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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SANTA MARIA
CENTRO DE CIÊNCIAS NATURAIS E EXATAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIODIVERSIDADE ANIMAL
ECOLOGIA DE UMA ASSEMBLÉIA DE SERPENTES NO SEMIÁRIDO NEOTROPICAL
TESE DE DOUTORADO
Paulo Cesar Mattos Dourado de Mesquita
Santa Maria, RS, Brasil
2013
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Douto
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2013
ECOLOGIA DE UMA ASSEMBLÉIA DE SERPENTES NO SEMIÁRID O NEOTROPICAL
Paulo Cesar Mattos Dourado de Mesquita
Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Animal, da Universidade Federal de Santa Maria, como requisito parcial para obtenção do título de Doutor em
Ciências Biológicas – Área Biodiversidade Animal.
Orientadora: Sonia Zanini Cechin
Santa Maria, RS, Brasil
2013
Universidade Federal de Santa Maria
Centro de Ciências Naturais e Exatas
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Animal
A comissão examinadora, abaixo assinada, aprova a Tese de Doutorado: Ecologia de uma assembléia de serpentes no semiárido neotropical. Elaborada por Paulo Cesar Mattos
Dourado de Mesquita como requisito para obtenção do título de Doutor em Ciências Biológicas – Área Biodiversidade Animal
COMISSÃO EXAMINADORA:
Santa Maria, 18 de fevereiro de 2013
AGRADECIMENTOS
Este trabalho é resultado da contribuição de muitas pessoas que de forma direta ou indireta contribuíram para meu crescimento profissional e pessoal. Por isso deixo meus sinceros agradecimentos: À minha querida Sherida, pelo amor, carinho, dedicação paciência e companheirismo durante todo o desenvolvimento do trabalho e durante todos os dias de convivência. Aos meus pais Paulo e Regina por serem o exemplo de retidão e honra que procuro seguir, por sempre me apoiarem em minhas decisões e por estarem sempre dispostos a ajudar nas situações difíceis, se mantendo por perto mesmo que geograficamente distantes. À minhas irmãs Sophia e Flora por porem em práticas os valores de uma família forte e unida. À minha orientadora Sonia Cechin pelo exemplo inspirador de ética científica, por ter acreditado em meu potencial, por ter confiado em meu trabalho e pelas ricas contribuições a esta obra. Aos amigos do laboratório Bruno, Victor , Carol, Daniel Cassiano, George, Miguel, Vinícius, Camila, Tailise, Leonan, Carlos, Samanta, Fran, Rubinho, Tiago, Débora, Juliano, Henrique, Maurício pela recepção amigável, convivência saudável e energia sempre ‘pra cima’! Mais uma vez à Fran, Samanta, Tiago e Daniel Cassiano pelas conversas, ideias e sugestões instigantes, inspiradoras e, por vezes, polêmicas que contribuíram muito com o resultado final desta tese e com meu crescimento como pesquisador. Mais uma vez à Carol Pietczak por apoiar minha curiosidade e fazer surgir trabalhos paralelos enriquecedores. Ao George Sá-Polidoro por ser um aluno dedicado e responsável em vários projetos paralaelos o que facilitou meu trabalho como coorientador. À Diva Borges-Nojosa, Daniel Passos, Castiele Bezerra, Fabrício Rodrigues, Wallony Brito e a toda equipe do NUROF, pela contribuição durante os campos, pelas conversas, risadas e todo o aprendizado que devo a vocês. Ao Célio, Seu Walmir e Dona Betina pela grande parceria em campo, receptividade o que tornou o trabalho muito mais fácil. Aos doutores Teresa Cristina Ávila-Pires, Maria da Graça Salomão, Ewerton Behr, Gisele Winck e Noeli Zanella pelas contribuições fundamentais ao primeiro capítulo desta tese durante qualificação e revisão de manuscrito em periódico. Ao doutor Luca Luiselli pelos importantes e positivos comentários que ajudaram a melhorar o terceiro capítulo desta tese. Aos meus amigos Tasso Junior, Simone Linhares, Matheus Rios e Marina Viana por sempre terem me mantido por perto mesmo quando eu estive distante. Aos meus professores: Sonia Cechin, Nilton Cáceres, Adriano Melo, Eduardo Paes, José Ricardo I. Ribeiro, Tiago G. Santos, Ronald Souza, Tatiana Kuplich que de forma direta ou indireta influenciaram minha forma de pensar através do conhecimento transmitido. Às serpentes pelo fascínio e mistério que parecem ser infinitos, apesar de todo estudo e conhecimento gerado... ... e tantas outras pessoas que estiveram ao meu lado ao longo desta caminhada. Certamente não lembrei todos que deveriam estar aqui, mas os que não foram citados nominalmente sintam-se incluídos no “e tantas outras pessoas”. Muito obrigado!
“O sertanejo é antes de tudo um forte”
(Guimarães Rosa)
RESUMO
Neste trabalho apresentamos em quatro capítulos um estudo sobre a ecologia das serpentes de uma assembléia do semiárido brasileiro. O primeiro capítulo versa sobre a eficiência de quatro métodos tradicionais de amostragem de serpentes: procura visual limitada por tempo, encontros ocasionais, encontros ocasionais por terceiros e armadilhas de pitfall com cercas-guia. Concluímos que a utilização concomitante dos métodos é eficiente e complementar em relação à determinação da riqueza de uma área, porém se o objetivo do estudo estiver relacionado à abundância ou estrutura de assembléia, os métodos podem ser sobrepostos e a utilização em conjunto deve ser cautelosa. No segundo capítulo apresentamos de forma descritiva as características de autoecologia de cada uma das 22 espécies de serpentes que foram registradas na área de estudo. Durante este estudo a maior parte dos indivíduos foi representada pelas espécies Oxybelis aeneus e Philodryas nattereri. O terceiro capítulo versa sobre os efeitos das interações interespecíficas sobre a estruturação da assembléia. Neste capítulo evidenciamos a existência de estruturas de guildas alimentares, espaciais e temporais através de uma abordagem de modelos nulos, sendo a guilda alimentar a mais importante na segregação de nichos entre as espécies da área. No quarto capítulo investigamos como variáveis climáticas e disponibilidade de presas afetam a estruturação da assembléia de serpentes. Evidenciamos que embora não haja um padrão global de resposta, variáveis relacionadas à temperatura e disponibilidade de presas, são as que influenciam um maior número de espécies de serpentes no semiárido do Brasil.
Palavras-chave: ecologia de comunidade, modelos nulos, interações, répteis
ABSTRACT
Herein we present a four chapter study on the ecology of a snake assemblage from the
Brazilian semi-arid. The first chapter is the comparison of the efficiency of four traditional
methods used to sample snakes: time-constrained search, occasional encounters by the staff,
occasional encounters by thirds and pitfall traps with drift-fences. We conclude that the
concomitant use of these methods is effective and complementary to determine the species
richness of an area, but if the objectives are related to species abundance or assemblage
structure the methods may be overlaid and the use of these methods together should be
cautious. In the second chapter we present a summarized descriptive autoecology of the 22
species of snakes found in the study area. During this study most individuals were represented
by Oxybelis aeneus and Philodryas nattereri. The third chapter deals with the effects of
interspecific interactions on the structure of the assemblage. In this chapter we indicate,
through a null model approach, the existence of dietary, spatial and temporal guilds. The
dietary guild seems to be the most important niche dimension segregated by the snakes in the
area. The fourth chapter is an investigation on how climate and prey availability affect the
structure of the snake assemblage. We show that although there is no overall pattern of
response, predictors related to temperature and prey availability are those that influence a
greater number of species in the area.
Keywords: community, ecology, null models, interactions, reptiles
SUMÁRIO
INTRODUÇÃO GERAL ................................................................................................ 11
Problemática regional .................................................................................................. 11
Problemática em métodos ecológicos ......................................................................... 12
Implicações conservacionistas .................................................................................... 13
Referências .................................................................................................................. 14
CAPÍTULO 1 - Efficiency of snake sampling methods in the Brazilian semiarid region17
Abstract .................................................................................................................... 19
Introduction .............................................................................................................. 20
Material and methods .............................................................................................. 22
Results...................................................................................................................... 25
Discussion ................................................................................................................ 28
Legends to the figures .............................................................................................. 35
Acknowledgments ................................................................................................... 36
Resumo .................................................................................................................... 37
References ................................................................................................................ 38
Figures ..................................................................................................................... 45
CAPÍTULO 2 - Ecologia e história natural das serpentes de uma área de Caatinga no nordeste brasileiro ..................................................................................................................... 49
Abstract .................................................................................................................... 51
Resumo .................................................................................................................... 52
Introdução ................................................................................................................ 53
Material e métodos .................................................................................................. 53
Resultados ................................................................................................................ 57
Discussão ................................................................................................................. 74
Conclusões ............................................................................................................... 75
Agradecimentos ....................................................................................................... 75
Literatura Citada ...................................................................................................... 77
Tabelas ..................................................................................................................... 86
Figura ....................................................................................................................... 93
CAPÍTULO 3 – Do snake assemblages from semiarid Caatinga biome partition the available resource? .................................................................................................................... 97
Abstract ................................................................................................................... 99
Introduction ........................................................................................................... 100
Material and methods ............................................................................................ 101
Results ................................................................................................................... 105
Discussion ............................................................................................................. 107
Acknowledgements ............................................................................................... 111
References ............................................................................................................. 112
Figure 1 ................................................................................................................. 118
Supplementary materials ....................................................................................... 123
CAPÍTULO 4 – “Is temperature really unimportant for tropical snakes?” Effects of climate and prey availability in a snake assemblage in neotropical semiarid ...................... 125
Abstract ................................................................................................................. 127
Introduction ........................................................................................................... 128
Material and methods ............................................................................................ 131
Results ................................................................................................................... 134
Discussion ............................................................................................................. 136
Acknowledgements ............................................................................................... 140
References ............................................................................................................. 141
Figures ................................................................................................................... 148
Tables .................................................................................................................... 151
CONCLUSÃO GERAL ............................................................................................... 153
11
INTRODUÇÃO GERAL
O termo comunidade biológica é utilizado para descrever um conjunto de organismos
que coexistem em um local, em um dado tempo. Existem diferentes maneiras para realizar o
estudo de comunidades, com base em três critérios principais: espaciais, tróficos e
taxonômicos (UNDERWOOD, 1986). O critério espacial é o mais amplo e complexo dos
três, pois pode incluir todos os organismos existentes em uma determinada área. O critério
trófico inclui nos estudos somente as espécies que exploram de modo semelhante uma base
comum de recursos alimentares, a despeito de haver ou não relação taxonômica entre elas. E
o terceiro critério, o taxonômico, inclui nos estudos, entre todas as espécies de um
determinado local, apenas aquelas que são taxonomicamente relacionadas,
independentemente do modo como interagem entre si ou exploram os recursos disponíveis.
Esta definição é também conhecida por taxocenose.
As serpentes, por possuírem grande importância ecológica como predadoras (POUGH
et al, 2003), e devido ao grupo apresentar grande plasticidade na ecologia e história natural, se
mostram importantes objetos de estudo para ecologia de comunidades, podendo ser utilizadas
como organismos modelo para o teste de diversas teorias ecológicas (SHINE & BONNET,
2000).
Problemática regional
O domínio Caatinga é um mosaico de arbustos espinhosos e florestas
sazonalmente secas que, ao longo dos anos vem sofrendo impactos antrópicos especialmente
pelo uso inadequado do solo (LEAL et al, 2005) gerando o processo de desertificação que é o
principal processo responsável pela perda de biodiversidade neste bioma (TRIGUEIRO et al,
2009). Castelleti et al (2004) estimam que entre 30,4% e 51,7% do bioma já foi alterado por
atividades antrópicas. Apesar destes números alarmantes, este bioma recebe pouco
investimento em pesquisa e por este motivo ainda se mantém como o bioma menos estudado
no Brasil e a maioria dos estudos estão concentrados em alguns poucos pontos dentro do
bioma (SANTOS et al, 2011). Além disso, somente cerca de 2% da Caatinga está protegida
em Unidades de Conservação, indicando que além de muito degradado é um bioma pouco
protegido.
12
Vanzolini et al (1980) publicaram o livro “Répteis das Caatingas” registrando e
caracterizando 43 espécies de Squamata e três Chelonia para o bioma. Segundo os autores, a
herpetofauna seria composta por espécies de grande distribuição sem a existência de
elementos endêmicos para o bioma. Porém, esta premissa tem sido negada por diversos
autores com a freqüente descrição de novas espécies (e.g. HOGE & LIMA-VERDE, 1973;
RODRIGUES & JUNCÁ, 2003; PASSOS et al, 2007; ALBUQUERQUE, 2008) e a
realização de levantamentos mais detalhados tem apresentado novos registros e muitos casos
de endemismo. Rodrigues (2003; 2004) apresenta a fauna de répteis da caatinga representada
por 116 espécies, sendo 52 serpentes. Diversos registros de distribuição geográfica e
descrição de novas espécies fazem com que este número, atualmente, seja ainda maior (e.g.
