J., Van Dam, R. P., Knower, T. et Levenson, D. H. (2001). Temperature regulation in emperor penguins foraging under ice sea ice. Comparative biochemnistry and physiology, part A 129, 811-820. Ponganis, P. J., van Dam, R. P., Knower, T., Levenson, D. H. et Ponganis, K. V. (2004). Deep dives and aortic temperatures of emperor penguins: new directions for bio-logging at the isolated dive hole. Mem. Natl. Inst. Polar. Res 58, 155-161. Ponganis, P. J., van Dam, R. P., Levenson, D. H., Knower, T., Ponganis, K. V. et Marshall, G. (2003). Regional heterothermy and conservation of core temperature in emperor penguins diving under sea ice. Comparative biochemnistry and physiology, part A 135, 477-487. Prinziger, R., Nagel, B., Bahat, O., Bögel, R., Karl, E., Weihs, D. et Walzer, C. (2002). Energy metabolism and body temperatur in the Griffon Vulture (Gyps fulvus) with comparative data on the Hooded Vulture (Necrosyrtes monachus) and the White-backed Vulture (Gyps africanus). Journal of Ornithology 143, 456-467. Pütz, K. et Bost, C. A. (1994). Feeding behavior of free-ranging King Penguins (Aptenodytes patagonicus). Ecology 75 (2), 489-497. Pütz, K., Wilson, R. P., Charrassin, J.-B., Raclot, T., Lage, J., Le Maho, Y., Kierspel, M., Culik, B. M. et Adelung, D. (1998). Foraging strategies of King Penguins (Aptenodytes patagonicus) during summer at the Crozet Islands. Ecology 79(6), 1905-1921. Reinertsen, R. E., Haftorn, S. et Thaler, E. (1988). Is hypothermia necessary for the winter survival of the Gold Crest Regulus regulus? Journal of Ornithology 129(4), 433-437.

- 117 -

Rosen, D. A. S. et Trites, A. W. (1997). Heat Increment of Feeding in Steller Sea Lions, Eumetopias jubatus. Comparative biochemnistry and physiology, part A 118(3), 877-881. Sato, K., Mitani, Y., Cameron, M. F., Siniff, D. B. et Naito, Y. (2003). Factors affecting stroking patterns and body angle in diving Weddell seals under natural conditions. Journal of Experimental Biology 206, 1461-1470. Sato, K., Naito, Y., Kato, A., Niizuma, Y., Watanuki, Y., Charrassin, J.-B., Bost, C. A., Handrich, Y. et Le Maho, Y. (2002). Buoyancy and maximal diving depth in penguins: do they control inhaling air volume? Journal of Experimental Biology 205, 1189-1197. Schmidt, A., Alard, F. et Handrich, Y. (2006a). Changes in body temperatures in king penguins at sea: the result of fine adjustments in peripheral heat loss? American Journal of Physiology (Regulatory Integrative Comp. Physiol.) 291, R608-R618. Schmidt, A., Gendner, J.-P., Bost, C. A. et Handrich, Y. (2006b). Peripheral heat transfer in foraging king penguins: clues for heterogenic skin perfusion strategies. submitted. Schmidt, I. (1982). Thermal stimulation of exposed skin area influences behavioral thermoregulation in pigeons. Journal of comparative Physiology, part A 146, 201-206. Schmidt, I. et Simon, E. (1979). Temperature chnages of the hypothalamus and body core in ducks feeding in cold water. Pflügers Archiv - European Journal of Physiology 378, 227-230. Schmidt-Nielsen, K. (1995). Animal Physiology. Cambridge: Cambridge University Press. Scholander, P. F. (1940). Experimental investigations on the respiratory function in diving mammals and birds. Hvalradets Skr Nor Vidensk, Akad Oslo 22, 1-131. Scholander, P. F., Irving, L. et Grinell, S. W. (1942). Aerobic and anaerobic changes in seal muscle during diving. Journal of Biological Chemistry 142, 431-440. Scholander, P. F. et Schevill, W. E. (1955). Counter-current heat exchange in the fins of whales. Journal of Applied Physiology 8(3), 279-282. Schreer, J. F. et Kovacs, K. M. (1997). Allometry of diving capacity in air-breathing vertebrates. Canadian Journal of Zoology 75, 339-358. Stahel, C. D. et Nicol, S. C. (1982). Temperature regulation in the little penguin, Eudyptula minor, in air and water. J. Comp. Physiol. B 148, 93-100. Stephenson, R. (1993). The contribution of body tissues, respiratory system and plumage to buoyancy in waterfowl. Canadian Journal of Zoology 71, 1521-1529. Stephenson, R. (2005). Physiological control of diving behaviour in the Weddell seal Leptonychotes weddelli: a model based on cardiorespiratory control theory. Journal of Experimental Biology 208, 1971-1991.

- 118 -

Stephenson, R., Lovvorn, J. R., Heieis, M. R. A., Jones, D. R. et Blake, R. W. (1989). A hydromechanical estimate of the power requirement of diving and surface swimming in lesser scaup (Aythya affinis). Journal of Experimental Biology 147, 507-519. Sturkie, P. D. (1976). Avian Physiology. New York: Springer-Verlag. Taylor, C. et Rowntree, V. (1973). Temperature regulation and heat balance in running cheetahs: a strategy for sprinters? American Journal of Physiology 224, 848-851. Thornton, S. J. et Hochachka, P. W. (2004). Oxygen and the diving seal. Undersea and Hyperbaric Medical Society 31, 81-95. Turner, D. L. et Butler, P. J. (1988). The aerobic capacity of locomotory muscles in the tufted duck, Aythya fuligula. Journal of Experimental Biology 135, 445-460. Veit, R. (1995). Pelagic communities of seabirds in the south atlantic ocean. Ibis 137, 1-10. Watanuki, Y., Niizuma, Y., Gabrielsen, G. W., Sato, K. et Naito, Y. (2003). Stroke and glide of wing-propelled divers: deep diving seabirds adjust surge frequency to buoyancy change with depth. Proceedings of the Royal Society of London B. 270, 483-488. Weimerskirch, H., Cherel, Y., Cuenot-Chaillet, F. et Ridoux, V. (1997). Alternative foraging strategies and resource allocation by male and female wandering albatrosses. Ecology 78(7), 2051-2063. Weimerskirch, H., Stahl, J. C. et Jouventin, P. (1992). The breeding biology and population dynamics of King Penguins Aptenodytes patagonica on the Crozet Islands. Ibis 134, 107-117. Williams, T. M. (2001). Intermittent swimming by mammals: a strategy for increasing energetic efficiency during diving. Amer. Zool. 41, 166-176. Williams, T. M., Davis, R. W., Fuiman, L. A., Francis, J., Le Boeuf, B. J., Horning, M., Calambokidis, J. et Croll, D. A. (2000). Sink or swim: strategies for cost-efficient diving by marine mammals. Science 288, 133-136. Willis, K., Horning, M., Rosen, D. A. S. et Trites, A. W. (2005). Spatial variation of heat flux in Steller sea lions: evidence for consistent avenues of heat exchange along the body trunk. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 315, 163-175. Wilson, R. P. et Culik, B. M. (1991). The cost of a hot meal: facultative specific dynamic action may ensure temperature homeostasis in post-ingestive endotherms. Comparative biochemnistry and physiology, part A 100 (1), 151-154. Wilson, R. P. et Grémillet, D. (1996). Body temperatures of free-living African penguins (Sphnenicus demersus) and Bank cormorants (Phalacrocorax neglectus). Journal of Experimental Biology 199, 2215-2223.

- 119 -

Wilson, R. P., Hustler, K., Ryan, P. G., Burger, A. E. et Nöldeke, E. C. (1992). Diving birds in cold water: do Archimedes and Boyle determine energetic costs ? American Naturalist 140, 179-200. Wilson, R. P., Simeone, A., Luna-Jorquera, G., Steinfurth, A., Jackson, S. et Fahlman, A. (2003). Patterns of respiration in diving penguins: is the last gap an inspired tactic? Journal of Experimental Biology 206, 1751-1763. Woakes, A. J., Butler, P. J. et Bevan, R. M. (1995). Implantable data logging system for heart rate and body temperature : its application to the estimation of field metabolic rates in Antarctic predators. Biomedical & Biological Engineering & Computing 33, 145-151. Woehler, E. J., Cooper, J., Croxall, J. P., Fraser, W. R., Kooyman, G. L., Miller, G. D., Nel, D., Patterson, D. L., Peter, H.-U., Ribic, C. A. et al. (2001). A statistical assessment of the status and trends of Antarctic and Sub-Antarctic seabirds. SCAR, Montana: Report on SCAR BBS workshop on Southern Ocean seabird populations.

ANNEXE 1

Schmidt, A., Alard, F. and Handrich, Y.

2006

Changes in body temperatures in king penguins at sea: the result of fine adjustments in peripheral heat loss?

American Journal of Physiology

(Regulatory Integrative Comp. Physiol.) Vol. 291, pages R608-R618.

[Signalement bibliographique ajouté par : ULP – SCD – Service des thèses électroniques] Changes in body temperatures in king penguins at sea: the result of fine adjustments in peripheral heat loss? Alexander Schmidt, Frank Alard et Yves Handrich American Journal of Physiology (Regulatory Integrative and Comparative Physiology), 2006, Vol. 291, pages R608-R618 Pages R608-R618: La publication présentée ici dans la thèse est soumise à des droits détenus par un éditeur commercial. Pour les utilisateurs ULP, il est possible de consulter cette publication sur le site de l'éditeur : http://ajpregu.physiology.org/cgi/content/full/291/3/R608 Il est également possible de consulter la thèse sous sa forme papier ou d'en faire une demande via le service de prêt entre bibliothèques (PEB), auprès du Service Commun de Documentation de l'ULP: [email protected]

http://ajpregu.physiology.org/cgi/content/full/291/3/R608

ANNEXE 2

Schmidt, A., Gendner, J.-P., Bost, C. A. and Handrich, Y.

2006

Peripheral temperatures in foraging king penguins: possible strategies of heterogenic skin perfusion.

Journal of Experimental Biology

Soumis

1

PERIPHERAL TEMPERATURES IN FORAGING KING PENGUINS: POSSIBLE

STRATEGIES OF HETEROGENIC SKIN PERFUSION

Alexander Schmidt, Jean-Paul Gendner, Charles-André Bost & Yves Handrich

Soumis à Journal of Experimental biology, en révision

Running head: Skin perfusion in king penguins at sea.

Contact information:

Institut Pluridisciplinaire Hubert Curien

Département Ecologie, Physiologie et Ethologie

UMR 7178 CNRS - ULP

23 rue Becquerel

67087 Strasbourg cedex 02

Tél : 03 88 10 69 00

Fax : 03 88 10 69 06

E-mail: [email protected]

2

Abstract:

This study investigates the dive response in two peripheral skin areas, the brood patch and the

flank skin, characterized by different properties of thermal insulation and, importantly,

perfused via the same main artery. Seven king penguins were equipped with data loggers that

recorded body temperatures and diving activity during a single foraging trip at sea. During

95% of the time that the birds spent at sea, the two peripheral tissues exhibited temperature

variations in a similar fashion; both decreasing during dive bouts and increasing back to

normothermic levels when resting at the surface during periods between bouts. However, in

some instances, there was a divergence in the direction of temperature change between the

two tissues (DTT). Episodes of DTT always occurred during steady activity such that changes

in the environment (hydrostatic pressure, temperature) could not explain these contrasting

trends in temperature change. DTT episodes lasted 17 min on average. Under specific

circumstances, the occurrence of DTT episodes during diving could only be related to

selective vascular adjustments at the scale of these specific areas of skin. The warming of one

or the other of these peripheral areas corresponds to a local but effective enhancement of heat

release to the atmosphere. Despite the fact that a consistent effect between these peripheral

temperature changes and the temperature of a deep tissue, the pectoral muscle, was not found,

the present study reveals that in a polar endothermic diver, body shell temperatures may not

be regulated uniformly. Consequently, and in contradiction with the model of heat

conservation, body shell temperatures could in some circumstances show evidence for the

evacuation of extra-heat associated with exercising while foraging at sea.

Key words: Thermal conductance, vascular adjustments, blood flow, brood patch, feathered

skin, heat balance, diving, marine endotherm, Aptenodytes patagonicus.

3

List of abbreviations:

PV: Peripheral vasoconstriction

MR: Metabolic rate

SI: Sampling interval

Tbp: Temperature of the brood patch

Tsk: Temperature of the flank skin

Tpm: Temperature of the pectoral muscle

Tw: Temperature of the sea water

Teq: Theoretical temperature when at the equilibrium

∆T: Difference between two given temperatures

STT: Similar temperature trends

DTT: Divergent temperature trends

Chillidx: Chilling index of the environment

4

Introduction

For diving endotherms, cold water represents a strong challenge to homeothermy since the

thermal conduction of water is 25 times that of air (Holmér and Bergh, 1974; Kooyman et al.,

1976), and hydrostatic pressure reduces the insulative properties of fur or plumage at depth

(Kooyman et al., 1976). Therefore, of the multitude of physiological adjustments associated

with the initiation of a dive, collectively known as the dive response (Scholander, 1940;

Kooyman, 1989), some seem to enable a direct increase of dive duration (e.g. bradycardia,

ischaemia of muscles for locomotion) while others do so indirectly, such as peripheral

vasoconstriction (Boyd, 1997; Butler and Jones, 1997; Kooyman, 1989). During peripheral

vasoconstriction (PV), the warm blood bypasses the cold exposed tissues, precluding heat

dissipation. Consequently, internal tissues are isolated and core temperature is maintained at

minimal cost. However, whereas the preservation of core temperature through a reduction of

heat transfer to the environment is thought to be a key adaptation to aquatic life, mechanisms

of heat preservation may in some instances conflict with the evacuation of heat associated

with sustained exercise. In the bottlenose dolphin (Tursiops truncatus) the release of heat

through the periphery is an important thermoregulatory response to exercise (Noren et al.,

1999). In seals and penguins inhabiting cold water, transient increases of skin temperature

while foraging (sustained swimming activity) also suggests an adjustment of the heat balance,

i.e. heat production vs. release, and hence of deep and core temperatures (Boyd, 2000;

Schmidt et al., 2006).