BORGES-NOJOSA, 2006; BORGES-NOJOSA et al 2006; PASSOS et al, 2007; BORGES-
NOJOSA et al, 2008).
Os estudos sobre ecologia de comunidades de serpentes na caatinga são raros. Apenas
dois estudos abordam este tema no bioma Caatinga de maneira ampla. Vitt e Vangilder (1983)
abordaram análise de guildas alimentares das espécies ocorrentes em Exú, Pernambuco e,
Guedes (2006) em sua dissertação de mestrado discutiu sobre as serpentes do sertão do Seridó
no Rio Grande do Norte, comparando a amplitude de nichos e avaliando possíveis
segregações de nicho que permitam a coexistência. Ambos os estudos foram realizados em
regiões de Caatinga com fisionomias abertas. Vitt e Vangilder (1983) estudaram uma área
com predominância de afloramentos rochosos e Costa (2006) estudou uma área de fisionomia
predominantemente de caatinga arbustivo-herbácea. Neste estudo analisamos uma área de
Caatinga mais densa, predominantemente arbustivo-arbórea.
Problemática em métodos ecológicos
Uma questão fundamental em ecologia é se existem ou não processos que
determinam a estruturação das comunidades biológicas. O efeito de interações interespecíficas
e de fatores ambientais tem sido levantados como importantes no processo de estruturação das
comunidades.
O problema dos estudos sobre estruturação de comunidades biológicas no Brasil é que,
em geral, os pesquisadores têm assumido a existência de processos estruturais para descrever
seus objetos de estudo sem de fato testar se estes processos são aleatórios. Comunidades
estruturadas através de interações interespecíficas e por influência de fatores ambientais já
foram demonstradas para alguns grupos animais como aves (DIAMOND et al, 1975), peixes
13
(JACKSON et al, 1992) e anfíbios (SANTOS et al., 2009). Porém assumir este conceito, sem
testá-lo, parece ser inapropriado para alguns grupos, especialmente no caso de animais como
serpentes, que apresentam particularidades fisiológicas, passando longos períodos de
inatividade e alimentando-se em intervalos maiores de tempo.
Implicações conservacionistas
Em tempos de mudanças climáticas existem cada vez mais evidências de que as
populações de répteis se encontram em declínio generalizado ao redor do mundo (Reading et
al, 2010; Brito et al, 2011, Mesquita et al, no prelo). Especialmente por causa de limitações
provenientes da ectotermia que exigem condições adequadas para a ocupação dos ambientes
por este grupo.
Sabe-se que os ambientes tropicais apresentam o maior número de espécies de
serpentes e também as assembléias com maior riqueza de espécies. Por isto é surpreendente
que poucos trabalhos sobre ecologia de comunidades tenham sido desenvolvidos nos trópicos
(Luiselli, 2006) e especialmente em um país megadiverso como o Brasil.
Assim, o conhecimento sobre técnicas de amostragem, sobre a autoecologia das
espécies que compõem a assembléia e sobre padrões e processos de estruturação de
assembléias de serpentes tropicais são cruciais para uma melhor argumentação para
implantação de planos de conservação. Nesta tese, apresentamos, em quatro capítulos, os
estudos realizados em uma área do semiárido brasileiro abordando aspectos importantes para
compreensão da ecologia de assembléias de serpentes. Cada capítulo apresenta-se editado
conforme as instruções aos autores dos periódicos pretendidos para publicação e contam com
colaboração e coautoria de diferentes pesquisadores de instituições nacionais e internacionais.
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17
CAPÍTULO 1 - Efficiency of snake sampling methods in the
Brazilian semiarid region
(submetido ao periódico: Anais da Academia Brasileira de Ciências)
18
Efficiency of snake sampling methods in the Brazilian semiarid
region
Paulo Cesar Mattos Dourado Mesquita1,2, Daniel Cunha Passos3 , Sonia Zanini Cechin2
1 [email protected] (corresponding author)
2 Laboratório de Herpetologia, Departamento de Biologia, Universidade Federal de Santa
Maria. Avenida Roraima, 1000. CEP 97105-900, Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brazil
3 Núcleo Regional de Ofiologia, Universidade Federal do Ceará (NUROF-UFC), Campus do
Pici, Centro de Ciências, Bloco 905, CEP: 60455-760, Fortaleza, Ceará, Brazil
Keywords: Caatinga, comparison, pitfall traps, Squamata, techniques
Short title: Methods to sample snakes in the Brazilian semiarid region
Academy section: Biological Sciences
Corresponding author: Paulo Cesar Mattos Dourado Mesquita. Address: Laboratório de
Herpetologia, Departamento de Zoologia, Universidade Federal de Santa Maria. Avenida
Roraima, 1000. CEP 97105-900, Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brazil. Phone: 55 (55)
3026 4349. E-mail: [email protected]
19
ABSTRACT
The choice of sampling methods is a crucial step in every field survey in herpetology. In
countries where time and financial support are limited, the choice of the methods is critical.
The methods used to sample snakes often lack objective criteria, and the traditional methods
have apparently been more important when making the choice. Consequently research using
not-standardized methods is frequently found in the literature. We compared four commonly
used methods for sampling snake assemblages in a semiarid area in Brazil. We compared the
efficacy of each method based on the cost-benefit regarding the number of individuals and
species captured, time, and financial investment. We found that pitfall traps were the less
effective method in all the aspects that we evaluated and it was not complementary to the
other methods in terms of abundance of species. We conclude that methods can only be
considered complementary if they are standardized to the objectives of the study. The use of
pitfall traps in short-term surveys of the snake fauna in areas with shrubby vegetation and
stony soil is not recommended.
Keywords: Caatinga, comparison, pitfall traps, Squamata, techniques
20
INTRODUCTION
The choice of sampling methods of biodiversity should be the most cost-effective as possible
in attending to the requirements of the research. In this perspective, several factors must be
considered: the surveyed taxon, research objectives, environment studied, time available for
the development of the field work, and availability of financial resources (Aurichio and
Salomão 2002, Silveira et al. 2010, Spence-Bailey et al. 2010).
Sampling methods for herpetofauna can be applied in the presence or absence of the
researcher in the field (Heyer et al. 1994, Franco et al. 2002, Willson and Dorcas 2004,
Silveira et al. 2010). The most used methods to capture snakes that require the presence of
researchers in the field are: time-constrained search (TCS), transects and occasional
encounters by the research staff (OE) (Franco et al. 2002). The OE method is often criticized
because it is hard to standardize, as it is not subject to strict planning. Nevertheless, this
sampling technique has been useful and has been used by a large number of researchers in
different neotropical biomes (see Martins and Oliveira 1998, Bernarde and Abe 2006, Zanella
and Cechin 2006, Winck et al. 2007, Sawaya et al. 2008, Hartmann et al. 2009a, Hartmann et
al. 2009b, Araujo et al. 2010).
Among the methods that do not require the constant presence of the researcher in the field, the
most used methods are traps and occasional encounters by thirds (OET). Among the traps, the
pitfall traps (PIT) are the most used in neotropical environments, while other techniques, such
as “funnel traps”, “glue traps”, and artificial shelters are still rarely used possibly because of
limited funding (Cechin and Martins 2000, Auricchio and Salomão 2002, Sawaya et al. 2008,
Silveira et al. 2010).
The literature on the methods of sampling snakes indicates a different efficiency for each
method in different environments, and treats the snake fauna included in the studies of
21
herpetofauna in general (Cechin and Martins 2000, Ribeiro-Júnior et al. 2008). Not specifying
the methods for the group often leads to the snakes being subsampled (Greenberg et al. 1994,
Parris 1999, Gardner et al. 2007, Garden et al. 2007, Ribeiro-Júnior et al. 2011).
Unlike studies on many animal groups, including herpetology, where specific methods for the
studied groups are developed, the methods for sampling snakes usually follow traditional
methods for collecting general herpetofauna, rather than targeting the group itself (e.g. Vogt
and Hine 1982, Jacobson 1984, Stubbs et al. 1984, Coyne 1994, Gascon 1994, Jones and
Hayes-Odum 1994, McDiarmid and Altig 1999, Auricchio and Salomão 2002, Franco et al.
2002, Freilich et al. 2005, Willson and Dorcas 2004), despite the knowledge of the wide
variety of shapes and habits that snakes may have (Cadle and Greene 1993). Studies that
focus on snakes often rely on multiple methods to sample snakes in order to capture the
highest number of individuals and thus obtaining a good representation of the assemblage
richness (e.g. Bernarde and Abe 2006, Sawaya et al. 2008). The major problem of the
simultaneous use of several methods is the difficulty in standardizing the samples of each
method, making it difficult to compare the efficiency between these and adding sampling
biases to the final results on the research (Silva 2010).
Shine and Bonnet (2000) indicate that snakes are good model organisms for many ecological
questions due to the natural history plasticity of the group and the authors showed that there is
a growing trend in using snakes to test ecological theories. Nevertheless, the majority of
studies on tropical snakes address species inventories and characteristics of the natural history
of some species, rarely seeking the understanding of patterns and processes at the community
level (but see Vitt and Vangilder 1983, Luiselli et al. 1998, Brown and Shine 2002, Luiselli
2006, Akani et al. 2007, Brooks et al. 2009). This is an issue that deserves more attention
because it is known that most species of snakes and the richest assemblages occur in tropical
environments (Vitt 1987, Greene 1997, Martins and Oliveira 1998).
22
Herein we present a comparison between four of the most commonly used methods to sample
snakes (TCS, OET, OE and PIT) in relation to the main limiting factors: capture rate over
time; financial cost for each snake collected and environment while discussing the
relationship and applicability in studies of species inventories and community ecology.
MATERIAL AND METHODS
Study area
The study area was the experimental farm Vale do Curu (main entrance: 03º49’06.1’’S /
39º20’14.8’’W, GPS Datum: WGS 84) in Pentecoste Municipality, State of Ceará, Northeast
Brazil. It is a semiarid region with an annual mean temperature of 26.8ºC, 73% relative
humidity, and 723.3 mm of rainfall with a remarkable seasonality in the rainfall regime with a
wet period from February to July and a dry period for the rest of the year (Barros et al. 2002,
Leão et al. 2004).
Between January 2008 and June 2010, we made monthly visits to the study area, in which
each visit lasted approximately 90 hours. During the first six months we performed a pilot
study to delineate the sampling methods and to train a local worker.
We considered each method as follows: time-constrained search (TCS), occasional encounters
by the staff (OE), occasional encounters by third (OET) and pitfall traps with drift-fences
(PIT).
TCS - consisted of the search for snakes on foot or by car (maximum speed of 25 km/h)
carried out by three people at a slow pace in trails and roads within the area and surroundings.
Each month we carried out a total of 24 hours of TCS, with 22 hours of TCS by foot and two
hours by car. For logistical issues, we carried out 16 hours of diurnal TCS and eight hours of
nocturnal TCS each month. For this method the initial investment was approximately $170.00
23
(USD) (flashlight + hook for handling snakes + sampling bags + batteries). We did not
include the expenses for the car fuel because the search by car occurred exclusively during the
traveling from and to the original city in a vicinal road and a road within the study area.
OE – consisted of the encounter of snakes during the field campaign when TCS was not being
applied. We estimate the time that the staff was subject to OE in 46 hours per month (90
hours total, less 24 hours of TCS = 66 hours; less 20 hours of estimated period of inactivity of
the researchers). There was no specific cost for the application of this method.
PIT – consisted of three sets of traps installed in three different vegetation types (arboreal
Caatinga, shrub Caatinga and river floodplain). Each set of traps was composed of 20 plastic
containers (50 liters) buried in the soil in radial conformation interconnected by five meter
long and 60 cm high drift fences (Mengak and Guynn-Jr 1987). A total of 60 containers were
installed.
Within each bucket, we placed litter and a sheet of Styrofoam to serve as shelter against the
weather conditions for the captured animals. We chose not to follow the suggestion of Cechin
and Martins (2000), of a linear conformation of the traps and 100 L buckets, because the
stony soil and the shrubby vegetation make this alternative unfeasible. Each container was
kept open for 60 hours. Considering the three sets of traps (60 buckets), we totalized 3,600
hours of PIT per month. The traps were checked every 20 hours during the field campaigns.
For this method, the initial investment was approximately $1,260.00 (USD) (buckets + drift-
fences (including replacements) + payment for local workers that helped digging the soil for
the installation of the traps). We did not include the costs of durable equipment that was easily
obtained in rural areas such as shovels, crowbars, and pickaxes because most of them were
provided by the local workers.
24
OET – to fit the legal requirements and to standardize the effort of OET, a single local worker
was trained during the first six months of the pilot study for the techniques of handling and
capturing snakes (training time was over 72 hours) and we requested him to capture only the
snakes he encountered occasionally during his daily activities. The native collector was not
paid to avoid the active sampling of animals. As snake encounters by this method are merely
incidental, we considered the effort of OET as 540 monthly hours (720 h reduced by 180 h of
the estimated inactivity of the collector). The cost of OET was nearly $20.00 (USD) (a
handcrafted hook + plastic containers to store the snakes).