In the king penguin (Apenodytes patagonicus), a species diving in sub-polar and polar waters

(2-7°C, Charrassin and Bost, 2001), the brood patch (area incubationis) undergoes drastic

temperature drops subsequent to processes of heat preservation during diving (Schmidt et al.,

5

2006). However, this tissue also shows episodes of warming at depth, that is to say when heat

loss is most facilitated given the ambient pressure and the lower temperature of the water

when compared to the surface. This observation led the authors to hypothesise episodes of

transient active thermolysis (Schmidt et al., 2006). Furthermore, this species exhibited a high

degree of thermal plasticity (Fahlman et al., 2005) and unique thermoregulatory strategies

when at sea. Indeed, even deep and active tissues have been found to undergo temperature

decreases during sustained diving (Culik et al., 1996b; Handrich et al., 1997; Schmidt et al.,

2006), possibly as a consequence of increased peripheral blood perfusion (Schmidt et al.,

2006).

The aim of the present study is to describe such vascular adjustments by the observation of

episodes of thermal dissociation at the level of skin areas perfused by a common artery. Our

reasoning is the following: if such skin areas show temperature changes in opposing

directions (warming vs. cooling), while ambient conditions of temperature and pressure are

not changing, this will have demonstrated that local changes in peripheral blood perfusion

occur.

For this purpose, we have recorded simultaneously the subcutaneous temperature of two

different skin areas in free-ranging king penguins at sea: the feathered skin of the flank and of

the brood patch. Importantly, these two skin areas are perfused by the same artery (thoraco-

abdominal cutaneous artery, Arteria cutanea thoracoabdominalis, (Baumel, 1979). In

addition, we have measured the temperature of a deep and active tissue, the pectoral muscle,

in order to account for possible adjustments of deep temperature.

The key questions that the present study addresses are the following:

- Is it possible to observe episodes of dissociation of peripheral temperatures during steady

activity at sea (diving or resting), and if so, in what behavioural and environmental

6

contexts do these episodes occur?

- Under what circumstances could these episodes be the consequence of specific

differences of the intrinsic physical characteristics of these two skin areas?

- In cases where a dissociation in peripheral temperatures are not due to different physical

characteristics of the measured skin areas, what are the mechanisms of such variations in

skin perfusion and their advantages?

Materials and methods

The experiments were carried out on Possession Island (Crozet Archipelago 46°25 S, 51°45

E) in the southern Indian Ocean. Reproductive male king penguins from the colony of

’Grande Manchotière’ were equipped during the 2000-2001 (birds E & I) and 2003-2004

(birds 1, 2, 3, 4 & 7) breeding seasons. The capture/release and surgical procedures received

the approval of the ethics committee of the French Polar research institute (IPEV) and of the

French Ministry of the Environment. A description of the general surgical and handling

procedure is presented in Froget et al. (2004).

Positioning of the temperature probes (see Fig. 1): External thermistor cables were channelled

under the skin towards the flank and brood patch areas and the pectoral muscle. The brood

patch and flank skin probes were positioned subcutaneously, without an incision, directly over

the probes so that the vascularity of the overlying skin was unaffected. For bird E and I, Tsk

was recorded internally to the logger. The pectoral probe was inserted 4 cm vertically into the

muscle. Positioning of the probes was systematically verified during the removal procedure.

The flank skin is feathered, retaining an insulative air layer between the body and the

environment. In addition it has a subcutaneous fat layer that is on average 2 cm thick. The

7

brood patch is bare and highly vascularised. This area has a 0.5 to 1 cm thick subcutaneous

layer of fat and may be protected by a fold of adjacent feathered skin when the bird is not in

the incubating position (see Fig. 1).

Technical information and measured variables: The temperature of the flank skin (Tsk), the

brood patch (Tbp) and the pectoral muscle (Tpm) were recorded simultaneously in all birds, as

well as ambient water temperature (Tw) and pressure. In 2001, birds were equipped with

customized Mk7 data loggers (Wildlife computers, USA) (see Schmidt et al., 2006 for details

of the loggers), and the sampling interval (SI) was respectively SI= 2 s for Tbp, Tpe and

pressure, SI= 10 s for Tsk, and SI= 30 s for Tw. Both Tbp and Tpm were measured using

temperature probes external to the logger. Coated thermistors (YSI model 44017, 15 x 1 mm)

had a time constant of 2.5 s. Tsk was measured from the internal temperature sensor of the

logger and the time constant of this probe was 30 s. In 2004, experiments were carried out

using SMAD data loggers (J.-P. Gendner, CEPE-CNRS, France). For this logger type, all

thermistors were external and had a time constant of 2.5 s. SI was 2 s for Tbp, Tpe, Tsk and

pressure, and SI was 4 s for Tw. Both logger types were calibrated for temperature in a water

bath and measurement accuracy was 0.1°C. The pressure sensors were temperature corrected.

The precision of pressure measurements near the surface was 0.05 and 0.02 bar for Mk7 and

SMAD loggers, respectively. However, for accurate detection of dive starts and finishes, the

surface baseline was manually corrected. This treatment of the data meant that dives of less

than 1.5 m maximum depth were not detectable, thereby adding uncertainty about behaviours

at shallow depth, e.g. porpoising could not be accurately detected. For this reason, analysis

was undertaken only on deep diving activity (dive bouts).

At the scale of several successive dive cycles, the reciprocal temperature changes exhibited by

Tbp and Tsk were classified either as a similar temperature trend (STT; either both increasing

or decreasing simultaneously) or as a divergent temperature trend (DTT). The time of the

8

start and end of DTT episodes were manually extracted. An arbitrary 30 min period prior to

DTT periods was also considered for analysis. This period was chosen firstly because it is

representative of SST episodes, and secondly to take into account particular environmental

features or physiological states that may precede DTT periods.

Data analysis and statistics: behaviours at sea were categorised using criteria based upon

pressure records. The time spent at sea was categorised into a) active diving: shallow

(travelling) and deep dives (≥ 50 m; considered to be foraging dives, Charrassin et al., 1998)

and b) apparent inactive periods (below minimal dive depth detection). Dive bouts were

defined as at least 3 successive deep dives (≥ 50 m) with recovery periods at the surface

between them of less than 15 min. According to the thermistors specification, temperature

changes were considered to be significant when a change of ± 0.2C was recorded.

For each episode of DTT and preceding STT, relationships between changes in temperature

(∆T) and different variables were tested for: the duration of the episode, the temporal position

of the episode within the dive bout (% or absolute elapsed time), the initial and mean

temperature of the three different tissues, the rates of the temperature changes (°C.min-1), the

mean seawater temperature and depth. We also tested the possible interactions between these

predictor variables. In addition, ∆T was tested against an index of the chilling capacity of the

environment. This chilling index (Chillidx) is the product of 1) the temperature difference

between the initial temperature of the tissue and the seawater temperature (Ti-Tw) and 2) the

constraint of the environment given by the average depth over the considered period during

diving activity.

Multivariate linear regression models could not be used to predict temperature changes

because some variables did not meet the normality distribution even after complex

transformations. The pooling of individual values was not possible since a significant

difference was found between the variance of the same tissue among individuals (p<0.001,

9

Brood patch: H=64.2; Flank skin: H=102.3; Pectoral: H=141.2). Consequently, analyses were

done separately for each individual, and then discussed when common statistical trends were

observed. Values are reported as means ± SD.

Results

The seven equipped penguins accomplished mean foraging trips of 17.9 ± 5.8 days, which

show no difference from published results for unbanded birds from the same colony during

the 2001 breeding season (Descamps et al., 2002). Diving behaviour was similar to published

data (Charrassin et al., 1998; Culik et al., 1996a; Kooyman et al., 1992). Trip, dive bout and

inter-bout durations and mean Tw are summarized in Table 1. Mean Tbp, Tsk and Tpm during

the inter-bout periods, deep dive bouts and at the end of deep diving activity are summarized

in Table 2.

1. Body temperatures during dive bouts

In all birds, the response to diving activity was a marked and significant decrease of both

measured peripheral temperatures (see Fig. 2). On average, during dive bouts, a significant

decrease of 6.4°C and 5.1°C occurred in Tbp and Tsk, respectively (see Table 2), when

compared to means during inter-bout periods (Tbp: T= 1687.0; Tsk: T = 1076.0, pmin: p<0.05

for bird 4). The overall means and final Tbp were significantly lower than the equivalent

values for Tsk (t = -2.8 p= 0.016 and t=-3.2, p=0.008, respectively). Both peripheral

temperatures declined through the dive bout. At the end of dive bouts, Tbp and Tsk as low as

16.9°C and 20.8°C, respectively, were recorded. Whereas almost all variables characterising

the dive bouts (e.g. duration, mean depth; see Methods) were found to correlate with final

10

peripheral temperatures, Tbp at the end of each dive bout was found to be most strongly

correlated with the outcome of duration* mean depth of the dive bouts (rmin= -0.445, pmin=

0.02; bird E: r= -0.15, NS), whereas Tsk was found to be most strongly correlated with mean

Tw (rmin= +0.457, pmin= 0.02; bird 3 & 4: NS). Tpm was found to decrease significantly during

diving activity in five birds (-1.2 °C on average; p<0.05). The same trend was observed in

bird 2, even if it was not significant (-0.2°C, T= 796.5, p= 0.09). Only one out of the seven

birds showed a significant increase in Tpm during dive bouts (bird 4: +0.3°C, T= 936.0, p=

0.002). None of the variables characterising diving activity was found to correlate with either

mean or final Tpm.

2. Reciprocal temperature trends of peripheral tissues at sea

Peripheral tissues exhibited STT in 95% of the total time spent at sea, (93% during dive bouts

and 98% during inter bout periods). The most frequent temperature changes during STT were

the decline of both peripheral temperatures during dive bouts (see above) and their re-

warming to resting levels after the termination of diving activity (see Fig. 2). During the

remaining time at sea (5%), Tbp and Tsk then exhibited DTT. The duration of DTT episodes

ranged from 1.5 to 95.6 mins, and they were found at various times during both inter-dive and

diving bouts (Fig. 2). Table 3 summarises the number, the mean duration and the frequency of

occurrence of DTT for each bird. During periods of DTT, skin ∆T ranged from -8.7 to +6.7°C

for Tbp, and -4.8 to +8.0°C for Tsk. At the same time, ∆Tpe ranged from -1.8 to +3.0°C. For

both pectoral and skin tissues, the rate of temperature change (∆°C.min-1) during STT and

DTT were not significantly different.

DTT episodes were classified based upon the four different observed reciprocal temperature

changes: (A) Initially both tissues are decreasing in temperature, then Tsk starts to increase as

Tbp continues to decrease (B) Both tissues are initially decreasing in temperature, then Tbp

11

starts to increase while Tsk continues to decrease. (C) Initially, both tissues are increasing in

temperature, then Tsk starts to decrease while Tbp continues to warm (D) Both tissues are

initially increasing in temperature and then Tbp starts to decrease while Tsk continues to

increase. Table 4 summarises the occurrence of each type of DTT during dive bouts and inter-

dive bout period.

DTT periods occurred predominantly during dive bouts (64.8%). During these dive bouts,

DTT periods were characterised by a significantly larger proportion of increasing Tsk (DTT

type A & D) rather than increasing Tbp (63% vs 37%, respectively, t=-4.0, p=0.002). Episodes

of DTT that occurred during inter-dive bouts showed principally increasing Tbp (DTT type B

& C) rather than increasing Tsk (60.7% vs. 39.3%, respectively, NS). Because of the inability

to discern behaviours occurring at shallow depth (e.g. true rest vs. porpoising) and

consequently the influence of the environment on peripheral temperatures, DTT during inter-

dive bouts were not investigated further.

Importantly, the occurrence of DTT periods was not linked to the attainment of any peripheral

or deep temperature threshold since DTT occurred with initial body temperatures over their

whole range of measurement.

2.1 Relationship between temperature changes and environmental characteristics

To examine the influence of environmental parameters on peripheral temperature changes, ∆T

recorded during STT (prior to DTT) and DTT periods were correlated against environmental

variables characterising those periods, e.g. the means of Tw and depth, and the index Chillidx.

At the interface between two different activities (e.g. diving bout versus resting period), both

tissues showed STT. Therefore, all DTT and preceding STT periods only happened when

birds showed a constant behaviour and hence experienced similar environmental parameters

(e.g. similar mean depth). Consequently, a drastic change of the behaviour or the

12

environmental constraint could not explain the transition from STT to DTT.

During dive bouts, when all STT periods were pooled together, overall averages for ∆Tbp and

∆Tsk were not significantly different from zero (0.2 ± 2.8°C and 0.1 ± 2.2°C, respectively).

However, ∆Tbp and ∆Tsk of STT periods were found to be strongly, negatively correlated with

their respective Chillidx (∆Tsk vs Chillidx: rmin= -0.408, n= 31, p= 0.023 for bird I; ∆Tbp vs

Chillidx: rmin= -0.356, n= 31, p= 0.036 for bird I, bird 4: r=-0.242, NS) while other variables

showed weak or no relationships with ∆T.

In contrast, during dive bouts, when all DTT periods were pooled together, the overall mean

for ∆Tbp was negative (-0.2 ± 1.5°C, NS), and the overall mean for ∆Tsk was significant and

positive (0.4 ± 1.6°C). During DTT, ∆T was independent of Chillidx and all other tested

variables. Fig. 3 illustrates the ∆Tbp and ∆Tsk vs. Chillidx relationship for bird E during periods

of STT and DTT.

2.2 Relationship between peripheral and deep temperature changes

During dive bouts, Tpm again showed no particular tendency to increase or decrease: 54% and

51% of the ∆Tpm were positive during STT and DTT periods, respectively. In both STT and

DTT periods, overall means of ∆Tpm were not significantly different from 0. During dive

bouts, no significant correlation was found between peripheral ∆T and ∆Tpm during STT

periods. However, during the DTT periods occurring during diving, significant relationships

were found between peripheral ∆T and ∆Tpm in six birds, while one bird did not show any

relationship. Within the relationship between peripheral ∆T and ∆Tpm, birds could be

categorised into two distinct groups: 1) for birds I, 4 and E, ∆Tpm correlated positively with

∆Tsk (rmin= 0.490, n=33, p= 0.005) and negatively with ∆Tbp (rmin= -0.467, n=28, p= 0.016); 2)

for birds 2, 3 and 7, ∆Tpm correlated negatively with ∆Tsk (rmin= -0.422, n= 45, p= 0.004) and

13

positively with ∆Tbp (rmin= 0.314, n=54, p= 0.02).

Discussion

The primary objective of the present study, to uncover and investigate episodes of dissociated

peripheral temperature changes during foraging in king penguins, was achieved; over 530

divergent temperature trends (DTT) were found in seven free-ranging king penguins during a

single foraging trip at sea.

The temperature of a peripheral tissue is the result of its thermal conductance, which

integrates blood temperature and its rate of perfusion, the isolative properties of the tissue and

the physical characteristics of the environment. A demonstration of vascular adjustments is

possible only if environmental characteristics (most importantly temperature and hydrostatic

pressure) are not changing at the transition from STT to DTT.

Major environmental factors that are likely to affect thermal conductance are: (a) hydrostatic

pressure, which reduces the volume of the air layer and thus the insulation of the skin

(Kooyman et al., 1976); (b) seawater temperature, which decreases both when progressing

towards the Polar front and with increasing depth (range 7-2 °C; Charrassin and Bost, 2001);

and (c) swimming speed, which reduces the boundary layer at the interface between the

feathers and the water, thereby increasing convective heat loss (Wilson et al., 1992; Dawson

et al., 1999). Any variation of these external factors may affect the peripheral temperatures of

the body.

Fortunately, when DTT episodes occurred, the pattern of activity did not change in reference

to the preceding SST. In this context, mean pressure and ambient temperature during DTT

and previous STT episodes were found to be similar and thus cannot explain the temperature

14

changes observed during DTT. Furthermore, although swimming speed was not measured in

the present study, it is believed to be fairly constant in this species at around 2 m.s-1 (Pütz et

al., 1998; Ropert-Coudert et al., 2000; Wilson et al., 2002). Consequently, the effect of speed

through the water experienced by the tissues, both located at the same level along the

cephalocaudal axis (see Fig. 1), is assumed to be equivalent during STT and subsequent DTT

episodes.

It is also important to note that the occurrence of the transition from STT to DTT was not

linked to the attainment of a threshold of deep and/or peripheral temperature. This observation

is further evidence supporting complex regulatory processes involved in body heat balance.

1. Dive response and local changes in thermal conductance

The present study shows that the analysis of peripheral temperatures at a large temporal

scale, i.e. during a succession of dives, supports the idea that body shell temperature changes

uniformly (STT); both peripheral temperatures responding similarly to changes in activity

levels. Tbp and Tsk are both high and stable during inter-dive bout periods and both drop

during dive bouts (see Fig. 3). The temperatures reached by peripheral tissues largely support

the principle of heat conservation commonly observed in marine endotherms (Boyd, 1997;

Butler and Jones, 1997; Kooyman, 1989). Because the two peripheral tissues are anatomically

different, the variations of environmental constraints themselves should affect their

temperature differently. Our results show that mean and minimal peripheral temperatures are

slightly different between the two skin areas: Tbp always dropped to lower values than Tsk,

(see Table 2). We assume then that the thermal insulation (isolative property of the fat and the

feather layer) of the flank skin is greater (lower thermal conductance) than for the brood

patch, and/or that the blood flow inside the flank skin is adjusted permanently to a higher rate

than in the brood patch, whatever the diving behaviour.

15

An important argument for the occurrence of a physiological adjustment, rather than the direct

action of the environment, to explain the DDT episodes, is the fact that ∆T for both peripheral

tissues was strongly correlated with Chillidx during the SST periods, but not correlated during

DTT periods.

It has been shown that when attempting to take environmental factors and tissue isolative

properties into consideration, changes in thermal conductance are likely to be directly

attributed to changes in the rate of blood flow perfusing peripheral tissues and/or to changes

in the temperature of the blood (Boyd, 2000; Meagher et al., 2002; Mauck et al., 2003;

Schmidt et al., 2006). In the present study, we examined two peripheral tissues that are

perfused via the same vasculature system; the thoraco-abdominal cutaneous artery (Baumel,

1979). Thus we are able to reject the possibility that the brood patch and the flank skin may be

perfused with arterial blood at different temperatures. Consequently, the caloric influx at the

level of both tissues is likely to vary in terms of blood flow.

If we consider the DTT episodes that occur during diving activity, all four cases of transitions

from SST to DTT (see Table 4) are likely to result from an adjustment of blood flow.

However, considering both skin tissues, the adjustment of blood flow may be local and

selective (different for each tissue) or general (identical for each tissue, then on the main

artery itself).

For case A and D, we cannot reject the possibility that the temperature changes we observe

are the result of an increased rate of blood perfusion in the main artery, that is to say before

the thoraco-abdominal cutaneous artery divides to supply each tissue. Indeed, in case (A),

both tissues are firstly cooling and their respective temperatures tend to reach an equilibrium

at a lower temperature (Teq), resulting from the actual caloric influx (blood flow) and

environmental constraints. If a slight and proportional increase of caloric influx occurs at the

level of both tissues, the Teq for each tissue will be changed. The fact that the flank skin is

16

structurally better insulated than the brood patch increases the probability of a situation where

its new Teq may become higher than the temperature observed at the transition between STT

and DTT, while for the brood patch, the new Teq, even higher than before, could still be lower

than the temperature presently measured. In this situation, the flank skin will warm while the

brood patch will prolong its cooling. The same reasoning can be made to explain case (D).

After both skin tissues showed a warming phase, a common decrease in the rate of blood flow

at the level of both tissues could explain the observed DTT.

In contrast with case A and D, and independently of the temperature trend preceding DTT, the

warming of Tbp during diving while Tsk is declining (cases B and C) is a strong argument for

local and selective vascular adjustments, whatever the adjustments occurring in the main

artery. Indeed, in case B, both tissues were initially cooling, and then Tbp started increasing

while Tsk continued to decline. The latter temperature trend can only be explained by a

selective vasodilation occurring at the level of the least insulated tissue, the brood patch,

while a certain degree of vasoconstriction was maintained at the level of the flank skin. In

case C during diving, both tissues were firstly warming, and then Tsk started to decrease while

Tbp continued to increase. Because the flank skin is better insulated, this change in

temperature trend is only possible if a selective vasoconstriction occurs at the level of the

flank skin. These two convincing observations supporting selective vascular adjustments still

represent 37% of all DTT episodes occurring during diving and show that if local adjustments

occur, they might be under the control of physiological mechanisms playing independently on

each tissue.

In the same manner, during inter-dive bouts, 45% of all DTT episodes showed a warming Tbp

while Tsk was decreasing (DTT type C), which may be explained by a local vasoconstriction

at the level of the flank skin after both tissues initially exhibited a phase of common warming.

In addition to the purely vascular explanation of the observed changes of thermal

17

conductance, it may also be reasonable to consider the possibility of an association between

the changes in brood patch temperature during DTT and the relative opening or contraction of

the vertical fold of adjacent feathered skin. As the possibility for the brood pouch to open or

close has been commonly observed on land (authors’ personal observations), this may also

occur in water. Without any change in the rate of blood flow through the brood patch, a more

tight closing of the adjacent fold of feathered skin would potentially cause an increase in local

thermal insulation (case B & C), while the opening of the brood patch would cause a

lessening (case A & D) of local thermal insulation. This alternative mechanism, however, still

corresponds to a physiological mechanism to locally change the thermal conductance of the

periphery.

2. Mechanisms of selective peripheral blood flow external

Whatever the mechanism to adjust the thermal conductance of the brood patch, and whether

or not the perfusion of both tissues are adjusted together by regulating the flow of the

common artery trunk, we must consider how it would be possible anatomically for king

penguins to specifically adjust the blood flow in two different parts of the skin perfused by the

same main artery. During the breeding season, the development of arteriovenous anastomose

(AVA) at the level of the brood patch (Midtgård, 1984; Midtgård, 1985), and associated

specific innervation (Midtgård, 1988), allows for the control of local blood flow (Midtgård et

al., 1985; Brummermann and Reinertsen, 1991; Brummermann and Reinertsen, 1992). Thus,

we presume that the brood patch presents a rate of blood flow that may be independently

regulated, and thus in some instances different (e.g. higher in the case of local vasodilation)

from the perfusion rate of the flank skin.

Consequently, in the light of our results regarding DTT periods, it could be hypothesised that

king penguins are able to regulate their peripheral thermal conductance and heat transfer,

18

probably via selective and adjusted peripheral perfusion, at least in these two areas of the

body shell.

3. The advantages of peripheral adjustments in term of heat balance.

If the thermal balance of king penguins at sea is considered, DDT episodes and the

physiological mechanisms allowing the adjustment of the thermal conductance correspond to

an increase of peripheral heat loss from one or the other of the two peripheral tissues

investigated in the present study.

This process of active thermolysis has already been measured with heat flux sensors in a

marine endotherm, the bottlenose dolphin, during activity in tropical waters (Noren et al.,

1999). Although this was also the hypothesis given to explain transient and local re-warming

of the skin observed in the Antarctic fur seal (Arctocephalus gazella, Boyd, 2000) or in the

king penguin (Schmidt et al., 2006), the present work provides strong arguments suggesting

that a diving endotherm foraging in cold water sometimes favours the evacuation of body

heat.

Interestingly, significant correlations were found between peripheral ∆T and ∆Tpm during

DTT episodes in dive bouts and periods between dive bouts. The fact that only ∆T occurring

during DTT episodes have been found to correlate with ∆Tpm (no relationship during STT)

supports the hypothesis that a DTT period corresponds to a phase linked to deep tissue

thermoregulatory adjustments.

At the level of the pectoral muscle, ∆T during DTT periods showed that this muscle

underwent either heat loss (negative ∆T) or heat loading (positive ∆T). The dive bout analysis

showed a great variability amongst individuals in terms of heat balance strategies. Indeed,

pectoral heat loads were equally correlated to either a negative (n= 3) or positive (n= 3) ∆Tsk.

This variety of thermal adjustments during the same type of activity has also been reported in

19

other diving species (Noren et al., 1999; Boyd, 2000).

This is presumably an example of inter-individual variability. Furthermore, we were of course

not able to measure every potential variable involved in thermoregulatory responses. The

present study shows complex temperature adjustments at the level of peripheral and deep

tissues, which both indicate that those tissues are accurately regulated (down-regulation for

Tpm and adjusted dive response for both skin tissues) during activity at sea. Temperature

sensitivity and major thermal sensors are situated at the level of peripheral (skin), and deep

tissues (spinal cord, preoptic area). The signals generated by these temperature sensors are

integrated at the level of the hypothalamus (Cabanac, 1975; Hammel et al., 1976; Schmidt and

Simon, 1979; Midtgård, 1988). Furthermore, the two different skin areas considered in the

present study are probably not generating equivalent thermoregulatory signals (Necker, 1977;

Schmidt, 1982) in relation to changing environmental characteristics. Indeed, it has been

shown that the skin of the brood patch is much more temperature sensitive than other skin

surfaces during breeding (Brummermann and Reinertsen, 1991). This provides a further

explanation for the difficulty in predicting deep temperature changes from measurements of

peripheral temperature.

Consequently, we propose that the changes in peripheral conductance hypothesised in the

present study are only part of a global thermoregulatory strategy in king penguins that is

active while they are at sea. Thus, even if the modification of the peripheral heat balance was

shown to have some effects on deep temperatures, it is also highly probable that other

adjustments in heat transfer (e.g. through the foot or flipper) may help accurately predict the

temperature changes of deeper tissues.

To Conclude.

In the present study, episodes of DTT are evidence that both peripheral tissues had different

20

perfusion strategies during these periods. The highly insulated flank skin could be

representative of around 90% of the body surface, whereas the brood patch, a potential

thermal window (Schmidt et al., 2006), represents less than 2% of the body surface. However,

despite the small size of the brood skin, this tissue may still be a preferential location for heat

transfer, and the absolute heat loss from this thermal window should not be dismissed as

negligible. In addition, the fact that peripheral heat loss could be adjusted locally, either close

to the lower abdomen (brood patch) or close to the locomotory muscle (flank skin), suggests

that there may be fine adjustments of heat loss from different deep regions of specific heat

production and optimal set points of temperature. Indeed, in the king penguin, deep tissues

such as the pectoral muscle, or tissues near the liver or the apex of the heart, have been found

to exhibit temperature drops of several degrees during dive bouts (Culik et al., 1996b;

Handrich et al., 1997; Schmidt et al., 2006). The functional and energetic significance of the

down-regulation of deep tissue temperatures remain unclear. However, underlying

physiological mechanisms allowing a reduction of deep tissue temperatures warrant further

investigation. It is hypothesised that the adjustments of local peripheral conductance have

major and active influences on the body heat balance of king penguins.

21

Bibliography

Baumel, J. J. (1979). Nomina Anatomica Avium. London: Academic Press.

Boyd, I. L. (1997). The behavioural and physiological ecology of diving. Trends in Ecology

and Evolution 12, 213-217.

Boyd, I. L. (2000). Skin temperatures during free-ranging swimming and diving Antarctic fur

seals. Journal of Experimental Biology 203, 1907-1914.

Brummermann, M. and Reinertsen, R. E. (1991). Adaptation of homeostatic

thermoregulation: comparison of incubating and non-incubating bantam hens. Journal of

Comparative Physiology, part B 161, 133-140.

Brummermann, M. and Reinertsen, R. E. (1992). Cardivascular responses to thoracic skin

cooling: comparison of incubating and non-incubating Bantam hens. Journal of Comparative

Physiology, part B 162, 16-22.

Butler, P. J. and Jones, D. R. (1997). Physiology of diving of birds and mammals.