Expenses with accommodation and transport for the study area were not included because
these costs are not inherent to any particular method.
Analysis – we compared the observed and estimated species richness (Sobs and Sest,
respectively) using the first order Jackniffe estimator for each method using the software
EstimateS 8.0 (Colwell 2005). For a better visual comparison, we built sample-based
rarefaction curves for the richness estimated for each method and for all the methods together
(Gotelli and Colwell 2001).
We measured the snout-vent length (SVL) of captured snakes and compared by each method
through the analysis of variance (ANOVA) and post hoc Tukey’s pairwise test to verify the
differences in the size classes of the snakes captured. All analyses were performed with an
alpha set at 0.05.
The capture rate of the snakes was evaluated as a function of the monetary investment (in
USD invested/snake captured) and the time spent (in hours of effort/snake captured). We also
observed the presence or absence of untargeted species captured by each method.
In order to access the suitability of using the combination of these methods in ecological
studies, we compared the structures of the assemblage (composition, richness, and abundance)
25
indicated by each method by building diagrams of the distribution of abundances for each
method and by a cluster analysis UPGMA (Unweighted Pair Group method with Mean
Arithmetic) using Euclidean distances as a measure of similarity between the structures
resulted from each method.
RESULTS
Number of individuals and species richness – After 24 months of samplings, we recorded 620
snakes through the four evaluated methods. TCS responded for 55.8% (n=346) of the
captures, followed by OET with 37.1% (n=230), PIT (n=23), and OE (n=21) that contributed
less than 4% each (Table 1).
All methods together captured 22 species of snakes. OET was the method that captured the
highest number of species (n=20), followed by TCS (n=19), OE (n=10) and PIT (n=7).
The first order Jackniffe estimator of richness predicted an assemblage composed of 22 (Sobs)
to 26 species (Sest = 25.83) based on all the methods together. The same estimator predicts a
richness of 23 species for OET (estimated value = 22.88), 22 species for TCS (estimated
value = 21.88), 18 species for OE (estimated value = 17.67) and 11 species for PIT (estimated
value = 10.83).
Observing the rarefaction curves, the methods of OE and PIT were far from reaching the
plateau, in spite of the relatively high effort (especially for PIT). TCS and OET showed
similar patterns in their curves, after a fast growth in the early samples both maintained a slow
and steady growth until the end of the study, while OE and PIT showed a slow and continuous
growth since the first samples (Figure 1).
(Figure 1 may be included here.)
26
Differences in the sizes of snakes captured – TCS captured snakes between 98 and 1210 mm
SVL (mean = 623.22 ± SD 243.27), OET captured snakes between 125 and 2300 mm (mean
= 575.40 ± SD 313.90), OE between 169 and 1250 mm (mean = 531.05 ± SD 267.14) and
PIT captured individuals between 186 and 580 mm (mean = 322.35 ± SD 83.41).
The results from the ANOVA (F=8.19; p=0.0001) and the Tukey’s pair-wise comparison
indicated that only snakes captured by PIT presented the shorter amplitude of sizes and were
significantly smaller than those captured by TCS (q=6.76; p<0.01) and OET (q=5.60; p<0.01)
(Figure 2).
(Figure 2 may be included here)
Financial costs – One snake was captured for every $ 0.49 USD invested in TCS, $ 0.09 USD
in OET, no specific cost was estimated for OE, and one snake for every $ 54.78 USD invested
in PIT.
Time costs – TCS was the method with the highest rate of capture at nearly 0.6 snakes per
hour, or approximately one snake every 1 hour and 40 minutes of effort. The methods of OET
and OE showed similar encounter rates of 0.018 snake/hour (OET) and 0.019 snake/hour
(OE), or approximately one snake every 55 hours and 30 minutes of effort in OET and one
snake every 52 hours and 40 minutes in OE. PIT presented the lowest capture rate with
0.0053 snakes/hour (considering one set of traps, i.e. 20 buckets) or one snake every 187
hours and 40 minutes. If we consider the three sets of traps, the success rate falls to 0.0018
snakes/hour and considering each bucket individually the capture rate is 0.00026 snakes/hour,
or one snake for every 3,756 hours and 30 minutes of effort in PIT.
Assemblage structure – Three species were registered exclusively by OET (Apostolepis
cearensis (n=2), Liophis mossoroensis (n=1) and Mastigodryas bifossatus (n=1)), two only by
27
TCS (Crotalus durissus (n=1) and Thamnodynastes cf. strigilis (n=1)) and no exclusive
species were captured by OE or PIT (Figure 3).
The diagrams of distribution of abundances represent the importance of each component of
the assemblage indicated by each method; we observed that PIT is the only method with a
strong trend toward a single species (Figure 3).
Regarding the assemblage structure (species composition, richness, and abundance) that is
indicated by each method, the UPGMA formed a group including TCS, OET, and OE,
whereas PIT did not cluster (Figure 4).
(Figures 3 and 4 may be included here)
DISCUSSION
TCS and OET were the most efficient methods in terms of representation of the richness of
the area because the rarefaction curves for those methods were within the range of 95% of the
sample-based rarefaction curves of all methods together. Although the rarefaction curves of
TCS and OET nearly reached the plateau at the end of the samplings, we observed that the
sample-based curves did not reach a steady plateau for any of the methods, which is expected
because it is virtually impossible to sample all the species from any biological community
(Gotelli and Colwell 2001).
TCS was the method with the highest rate of captures, and it resulted in a good representation
of the richness because the estimated richness for this method was the same as the total
number of species known for the area, observed including all the methods. Overall, the
financial costs of TCS are low, but the results depend on the experience of the researchers
involved in the work (Silveira et al. 2010, Ribeiro-Júnior et al. 2008, Garden et al. 2007). TCS
has the disadvantage of being very physically demanding and requires prior training and good
28
fitness of the field staff. It has the advantage of being the most efficient method in relation to
the capture rate of snakes over time, and presents a relatively low maintenance cost (basically
the replacement of batteries) and a reasonable rate of catch per monetary unit invested ($ 0.49
USD per snake). Another advantage of TCS is that there is no mortality or capture of
untargeted species. In addition to that, because it is a method specifically directed to the
capture of snakes, it allows field observations of the activity and behavior of the snakes,
providing valuable information on ecology and natural history of many species. Our TCS
results support the option made by Brown and Shine (2002) that used TCS exclusively in their
study on ecological patterns in a tropical snake assemblage.
OET was a good representative of the snake assemblage in the area; the estimated richness by
this method was only one species higher than what is known to the area. Although there is a
slow addition of individuals per hour, this addition is constant throughout the study period,
which increases the probability of success of the method. The three species captured
exclusively by this method clearly show the importance of OET in studies with snakes in
semi-arid environments. OET has a disadvantage because it may be biased by the day to day
work areas and schedule of the local collector, for example if the collector works in crops
with seasonal harvest and, therefore, information about the seasonal activity of the captured
snakes should be discarded because of the periods that the collector stays longer in field.
Sometimes it is argued that one cannot rely on the information given by locals, but this
problem can be mitigated by decreasing the number of collectors and training them
appropriately, thus valuing the quality of the information rather than a greater amount (Dorcas
and Willson 2009). Another disadvantage of this method is the time required for training the
collectors. OET is a method recognized as controversial and rarely the authority responsible
for environmental permits authorizes its use, because it allegedly encourages the killing of
29
snakes (Akani et al. 2007). During our study, no snakes were killed by the trained collector,
although he did occasionally collect some animals that were roadkill or killed by other locals.
OET is advantageous because it requires almost no maintenance and - at least initially - local
people from the study area tend to see more animals than recently arrived researchers and it
also enables the researcher to collect information throughout the study period, even without
the presence of researchers in the field (FitzGibbon and Jones 2006, Franco et al. 2002).
Those are important reasons for the participation of local helpers in field research that
requires snake sampling, as long as they are not paid and receive previous training in all
aspects of this method (e.g. human and animal safety).
OE was not efficient regarding the number of individuals in this study because of the
relatively short time of possible encounters by OE. The method presents a slow rate of
addition of new species, but the capture rate in hours of application is very similar to that of
OET. Zanella and Cechin (2006) intuitively named this method as “Occasional Encounters by
Thirds”, which is consistent with our results. Because, similarly to OE, every snake encounter
by OET are merely incidental and should obviously have the same probability of occurrence
in the absence of observer bias. Another advantage of OE is that there are no specific financial
costs involved.
PIT was the least efficient method in all aspects evaluated in this study. It is the least
representative of the observed richness, did not capture any exclusive species, has the lowest
capture rate, and the highest financial investment by snake captured (more than 100 times
higher than TCS). Gibbons and Semlitsch (1982) suggest that PIT presents problems due to
the variable efficiency in sampling different species. We found that, from 23 PIT-trapped
individuals, 60.86% (n=14) belonged to a single small-sized species (Liophis viridis) and it
was the only method with a significant difference in the size class of the sampled snakes,
30
tending to catch smaller snakes and in a smaller size range. There is evidence that the size of
the containers influences the capture rate and size of the snakes caught, so the constraint
observed in our studies may be due to the size of the buckets we used (Cechin and Martins
2000, Todd et al. 2007). However, with the impossibility of using larger containers in stony
soils as those of many areas of the Brazilian Caatinga, this method is not advantageous in this
type of environment. Considering the financial expenses of PIT, it is recommended in studies
where it is expected that a large number of terrestrial, fossorial, and cryptozoic snakes, in
long-term studies and at sites that are relatively plain and with sandy soils (Enge 2001,
Rueda-Almonacid et al. 2006).
Among the methods evaluated, PIT is also the method that requires the greatest time and
financial investment in maintenance due to damage to the drift-fences caused by intense solar
radiation, low humidity, and animal or human action. Furthermore, the installation period is
physically demanding because of the stony ground and high temperatures, requiring a large
number of field-assistants (in our study, ten assistants) resulting in higher financial expenses.
Ribeiro-Júnior et al. (2008) suggest that PIT is a cost-effective method for sampling lizards,
amphibians, and small mammals. In this study, we demonstrate that the same cannot be said
about snakes in the semi-arid regions in Brazil. This is consistent with the results in other
areas that also captured a low number of snakes, even using larger containers than those used
in our study (Ribeiro-Júnior et al. 2011).
As found by Garden et al. (2007) and Enge (2001), the number of untargeted groups, such as
invertebrates, frogs, lizards, and small mammals, captured by PIT is high, which makes the
method advantageous for general faunistic inventories, but not to studies that target snakes
specifically. Moreover, it was the only method where the mortality of the untargeted species
was observed even though the mortality rate has not been quantified.
31
It is difficult to compare the eficiency of PIT in different biomes, because, each study use
slightly different delineation to apply this method. Nevertheless the capture rate of snakes per
container per month was much lower than the rates for other regions of Brazil even
considering studies that used smaller containers (Cechin and Martins 2000). Although
pragmatically, this relationship is not the most appropriate, because containers connected by
drift-fences should not be considered as independent units, but we chose to discuss this in
order to be able to compare the available information. The most obvious advantages of PIT is
that, after installation and proper maintenance, the sampling is passive and does not require a
constant presence in the field for long periods, it is not biased by the researcher experience,
and it allows some extent of quantification of prey availability.
Our results are consistent with Silveira et al. (2010), Garden et al. (2007), and Enge (2001)
that PIT sample small and medium-sized animals or juveniles of larger animals, with
terrestrial or fossorial habits. While active methods are usually more general, and record a
wide variety of species. Campbell and Christman (1982) suggest that PIT capture animals
rarely found by visual encounters, which was not corroborated for snakes in this semi-arid
area, but it has been demonstrated for other tropical biomes (e.g. Zanella and Cechin 2006,
Sawaya et al. 2008).
We showed that TCS, OET, and OE are grouped and could be compared regarding the
structure of the assemblage while the results obtained by PIT are inappropriate for
comparisons in studies that are based on abundances or assemblage structure at least in
semiarid regions. PIT resulted in a very different assemblage structure compared to the other
methods due to the strong tendency to capture only a small group of species, being unable to
capture even some of the most abundant species.
32
The study area should also be considered for the methods to be cost-effective. Our results
indicate that in semi-arid areas with stony soil, the most cost-effective set of sampling
methods tested is of TCS, OET, and OE. We suggest the non-application of PIT under the
given conditions, and research of tropical areas should also consider other sampling methods
not tested here, such as box and funnel traps that have been successfully used in many
extratropical environments (Kjoss and Litvaitis 2001).