Physiological reviews 77 (3), 837-899.

Cabanac, M. (1975). Temperature regulation. Annual Review of Physiology 37, 415-439.

Charrassin, J.-B., Bost, C. A., Pütz, K., Lage, J., Dahier, T., Zorn, T. and Le Maho, Y.

(1998). Foraging strategies of incubating and brooding king penguins Aptenodytes

patagonicus. Oecologia 114, 194-201.

Culik, B. M., Pütz, K., Wilson, R. P., Allers, D., Lage, J., Bost, C. A. and Le Maho, Y.

(1996a). Diving energetics in King Penguins (Aptenodytes patagonicus). Journal of

Experimental Biology 199, 973-983.

Culik, B. M., Pütz, K., Wilson, R. P., Bost, C. A., Le Maho, Y. and Verselin, J.-L.

(1996b). Core temperature variability in diving king penguins (Aptenodytes patagonicus) : a

preliminary analysis. Polar Biology 16, 371-376.

22

Descamps, S., Gauthier-Clerc, M., Gendner, J.-P. and Le Maho, Y. (2002). The annual

breeding cycle of unbanded king penguins Aptenodytes patagonicus on Possession Island

(Crozet). Avian Science 2, 87-98.

Fahlman, A., Schmidt, A., Handrich, Y., Woakes, A. J. and Butler, P. J. (2005).

Metabolism and thermoregulation during fasting in king penguins, Aptenodytes patagonicus,

in air and water. American Journal of Physiology (Regulatory Integrative Comp. Physiol.)

289, R670-R679.

Froget, G., Butler, P. J., Woakes, A. J., Fahlman, A., Kuntz, G., Le Maho, Y. and

Handrich, Y. (2004). Heart rate and energetics of free-ranging king penguins (Aptenodytes

patagonicus). Journal of Experimental Biology 207, 3917-.

Grémillet, D., Tuschy, I. and Kierspel, M. (1998). Body temperature and insulation in

diving Great Cormorants and European Shags. Functionnal Ecology 12, 386-394.

Hammel, H. T., Maggert, J., Kaul, R., Simon, E. and Simon-Opperman, C. (1976).

Effects of altering spinal cord temperature on temperature regulation in the Adélie penguin,

Pygoscelis adeliae. Pflügers Archiv - European Journal of Physiology 362, 1-6.

Handrich, Y., Bevan, R. M., Charrassin, J.-B., Butler, P. J., Pütz, K., Woakes, A. J.,

Lage, J. and Le Maho, Y. (1997). Hypothermia in foraging King Penguins. Nature 388, 64-

67.

Hawkins, P. A. J., Butler, P. J., Woakes, A. J. and Gabrielsen, G. W. (1997). Heat

increment of feeding in Brünnich's guillemot Uria lomvia. Journal of Experimental Biology

200, 1757-1763.

Holmér, I. and Bergh, U. (1974). Metabolic and thermal response to swimming in water at

varying temperatures. Journal of Applied Physiology 37, 702-705.

Kaseloo, P. A. and Lovvorn, J. R. (2005). Effects of surface activity patterns and dive depth

on thermal substitution in fasted and fed lesser scaup (Aythya affinis) ducks. Canadian

23

Journal of Zoology 83, 301-311.

Kooyman, G. L. (1989). Diverse divers, physiology and behavior. Berlin: Springer-Verlag.

Kooyman, G. L., Cherel, Y., Le Maho, Y., Croxall, J. P., Thorson, P. H., Ridoux, V. and

Kooyman, C. A. (1992). Diving behavior and energetics during foraging cycle in King

Penguins. Ecological Monographs 62 (1), 143-163.

Kooyman, G. L., Gentry, R. L., Bergman, W. P. and Hammel, H. T. (1976). Heat loss in

penguins during immersion and compression. Comp. Biochem. physiol. 54 A, 75-80.

Kooyman, G. L. and Ponganis, P. J. (1998). The physiological basis of diving to depth :

birds and mammals. Annual Review of Physiology 60, 19-32.

Kvadsheim, P. H. and Folkow, L. P. (1997). Blubber and flipper heat transfer in Harp seals.

Acta Physiologica Scandinavica 161, 385-395.

Mauck, B., Bilgmann, K., Jones, D. D., Eysel, U. and Dehnhardt, G. (2003). Thermal

windows on the trunk of hauled-out seals: hot spots for thermoregulatory evaporation? J Exp

Biol 206, 1727-1738.

Meagher, E. M., McLellan, W. A., Westgate, A. J., Wells, R. S., Frierson, D. J. and

Pabst, D. A. (2002). The relationship between heat flow and vasculature in the dorsal fin of

wild bottlenose dolphins Tursiops truncatus. Journal of Experimental Biology 205, 3475-

3486.

Midtgård, U. (1984). Density of arteriovenous anastomoses in some skin areas of the

domestic fowl (Gallus domesticus). The Anatomical Record 209, 455-459.

Midtgård, U. (1985). Arteriovenous anastomoses in the incubation patch of herring gulls.

Condor 87, 549-551.

Midtgård, U. (1988). Innervation of arteriovenous anastomoses in the brood patch of

domestic fowl. Cell and Tissue Research 252(1), 207-210.

Midtgård, U., Sejrsen, P. and Johansen, K. (1985). Blood flow in the brood patch of

24

bantam hens: evidence of cold vasodilation. Journal of Comparative Physiology, part B 155,

703-709.

Necker, R. (1977). Thermal sensitivity of different skin areas in pigeons. Journal of

comparative Physiology, part A 116, 239-246.

Noren, D. P., Williams, T. M., Berry, P. and Butler, E. (1999). Thermoregulation during

swimming and diving in bottlenose dolphins, Tursiops truncatus. Comparative biochemnistry

and physiology, part A 169, 93-99.

Ponganis, P. J., van Dam, R. P., Levenson, D. H., Knower, T., Ponganis, K. V. and

Marshall, G. (2003). Regional heterothermy and conservation of core temperature in emperor

penguins diving under sea ice. Comparative biochemnistry and physiology, part A 135, 477-

487.

Pütz, K., Wilson, R. P., Charrassin, J.-B., Raclot, T., Lage, J., Le Maho, Y., Kierspel, M.,

Culik, B. M. and Adelung, D. (1998). Foraging strategies of King Penguins (Aptenodytes

patagonicus) during summer at the Crozet Islands. Ecology 79(6), 1905-1921.

Ropert-Coudert, Y., Sato, K., Kato, A., Charrassin, J.-B., Bost, C. A., Le Maho, Y. and

Naito, Y. (2000). Preliminary investigations of prey pursuit and capture by king penguins at

sea. Polar Biosciences 13, 101-112

Schmidt, A., Alard, F. and Handrich, Y. (2006). Changes in body temperatures in king

penguins at sea: the result of fine adjustments in peripheral heat loss? American Journal of

Physiology (Regulatory Integrative Comp. Physiol.). R0826-2005, In press.

Schmidt, I. (1982). Thermal stimulation of exposed skin area influences behavioral

thermoregulation in pigeons. Journal of comparative Physiology, part A 146, 201-206.

Schmidt, I. and Simon, E. (1979). Temperature chnages of the hypothalamus and body core

in ducks feeding in cold water. Pflügers Archiv - European Journal of Physiology 378, 227-

230.

25

Sturkie, P. D. (1976). Avian Physiology. New York: Springer-Verlag.

Wilson, R. P. and Grémillet, D. (1996). Body temperatures of free-living African penguins

(Sphnenicus demersus) and Bank cormorants (Phalacrocorax neglectus). Journal of

Experimental Biology 199, 2215-2223.

Wilson, R. P., Ropert-Coudert, Y. and Kako, A. (2002). Rush and grab strategies in

foraging marine endotherms: the case for haste in penguins. Animal behaviour 63, 85-95.

26

Table 1. Summary of trip duration (days), durations of dives bouts and inter-bout periods

(hours) and mean seawater temperature during the bout (Twb) and during the inter-bout

period (Twi) (°C). Values are means ± SD

start duration (d) n duration (h) Twb duration (h) Twi

E 08/02/01 04:52:12 14.49 26 6.95 ± 3.97 6.7 ± 1.5 6.68 ± 3.70 8.6 ± 1.4I 27/02/01 04:59:56 12.48 22 7.34 ± 4.39 5.0 ± 1.2 5.59 ± 2.93 5.8 ± 1.11 31/12/03 03:36:00 14.36 25 5.41 ± 4.04 5.5 ± 0.4 7.62 ± 5.21 8.0 ± 2.02 29/12/03 16:19:12 14.88 27 5.19 ± 3.67 4.9 ± 0.5 7.38 ± 4.01 7.2 ± 1.43 31/12/03 10:48:00 20.18 40 4.22 ± 2.93 5.1 ± 0.6 6.37 ± 3.27 8.9 ± 2.04 04/01/04 14:24:00 19.40 36 4.13 ± 3.54 4.7 ± 0.4 8.49 ± 6.26 6.8 ± 1.27 18/02/04 18:24:00 29.34 39 8.76 ± 4.93 3.2 ± 1.7 9.27 ± 5.00 4.3 ± 1.8

Overall mean 17.9 ± 5.8 31 ± 7 6.00 ± 1.73 4.9 ± 1.0 7.34 ± 1.26 7.1 ± 1.6

Inter-boutDive bout TripBird

27

Table 2. Summary of the brood patch, the flank skin and the pectoral muscle temperature (°C)

averaged across the inter-bout periods and dive bouts, and for each tissue, the temperature at

the end of dive bouts. Values are means ± SD

EI12347

Overall mean

34.9 ± 2.134.2 ± 2.934.1 ± 2.2

28.8 ± 2.235.2 ± 1.6

28.7 ± 2.628.7 ± 2.627.9 ± 2.8

35.5 ± 2.834.5 ± 4.438.5 ± 1.734.5 ± 2.2

28.5 ± 5.325.8 ± 3.833.3 ± 1.828.9 ± 2.0

bout end22.8 ± 6.722.3 ± 4.531.0 ± 2.227.0 ± 2.427.7 ± 3.126.0 ± 2.8

Pectoral muscle T°Flank skin T°inter-boutBird dive boutinter-bout

Brood patch T°dive boutinter-bout bout enddive bout

25.2 ± 3.6

26.0 ± 3.0

34.2 ± 2.336.8 ± 1.636.1 ± 1.3

32.0 ± 4.0

39.4 ± 0.839.5 ± 0.638.5 ± 0.7

38.5 ± 0.325.9 ± 4.130.7 ± 3.6 38.4 ± 0.2

38.9 ± 0.2

40.1 ± 2.5

36.3 ± 0.7

38.0 ± 0.534.0 ± 0.539.9 ± 1.5

37.6 ± 0.437.3 ± 0.7

35.9 ± 0.437.9 ± 0.5

32.4 ± 3.328.3 ± 2.4

37.0 ± 0.5

bout end38.5 ± 0.438.1 ± 0.533.6 ± 0.640.3 ± 0.935.6 ± 0.6

37.0 ± 1.3

37.7 ± 0.436.0 ± 0.9

37.1 ± 2.2

28.4 ± 4.531.2 ± 4.033.1 ± 2.530.4 ± 2.434.5 ± 2.337.8 ± 1.136.5 ± 1.0

36.8 ± 1.437.3 ± 1.338.3 ± 2.937.4 ± 1.2

37.2 ± 2.038.0 ± 1.238.2 ± 1.1 33.1 ± 3.4

28

Table 3. Summary and characteristics of diving episodes exhibiting trends in divergent

peripheral temperatures. Total, number per day, duration (h), % of the total time spent at sea,

number of positive brood patch temperature changes during DTT / total number of DTT,

mean brood patch and flank skin temperature changes (°C), each during inter-dive bout

periods and dive bouts. Note that the number of positive ∆Tsk is given by the difference

between positive ∆Tbp and total number of DTT. Values are percentage and means ± SD.

∆Tbp >0 ∆Tbp ∆Tsk ∆Tbp >0 ∆Tbp ∆Tsk

E 32 2.2 00:20:32 ± 00:11:07 3.1 4/4 0.7 ± 0.7∗ -1.1 ± 0.3∗ 12/28 0.3 ± 2.0 0.9 ± 2.3I 35 2.8 00:22:18 ± 00:12:16 4.3 0/1 -0.7 0.4 8/34 -0.9 ± 1.5 0.5 ± 0.91 65 4.5 00:18:02 ± 00:16:11 5.7 13/22 0.4 ± 1.1 -0.2 ± 0.7 19/43 0.0 ± 1.5 0.3 ± 2.22 102 6.9 00:14:07 ± 00:13:50 6.7 34/48 0.4 ± 1.0∗ -0.3 ± 0.9∗ 22/54 -0.1 ± 1.0 0.9 ± 2.53 108 5.4 00:10:17 ± 00:09:32 3.8 42/72 0.1 ± 0.8 0.2 ± 0.9 20/36 0.3 ± 1.4 -0.1 ± 1.24 63 3.2 00:15:43 ± 00:12:00 3.5 24/39 0.4 ± 1.4 -0.1 ± 0.4 6/24 -0.6 ± 0.9 0.2 ± 0.77 128 4.4 00:17:21 ± 00:11:15 5.3 21/28 1.2 ± 2.0∗ -0.3 ± 0.5∗ 27/100 -0.5 ± 1.5 0.3 ± 0.8

Overall mean 4.2 ± 1.6 00:16:54 ± 00:04:01 4.6 ± 1.3 60.7% 0.4 ± 0.6 -0.2 ± 0.5 37.0% -0.2 ± 0.5 0.4 ± 0.4

Dive boutInter-boutBird n n / day Duration % of trip

at sea

29

Table 4. Summary of the four different DTT types that may occur

(red: brood patch, pink: flank skin) and their respective frequency of

occurrence during dive bouts and inter-bout periods.

Occurrence during dive bouts

(%)

Occurrence during inter-dive bout periods

(%) DTT type

n Mean ± SD n Mean ± SD

A 114 32.7 ± 12.3 36 15.7 ± 5.0

B 49 18.1 ± 10.8 43 20.1 ± 6.6

C 66 18.8 ± 11.8 90 * 44.7 ± 7.3

D 92 30.5 ± 14.1 39 * 19.5 ± 8.0

* Bird E and I were not included in the calculation for inter-dive bout periods: bird E: n= 4, 100% of

type C; bird I: n= 1, type D.

30

Figure 1. Position of the temperature

probes on the equipped king

penguins. Pectoral muscle (pm),

probe inserted 4 cm vertically into

the muscle; brood patch (bp) and

flank skin (sk): probes positioned

subcutaneously (see Materials and

Methods).

31

Figure 2: The pectoral muscle, brood patch and flank skin temperatures (time vs. T°) through

a diving bout and inter-dive bout period (represented as a time versus depth dive profile) for

bird 2, 09/01/2004. Numbered frames inset over the temperature profiles highlight regions of

divergent peripheral temperature trends (DTT, see Discussion).

Dep

th (m

)

0

50

100

150

Time of the day (h)14 16 18 20 22 24

Bod

y te

mpe

ratu

res

(°C

)

24

26

28

30

32

34

36

38

40

1

22

3

Dive profile

Flank skin

Brood patch

Pectoral muscle

32

Figure 3: Regressions of chilling index ([Tinitial – Tw] * [duration * average depth]) against

∆Tsk and ∆Tbp (°C) during the 30 mins prior to DTT (STT), and DTT periods. The

relationships are illustrated with data from bird 3. The Pearson correlation regression

coefficient, n and p values are displayed for each regression.

-4 -2 0 2 4 6 8

Chi

lling

inde

x

0

250

500

750

1000

1250

1500

1750

∆ Tsk (°C)-4 -2 0 2 4

r= -0.451, n=36, p= 0.006

r= -0.08, n=36, p= 0.640

STT

-8 -6 -4 -2 0 2 4 6 8 10

Chi

lling

inde

x

0

250

500

750

1000

1250

1500

1750

DTT

∆ Tbp (°C)-2 0 2 4

r= -0.444, n=36, p= 0.007 r= -0.169, n=36, p= 0.323

ANNEXE 3

Fahlman, A., Schmidt, A., Handrich, Y., Woakes, A. J. and Butler, P. J.

2005

Metabolism and thermoregulation during fasting in king

penguins, Aptenodytes patagonicus, in air and water.

American Journal of Physiology (Regulatory Integrative Comp. Physiol.)

Vol. 289, pages R670-R679

[Signalement bibliographique ajouté par : ULP – SCD – Service des thèses électroniques] Metabolism and thermoregulation during fasting in king penguins, Aptenodytes patagonicus, in air and water. Fahlman, A., Schmidt, A., Handrich, Y., Woakes, A. J. and Butler, P. J. American Journal of Physiology (Regulatory Integrative and Comparative Physiology), 2005, Vol. 289, pages R670-R679 Pages R670-R679: La publication présentée ici dans la thèse est soumise à des droits détenus par un éditeur commercial. Pour les utilisateurs ULP, il est possible de consulter cette publication sur le site de l'éditeur : http://ajpregu.physiology.org/cgi/content/full/289/3/R670 Il est également possible de consulter la thèse sous sa forme papier ou d'en faire une demande via le service de prêt entre bibliothèques (PEB), auprès du Service Commun de Documentation de l'ULP: [email protected]

http://ajpregu.physiology.org/cgi/content/full/289/3/R670

ANNEXE 4

Fahlman, A., Schmidt, A., Jones, D.R. and Handrich Y.

2006

To what extent does N2 limit dive performance in breath-hold diving king penguins.

Journal of Experimental Biology

Soumis

To what extent does N2 limit dive performance in king penguins?

A. Fahlman1, 3 , A. Schmidt2, D.R. Jones3, B.L. Bostrom3 and Y. Handrich2

1North Pacific Universities Marine Mammal Research Consortium UBC Marine Mammal Research Unit ROOM 247, AERL, 2202 Main Mall Vancouver, B.C. Canada V6T 1Z4

2 Centre d’Ecologie et Physiologie Energétiques, C.N.R.S. 23 rue Becquerel, 67087 Strasbourg

Cedex 02, France

3Department of Zoology The University of British Columbia

6270 University Blvd. Vancouver, BC, V6T 1Z4

Running Head: Estimated N2 levels in diving penguins

Address for correspondence

Email: [email protected]

Keywords: Breath-hold diving, decompression sickness, mathematical modeling,

aerobic dive limit

2

Summary:

A mathematical model was used to explore if elevated levels of N2, and thereby

decompression sickness (DCS) risk, could limit dive performance (duration and

depth) in kin penguins (Aptenodytes patagonicus). Estimated mixed venous N2

tension (PN2) agreed well with values observed during forced chamber dives in a

previous study validating the model assumptions. During bouts of repeated foraging

dives, mixed venous and tissue PN2 increased throughout the bout. Maximum

estimated mixed venous PN2 during a bout was 4.7 ATA upon return to the surface.

This is > 50% times higher than those resulting in a 50% DCS incidence in a similar

sized terrestrial animal. However, bout termination events were not associated with

extreme N2 levels suggesting that these events seldom occur due to extreme PN2

levels. Furthermore, animal data showed that ascent rate increased with maximum

dive depth but decreased with increasing time spent at the bottom and as the bird

approached the surface. These data show how changes in ascent rate are used to

reduce extreme mixed venous PN2 reducing DCS risk. The model suggested that the

short and shallow dives commonly observed between dive bouts significantly reduce

DCS risk and that adipose tissue can be used as a sink to buffer extreme levels of N2.

3

Introduction:

King penguins perform extended foraging dive bouts, with long (5 min) and

deep (200 m) dives interspersed with short surface intervals (< 2 min). The short

surface interval is incompatible with paying off a metabolic acidosis that would have

accrued if the animal had exceeded their aerobic dive limit (ADL) to remove

anaerobic by-products such as lactate (Kooyman and Ponganis, 1998). In fact,

maximum calculated ADL (cADL, 2OV& /O2 stores) is 5.4–7.0 min if

2OV& during diving

is at resting levels (Fahlman et al., 2005; Froget et al., 2004) and O2 storage capacity

between 45 ml O2 • kg-1 (Ponganis et al., 1999) and 58 ml O2 • kg-1 (Kooyman and

Ponganis, 1998). This estimate suggests that > 95% of all dives are performed

aerobically (Froget et al., 2004). In the king penguin, a surface interval exceeding 15

min has been considered to mark the end of a dive bout, i.e. multiple consecutive

dives (Schmidt et al., 2006b). Extended surface intervals, or interbout periods, occur

more frequently during the night, but there are also regular terminations of dive bouts

during daylight, when prey is presumably still accessible but stay deeper in the water

column. The time that a dive bout terminated changed between days, indicating that

bout termination is not regulated by a regular event, like the diurnal vertical migration

of prey (Bost et al., 2002). Therefore, an important question to pose is why do king

penguins stop foraging, sometimes for hours, during a period when food is readily

available? If indeed king penguins seldom exceed their aerobic dive limit what are

other plausible reasons for dive bout termination besides lactate removal?

King penguins decrease their body temperatures during diving bouts, returning

to normothermic temperatures during the interbout period (Fahlman et al., 2005;

Handrich et al., 1997; Schmidt et al., 2006a). These re-warming events involve

perfusing peripheral tissues with warm blood from the core of the body so long

4

intervals at the surface may be necessary to subserve this thermal process. This would

also enable the birds to lay down subcutaneous fat accumulated from prey ingestion

(Fahlman et al., 2005). Another possibility is that these surface intervals serve to

remove accumulated N2, which might otherwise limit dive performance. If so, this

implies that sufficient N2 accumulates during diving to potentially become a liability

that limits dive performance. If so, it would be expected that end bout tissue N2

tensions (PN2) during daylight hours would be higher than those at night, at least for

certain tissues that are either particularly sensitive to bubbles forming in the blood or

directly in the tissue (e.g. the brain) or have prolonged uptake and removal of N2 (fat).

Boycott et al. (1908) using empirical data from studies on goats weighing

around 20 kg suggested that decompression sickness (DCS) risk is negligible unless

the pressure reduction has exceeded a critical threshold. When extended to human

divers, the observations suggested that safe decompressions can be made as long as

the ratio between tissue tension and Pamb, the supersaturation, never exceeds 2. In

other words, an animal fully equilibrated with N2 at 2 atmospheres absolute (ATA, 2

ATA equals 10 m depth) can safely return to 1 ATA, or from 6 ATA to 3 ATA

(Boycott et al., 1908). As air contains ~ 79% N2, safe N2 limits would be below 1.6

ATA when decompression is made directly to the water surface. Above these values,

DCS risk is expected to increase rapidly with increasing tissue and blood PN2. In pigs

weighing between17 and 24 kg, none of the animals showed DCS symptoms after

being fully equilibrated in an atmosphere containing 2.4 ATA N2 while 50% showed

symptoms at 3.1 ATA (Dromsky et al., 2000). As there is a direct relationship

between DCS susceptibility and body mass in terrestrial animals it would be expected

that a bird of 12 kg would be slightly less vulnerable. However, mixed venous PN2

values above 3 ATA should evince a considerable proportion of symptoms in a 12 kg

5

bird unless they have adaptations that reduce supersaturation and bubble formation or

otherwise tolerate an elevated bubble load.

The aim of this paper is to estimate blood and tissue PN2 in king penguins

during extended foraging trips to determine if PN2 after repeated foraging dives can

reach levels that could cause DCS. If so, we wish to determine possible behavioural or

physiological mechanisms that could be used to moderate tissue PN2 and thereby

decrease the risk of DCS. In particular, we wish to determine (1) if the termination of

extended foraging bouts is associated with certain maximal levels of tissue and/or

blood PN2; (2) if the need to remove excess N2 could be a viable hypothesis for the

short and shallow interbout dives that are commonly observed in foraging king

penguins; (3) to assess how changes in body condition (amount of subcutaneous fat)

may influence blood and tissue PN2. To investigate these questions, we used an

adaptation of a previously published mathematical model that estimates PN2 in venous

and arterial blood and four tissue compartments (Fahlman et al., 2006). The model

was originally created to estimate PN2 in marine mammals and modified to allow

estimation of PN2 in penguins. We adjusted the size of each tissue compartment

according to published values for king penguins that have recently fed. As it is

generally believed that birds do not have collapsible lungs, gas exchange was

hypothesized to be maintained throughout all dives. We used previously reported

mixed venous PN2 values obtained in the king penguin from forced hyperbaric

chamber dives (Ponganis et al., 1999) to validate our model assumptions. The

validated model was then applied to diving data from free ranging birds to assess N2

levels at the end of foraging bouts, and to study changes in PN2 between bouts or with

body condition. We also determined if there was a relationship between dive duration,

6

time spent at the bottom, maximal dive depth and ascent rate at different segments of

the ascent. This could indicate changes in behaviour in response to different blood and

tissue PN2.

MATERIALS & METHODS

Model

The model was adapted for penguins from previous models for man and

marine mammals (Fahlman et al., 2006; Olszowka and Rahn, 1987). A brief outline of

the assumptions and physiological structure of the model are given here and a detailed

outline can be found in (Fahlman et al., 2006). Inert gas uptake and removal are

regulated by the following equation:

tiss

tissbloodtiss )(dt

dτ

PPP −= Eq. 1

where Ptiss and Pblood are inert gas tensions of the tissue and arterial blood,

respectively, and τtiss is a time constant that determines the time it takes to reach a

new equilibrium after a change in the external pressure. τtiss can be used to compute

time to 50% completion (τtiss1/2) of inert gas uptake or removal for a specific tissue as

τtiss1/2 = ln 2 · τtiss (Fahlman et al., 2006). Similarly, τ1/2 describes the time to 50%

completion of inert gas uptake or removal of the whole animal or the mixed venous

blood. When tissP reaches bloodP , a new steady state is achieved and the tissue is

considered saturated. τtiss is made up of several terms regulating uptake and removal:

tiss

blood

tiss

tiss

SS

•=VQ

tiss

&τ Eq. 2

where tissQ& is rate of blood flow through the tissue, tissV is tissue volume and Stiss and

Sblood are the solubilities of inert gas of the tissue and blood (Fahlman et al., 2006;

7

Fahlman et al., 2001; Kety, 1951). Consequently, inert gas uptake and removal from a

tissue is governed by the size of the tissue, the solubility of inert gas and the local rate

of blood flow. Similarly, the time it takes for the whole animal to reach a new steady

state, or saturation, after an increase in external pressure is determined by totQ& , the

distribution of this blood flow and the proportion of tissues with different inert gas

solubilities. An animal with a respiratory system unable to collapse during diving only

has two possibilities to alter inert gas uptake and removal: adjusting totQ& and

distribution of the output. Consequently, a realistic model to estimate blood and tissue

PN2 must have accurate values for blood flow and blood flow distribution.

Measuring PN2 in a diving animal is extremely complex and has only been

done successfully in a few studies. In king penguins, heart rate and mixed venous PN2

were measured during forced dives to depth between 34 and 102 m (Ponganis et al.,

1999). Despite great differences in the magnitude of cardiovascular change between

forced and voluntary dives (Kooyman, 1989) the data reported by Ponganis et al.

(1999) make it possible to validate the model assumptions.

For the model, the body of a penguin was partitioned into 5 different

compartments; blood (arterial and venous) and 4 tissues (central circulation, brain, fat,

and muscle). The central circulation stores included heart, kidney, liver and

alimentary tract while the fat compartment included subcutaneous and abdominal fat,

skin, bone and connective tissue (Fahlman et al., 2006). This separation divides the

body into tissues with a fast (central circulation), intermediate (brain and muscle) or

slow (fat) rate of inert gas uptake or removal and makes it possible to look at temporal

changes in their relative contributions to mixed venous PN2.