The choice of methods should be made carefully in relation to the study objectives and
methods should be adapted to the reality of each location (Silveira et al. 2010). When the
objective is to identify the species richness in a particular area or to investigate aspects of
natural history and the autoecology of certain species of snakes it is accepted and
recommended to use as many methods as possible, because some methods may capture
species that are difficult to be registered by other methods and it may increase the number of
individuals sampled from the target group. In these cases, the use of multiple methods can be
considered as complementary (Magurran 2004, Prudente et al. 2010, Silva 2010). However, if
the objective of the study is related to patterns of population dynamics, abundance, or
assemblage structure we suggest great care in selecting the sampling methods. Because in
these cases, some methods cannot be regarded as complementary, because they may add
overlapping information that may distort rather than reveal natural patterns. This approach
was already considered in research on more easily sampled taxa. In those studies the sampling
delineation is directed to obtain very consistent data, even reducing (and often excluding) the
number of records of some species that could be captured by some different methods (see
Heyer et al. 1994, Huang and Hou 2004, Gardner et al. 2007(b), Dixo and Martins 2008,
Siqueira et al. 2009).
In conclusion, although it is one of the most efficient methods to sample other groups of
herpetofauna, and thus extremely useful in faunistic inventories, PIT was ineffective in
33
catching snakes in the Brazilian semiarid region. Considering the difficult to sample snakes in
the field (Reinert 1993), the limited time and funding, we suggest that the time and funds
usually invested in PIT should be invested in other methods that are more cost-effective and
are truly complementary, especially in shrubby environments with stony soils. Furthermore,
we suggest that when there is the simultaneous use of different methods, the sampling effort
should be standardized (in hours of effort, for example) to allow comparisons between
different methods and studies (Ribeiro-Júnior et al. 2011). We agree with Silveira et al. (2010)
that the methods should be used, focusing neither on convenience nor tradition, but rather
fundamentally to obtain quality data that provide results that fulfill the objectives of the study
(Measey 2006, Garden et al. 2007, Ribeiro-Junior et al. 2008, Dorcas and Willson 2009,
Spence-Bailey et al. 2010).
(Table 1 may be included here)
34
LEGENDS TO THE FIGURES
Figure 1. Sample-based rarefaction curves for all sampling methods. Confidence interval is
shown only for all methods together. TCS – Time-constrained survey, OET – Occasional
encounters by thirds, PIT – Pitfall traps, OES – Occasional encounters by the field staff.
Figure 2. Non-outlier relation between size and sampling method for snakes in the study area.
Time constrained search (TCS), Occasional encounters by thirds (OET), Occasional
encounter (OE) and Pitfalls (PIT).
Figure 3. Diagrams of distributions of abundances of the species registered by each method.
Ace (Apostolepis cearensis), Bco (Boa constrictor), Bse (Boiruna sertaneja), Cdu (Crotalus
durissus) Eas (Epicrates assisi), Lah (Leptophis ahaetulla), Lan (Leptodeira annulata), Ldi
(Liophis dilepis), Lmo (Liophis mossoroensis), Lpo (Liophis poecilogyrus), Lvi (Liophis
viridis), Mbi (Mastigodryas bifossatus), Mib (Micrurus ibiboboca), Oan (Oxybelis aeneus),
Otr (Oxyrhopus trigeminus), Pjo (Psomophis joberti), Pna (Philodryas nattereri), Pni
(Pseudoboa nigra), Pol (Philodryas olfersii), Tme (Tantilla melanocephala), Tst
(Thamnodynastes cf. strigilis), Xme (Xenodon merremii).
Figure 4. UPGMA dendrogram representing the similarities among the assemblage structure
obtained by each sampling methods (r = 0.99).
Table 1. Number of individuals of the species captured by each method at Pentecoste
municipality, Northeast Brazil.
35
ACKNOWLEDGMENTS
We would like to thank Dr. Teresa Cristina Sauer Ávila-Pires, Dr. Noeli Zanella, Dr. Maria da
Graça Salomão, and Dr. Everton Behr for their valuable suggestions on the first versions of
the manuscript. Dr. Diva Maria Borges-Nojosa and the staff of the Núcleo Regional de
Ofiologia/Universidade Federal do Ceará for material and logistic support. ICMbio for the
license code: SISBIO/18596-1. CAPES for the financial support, and SZC thanks CNPq for
the research funding (protocol 303359/2009-9).
36
RESUMO
A escolha de métodos de amostragem é um passo crucial em todas as pesquisas de campo em
herpetologia. Em países onde há frequentemente limitações de tempo e apoio financeiro a
escolha dos métodos é ainda mais crítica. Os métodos utilizados para amostrar as serpentes
muitas vezes carecem de critérios objetivos e aparentemente a tradição tem sido mais
importante para a escolha. Essa é a razão pela qual pesquisas usando métodos não
padronizados são frequentemente encontradas na literatura. Neste estudo fazemos uma
comparação entre quatro métodos comumente utilizados para a amostragem taxocenoses de
serpentes em uma área semiárida no Brasil. Comparamos a eficácia de cada método baseado
no custo benefício em relação ao número de indivíduos e espécies registradas, investimento
de tempo e financeiro. Constatamos que armadilhas de “pitfall” foi o método com pior custo-
benefício em todos os aspectos avaliados além de não ter sido complementar aos outros
métodos, em relação à abundância das espécies e estrutura da assembleia. Concluímos que os
métodos podem ser considerados complementares apenas se padronizados para os objetivos
do estudo. O uso de armadilhas de queda em levantamentos da fauna de serpentes não é
recomendado em áreas arbustivas e de solo pedregoso.
Palavras-chave: Caatinga, comparação, armadilhas pitfall, procura visual, técnicas.
37
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44
Figure 1
Figure 2
45
Figure 3
46
Figure 4
47
Table 1
48
49
CAPÍTULO 2 - Ecologia e história natural das serpentes de uma
área de Caatinga no nordeste brasileiro
(submetido ao periódico: Papéis Avulsos de Zoologia)
50
Ecologia e história natural das serpentes de uma área de Caatinga no
nordeste brasileiro
Titulo curto: “História natural de serpentes em uma área de Caatinga”
Paulo C. M. D. Mesquita1,3, Daniel C. Passos2, Diva M. Borges-Nojosa2, Sonia Z. Cechin1
1. Laboratório de Herpetologia, Departamento de Biologia, Universidade Federal de
Santa Maria. Avenida Roraima, 1000. CEP 97105-900, Santa Maria, RS, Brazil
2. Núcleo Regional de Ofiologia, Universidade Federal do Ceará. Campus do Pici, Bloco
905, CEP 60.455-760, Fortaleza, Ceará, Brasil
3. Autor para correspondência: [email protected]
51
ABSTRACT
The snake fauna from the Brazilian Caatinga is poorly studied. We studied a snake
assemblage from an area of Caatinga with shrub and tree vegetation type to describe the
natural history of the snake species found. A total of 636 individuals of 22 species from four
families were recorded. The species abundances distribution is log-normal and the
composition presents species typical from the Caatinga with Oxybelis aeneus (Wagler, 1824)
and Philodryas nattereri Steindachner, 1870 being the most common. The natural history of
each species is described based on information on activity patterns, diet, habitat use,
reproduction, and defensive repertoire obtained during the study and on information available
in literature. The study area is located in a priority region for conservation and our results
emphasize that conservation policies should be implemented in the region.
KEYWORDS: Community; Assemblage; Diet; Behavior; Activity.
52
RESUMO
A fauna de serpentes do bioma Caatinga é uma das menos estudadas do Brasil. Estudamos a
assembléia de serpentes de uma área de Caatinga arbustivo-arbórea a fim de descrever a
história natural das espécies ocorrentes na região. Um total de 636 indivíduos de 22 espécies
de quatro famílias foi registrado. A distribuição das abundâncias das espécies na área é log-
normal e a composição apresenta serpentes típicas de Caatinga sendo Oxybelis aeneus
(Wagler, 1824) e Philodryas nattereri Steindachner, 1870, as espécies mais comuns. A
história natural de cada espécie é descrita a partir das informações sobre padrões de atividade,
dieta, uso do ambiente, reprodução e repertório defensivo, obtidas durante o estudo e de
informações disponíveis na literatura. A área de estudo está em uma área prioritária para
conservação e os resultados reforçam que políticas conservacionistas sejam aplicadas na
região.
PALAVRAS-CHAVE: Comunidade; Assembléia; Dieta; Comportamento; Atividade.
53
INTRODUÇÃO
Estudos de história natural das espécies consistem na obtenção de informações básicas sobre a
ecologia das espécies (Shine, 1995). Informações de história natural como: dieta, uso do
ambiente, reprodução e atividade são fundamentais para realização de estudos que busquem
compreender padrões e processos gerais de comunidade e para a definição de estratégias de
conservação baseadas no conhecimento das espécies que compõem cada área (Sawaya et al.,
2008).
Estudos em ecologia e história natural de comunidades de serpentes brasileiras, outrora raros,
têm recebido crescente atenção nos últimos anos em diferentes biomas como: Cerrado,
Pantanal, Mata Atlântica, Amazônia e Pampa (Strüssmann & Sazima, 1993; Bernarde & Abe,
2006; Zanella & Cechin, 2006; Sawaya et al., 2008; Hartmann et al., 2009 a, b).
Enquanto há um notável crescimento no conhecimento da ecologia e história natural das
serpentes na maior parte dos biomas brasileiros apenas um estudo aborda este tema no bioma
Caatinga de forma ampla. Vitt & Vangilder (1983) abordaram a ecologia das espécies
ocorrentes em Exú, Pernambuco, baseado principalmente em estruturas de guildas
alimentares. Este estudo foi realizado em região de Caatinga com fisionomias abertas e
predominância de afloramentos rochosos.
Neste estudo apresentamos contribuições ao conhecimento da ecologia e história natural de
uma assembléia de serpentes de uma área de Caatinga, predominantemente arbustivo-arbórea.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi realizado na Fazenda Experimental Vale do Curu (FEVC, coordenadas da
entrada principal: 3º49’06.1’’S / 39º20’14.8’’W, GPS Datum: WGS 84) e em
54
aproximadamente 21 km da rodovia estadual CE-341, no município de Pentecoste, Ceará,
Nordeste do Brasil. A FEVC é uma área de 823 ha, com 142 ha de áreas preservadas do
bioma Caatinga. A região apresenta clima semi-árido, seco, existindo uma pequena temporada
úmida, classificada como tipo climático BSw’h’ da classificação de Köppen (1918). A
temperatura média anual é de 26,8 ºC, 73% de umidade relativa e 723,3 mm de chuva,
apresentando uma sazonalidade marcada com o período de chuvas concentrado de fevereiro a
julho (especialmente entre fevereiro e maio) e o período de seca durante o resto do ano
(Aguiar et al., 2001; Barros et al., 2002; Leão et al., 2004).
Os solos da região são constituídos, por rochas de embasamento cristalino, representadas por
gnaisses, xistos, quartizitos, calcários e granitos, de idade pré-cambriana. São solos dos tipos
bruno não-cálcicos, planossolos e solos aluviais, permitindo o desenvolvimento de vegetação
de caatinga arbustiva densa (Brandão et al., 1998).
Protocolo de campo
Os registros de serpentes ocorreram entre julho de 2008 e junho de 2010, com visitas mensais
à FEVC com duração de aproximadamente quatro dias por mês.
Utilizamos quatro métodos para capturar as serpentes: Procura Visual Limitada por Tempo
(PVLT), Encontros Ocasionais (EO), Coletas por terceiros (CPT) e Armadilhas de
interceptação e queda com cercas-guia (PIT).
PVLT - Consistiu na procura de serpentes a pé ou de carro (velocidade máxima de 25 km/h)
realizada por três pessoas, caminhando lentamente, em trilhas e estradas na área e no entorno
da área de estudo. A cada mês foi realizado um total de 24 horas de PVLT, sendo 22 horas de
procuras a pé e 2 horas de procuras de carro, sem ultrapassar 25km/h de velocidade, buscando
amostrar cada período do dia e da noite. Por questões logísticas, em cada campanha foram
realizadas 16 horas de buscas diurnas e 8 horas noturnas.
55
EO – Consistiram do encontro com serpentes pela equipe de campo durante atividades fora do
período de aplicação do método de PVLT.
PIT – Consistiu em três conjuntos de armadilhas instalados em três diferentes fisionomias
(Caatinga arbórea, Caatinga arbustiva e várzea de rio). Cada conjunto de armadilha foi
formado por 20 baldes plásticos (50 litros) enterrados no solo em conformação radial e
ligados entre si por 5 metros de cercas-guia de aproximadamente 50 cm de altura, totalizando
60 baldes enterrados (Mengak & Guynn-Jr, 1987).
Os baldes foram perfurados no fundo e, no interior de cada balde colocamos folhiço
proveniente da área de estudo cobrindo o fundo e uma folha de isopor para servir de refúgio
contra as intempéries climáticas para os animais capturados.
Mensalmente cada recipiente permaneceu aberto por 60 horas e as armadilhas foram
verificadas a cada 20 horas durante as campanhas.