8

The mass proportion of each compartment (fat: 56%, muscle: 35%, heart: 0.5%,

brain: 0.1%, blood: 8.4%) was taken from non-fasted king penguins (Table 1, Cherel,

1994). Lung (69 ml • kg-1) and blood (83 ml • kg-1) volumes were assumed to be

similar to those previously reported for this species (Ponganis et al., 1999). Cardiac

output ( totQ& ) while at the surface was assumed to be the average totQ& reported for

emperor penguins (2.4 ml • s-1 • kg-1, Kooyman et al., 1992, Table 1). Blood flow to

each compartment was assumed to be directly proportional to the perfusion

distribution measured in ducks in air and while diving in water (Jones et al., 1979),

Table 1).

Validation of mathematical model using data from forced dives in penguins

Measured venous PN2 data reported by Ponganis et al. (1999) for forced dives

to pressure were used to validate the model. Venous PN2 was estimated and compared

with measured data for dives to three different pressures (11.2 ATA, 7.8ATA and 4.4

ATA, equal to a depths of 102, 68 and 34 m, respectively), assuming a symmetric

compression and decompression rate of 1 m • s-1 (Ponganis et al., 1999). Dive

duration, including descent, bottom, and ascent duration was 270 s to a depth of 102

m, 200 s to a depth of 68 m and 134 s to a depth of 34 m. The reported mean surface

and diving heart rates were 141 beats • min-1 and 30 beats • min-1, respectively

(Ponganis et al., 1999). Consequently, heart rate during forced diving was 20% of the

surface value. Changes in heart rate were assumed to be directly proportional to

adjustments in totQ& . Thus, totQ& during forced diving was modelled as 20% of the

resting value of 2.4 ml • s-1 • kg-1. Using the blood flow distribution measured in the

duck at the surface and while diving (Ponganis et al., 1999, Table 1), the four tissue

compartments were estimated to have totQ& values that were 15% for central

9

circulation, 26% for muscle, 75% for brain and 10% for fat (Table 1), compared with

their respective surface value.

Estimated data from foraging penguins

We used previously published time depth recordings from 4 king penguins

during a complete foraging trip (Schmidt et al., 2006b, Table 2). The time depth

recorder measured dive depth every 2 s and allowed detection of pressure changes as

small as 0.02 ATA (0.2 m). To correct for baseline noise, only dives deeper than 0.6

m for at least 6 s were considered true dives. A dive bout was defined as a minimum

of 3 repeated deep dives (≥50m) followed by a surface interval of less than 15

minutes.

For estimation of PN2, we used the measured heart rates during foraging

presented by Froget et al (2004) during free diving, i.e. ~ 50% the surface value.

Therefore, totQ& while diving was assumed to be 50% of its value at the surface (2.4 vs.

1.2 ml • s-1 • kg-1). We assumed the same blood flow distribution while surfacing or

diving as that used for the validation of the forced diving data (Table 1). Mb was

assumed to be 12 kg during the entire foraging trip, which was the average Mb of the 4

birds before and after the foraging trip (Table 2).

Model simulation details

The data from force dived penguins were used to compare observed and

estimated mixed venous PN2. This served as a method to confirm the model

assumptions and that we had chosen appropriate physiological model parameter

values for totQ& , blood flow distribution and compartment sizes. If our model estimates

of PN2 did not deviate from measured values in forced diving penguins we considered

10

our assumptions to be reasonable. Therefore, the same assumptions were used to

estimate tissue and blood PN2 during foraging dives in freely diving penguins after

adjustment of diving totQ& to values more realistic for a free-ranging bird.

We looked at the N2 flux during an interbout period to evaluate if the short (<

60 s) and shallow (< 30 m) dives that commonly occur between diving bouts can help

to remove N2 while concurrently protecting against DCS. We ran the model twice,

once assuming diving related changes in totQ& immediately upon submergence (depth

> 0 m) and the other with diving related changes in totQ& only for depths > 30 m. The

latter case was used to simulate an animal that maintained peripheral circulation

during the short and shallow interbout dives due to extensive underwater swimming, a

feature that has been suggested to help clear stored lactate in elephant seals (Castellini

et al., 1988).

As fat tissue has a 5 times higher N2 solubility compared with lean tissue, and

as the mass of fat changes throughout a foraging trip we wanted to assess how

changes in body condition affected tissue and blood PN2. For this purpose, we ran the

model once for an animal with an Mb of 12 kg (lean) and again with an additional 3 kg

of fat (heavy) but with all other variables the same.

A mixed model ANOVA was used to evaluate the effects of changing ascent

rates from dives > 100 m throughout the water column. The beginning of ascent was

assumed to begin once the animal passed a depth corresponding to 90% of the

maximum depth (Charrassin et al., 2002). Bottom duration or dive duration,

maximum depth reached during the dive and 5 ranges of depth (100-80 m, 80-50 m,

50-30 m, 30-10 m and 10-5 m) were used as independent variables, bird as a random

factor and ascent rate as the dependent variable.

11

Results Validation of mathematical model using data from forced dives in penguins

Estimated mixed venous PN2 of a 12 kg king penguin was compared with

measured values presented by Ponganis et al (1999). The mean heart rates before and

during compression were 141 and 30 beats • min-1, respectively (Ponganis et al.,

1999) and we assumed that the 79% decrease in fH corresponded to a similar decrease

in totQ& . The resulting N2 uptake or removal τtiss1/2 for central circulation, muscle,

brain and fat were 0.3, 6.6, 25.5 and 304.5 min while at the surface and 0.9, 10.0, 13.6

and 1218.9 min while diving to 34 m. In figure 1, each observed mixed venous PN2

value at depth corresponds to a separate experiment. Each experiment has a slightly

varied compression and decompression sequence and the average profile for each dive

depth is given in the figure. In all cases, maximum venous PN2 occurred after return to

the surface pressure (Fig. 1). The maximum estimated venous PN2 was 3.86 ATA

during a compression to 11.2 ATA, 2.86 ATA for a compression to 7.8 ATA and 1.80

ATA for a compression to 4.4 ATA. Importantly, except for one observed mixed

venous PN2 value at 68 m there was good agreement between the observed PN2 values

and those estimated from the model (Fig. 1).

Foraging data

Morphometric and dive data are summarized in Table 2 for 4 birds. The birds

gained on average 1.7 ± 0.2 kg ([SD], range: 1.5 to 2.0 kg) during the foraging trip

ranging between 15 to 19 days. Out of a total of 127 dive bouts, 35% started between

the hours of 3:00 to 9:00 or 15:00 to 21:00, 21 % between 9:00 to 15:00 and only 9%

between 21:00 and 3:00. More than 20% of the bouts ended between 9:00 to 15:00, a

time when light is maximal.

12

The duration of the dive immediately before the end of a dive bout ranged

from 6 s to 282 s and was not different between birds. There was no correlation

between dive duration of the dive that ended a bout and the surface duration until the

next dive bout (P > 0.1). For dive durations > 100 s and surface intervals < 900 s, i.e.

dives within a dive bout, there was a positive correlation between dive duration and

the surface interval until the next dive (P < 0.01, mixed model ANOVA). However,

there was no correlation between dive duration and surface interval for surface

intervals > 900 s (i.e. surface durations between diving bouts; P > 0.1). For all birds,

bout duration increased throughout the foraging trip (P < 0.01).

PN2 levels during foraging

Figure 2 is a representative single dive for a 12 kg penguin using Pamb and

mean dive data for a diving bout (Maximum depth: 54 m, dive duration: 133 s,

surface interval 46 s, Table 2) showing changes occurring in venous N2 levels. Central

circulation PN2 rapidly increased leading to a concomitant increase in mixed venous

PN2 (Fig. 2). At 116 s, approximately 20 s after the start of ascent, mixed venous PN2

exceeded lung PN2. At this time N2 flux was reversed and re-distribution of available

N2 continued according to PN2 gradients within the body. Due to the delay caused by

blood transit time (22 s arterial transit time during diving), decrease in central

circulation PN2 did not begin until after the animal returned to the surface at 148 s. PN2

in brain, muscle and fat continued to increased throughout the entire dive and even

after the bird had returned to the surface (Fig. 2). At the end of the 46 s surface

interval, 77% of N2 taken up was removed from the central circulation (PN2 = 1.329

ATA) but PN2 was still significantly higher than ambient, i.e. ambient lung PN2 =

13

0.741 ATA after correction for water vapour. Likewise, PN2 in muscle (1.107 ATA)

and brain (1.021 ATA) were still significantly higher than the pre-dive ambient values

by 49 % for muscle and 38 % for brain. Fat PN2 increased to 0.745 ATA, but only

decreased by 0.1% during the surface interval. A surface interval duration exceeding

dive duration by at least 5 fold would be required to remove excess N2 from the mixed

venous blood (data not shown). Thus, the fact that none of the tissues returned to

ambient PN2 levels indicates that repeated diving will lead to a build-up of PN2 in the

tissues.

Figure 3 shows a diving bout for animal number 3 consisting of 92 dives with

an average duration of 180 sec (range 6 to 254 sec), an average surface interval of 69

sec (range 10 to 452 sec), an average depth of 52 m (range 0.2 to 85 m) and an

average maximum depth of 87 m (0.5 m to 143 m). During the bout, PN2 increased in

all tissues. For a fast tissue (central circulation) the pattern of change in PN2 more or

less followed Pamb (Fig. 3A vs. 3B). For tissues with an intermediate time constant

(brain and muscle), an initial rapid increase was followed by values that became more

or less stable (Fig. 3C). For a slow tissue (fat), there was a continuous increase

throughout the entire bout (Fig. 3D). Maximum PN2 at termination of the bout was

5.27 ATA for central circulation, 3.87 ATA for muscle was, 4.53 ATA for brain, 1.38

ATA for fat, and 4.70 ATA for mixed venous blood. Average mixed venous PN2 for

all birds when surfacing at the end of dive bouts was 2.11 ATA (range 2.02 to 2.23

ATA) with maximum values ranging between animals from 5.10 ATA to 5.82 ATA.

During the extended surface interval following the dive bout, venous PN2 initially

decreased as N2 was removed from the fast tissue (central circulation) and then

followed removal of N2 from the intermediate tissues and finally was held at a

14

supersaturated state for an extended period as fat PN2 slowly decreased (Fig. 3). Note

that at the end of the ~ 160 min interbout period, brain PN2 is still higher than ambient.

Figure 4 shows fat PN2 levels for each animal throughout an entire foraging

trip. Average fat PN2 (1.31 ATA ± 0.10; range: 1.19 ATA to 1.42 ATA) at the end of a

dive bout and did not vary significantly between birds. In addition, fat PN2 very

seldom reached levels higher than 1.7 ATA. For the brain, average PN2 at the end of a

dive bout was 3.30 ± 0.16 ATA (range: 3.16 ATA to 3.52 ATA). The amount of N2

taken up by adipose tissue was positively correlated with the duration of the dive bout

(P < 0.01, Fig. 4). Mean PN2 at the end of the bout was not higher for bouts that ended

during the day (6:00 until 17:00) compared with those that ended at night for any

tissue.

Figure 5 shows predicted changes in venous and tissue PN2 during an interbout

interval. Venous PN2 dropped rapidly as N2 was removed from the central circulation,

brain and muscle. Following this rapid decline, venous PN2 was fairly steady and

changed only slightly during short shallow dives in the interbout interval. Fat PN2

decreased throughout this entire period, but adds little to venous PN2 since the changes

are too small and slow compared with the fast tissues. Figure 6 shows another

example of a modelled inter-bout period after deeper dives using the same interbout

period as in figure 5. This figure shows the difference in mixed venous blood and

tissue PN2 with (bradycardia) or without (no bradycardia) a diving related reduction in

totQ& . The data showed that increased perfusion during these short and shallow dives

significantly reduced PN2 from central circulation and muscle while there was little or

no difference in fat PN2. The effect was a significant reduction in mixed venous PN2.

15

The effect of changes in the mass of fat during a foraging trip on mixed

venous and fat PN2 was tested on the model and results are shown in Figure 7. This

figure shows the difference in PN2 ({PN2lean – PN2heavy}/PN2lean · 100) of the fat and

mixed venous blood for a dive bout and inter bout period for a lean and heavy animal.

Fat PN2 is up to 10% higher at the end of the dive bout in the lean bird. The elevated

fat PN2 results in a mixed venous PN2 that is 0.5% higher in the lean bird. These data

show how the additional fat moderate tissue and blood PN2.

Ascent rate versus mixed venous PN2

The average ascent rate was positively correlated with maximum dive depth

(bird 1 [r2=0.83], bird 2 [r2=0.89], bird 3 [r2=0.84], bird 4 [r2=0.83]). For dives

exceeding 100 m, all birds showed a complex relationship in which ascent rate

increased with maximum dive depth but decreased with either dive duration or time

spent at the bottom (All models P < 0.01, r2 > 0.45). There were also important

interactions between depth range and maximum dive depth and between depth range

(100-80 m, 80-50 m, 50-30 m, 30-10 m, 10-5 m) and time spent at the bottom. The

results from the mixed model ANOVA are summarized in Figure 8. This figure shows

the ascent rate estimated for different depth range intervals throughout the water

column against 3 different bottom durations for a maximum dive depth of A) 150 m

or B) 240 m. These figures show how ascent rate increased with maximum dive

depth but decreased with increasing time spent at the bottom (fig. 8A vs. 8B). In

addition, the figure shows how ascent rate decreased as the bird approached the

surface.

Discussion

16

The mathematical model estimated values of mixed venous PN2 similar to

previously measured values for forced dives (Ponganis et al., 1999). However,

changes in heart rate during diving are very different in freely diving birds (Froget et

al., 2004) compared with those that are forced to dive (Ponganis et al., 1999).

Assuming no pulmonary diffusion limitation, the most important variable affecting

rate of N2 uptake and removal is blood flow. The close fit between observed and

estimated mixed venous PN2, particularly at 102 m (Fig. 1), suggests that gas

exchange is maintained during deep dives in king penguins and clearly shows that

diving related circulatory changes explain the observed data for king penguins

(Ponganis et al., 1999). A stressed animal exhibiting tachycardia during the initial

stages of the dive can explain the one outlying data point during simulated dives to 68

m. Forced and voluntary dives can thus be treated using the same physiological model

by changing only totQ& . For the foraging data, totQ& was decreased by 50% as

compared with the surface value. This is similar to the change in mean heart rates

during and between dives previously reported in foraging king penguins (100.9 beats •

min-1 vs. 186.2 beats • min-1 (Froget et al., 2004).