CPT – Para adequação às exigências legais e para padronização do esforço de CPT treinamos,
para as técnicas de manejo e captura de serpentes, um único trabalhador local durante seis
meses de estudo-piloto (o tempo total de treinamento foi superior a 72 horas, entre janeiro e
junho de 2008) e solicitamos que ele capturasse as serpentes que, por ventura, encontrasse
durante suas atividades cotidianas. O coletor residente não foi remunerado para evitar a coleta
ativa de animais. Algumas informações de uso do ambiente obtidas neste método que não
foram confirmadas foram desconsideradas, mas as informações sobre mês do registro e dieta
foram contabilizadas.
Os indivíduos registrados tiveram anotados: comprimento rostro-cloacal (CRC), ambiente e
substrato utilizado, horário do encontro e mecanismos de defesa apresentados.
56
Para acessar informações sobre a dieta, os animais foram submetidos à regurgitação através
de suave apalpação do ventre em movimento antiperistáltico e liberados no local de captura
(Shine, 1995). Sempre que registrada a presença de ovos, o procedimento de regurgitação
forçada não foi realizado.
Não foram registradas informações sobre uso do ambiente e horário de encontro das serpentes
registradas por CPT.
Protocolo de laboratório
Os indivíduos coletados foram depositados na Coleção de Herpetologia da Universidade
Federal do Ceará (CHUFC) e foi realizada incisão ventral nos indivíduos fixados para
obtenção de informações sobre a dieta e estado reprodutivo.
Análises
Para estimar a riqueza local utilizamos o estimador Jacknife 1ª ordem e para indicar a riqueza
observada relacionada à equabilidade produzimos um diagrama de distribuição de
abundâncias seguindo Melo (2008) e Gotelli & Colwell (2001). Testamos o diagrama para
verificar a adequação aos principais modelos teóricos de distribuição de abundância existentes
(geométrico, log-série ou log-normal) através do Software PAST (Magurran, 2004; Hammer
et al., 2001).
Cada espécie foi classificada conforme sua dominância e frequência seguindo método
adaptado de Abreu & Nogueira (1989) e Luiselli (2006).
Neste método a proporção de frequência é igual a (número de amostras com registro da
espécie / número total de amostras) x 100. E as classificações de frequência são: Acidental =
de 0,1% a 25%; Acessória = de 25% a 50%; e Constante = de 50% a 100%.
57
A proporção de dominância é dada pela fórmula (número de indivíduos da mesma
espécie/número total de indivíduos coletados na área) x 100. Assim as espécies são
classificadas em três classes: Acidental = de 0,0% a 2,5%; Acessória = de 2,5% a 5,0%; e
Dominante = de 5,0% a 100%.
A combinação destas proporções permite a classificação das espécies em comum (constante e
dominante), intermediária (constante e acessória; constante e acidental; acessória e acidental;
acessória e dominante; acessória e acessória), rara (acidental e acidental) e muito rara
(acidental e acidental com menos de 1% de dominância).
RESULTADOS
Diversidade
Entre julho de 2008 e junho de 2010 registramos 620 serpentes na área de estudo.
Considerando os seis meses de estudo piloto, quando os métodos de coleta foram aplicados de
forma inconsistente, outros 16 indivíduos são adicionados a amostra, totalizando 636
serpentes registradas. Um total de 22 espécies de serpentes foi registrado, das quais 14
Dipsadidae (Apostolepis cearensis, Boiruna sertaneja, Leptodeira annulata, Liophis dilepis,
L. mossoroensis, L. poecilogyrus, L. viridis, Oxyrhopus trigeminus, Philodryas nattereri, P.
olfersii, Pseudoboa nigra, Psomophis joberti, Thamnodynastes sp. e Xenodon merremii),
quatro Colubridae (Leptophis ahaetulla, Mastigodryas bifossatus, Oxybelis aeneus, Tantilla
melanocephala), duas Boidae (Boa constrictor, Epicrates assisi), uma Elapidae (Micrurus
ibiboboca) e uma Viperidae (Crotalus durissus) (Tabela 1). Os resultados de ocorrência de
oviposição, padrões de dieta, uso de substrato, ambiente e atividade diária estão sumarizados
na Figura 2 e Tabela 11.
58
O estimador de riqueza Jacknife de primeira ordem, baseado em todos os métodos, previu
uma taxocenose composta entre 22 (valor observado) a 26 espécies (valor estimado = 25,83 ±
2,26 DP).
A distribuição das abundâncias observadas se ajustou ao modelo log-normal (X2 = 6,155; p <
0,104) (Fig. 1).
História natural
FAMÍLIA DIPSADIDAE
1. Apostolepis cearensis Gomes, 1915
Espécie de pequeno porte (Amplitude CRC = 191 a 225 mm; CRC médio = 223,0 mm; DP =
45,25 mm; n = 2), provavelmente terrícola e fossorial (Lema, 2001). Muito rara na área de
estudo (n = 2), com 0,31% do total de indivíduos e ocorrendo em 8,33% das amostras. Foi
encontrada apenas em área de Caatinga arbustiva, sobre o solo. Registramos o horário de
atividade de um indivíduo, ativo às 14 horas. Um indivíduo continha em seu trato digestivo
uma serpente da espécie Tantilla melanocephala (Mesquita et al., 2009). Embora o gênero
seja frequentemente estudado quanto à taxonomia, ainda há poucas informações sobre
aspectos da ecologia e comportamento de A. cearensis (Lema, 2001; Lema & Renner, 2005;
Mesquita et al., 2009). O uso da cauda para pressionar o coletor é possível, pois foi registrado
para congêneres, mas não registramos para o indivíduo de A. cearensis manuseado (Martins &
Oliveira, 1998). O único indivíduo vivo manuseado procurou fugir e não tentou morder.
2. Boiruna sertaneja Zaher, 1996
Espécie terrícola de grande porte (Amplitude CRC = 807 a 1486 mm; CRC médio = 1156,75
mm, DP = 288,53 mm, n = 4). Rara na área de estudo (n = 7), com 1,10% do total de
indivíduos e ocorrendo em 20,83% das amostras. Dois indivíduos foram registrados a partir
59
da doação de uma coleção particular de um residente local e não havia informações sobre o
ambiente utilizado, dois indivíduos foram encontrados atropelados em uma rodovia nos
arredores da área de estudo e um indivíduo foi encontrado no solo em atividade noturna
(21:50 h), em várzea de rio. Embora nenhum item alimentar tenha sido obtido neste estudo
esta espécie é presumivelmente generalista, incluindo mamíferos, lagartos e serpentes em sua
dieta (Pinto & Lema, 2002; Vitt & Vangilder, 1983). Os mecanismos de defesa desta espécie
consistem da coloração escura associada à atividade noturna e quando manuseados, os
indivíduos tendem a tentar fugir com movimentos vigorosos do corpo e realizam constrição,
embora nenhuma tentativa de mordida tenha sido desferida pelo exemplar manuseado neste
estudo, existem relatos de envenenamento humano por sua congênere B. maculata (Santos-
Costa et al., 2000).
3. Leptodeira annulata (Linnaeus, 1758)
Espécie semi-arborícola de pequeno porte (Amplitude de CRC = 400 a 713; CRC médio =
502,48 mm, DP = 78,25 mm, n = 27). Comum na área de estudo (n = 35), 5,5% do total de
indivíduos e frequente em 79,17% das amostras. Serpente comumente encontrada no interior
de residências ou em caixas d’água (n = 14), ocorrendo também em ambiente de Caatinga
arbustiva (n = 4), plantações (n = 3), várzea de rio (n = 3), Caatinga arbórea (n = 2), cerrado
(n =1) e mata próxima a canal de irrigação (n = 1). Outros sete indivíduos foram encontrados
atropelados em estradas vicinais. Apresenta atividade noturna e é encontrada durante todos os
meses do ano, com maior abundância nos meses chuvosos de maio a julho (n = 16). Uma
fêmea ovígera (n = 5 ovos) foi registrada no mês de maio. Sabe-se que sua dieta é composta
principalmente por anfíbios anuros (Vitt, 1996), mas a cauda de um lagarto Gekkonidae foi
obtida a partir de um indivíduo (Tabela 2). Leptodeira annulata apresenta um grande arsenal
de mecanismos de defesa (Mendoza, 2009; Guimarães & Sawaya, 2011) e são serpentes não
agressivas. Durante este estudo observamos comportamentos como: erguimento da parte
60
anterior do corpo com achatamento dorso-ventral e triangulação da cabeça, fuga, descarga
cloacal de substâncias com mau odor e saltos rápidos de galhos diretamente para o solo, em
queda livre, imediatamente depois de tocadas, sendo esta estratégia registrada pela primeira
vez para serpentes neotropicais. Nenhum indivíduo ameaçou morder ou dar botes e também
não observamos tanatose apesar de este comportamento já ter sido registrado para a espécie
(Mendoza, 2009).
4. Liophis dilepis (Cope, 1862)
Espécie terrícola de pequeno porte (Amplitude CRC = 418 a 574 mm; CRC médio = 424,63
mm, DP = 57,54 mm, n = 11). Apresenta abundância intermediária na área de estudo (n = 20)
correspondendo a 3,14% do total de indivíduos, ocorrendo em 58,3% das amostras. Serpente
mais encontrada em ambientes antropizados (n = 13), Caatinga arbustiva (n = 2), cerrado (n =
1) e Caatinga arbórea (n = 1), não obtivemos informações sobre uso do ambiente de três
indivíduos obtidos através de uma coleção particular. Dos 13 indivíduos registrados em
ambientes antropizados, oito foram localizados atropelados em estradas vicinais. Apresenta
atividade diurna (n = 11) e ocasionalmente noturna (n = 1). Foram mais abundantes de maio a
dezembro (n = 18) e dois indivíduos foram registrados no mês de março. Fêmeas ovígeras
foram registradas em maio (6 ovos), agosto (4 ovos) e novembro (6 ovos). Três itens
alimentares foram obtidos, todos anfíbios anuros, sendo dois Leptodactylidae, Leptodactylus
sp. e um Hylidae, Scinax x-signatus. São serpentes pouco agressivas, com coloração diruptiva
com linhas longitudinais, grande mobilidade, com capacidade de fuga veloz, quando
manuseadas podem liberar substâncias mal cheirosas pela abertura cloacal, girar no próprio
eixo e eventualmente abrem a boca em menção de morder.
5. Liophis mossoroensis Hoge & Lima-Verde, 1972
61
Espécie pequena (CRC = 432,0 mm, n = 1), provavelmente terrícola e semi-aquática (Vitt,
1983). Muito rara na área de estudo (n = 1), foi registrada apenas através da doação de uma
coleção de um residente local. É considerada anurófaga e exclusivamente diurna (Vitt &
Vangilder, 1983). Vitt (1983) encontrou fêmeas ovígeras em março e agosto. Pouco se sabe
sobre a ecologia e o comportamento desta espécie, mas a proximidade filogenética com L.
miliaris sugere que seja uma serpente pouco agressiva e de hábito terrícola-aquático (Dixon,
1980).
6. Liophis poecilogyrus (Wied, 1825)
Espécie terrícola de pequeno porte (Amplitude CRC = 306 a 605 mm; CRC médio = 393,95
mm, DP = 88,44 mm, n = 21). Comum na área de estudo (n = 47) correspondendo a 7,4% do
total de espécimes, ocorrendo em 50% das amostras. Considerando apenas os adultos, ocupam
praticamente todos os ambientes amostrados, foram encontrados em estradas vicinais (n =10),
no interior de residências (n = 9), várzea de rio (n = 6), Caatinga arbustiva (n =3), cerrado (n
= 2), mata próxima a canal de irrigação (n = 1) e Caatinga arbórea (n = 1). Apresenta
atividade diurna, principalmente matinal entre 7 e 9 h (n = 8), crepuscular e noturna entre 17 e
21 h (n = 6). Encontradas mais comumente nos meses de transição entre períodos seco e
chuvoso, picos de registros ocorrendo de maio a agosto (n = 21) e novembro a fevereiro (n =
11). Uma fêmea ovígera carregando seis ovos foi encontrada atropelada agonizando em uma
estrada vizinha à área de estudo durante o mês de agosto. Espécie especialista em anuros
(Vitt, 1983). Neste estudo doze itens alimentares foram obtidos a partir de onze indivíduos,
todos anuros (Tabela 3). A espécie é pouco agressiva, foge quando confrontada, quando
manuseada pode apresentar achatamento dorso-ventral da região gular, girar no próprio eixo e
realizar descarga de substâncias com mau odor pela cloaca. Embora nenhum indivíduo tenha
mordido ou picado durante o estudo, este comportamento foi registrado para esta espécie
(Quintela, 2010).
62
7. Liophis viridis Günther, 1862
Espécie terrícola de pequeno porte (Amplitude CRC = 258 a 477 mm; CRC médio = 344,61
mm, DP = 73,54 mm, n = 26). Comum na área de estudo (n = 33), correspondendo a 5,2% da
abundância total e ocorrendo em 62,5% das amostras. Foram encontradas em ambientes de
Caatinga arbórea (n = 8), alterados pela ação humana como estradas (n = 8) e residências (n =
1), mas também ocorreu em várzea de rio (n = 4), mata próxima a canal de irrigação (n = 4),
Caatinga arbustiva (n = 3) e Cerrado (n =1). Três jovens foram encontrados no interior de
residências e um em mata próxima a canal de irrigação. Apresenta atividade diurna e
indivíduos ativos foram encontrados em praticamente todos os meses do ano, exceto outubro.
Vitt (1983) considerou esta espécie especialista em anuros, durante este estudo registramos
dez itens alimentares de sete indivíduos, sendo nove anuros e uma cauda de lagarto. Além do
lagarto, realizamos os primeiros registros de Leptodactylus troglodytes (juvenil), L.
macrosternum (juvenil) e Rhinella granulosa como itens alimentares desta espécie (Tabela 4).
Fêmeas ovígeras foram registradas em janeiro (6 ovos), abril (4 ovos), julho (7 ovos) e agosto
(6 ovos). Espécie inofensiva, tenta fugir à aproximação, quando manuseada raramente realiza
descarga de substâncias repulsivas pela cloaca e pode apresentar suave compressão lateral da
região gular.
8. Oxyrhopus trigeminus Duméril, Bibron & Duméril, 1854
Espécie terrícola de pequeno porte (Amplitude CRC = 250 a 640 mm; CRC médio = 450,95
mm, DP = 96,17 mm, n = 38). Comum na área de estudo (n = 50), correspondendo a 7,86%
do total de indivíduos, ocorrendo em 83,33% das amostras. Encontradas principalmente em
ambientes antropizados (n = 22), mas também foram localizadas em ambientes de: Caatinga
arbustiva (n = 8), mata próxima a canal (n = 3), plantações (n = 3), várzea de rio (n = 3),
cerrado (n = 2) e Caatinga arbórea (n = 1). Sendo que dos 22 indivíduos encontrados em
63
ambientes antrópicos a maioria (n = 19) estavam mortos atropelados em uma estrada vizinha.
Apresenta atividade crepuscular e noturna. Indivíduos ativos foram encontrados ao longo de
todos os meses do ano, exceto dezembro. Houve uma redução marcante na taxa de registros
durante o início da estação chuvosa, entre dezembro e fevereiro (n = 2). Seis itens alimentares
foram obtidos a partir de seis indivíduos adultos, sendo registrado, pela primeira vez, o
Scincidae Mabuya heathi na alimentação desta espécie. Não encontramos indícios de
consumo de mamíferos por O. trigeminus neste estudo, mas Vitt & Vangilder (1983)
registraram um roedor para O. trigeminus e mamíferos são itens constantes na dieta das
congêneres Oxyrhopus guibei e O. rhombifer (Andrade & Silvano, 1996; Sawaya et al., 2008)
(Tabela 5). Fêmeas ovígeras foram encontradas em março, junho, julho, agosto e outubro
apresentando entre seis e nove ovos. Seu arsenal defensivo é bastante variado, apresenta
coloração coralina possivelmente mimética do gênero Micrurus, tenta fugir quando tocada,
pode realizar descarga cloacal ao ser manuseada, debater-se vigorosamente, desferir botes
falsos (com a boca fechada), realizar movimentos erráticos e esconder a cabeça embaixo do
corpo.
9. Philodryas nattereri Steindachner, 1870
Espécie de médio porte (Amplitude CRC = 455 a 1260 mm; CRC médio = 810,54 mm, DP =
219,31 mm, n = 38) primariamente terrícola, mas pode ser considerada semi-arborícola.
Comum na área de estudo (n = 81), correspondendo a 12,74% do total de indivíduos, foi
registrada em 70,83% das amostras. Ocorrem em ambientes alterados por ação humana, como
estradas, residências e depósitos de material (n = 42), frequentemente visualizadas paradas em
estradas realizando termorregulação, o que leva a um elevado número de indivíduos
atropelados (n = 24), também foi encontrada em Caatinga arbustiva (n = 10), Caatinga arbórea
(n = 6), várzea de rio (n = 4) e mata próxima a canal de irrigação (n = 4). Apresenta atividade
diurna e indivíduos ativos foram registrados em todos os meses do ano, com maior
64
abundância entre maio e julho (n = 42). A dieta é generalista, consumindo lagartos,
mamíferos, anfíbios, ovos de Squamata, serpentes e aves (Vitt, 1980, Mesquita & Borges-
Nojosa, 2009; Mesquita et al., 2010 a; Mesquita et al., 2011). Fêmeas ovígeras foram
registradas em maio (5 ovos) e outubro (8 ovos). Mesquita et al. (2011) incluíram os dados de
atividade e dieta obtidos durante este estudo para descrever a ecologia de P. nattereri em
maiores detalhes. Espécie de coloração críptica (cinza-amarronzado), moderadamente
agressiva, realiza fugas velozes em busca de abrigos (exceto quando em termorregulação),
pode apresentar achatamento dorso-ventral da região gular. Ao ser manuseada pode
apresentar os seguintes comportamentos: morder, desferir botes falsos, realizar descarga
cloacal, constrição e quando em termorregulação pode assumir a postura de “body-bending”
que supostamente dificulta sua detectabilidade (Marques et al., 2006; Maddock et al., 2011).
10. Philodryas olfersii (Lichtenstein, 1823)
Espécie de médio porte (Amplitude CRC = 405 a 940 mm; CRC médio = 639,16 mm, DP =
108,29 mm, n = 40) semi-arborícola. Comum na área de estudo (n = 63), representando 9,92%
do total de indivíduos registrados, ocorrendo em 79,16% das amostras. Encontrada
principalmente em ambientes relacionados à água como várzea de rio (n = 25) e mata próxima
a canal de irrigação (n = 12), sendo também encontrada em ambiente de Caatinga arbustiva (n
= 13) e plantações (n = 4). Cinco indivíduos foram observados atropelados em uma estrada
próxima à área de estudo. Apresenta atividade diurna e pode ser encontrada ativa ao longo de
todos os meses do ano, com maior abundância no início do período chuvoso, de janeiro a
março (n = 25). Obtivemos 27 itens alimentares a partir de 21 indivíduos e a dieta é composta
por anfíbios, lagartos, aves e mamíferos (Tabela 6). Encontramos fêmeas ovígeras com seis a
oito ovos em: junho, julho, setembro, novembro e dezembro. Observamos cópula no mês de
junho (Mesquita et al., 2012). A coloração verde e a tendência de utilizar ambientes
associados à água (com vegetação verde ao longo do ano inteiro) representam um modo de
65
defesa por camuflagem. Espécie agressiva que tenta fugir ao toque, mas ao ser manuseada
geralmente tenta morder, realiza descarga de substâncias de mau odor pela cloaca e debate-se
vigorosamente. Acidentes provocados por P. olfersii são constantemente relatados na
literatura (Fowler & Salomão, 1994; Ribeiro et al., 1999; Rocha & Furtado, 2007; Correia et
al., 2010).
11. Pseudoboa nigra (Duméril, Bibron & Duméril, 1854)
Espécie terrícola de médio porte (Amplitude CRC = 310 a 940 mm; CRC médio = 703,06
mm, DP = 188,39 mm, n = 17). Abundância intermediária na área de estudo (n = 27),
compreendendo 4,25% do total de indivíduos e sendo frequente em 66,67% das amostras.
Ocorre em ambientes antropizados como residências e estradas (n = 12), sendo
frequentemente atropeladas (n = 9), foram também encontradas em Caatinga arbustiva (n =
4), várzea de rio (n = 3), Caatinga arbórea (n = 1), plantação (n = 1) e mata próxima a canal de
irrigação (n = 1). Apresenta atividade noturna e foi encontrada durante praticamente todos os
meses do ano, exceto setembro tendo um pico de abundância durante o período chuvoso nos
meses de maio e junho (n = 9). Orofino et al. (2010) registrou a dieta de P. nigra composta
principalmente por lagartos. Aqui obtivemos 12 itens alimentares, de sete indivíduos com a
dieta básica de P. nigra na área de estudo sendo formada por lagartos e ovos de lagartos
(Tabela 7). Não registramos fêmeas ovígeras, mas Orofino et al. (2010) sugerem que a
ovulação ocorre durante todo ano. Espécie inofensiva. Tem como defesa a coloração escura
associada aos hábitos noturnos, apresenta fuga relativamente lenta e quando manuseada pode
esconder a cabeça embaixo do corpo ou realizar constrição.
12. Psomophis joberti (Sauvage, 1884)
Espécie de pequeno porte (Amplitude CRC = 294 a 458 mm; CRC médio = 365,8 mm, DP =
66,29 mm, n = 5). Rara na área de estudo (n = 13), correspondendo a 2,04% do total de
66
indivíduos e ocorrendo em 25% das amostras. Encontrada no solo ou subsolo em ambientes
de Caatinga arbórea (n = 4), residências (n = 4, todos jovens), Caatinga arbustiva (n = 2) e
mata próxima a canal de irrigação (n = 1). Um indivíduo foi encontrado atropelado em estrada
vizinha. Serpente diurna, encontrada nos meses de janeiro, fevereiro, julho, agosto e
novembro. Porém, nos meses de janeiro e fevereiro somente jovens foram localizados.
Strüssmann & Sazima (1993) indicam que esta espécie alimenta-se de lagartos e anfíbios. Não
obtivemos itens alimentares a partir dos indivíduos registrados. Uma fêmea contendo sete
ovos no oviduto foi atropelada no mês de novembro (Mesquita et al., 2011). Espécie
inofensiva. Defende-se fugindo velozmente e quando manuseada pode utilizar uma pequena
escama modificada em forma de espinho localizado na porção terminal de sua cauda
pressionando-o contra o manuseador (Lima et al., 2010).
13. Thamnodynastes sp. (Thunberg, 1787)
Identificada como Thamnodynastes strigilis por Vanzolini et al. (1980) ou Thamnodynastes
sp 2. conforme Franco & Ferreira (2003). Espécie de pequeno porte (CRC = 330,0 mm, n =1),
muito rara na área de estudo. Apenas um indivíduo foi registrado, (0,16% da abundância total)
sendo encontrado atropelado em uma estrada vicinal, no mês de agosto. Não existem
informações precisas sobre aspectos ecológicos desta espécie porque sua posição taxonômica
não está bem resolvida. Vitt & Vangilder (1983) consideraram esta espécie como noturna,
mas, em outra área, aproximadamente 40 km distante de nossa área de estudo, um indivíduo
foi encontrado ativo às 10 h na serapilheira, portanto, é possível que apresente atividade
diurna e noturna. É esperado que esta espécie também seja capaz de utilizar ambientes acima
do solo, como é comum em outras Thamnodynastes (Strussman & Sazima, 1993; Bernarde et
al., 2000). Vitt & Vangilder (1983) registraram um ovo de lagarto como item alimentar,
portanto é possível que também prede lagartos (Queiroz & Rodríguez-Robles, 2006). O
indivíduo encontrado em outra área ao ser manuseado realizou achatamento dorso-ventral da
67
região gular, triangulação da cabeça e desferiu botes, comportamentos também registrados
para uma congênere, T. longicaudus (Franco et al., 2003).
14. Xenodon merremii (Wagler, 1824)
Espécie terrícola de médio porte (Amplitude CRC = 552 a 1054; CRC médio = 708,12 mm,
DP = 171, 95 mm, n = 8). Rara na área de estudo (n = 8) correspondendo a 1,26% da
abundância total, frequente em 25% das amostras. Encontradas em ambiente de Caatinga
arbustiva (n = 4) e plantações (n = 4). Apresenta atividade diurna e foi encontrada nos meses
de janeiro, fevereiro, junho, julho e setembro. Quatro itens alimentares foram registrados,
sendo três Rhinella jimi e um anuro não identificado. Xenodon merremii pode ser considerada
especialista em Bufonidae (Vitt, 1983; Fernandes-Ferreira et al., 2010). Serpente muito
agressiva, o repertório defensivo de X. merremii é semelhante ao reportado por Tozzetti et al.
(2009) para X. dorbigny e consiste de coloração críptica, fuga, achatamento dorso-ventral de
todo o corpo, erguimento da cabeça, abertura de boca, botes falsos e mordidas. Alguns
indivíduos de X. merremii apresentam padrão de coloração semelhante ao de serpentes do
gênero Bothrops.