Model simulation showed that the average surface interval after a

representative dive is too short to remove all the N2 taken up (Fig. 2). For all birds,

end bout mixed venous PN2 averaged 2.11 ATA with values as exceeding 5 ATA.

These extreme PN2 values are at least 2 times higher than those that cause a 50% death

rate in similar sized mammals (Dromsky et al., 2000). The maximum values are

greatly dependent on N2 uptake and removal from fast tissues (central circulation and

muscle). The magnitude of mixed venous PN2 upon surfacing depends on the

behaviour of the bird during the ascent phase as N2 is rapidly removed from the fast

tissues. Consequently, these tissues contribute only transiently to DCS risk. Removal

17

of N2 from brain and fat, on the other hand, is much slower and leads to prolonged

elevated mixed venous PN2 (Fig. 3C). As fat PN2 rises throughout the dive bout it

increasingly contributes to DCS risk as compared with fast tissues. Average fat PN2

values when surfacing at the end of a dive bout ranged between 1.19 ATA to 1.42

ATA while maximum end bout values were between 1.69 ATA to 1.97 ATA (Fig. 4).

Consequently, during the interbout interval the likelihood of bubble formation and

growth is dependent on delayed N2 removal from the slow tissues and the extent to

which they have reached complete pressure equilibration (saturation). To avoid DCS

the bird may be forced to end a dive bout and stay at the surface for an extended

surface interval to remove N2 from the adipose tissues. This could be one explanation

for why these animals sometimes end dive bouts during daylight hours when food

should be plentiful and why they rewarm the periphery during the interbout period

(Schmidt et al., 2006a). If so, this suggests that during prolonged diving adipose

tissues may become a liability and could contribute more to risk of decompression

sickness as compared with other tissues (Tikuisis and Gerth, 2003). Interestingly, bout

duration increased for each bird throughout the foraging trip. This can be seen as a

slight increase in fat PN2 throughout the foraging trip (Fig. 4). This increase in bout

duration could be due to increased aerobic fitness or efficiency. Alternatively, as

subcutaneous fat stores increase throughout the trip so does the N2 buffering capacity

allowing longer bouts before reaching dangerous N2 levels.

Behnke et al. (1935) suggested that the high N2 capacitance of adipose tissues

could act as a N2 absorbent and reduce bubble formation during deep and short

duration dives. During these dives, fast tissues reach a relatively high level of PN2,

while the slow tissues are far from equilibrating with ambient pressure.

Supersaturation of mixed venous blood during decompression from such a dive is

18

therefore minimal and of short duration. Consequently, the likelihood of bubble

formation and growth is minimized. In king penguins, this resembles PN2 distribution

during dives performed early during a dive bout. This is contrary to the elevated

adipose PN2 at the end of a bout that would force the bird to undertake a long surface

interval. Consequently, adipose tissue could be both a liability after a long bout but

help buffer PN2 at the beginning of a dive bout.

The use of adipose tissue as a buffer against rising levels of PN2 is shown in

Fig. 7. The dive data show the difference in venous and fat PN2 during a dive bout in

two birds that differ in fat weight by 3 kg. A higher PN2 in the lean bird as compared

with the animal with additional adipose tissue is represented as a positive difference.

The difference is zero at the start of the dive bout and increases until the end of the

bout in both compartments. In other words, PN2 is higher in the lean animal as

compared with the heavy bird. The slow increase is due to the large, slowly

equilibrating N2 reservoir in the heavier animal which helps to buffer the increase in

PN2. At the end of the bout, the slow removal of N2 from fat has a significant effect on

the duration and magnitude of N2 levels that keep the animal supersaturated. The

9.9% higher PN2 in the fat leads to a PN2 in the mixed venous blood that is > 0.5 %

higher in the lean as compared with the heavy animal at the end of the bout. As small

changes in gas load (~ 5%) can have a huge impact on DCS risk (~ 50%) (Fahlman et

al., 2001), this could potentially limit dive behaviour throughout the foraging trip.

If dive bout terminations during the day are, at least in part, caused by elevated

tissue PN2 levels it would be expected that these would be on average higher than

those during bout termination events at night. There were no differences in tissue PN2

levels during day or night interbout intervals suggesting that elevated N2 is not the

19

single reason that the birds stop diving deep. It is possible that the diurnal vertical

distance migrated through the water column is particularly extensive on clear days

and that prey descend too deep for it to be energetically cost beneficial for birds to

continue foraging. However, this is a complex subject that depends on light

availability, the time available for travel to the prey patch and the horizontal and

vertical abundance of prey. In any case, it is clear that king penguins may experience

extremely high levels of N2 in blood and tissues and it is very likely that they live

with tissue and blood PN2 levels that could cause DCS in similar sized terrestrial

animals. While slow tissues may become a liability over the course of an extended

dive bout, dive behaviour may significantly alter mixed venous PN2 at the end of

individual dives due to its important effect on gas exchange in fast tissues.

That king penguins seldom dive outside their aerobic capacity is supported by

the ascent rates reported in this and previous studies (Sato et al., 2002). When king

penguins dive beyond their aerobic capacity during deep and long foraging dives

transit times between the surface and the prey patch at depth should be minimized to

increase time at the prey patch. Consequently, descent and ascent rates should

correlate positively with both dive depth and duration, or if there is an optimal

swimming speed they should be similar. In the study by Sato et al (2002) it was

shown that increased buoyancy, presumably due to a positive relation between inhaled

air volume and dive depth, did not lead to the anticipated increase in ascent rate.

Instead, the birds changed their body angle during ascent to reduce the vertical rate of

ascent as they approached the surface. This behaviour was suggested to be an

adaptation to reduce DCS risk or a way to reach a new prey patch by enhancing the

horizontal component of displacement (Sato et al., 2002). In the current study, the

inverse correlation between ascent rate and both dive and bottom duration, and the

20

reduced ascent rate while approaching the surface concur with the observations

presented by Sato et al. (2004; 2002). In other words, the observed change in ascent

rate throughout the water column is a classic example of decompression theory to

reduce decompression sickness risk (Fig. 8, Boycott et al., 1908). This theory suggests

that ascent rate should be maximized until a depth at which tissue PN2 exceeds

ambient by a safe margin. At this depth, the decompression rate should be reduced to

prevent excessive supersaturation and allow N2 to stay in solution while being

returned to the lungs. For king penguins, extended time at depth means a higher tissue

and blood PN2. The depth where tissue and blood PN2 exceeds ambient occurs deeper

in the water column. Therefore, the ascent rate has to be reduced to a greater extent

following long and deep dives. A previous study concurs with this theory and has

shown that a reduced ascent rate and increase in heart rate when approaching the

surface may reduce mixed venous PN2 by as much as 45% (Fahlman et al., 2006).

Consequently, adjusting the ascent rate may be a trade-off between DCS risk, time

available to dive aerobically and time away from the present prey patch.

A large proportion of dives by king penguins are performed to depths that are

probably too shallow to be foraging dives. The function of these dives is currently

unexplained. One suggestion is that these dives represent travel between prey patches.

Another possibility postulated by Kooyman (1989) is that these dives help remove

accumulated anaerobic by-products after a series of deep and long dives that have

exceeded the ADL. Gas exchange in general would benefit from these short duration

dives. During these dives, as compared with staying at the surface, alveolar and

arterial PO2 would increase, enhancing diffusion of O2 into depleted tissues and

aiding removal of CO2 by the Haldane effect. Thus, these dives would improve uptake

of O2 and removal of CO2 and help remove anaerobic by-products (Castellini et al.,

21

1988). The amount of N2 removed from the tissues during these shallow dives

depends on the depth (ambient pressure), duration and totQ& . As compared with

staying at the surface, these dives reduce the pressure difference between the tissue

and the atmosphere and therefore the rate of N2 removal. However, staying at the

surface increases supersaturation and therefore the probability of bubble formation

and growth. Therefore, the shallow decompression dives need to be deep enough to

reduce supersaturation but shallow enough to enhance N2 removal. According to the

estimated PN2 of approximately 1.5 to 3.0 ATA, this depth would be between 10 to 30

m. This is quite close to the actual depth of observed shallow dives between deep

foraging dives of king penguins. Figure 5 shows the effect of a series of these short

and shallow (< 30 m) decompression dives that occur between two dive bouts on

tissue and blood PN2. Mixed venous PN2 follows the removal of N2 in the central

circulation and drops within ~ 20 min to a new level. Over the next hour, venous PN2

declines at a steady but slower rate as N2 is removed from muscle, brain and fat.

Figure 6 demonstrates how withdrawal of the dive response during these

decompression dives enhances N2 removal. The improved removal is due to increased

totQ& and to buffering of N2 by the fat compartment. Due to its low solubility in tissue

and blood, N2 is mainly a perfusion limited gas. Increased totQ& therefore accelerate N2

removal (Farhi, 1967). During each dive, N2 is transported back to the lung and then

exhaled as the animal surfaces and increased totQ& accelerate this process. In addition,

fat acts as a sink or buffer and removes N2 from the arterial blood during these

decompression dives. The buffering capacity depends on the difference in ambient

and tissue PN2 and the blood flow to the adipose tissue.

22

If birds end a dive bout due to an elevated tissue and blood PN2 how do they

sense or detect risky levels of N2? Before the advent of modern medicine, human

divers displayed a preference to return to depth as soon as possible after a

decompression event indicating that behaviour can be modulated by bubble formation

(Moon and Gorman, 2003). Even if birds become aware that a certain bubble load

has been reached, we cannot exclude that termination of a dive bout is nothing but a

behaviour that occurs when the bird is exhausted or when the prey patch is reduced.

Regardless of the mechanism for bout terminations, the data presented in the present

paper provide important blood and tissue PN2 estimates that can be expected during

foraging in king penguins. It is clear that king penguins may experience extremely

high levels of N2 in blood and tissues and it is difficult to see how they avoid

symptoms of DCS. The results also raise the question as to what extent does PN2

affect marine mammals and does N2 ever limit dive performance in diving animals

that have a reduced gas exchange at depth? The seminal work by Pongains et al

(1999) showed that gas exchange is maintained at 102 m or more in king penguins

and that the present model was able to explain the observed mixed venous PN2 values.

However, we still lack important information about totQ& and blood flow distribution

in freely diving penguins these variables are vital to accurately determine tissue and

blood PN2 levels in breath-hold diving animals.

Acknowledgements

We are grateful to the TAAF and IPEV personnel that were crucial in helping to

collect the primary data used in this study. A special thanks to Dr. Paul Ponganis for

providing us with the PN2 data from king penguins and to Drs. Susan Kayar, Lewis

23

Halsey and Rory Wilson for providing helpful comments on the manuscript. We

would also like to thank Dr. Charly Bost for providing important information about

diurnal foraging activity patterns in king penguins.

References:

Behnke, A. R., Thomson, R. M. and Shaw, L. A. (1935). The rate of elimination of dissolved nitrogen in man in relation to the fat and water content of the body. Am J Physiol 114, 137-146.

Bost, C. A., Zorn, T., Le Maho, Y. and Duhamel, G. (2002). Feeding of diving predators and diel vertical migration of prey: King penguins’ diet versus trawl sampling at Kerguelen Islands. Mar. Ecol. Prog. Ser 227, 51-61.

Boycott, A. E., Damant, G. C. C. and Haldane, J. S. (1908). The prevention of decompression-air illness. J. Hyg. 8, 342-443.

Castellini, M. A., Davis, R. W. and Kooyman, G. L. (1988). Blood chemistry regulation during repetitive diving in Weddell seals. Physiol. Zool. 61, 379-386.

Charrassin, J.-B., Le Maho, Y. and Bost, C. A. (2002). Seasonal changes in the diving parameters of king penguins (Aptenodytes patagonicus). Mar. Biol. 141, 581-589.

Cherel, Y., Gilles, J., Handrich, Y., Le Maho, Y. (1994). Nutrient reserves dynamics and energetics during long-term fasting in the king penguin (Aptenodytes patagonicus). J. Zool. Lond. 234, 1-12.

Dromsky, D. M., Toner, C. B., Survanshi, S., Fahlman, A., Parker, E. and Weathersby, P. (2000). Natural history of severe decompression sickness after rapid ascent from air saturation in a porcine model. J Appl Physiol 89, 791-8.

Fahlman, A., Olszowka, A., Bostrom, B. and Jones, D. R. (2006). Deep diving mammals: Dive behavior and circulatory adjustments contribute to bends avoidance. Respir Physiol Neurobiol 153, 66-77.

Fahlman, A., Schmidt, A., Handrich, Y., Woakes, A. J. and Butler, P. J. (2005). Metabolism and thermoregulation during fasting in king penguins, Aptenodytes patagonicus, in air and water. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 289, R670-9.

Fahlman, A., Tikuisis, P., Himm, J. F., Weathersby, P. K. and Kayar, S. R. (2001). On the likelihood of decompression sickness during H(2) biochemical decompression in pigs. J Appl Physiol 91, 2720-9.

Farhi, L. E. (1967). Elimination of inert gas by the lung. Respir. Physiol. 3, 1-11. Froget, G., Butler, P. J., Woakes, A. J., Fahlman, A., Kuntz, G., Le Maho, Y. and

Handrich, Y. (2004). Heart rate and energetics of free-ranging king penguins (Aptenodytes patagonicus). J Exp Biol 207, 3917-26.

Handrich, Y., Bevan, R. M., Charrassin, J. B., Butler, P. J., Putz, K., Woakes, A. J., Lage, J. and Le Maho, Y. (1997). Hypothermia in foraging king penguins. Nature 388, 64-67.

24

Jones, D. R., Bryan, R. M. J., West, N. H., Lord, R. M. and Clark, B. (1979). Regional distribution of blood flow during diving in the duck (Anas platyrhynchos). Can. J. Zool. 57, 995-1002.

Kety, S. S. (1951). The theory and applications of the exchange of inert gas at the lungs and tissues. Pharmacol. Rev. 3, 1-41.

Kooyman, G. L. (1989). Diverse Divers. New York: Springer-Verlag. Kooyman, G. L. and Ponganis, P. J. (1998). The physiological basis of diving to

depth: Birds and mammals. Annual Review of Physiology 60, 19-32. Kooyman, G. L., Ponganis, P. J., Castellini, M. A., Ponganis, E. P., Ponganis, K.

V., Thorson, P. H., Eckert, S. A. and LeMaho, Y. (1992). Heart rates and swim speeds of emperor penguins diving under sea ice. J. Exp. Biol. 165, 161-180.

Moon, R. E. and Gorman, D. F. (2003). Treatment of decompression disorders. In Bennett and Elliot: Physiology and medicine of diving., vol. 5th eds. A. O. Brubakk and T. S. Neuman), pp. 600-650. Edinburgh: Saunders.

Olszowka, A. J. and Rahn, H. (1987). Gas store changes during repetitive breath-hold diving. In Man in Stressful Environment-Diving, Hyperbaric and Hypobaric Physiology., eds. K. S. Shiraki and M. K. Yousef), pp. 417-428. Springfield: Charles C Thomas Publisher.

Ponganis, P. J., Kooyman, G. L., VanDam, R. and Le Maho, Y. (1999). Physiological responses of king penguins during simualted diving to 136 m depth. J. Exp. Biol. 202, 2819-2822.

Sato, K., Charrassin, J. B., Bost, C. A. and Naito, Y. (2004). Why do macaroni penguins choose shallow body angles that result in longer descent and ascent durations? Journal of Experimental Biology 207, 4057-4065.

Sato, K., Naito, Y., Kato, A., Niizuma, Y., Watanuki, Y., Charrassin, J. B., Bost, C. A., Handrich, Y. and Le Maho, Y. (2002). Buoyancy and maximal diving depth in penguins: do they control inhaling air volume? J Exp Biol 205, 1189-97.

Schmidt, A., Alard, F. and Handrich, Y. (2006a). Changes in body temperatures in king penguins at sea: the result of fine adjustments in peripheral heat loss? Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol.

Schmidt, A., Gendner, J.-P., Bost, C. A. and Handrich, Y. (2006b). Peripheral heat transfer in foraging king penguins: clues for heterogenic skin perfusion strategies. J. Exp. Biol. Submitted.

Tikuisis, P. and Gerth, W. A. (2003). Decompression theory. In Bennett and Elliott's Physiology and medicine of diving., eds. A. O. Brubakk and T. S. Neuman), pp. 416-452: W.B. Saunders.

25

Table 1. Size of each tissue compartment in relation to total body mass, cardiac output ( totQ& ), and tissue blood flow distribution values used for estimating tissue and blood PN2

for a 12-kg penguin. Data from forced dives were collected in king penguins by Ponganis et al. (1999); data from foraging dives were collected in penguins by Schmidt et al. (2006b).

Proportion of whole body mass (%) Proportion of totQ& (%) Estimated blood flow (ml • sec-1)

Surface Forced dive and foraging dives

Surface Forced dives

Foraging dives

Whole body 100 100 100 28.80 5.76 (-80%)

14.40 (-50%)

Central circulation 0.5 67 50 19.30 2.88 7.20 Muscle 35 25 33 7.20 1.90 4.75 Brain 0.1 4 15 1.15 0.86 2.16 Fat 56 4 2 1.15 0.12 0.29

Table 2. Summary of dive data used for estimation of tissue and blood PN2

during foraging dives in king penguins. Bird Pre-

foraging Mb (kg)

Sex Post-foraging Mb (kg)

Foraging duration (days)

Total number of dive bouts

Mean bout

duration (min)

Maximum bout

duration (min)

Total number

of dives

Max dives in a bout

Number of dives > 50 m

Mean dive

duration (sec)

Mean dive

duration in a bout (sec)

Max dive

duration (sec)

Mean maximum

dive depth (m)

Mean maximum

dive depth in a bout (m)

Max dive depth (m)

Mean Surface interval

in a bout (sec)

1 12.3 M 13.9 15 24 432 1648 6381 1099 1411 87.1 117. 306 25.0 44.7 184 34 2 10.6 M 12.6 15 27 329 1094 5075 977 1121 88.7 145 394 29.8 66.4 200 55 3 11.6 M 13.1 19 40 283 1046 7501 1121 1570 78.9 138 374 25.2 53.7 240 40 4 10.4 M 11.9 18 36 277 1099 4955 595 1176 102.4 133 400 30.5 49.5 237 53

Mean ± SD

11.2 ± 0.9

12.9 ± 0.8

17 ± 2 32 ± 8 330 ± 72

1222 ± 285

5978 ± 244

948 ±

244

1320 ± 209

89.3 ± 9.8

133 ± 12

368 ± 43

27.6 ± 2.9 53.6 ± 9.3 215 ± 28

46 ± 10

26

Figure legends Figure 1. Measured (solid circles, (Ponganis et al., 1999) and predicted (solid black line) mixed venous N2 tensions during hyperbaric exposures to A) 102 m, B) 68 m, and C) 34 m. Figure 2. Estimated blood and tissue N2 tensions during a single dive for a 12 kg king penguin. Dive duration (133 sec), dive depth (54 m) and surface interval (46 sec) were mean values of all dives during the foraging bout. Figure 3. A) Ambient pressure (Pamb), and estimated N2 tensions (PN2) for B) central circulation and mixed venous blood, C) brain and muscle and D) subcutaneous fat for a 12 kg king penguin during a dive bout. Figure 4. Estimated subcutaneous fat N2 tensions (PN2) for birds 1 to 4 (A to D) during their entire foraging bout. Figure 5. Estimated tissue and blood N2 tensions during an interbout period of a single animal showing the effect of short, shallow decompression dives. The figure shows changes in tissue and blood PN2 during an interbout period for an animal with a diving related decrease in cardiac output immediately upon diving. Figure 6. Difference ([brady-no brady]/brady*100) in estimated mixed venous and tissue compartment PN2 with (brady) or without (no brady) a dive response during diving during an interbout period. A positive difference indicates enhanced removal of N2 during dives without a dive response (no brady). Figure 7. Percent difference ({PN2lean – PN2heavy}/PN2lean · 100) in mixed venous blood and subcutaneous fat PN2 for a 12 kg animal (lean) and the same animal with an additional 3 kg subcutaneous fat (heavy). Figure 8. Results from a mixed model ANOVA showing how ascent rate changes throughout the water column (depth range) for 3 different bottom durations during dives to a maximum dive depth of either A) 150 m or B) 240 m.

27

Fig. 1

Time (sec)

0 100 200 300

Mix

ed V

enou

s PN

2 (A

TA

)

1

2

3

4

Am

bien

t Pre

ssur

e (A

TA

)

0

2

4

6

8

10

12

Measured PN2

Ambient pressure (ATA)Predicted mixed venous PN2 (ATA)

0 100 200 300

Mix

ed V

enou

s PN

2 (A

TA

)

0.5

1.0

1.5

2.0

2.5

3.0

3.5

4.0

Am

bien

t Pre

ssur

e (A

TA

)0

2

4

6

8

10

12

0 100 200 300

Mix

ed V

enou

s PN

2 (A

TA

)

0.5

1.0

1.5

2.0

2.5

3.0

3.5

4.0

Am

bien

t Pre

ssur

e (A

TA

)

0

2

4

6

8

10

12A

B

C

28

Fig. 2

Time (sec)

0 50 100 150

Am

bien

t pre

ssur

e (A

TA

)

1

2

3

4

5

6

7

Subc

utan

eous

fat N

2 ten

sion

(AT

A)

0.740

0.742

0.744

0.746

0.748

0.750

Blo

od a

nd ti

ssue

tens

ion

(AT

A)

1

2

3

4Ambient pressure

Lung PN2

Central circulation PN2

Mixed venous PN2

Subcutaneous fat PN2

Brain PN2

Muscle PN2

29

Fig. 3

Time (sec)

0 5000 10000 15000 20000 25000 30000

0.8

1.0

1.2

1.4

1.6

0.8

1.0

1.2

1.4

1.6Subcutaneous fat

1

2

3

4

5

6

1

2

3

4

5

6MuscleBrain

PN2 (

AT

A)

2

4

6

8

2

4

6

8Central circulationMixed venous

P amb (

AT

A)

2468

10121416

246810121416

D

C

B

APN

2 (A

TA

)PN

2 (A

TA

)

30

Fig. 4

AFa

t PN

2 (A

TA

)

0.4

0.8

1.2

1.6

2.0

B

Fat P

N2

(AT

A)

0.4

0.8

1.2

1.6

2.0

C

Fat P

N2

(AT

A)

0.4

0.8

1.2

1.6

2.0

D

Time (Days)

0 5 10 15 20

Fat P

N2

(AT

A)

0.4

0.8

1.2

1.6

2.0

31

Fig. 5

Time (H:Min:Sec)

12:55:00 13:05:00 13:15:00 13:25:00

Am

bien

t pre

ssur

e (A

TA

)

2

4

6

8

10

12

Subc

utan

eous

fat P

N2

(AT

A)

1.45

1.50

1.55

1.60

1.65

1.70

1.75

Blo

od a

nd ti

ssue

PN

2 te

nsio

n (A

TA

)

1

2

3

4

Pamb

Central circulation

Muscle

Fat

Mixed venous

Brain

Fig. 6

Time (H:Min:Sec)

12:55:00 13:05:00 13:15:00 13:25:00

Am

bien

t pre

ssur

e (A

TA

)

2

4

6

8

10

12

Diff

eren

ce (%

)

-20

-10

0

10

20

30

Brain

Muscle

Mixed venous

Fat

Central circulation

Pamb

32

Fig. 7

Time (H:Min:Sec)

17:00:00 19:00:00 21:00:00 23:00:00 01:00:00

Am

bien

t pre

ssur

e (A

TA

)

2

4

6

8

10

12

14

16

Cha

nge

in m

ixed

ven

ous P

N2 (%

)

-0.2

-0.1

0.0

0.1

0.2

0.3

0.4

0.5

0.6

Cha

nge

in fa

t PN

2 (%)

-4

-2

0

2

4

6

8Ambient pressure Change in venous PN2

Change in fat PN2

Boundaries for dive bout

33

Fig. 8

100-80 79-50 49-30 29-10 9-5

Asc

ent r

ate

(m . s

ec-1

)

1.3

1.4

1.5

1.6

1.7

1.8

1.9A

Depth range (m)

100-80 79-50 49-30 29-10 9-5

Asc

ent r

ate

(m . s

ec-1

)

1.9

2.0

2.1

2.2

2.3

2.4

2.5B

20 sec

80 sec

140 sec

140 sec

80 sec

20 sec

Résumé L’objet de cette thèse est de comprendre les stratégies de thermorégulation adoptées par un oiseau plongeur pélagique, le manchot royal (Aptenodytes patagonicus). La mesure de la température de différents tissus profonds et périphériques a permis de mettre en évidence l’alternance de deux stratégies de thermorégulation distinctes en relation avec l’activité en mer. Pendant les phases inactives en surface, les tissus étudiés ont une température normothermique et stable, à l’exception de la peau de la patte. Pendant les phases de plongée alimentaire, la région limitée autour du cœur reste normothermique. Les autres tissus montrent une modulation de leur température pendant la plongée, dont le muscle pectoral (-3°C) et les tissus abdominaux (-2 à -9°C). Au niveau des échanges caloriques, ces deux stratégies sont paradoxales sous certains aspects. D’une part, en surface les températures périphériques élevées sont responsables d’importantes pertes caloriques et nécessitent le maintien d’une dépense énergétique importante (estimée grâce à la mesure de la fréquence cardiaque) pour compenser ces pertes. D’autre part, au cours de la plongée, la mise en place d’une vasoconstriction périphérique efficace, pour limiter les pertes caloriques, est retardée. Ce travail a aussi mis en évidence des épisodes de thermolyse active, démontrant ainsi que la baisse des températures corporelles n’était pas uniquement la conséquence d’un environnement contraignant, mais que celle-ci était aussi le résultat d’ajustements vasculaires favorisant les pertes caloriques. Ce travail suggère que la perfusion des tissus périphériques en surface est associée à un coût énergétique important, mais obligatoire pour permettre la reconstitution des réserves lipidiques sous-cutanées. Pendant la plongée, l’oiseau profite potentiellement du report du coût de la thermorégulation et du ralentissement du métabolisme des tissus froid pour diminuer son métabolisme total, et augmenter son autonomie en apnée. Abstract The aim this doctoral work is to gain a better understanding of the thermoregulatory strategies adopted by a diving sea bird, the king penguin (Aptenodytes patagonicus). The recording of the temperature of deep and peripheral tissues allowed characterising two different thermoregulatory strategies in relation with the activity at sea. During inactive phases at the surface, all tissues were kept warm (36 to 41°C), except the skin of the foot. During dive bouts, only a small core in the region of the heart and the liver is maintained normothermic. The rest of the body showed temperature drops, including the pectoral muscle (-3°C) and the abdominal region (-2 to -9°C). Regarding heat transfer, both of these strategies illustrate paradoxical features. First, the elevated peripheral temperatures during surface periods are associated with significant heat loss and consequently necessitate the maintenance of an important metabolic rate (estimated using the heart rate method) to compensate for this heat loss. Second, during dive bouts, the take in place of an effective peripheral vasoconstriction, to preserve body heat, is delayed. In more, episodes of active thermolysis have been described, thereby demonstrating that body temperature drops are not only the consequence of the constraining environment, but that vascular adjustments also support enhanced heat loss. This work suggests that the perfusion of the skin during surface periods is associated with an important energetic cost that is mandatory to allow the replenishment of the subcutaneous fat layer. During dive bouts, king penguins potentially benefit from the deferral of at least part of the thermoregulatory cost and the slow down of the metabolism of cold exposed tissues to reduce their mean metabolic rate, and thus, improve their breath-hold capacity.

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ETUDE DE LA THERMOREGULATION EN MER CHEZ LE MANCHOT … · thermoregulatory strategies in king penguins at sea: physiological adjustments and energetics in relation with sustained