FAMÍLIA COLUBRIDAE
15. Leptophis ahaetulla (Linnaeus, 1758)
Espécie arborícola de médio porte (Amplitude CRC = 510 a 1120 mm; CRC médio = 773,51
mm, DP = 186,26 mm, n = 37) sendo longa, porém delgada. Comum na área de estudo (n =
51), ocorrendo em 70,83% das amostras. Encontrada principalmente em ambientes menos
perturbados como várzea de rio (n = 16), mata próxima a canal de irrigação (n = 12) e
Caatinga arbustiva (n = 10). Foram registradas em menor frequência em plantações (n = 3) e
Caatinga arbórea (n = 1), ocorreram cinco atropelamentos em estradas vizinhas. Apresenta
atividade diurna e foi registrada em todos os meses do ano exceto junho, com maior
68
abundância nos meses de janeiro (n = 8) e fevereiro (n = 7). Obtivemos 15 itens alimentares a
partir de nove indivíduos. Consistentemente com Albuquerque et al. (2007) observamos a
dieta composta basicamente por anuros, com lagartos sendo utilizados ocasionalmente
(Tabela 8). Fêmeas ovígeras foram encontradas em janeiro (12 ovos), fevereiro (5 ovos), julho
(4 ovos) e agosto (três fêmeas com 3 ovos e uma com 7 ovos). Vitt & Vangilder (1983)
registraram de 4 a 7 ovos. Nossos registros de 3 e o registro de 12 ovos representam o
mínimo e máximo tamanho de ninhada conhecido para L. ahaetulla. Espécie muito agressiva,
de coloração verde que auxilia na camuflagem, ao ser manuseada procura fugir para galhos
mais altos, descarrega substâncias de mau odor pela cloaca, abre a boca expandindo a maxila
inferior, realiza achatamento lateral da região gular e desfere botes .
16. Mastigodryas bifossatus (Raddi, 1820)
Espécie terrícola de médio porte (CRC = 745 mm, n = 1, mas veja Leite et al., 2007; Marques
& Muriel, 2007). Muito rara na área de estudo (n = 1) foi registrada apenas através da doação
de uma coleção de um residente local, correspondendo, portanto, a 0,16% da abundância total
de serpentes. Apresenta atividade diurna, geralmente associada a ambientes abertos e
antropizados (Strüssmann, 1992), consumindo uma grande variedade de presas, mas
preferencialmente anfíbios (Strüssmann & Sazima, 1993; Leite et al., 2007; Marques &
Muriel, 2007), neste estudo obtivemos apenas um item alimentar, sendo o primeiro registro de
Leptodactylus vastus como presa de M. bifossatus. Não obtivemos informações sobre fêmeas
ovígeras durante este estudo, mas sabe-se que são potencialmente reprodutivas ao longo do
ano (Marques & Muriel, 2007). Strüssmann (1992) descreveu o comportamento defensivo de
M. bifossatus, com tendência a fuga em busca de abrigos subterrâneos ou na vegetação,
vibração da cauda e mordidas.
17. Oxybelis aeneus (Wagler, 1824)
69
Espécie arborícola de médio porte (Amplitude CRC = 425 a 1030 mm; CRC médio = 795,21
mm, DP = 161,44 mm, n = 93), sendo longa e delgada (Mesquita et al., 2010 b). É a espécie
mais comum na área de estudo (n = 127), correspondendo a 19,97% do total de serpentes da
área e ocorrendo em 95,83% das amostras. Encontrada em ambientes de Caatinga arbustiva (n
= 61), mata próxima a canal de irrigação (n = 20), várzea de rio (n = 18), ambientes
urbanizados (n = 18), plantações (n = 6) e Caatinga arbórea (n = 2). Apresenta atividade
diurna ao longo de todo o ano, com pelo menos 10 indivíduos registrados em cada mês,
exceto em três meses do período chuvoso: abril (n = 2), maio (n = 6) e junho (n = 6).
Registramos 14 itens alimentares a partir de 10 indivíduos, evidenciando uma tendência ao
consumo especialista em lagartos (Tabela 9). Fêmeas ovígeras foram encontradas desde a
estação seca até o início da estação chuvosa, especificamente em janeiro (9 ovos, veja
Mesquita et al., 2010 c), fevereiro (5 ovos), março (duas fêmeas com 7 ovos), outubro (5
ovos) e dezembro (5 ovos). Serpente muito agressiva, de coloração e forma do corpo
semelhante a galhos secos, à aproximação pode fugir para galhos mais altos ou permanecer no
mesmo local movendo o corpo lembrando a movimentação de galhos ao vento e utiliza
substratos espinhosos para repouso (Mesquita et al., 2012). Quando manuseada abre a boca
exibindo o palato de coloração escura, assume a postura de “S”, desfere botes repetidamente e
realiza descarga cloacal de substâncias com mau odor.
18. Tantilla melanocephala (Linnaeus, 1758)
Espécie terrícola de pequeno porte (Amplitude CRC = 199 a 250 mm; CRC médio = 229,5
mm, DP = 25,85 mm, n = 6). Rara na área de estudo (n = 7), correspondendo a 1,1% do total
de serpentes encontradas e ocorrendo em 20,83% das amostras. Foi encontrada em ambientes
residenciais (n = 4), várzea de rio (n = 1) e Caatinga arbórea (n = 1). Um indivíduo foi
encontrado atropelado em estradas vicinais. Evidenciamos atividade diurna (entre 8:00 e
11:00 h) e crepuscular (17:50 h), enquanto que no norte do Brasil esta espécie foi considerada
70
diurna, no sudeste foi considerada principalmente noturna (Martins & Oliveira, 1998;
Marques & Puorto, 1998). Registramos dois itens alimentares a partir de dois indivíduos, duas
centopéias Scolopendromorpha, o que é consistente com o registrado por Marques & Puorto
(1998). Fêmeas ovígeras foram registradas em novembro (3 ovos) e maio (1 ovo). Espécie
pouco agressiva que foge velozmente à aproximação, quando manuseada realiza movimentos
vigorosos a fim de se desvencilhar do manuseio.
FAMÍLIA BOIDAE
19. Boa constrictor Linnaeus, 1758
Espécie semi-arborícola de grande porte (Amplitude CRC = 1170 a 2300 mm; CRC médio =
1590,0 mm, DP = 467,28 mm, n = 5) e robusta. Apresenta abundância intermediária na área
de estudo (n = 19, apenas 5 adultos), correspondendo a 2,99% da abundância total de
serpentes e ocorrendo em 45,83% das amostras. Foram encontrados em: ambientes antrópicos
(n = 7), Caatinga arbustiva (n = 4), várzea de rio (n = 2), mata próxima a canal de irrigação (n
= 1) e plantação (n = 1). Três atropelamentos em estradas vizinhas foram registrados e não
havia dados para um indivíduo doado a partir de uma coleção particular. Apresenta atividade
noturna e diurna ao longo de todo o ano com maior abundância no mês de janeiro (n = 5). A
espécie é conhecida por predar um grande espectro de presas (Henderson, 1993), mas durante
este estudo encontramos somente uma ave (Passer familiaris), um lagarto Teiidae
(Cnemidophorus ocellifer) e pelos de mamífero não identificado. Não registramos fêmeas
ovígeras durante este estudo, mas registramos indivíduos jovens em janeiro, fevereiro e abril.
Espécie muito agressiva tenta fugir lentamente à aproximação, ao ser confrontada assume a
postura de “S”, abre a boca, silva fortemente, e desfere botes frequentes. Quando manuseada
realiza descarga cloacal, tenta morder e aplica constrição vigorosa contra o capturador,
ocasionalmente regurgita conteúdo alimentar.
71
20. Epicrates assisi Machado, 1945
Apenas juvenis desta espécie semi-arborícola foram registrados na área (CRC máximo = 735
mm), mas existem registros de indivíduos com CRC de até 1420 mm (Passos & Fernandes,
2008). Rara na área de estudo (n = 11, todos jovens), correspondendo a 1,73% da abundância
total de serpentes e ocorrendo em 33,33% das amostras. Mais frequentemente encontradas em
ambientes urbanizados (n = 5), mas também registrada em várzea de rio (n = 2), plantações (n
= 1) e cerrado (n = 1). Dois indivíduos foram encontrados atropelados em estradas vizinhas.
Apresenta atividade predominantemente noturna e no início da manhã. Os jovens foram
registrados entre janeiro e agosto, com a maior parte dos indivíduos encontrada nos meses de
janeiro (n = 3) e fevereiro (n = 3), nenhum indivíduo adulto foi registrado durante o estudo.
Vitt & Vangilder (1983) encontraram mamíferos, ovos e lagartos na dieta de E. assisi.
Durante este estudo obtivemos a partir da análise do trato digestivo de dois indivíduos, pelos
de mamíferos não identificados. A espécie é muito agressiva, assume a postura de “S” e
desfere botes em abundância ao ser confrontada, quando manuseada tenta morder, realiza
constrição vigorosa e realiza descarga de substâncias com mau odor pela cloaca.
FAMÍLIA ELAPIDAE
21. Micrurus ibiboboca (Merrem, 1820)
Espécie de pequeno a médio porte (Amplitude CRC 226 a 1185 mm; CRC médio = 595,12
mm, DP = 308,44 mm, n = 24). O maior indivíduo registrado mediu em CRC 1185 mm,
sendo o maior indivíduo conhecido para a espécie, em nossa área de estudo seis indivíduos
apresentaram CRC maior que 1000 mm, que representam os maiores indivíduos desta espécie
já registrados (veja Vanzolini et al., 1980; Vitt & Vangilder, 1983, Campbell & Lamar, 1989,
Uetz & Hošek, 2011). Abundância intermediária na área de estudo (n = 31) correspondendo a
4,88% do total de indivíduos e ocorrendo em 62,5% das amostras. Foi registrada em
72
ambientes de Caatinga arbustiva (n = 6), domiciliares (n = 4), plantações (n = 4), várzea de rio
(n = 4), mata próxima a canal de irrigação (n = 2) e cerrado (n = 1). Registramos o
atropelamento de três espécimes em uma estrada vizinha. Apresenta atividade diurna e
noturna com pico entre 9 e 11 horas da manhã (n = 7). Serpentes ativas foram localizadas ao
longo de todo o ano. Sete itens alimentares foram registrados em sete indivíduos, a dieta de
M. ibiboboca consiste principalmente de anfisbenídeos e outros Squamata alongados (Tabela
10). A espécie é peçonhenta, apresenta a típica coloração coralina de advertência (Buasso et
al., 2006), quando confrontada procura fugir em busca de abrigos subterrâneos, esconde a
cabeça embaixo do corpo, ergue a cauda enrodilhada e quando manuseada debate-se
vigorosamente, gira no próprio eixo e morde injetando peçonha.
FAMÍLIA VIPERIDAE
22. Crotalus durissus (Linnaeus, 1758)
O único indivíduo desta espécie registrado na área não foi medido, mas sabe-se que se trata de
uma espécie de médio a grande porte, podendo ultrapassar 1400 mm (Sawaya et al., 2008).
Muito rara na área de estudo (n = 1), representando 0,16% da abundância total e sendo
registrada em 4,17% das amostras. Foi encontrada em ambiente antropizado, no interior de
uma vacaria. O indivíduo foi registrado ativo no solo durante o dia no mês de julho. É
registrado que esta espécie alimenta-se preferencialmente de mamíferos, podendo predar
lagartos ocasionalmente (Almeida-Santos & Germano, 1996; Klauber & Greene, 1997).
Espécie vivípara com ciclo reprodutivo extenso e as fêmeas podem realizar estocagem de
esperma por longos períodos (Almeida-Santos & Salomão, 1997). Sawaya et al. (2008)
registraram um extenso repertório defensivo para C. durissus consistindo em fuga, virar a
cabeça na direção do observador, vibrar o chocalho da cauda, assumir postura de “S”, realizar
descarga cloacal, dar botes, morder injetando peçonha, debater-se vigorosamente, realizar
73
achatamento do corpo, girar no próprio eixo e esguichar secreção das glândulas cloacais na
direção do rosto do coletor.
DISCUSSÃO
A biodiversidade da Caatinga é ainda pouco conhecida e poucos recursos são investidos para
pesquisa neste bioma (Leal et al., 2005) por isso ainda existem muitas lacunas a serem
preenchidas para o conhecimento da fauna de serpentes de Caatinga. Vitt & Vangilder (1983)
encontraram uma fauna de 19 espécies de serpentes em um ambiente pedregoso, Rodrigues
(1996) encontrou 25 espécies em dunas quaternárias e Loebmann & Haddad (2010)
encontraram uma fauna de 45 espécies de serpentes em um fragmento de mata úmida inserido
na Caatinga. Em comparação com os estudos realizados em fisionomia de Caatinga sensu
strictu, a fauna de serpentes encontrada neste estudo (22 spp.) é formada de espécies típicas
de Caatinga, apresentando uma riqueza ligeiramente superior à encontrada por Vitt &
Vangilder (1983) e ligeiramente inferior à encontrada por Rodrigues (1996).
Em relação à distribuição de abundâncias, espera-se um pequeno número de espécies comuns,
com a maioria das espécies sendo raras (Gaston & Fuller, 2007). Assim, a maioria das
comunidades biológicas apresenta distribuição de abundâncias ajustadas ao modelo log-
normal, assim como na comunidade estudada. Segundo Magurran (2004), uma distribuição de
abundâncias ajustada a este modelo pode gerar várias interpretações, podendo indicar
inclusive suficiência amostral caso o modelo log-normal seja utilizado como hipótese nula. O
fato de a distribuição de abundâncias não se ajustar ao modelo log-série (X2 = 159,8; p <
0,001) é importante, pois é uma evidência de que a estrutura de comunidades de caatinga não
é equivalente às de desertos áridos. Demonstrando que processos diferentes de colonização e
adaptação ocorrem nestes ambientes.
74
Por muito tempo a herpetofauna da Caatinga foi considerada como sem endemismos
(Vanzolini, 1974; 1976), mas hoje já se reconhece o bioma como centro de endemismo
(Rodrigues, 1996). Na área de estudo registramos três espécies consideradas típicas de
Caatinga: L. mossoroensis, B. sertaneja e Thamnodynastes sp..
Durante este estudo fizemos registros importantes, como os de Boiruna sertaneja que são
serpentes pertencentes a um gênero raro de serpentes e há evidências de que as populações
deste gênero apresentam acentuado declínio (Pizzatto, 2005). A ocorrência desta espécie na
área destaca a importância para conservação de todo o entorno da área de estudo.
Outras espécies apresentam potencial para futuros estudos de planos de conservação.
Philodryas olfersii, embora seja uma espécie relativamente comum na área de estudo foi
raramente encontrada em ambientes urbanizados, sendo comum em áreas menos alteradas.
Espécies comuns e com potencial de indicação ambiental podem ser excelentes organismos
modelos para estudos ecológicos voltados a conservação de uma área, pois podem ser mais
facilmente estudadas que espécies raras (Gaston & Fuller, 2007).
CONCLUSÕES
Concordamos com Cadle & Greene (1993) quando sugerem que devido à grande variedade de
hábitos e história natural, estudos sobre a ecologia de cada espécie de serpente são
importantes para a compreensão de padrões gerais de comunidades. Assim, contribuímos com
o conhecimento de taxocenoses de serpentes de Caatinga, um dos biomas menos estudados no
Brasil.
Uma vez que a FEVC é uma área modelo de várias fisionomias de Caatinga e está localizada
em uma região prioritária para conservação (MMA, 2007), este estudo contribui para a
compreensão da biodiversidade da Caatinga, bem como fornece subsídios para futuros
estudos e políticas de conservação deste bioma.
75
AGRADECIMENTOS
Ao ICMBio pela licença concedida: 18596-1. À CAPES pela bolsa de doutorado fornecida à
P.C.M.D. Mesquita, ao CNPq pela bolsa de pesquisa 303359/2009-9 concedida a S. Z.
Cechin. À Castiele Bezerra, Fabrício Rodrigues e Wallony Brito pelo auxílio em campo.
76
LITERATURA CITADA
Abreu, P. C. O. V. & Nogueira, C. R. 1989. Spatial distribution of Siphonophora species at
Rio de Janeiro Coast Brazil. Ciência e Cultura, 41: 897–902.
Aguiar, M.J.N.; Aguiar, J.V.; Bezerra, F.M.L.; Lima, J.B.; Júnior, R.R.C.; Aquino, F.C.;
Filho, O.A.P. & Carneiro, F.A. 2001. Boletim Agrometeorológico Número 26 – Dados
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84
TABELAS
TABELA 1. Classificação das espécies encontradas na FEVC em relação à dominância e
frequência.
Espécie
Dominância
(%)
Frequência
(%)
Oxybelis aeneus (Wagler, 1824) 19.97 95.83
Philodryas nattereri Steindachner, 1870 12.74 70.83
Philodryas olfersii (Lichtenstein, 1823) 9.91 79.17
Leptophis ahaetulla (Linnaeus, 1758) 8.02 70.83
Oxyrhopus trigeminus Duméril, Bibron & Duméril 1854 7.86 83.33
Liophis poecilogyrus Wied, 1825 7.39 50.00
Leptodeira annulata(Linnaeus, 1758) 5.50 79.17
Liophis viridis Günther 1862 5.19 62.50
Micrurus ibiboboca (Merrem, 1820) 4.87 62.50
Pseudoboa nigra (Duméril, Bibron & Duméril, 1854) 4.25 66.67
Liophis dilepis (Cope, 1862) 3.14 58.33
Boa constrictor Linnaeus, 1758 2.99 45.83
Psomophis joberti (Sauvage, 1884) 2.04 25.00
Epicrates assisi Machado, 1945 1.73 33.33
Xenodon merremii (Wagler, 1824) 1.26 25.00
Boiruna sertaneja Zaher, 1996 1.10 20.83
Tantilla melanocephala (Linnaeus, 1758) 1.10 20.83
Apostolepis cearensis Gomes, 1915 0.31 8.33
Crotalus durissus (Linnaeus, 1758) 0.16 4.17
Liophis mossoroensis Hoge & Lima-Verde, 1972 0.16 4.17
Mastigodryas bifossatus (Raddi, 1820) 0.16 4.17
Thamnodynastes sp. 0.16 4.17
85
TABELA 2. Itens alimentares registrados para Leptodeira annulata na área de estudo. N =
Número de vezes que o item foi registrado, %FR = Frequência relativa do item.
Categoria de presa Família Espécie N %FR
ANURA Anuro não identificado 3 0.33
Hylidae Hylidae não identificado 2 0.22
Scinax xsignatus 2 0.22
Dendropsophus microcephalus 1 0.11
LAGARTOS
Gekkonidae Cauda de Gekkonidae 1 0.11
TOTAL 9 1.00
TABELA 3. Itens alimentares registrados para Liophis poecilogyrus na área de estudo. N =
Número de vezes que o item foi registrado, %FR = Frequência relativa do item.
Categoria de presa Família Espécie N %FR
ANURA Anuro não identificado 6 0.50
Bufonidae
Rhinella granulosa 2 0.17
Leptodactylidae
Leptodactylus
macrosternum 2 0.17
Leptodactylus troglodytes 2 0.17
TOTAL 12 1.00
TABELA 4. Itens alimentares registrados para Liophis viridis na área de estudo. N = Número
de vezes que o item foi registrado, %FR = Frequência relativa do item.
86
Categoria de presa Família Espécie N %FR
ANURA Anuro não identificado 1 0.1
Bufonidae
Rhinella granulosa 2 0.2
Hylidae
Scinax xsignatus 1 0.1
Leiuperidae
Physalaemus cuveri 3 0.3
Leptodactylidae
Leptodactylus macrosternum 1 0.1
Leptodactylus troglodytes 1 0.1
LAGARTOS
Gekkonidae Cauda de Gekkonidae 1 0.1
TOTAL 10 1
TABELA 5. Itens alimentares registrados para Oxyrhopus trigeminus na área de estudo. N =
Número de vezes que o item foi registrado, %FR = Frequência relativa do item.
Categoria de presa Família Espécie N %FR
LAGARTOS
Teiidae
Cnemidophorus ocellifer 1 0.17
Tropiduridae
Tropidurus hispidus 3 0.50
Scincidae
Mabuya heathi 2 0.33
TOTAL 6 1.00
87
TABELA 6. Itens alimentares registrados para Philodryas olfersii na área de estudo. N =
Número de vezes que o item foi registrado, %FR = Frequência relativa do item.
Categoria de presa Família Espécie N %FR
ANURA Anuro não identificado 1 0.04
Bufonidae
Rhinella Jimi 4 0.15
Hylidae Hylidae não identificado 1 0.04
Hypsiboas raniceps 3 0.11
Scinax xsignatus 1 0.04
Leptodactylidae
Leptodactylus fuscus 2 0.07
Leptodactylus troglodytes 1 0.04
LAGARTOS Lagarto não identificado 1 0.04
Gekkonidae
Hemidactylus agrius 1 0.04
Polychrotidae
Polychrus acutirostris 1 0.04
Scincidae
Mabuya heathi 1 0.04
Teiidae
Ameiva ameiva 1 0.04
Cnemidophorus ocellifer 1 0.04
Tupinambis merianae 1 0.04
Tropiduridae
Tropidurus hispidus 1 0.04
AVES Aves não identificadas 2 0.07
88
Columbidae
Columbina talpacoti 2 0.07
MAMALIA
Mamífero não
identificado 1 0.04
Cricetidae
Cricetidae não
identificado 1 0.04
TOTAL 27 1.00
TABELA 7. Itens alimentares registrados para Philodryas olfersii na área de estudo. N =
Número de vezes que o item foi registrado, %FR = Frequência relativa do item.
Categoria de presa Família Espécie N %FR
Ovo de lagarto Não identificado 6 0.50
LAGARTOS Lagarto não identificado 3 0.25
Teiidae Teiidae não identificado 1 0.08
Cnemidophorus ocellifer 2 0.17
TOTAL 12 1.00
TABELA 8. Itens alimentares registrados para Leptophis ahaetulla na área de estudo. N =
Número de vezes que o item foi registrado, %FR = Frequência relativa do item.
Categoria de presa Família Espécie N %FR
ANURA Anuro não identificado 5 0.33
Hylidae Hylidae não identificado 2 0.13
Dendropsophus microcephalus 2 0.13
Hypsiboas raniceps 1 0.07
Scinax xsignatus 1 0.07
89
Leptodactylidae
Leptodactylus sp. 2 0.13
LAGARTOS Lagarto não identificado 1 0.07
Polychrus acutirostris 1 0.07
TOTAL 15 1.00
TABELA 9. Itens alimentares registrados para Oxybelis aeneus na área de estudo. N =
Número de vezes que o item foi registrado, %FR = Frequência relativa do item.
Categoria de presa Família Espécie N %FR
LAGARTOS
Teiidae
Cnemidophorus
ocellifer 7 0.5
Tropiduridae Tropidurus hispidus 2 0.14
Scincidae Mabuya heathi 4 0.29
AMPHIBIA
Leptodactylidae Leptodactylus fuscus 1 0.07
TOTAL 14 1
TABELA 10. Itens alimentares registrados para Micrurus ibiboboca na área de estudo. N =
Número de vezes que o item foi registrado, %FR = Frequência relativa do item.
Categoria de presa Família Espécie N %FR
AMPHISBAENA
Amphisbaenidae Amphisbaena vermicularis 4 0.57
Amphisbaena polystegum 1 0.14
LAGARTOS 0.14
Gymnophtalmidae Vanzosaura rubricauda 1
90
SERPENTES
Dipsadidae Psomophis joberti 1 0.14
TOTAL 7 1
TABELA 11. Habitat, substrato e padrão de atividade diária das serpentes do município de Pentecoste, Ceará, Brasil. Em parênteses os dados obtidos em literatura. Hábitat (Arb, Arbustivo; Arv, Arbóreo; Aqu, Próximo a corpos de água; Cer, Cerrado; Pla, Plantações; Urb, Urbanizado; ?, Desconhecida), Subtrato (Ar, Arbóreo; Aq, Aquático; F, Fossorial; T, Terrícola), Dieta (Abn, Anfisbenas; Anf, Anfíbios; Ave, Aves; Lag, Lagartos; Mam, Mamíferos; Ovo, Ovos de Squamata; Ser, Serpentes), Atividade (D, Diurna; N, Noturna; ?, Desconhecida). Cada legenda aparece na tabela em ordem de importância registrada no estudo.
Espécie Hábitat Substrato Dieta Atividade
Apostolepis cearensis Arb T, F Ser D
Boa constrictor Urb, Arb, Aqu, Pla T, Ar Mam, Lag, Ave D/N
Boiruna sertaneja Aqu, Urb T (Mam, Lag, Ser) N
Liophis mossoroensis ? (T, Aq) ? ?
Crotalus durissus Urb T Mam D
Epicrates assisi Urb, Aqu, Pla, Cer T, Ar Mam N
Leptodeira annulata Urb, Arv, Aqu, Pla, Cer Ar Anf, Lag N
Leptophis ahaetulla Aqu, Arb, Pla, Arv, Urb Ar Anf, Lag D
Liophis dilepis Urb, Arb, Arv, Cer T Anf D/N
Liophis poecilogyrus Urb, Aqu, Arb, Arv T Anf D/N
Liophis viridis Arv, Urb, Aqu, Arb, Cer T Anf, Lag D
Mastigodryas bifossatus ? T Anf ?
Micrurus ibiboboca Arb, Aqu, Urb, Pla, Cer T, F Ser, Abn, Lag D/N
Oxybelis aeneus Arb, Aqu, Urb, Pla, Arv Ar Lag, Anf D
Oxyrhopus trigeminus Urb, Arb, Aqu, Pla, Cer, Arv T Lag (Mam) N
Philodryas nattereri Urb, Arb, Arv, Aqu T, Ar Lag, Anf, Mam, Ovo, Ser, Ave D
Philodryas olfersii Aqu, Arb, Pla, Urb Ar, T Anf, Lag, Ave D
Pseudoboa nigra Urb, Arb, Aqu, Arv, Pla T Lag, Ovo N
Psomophis joberti Arv, Urb, Aqu F, T (Lag, Anf) D
Tantilla melanocephala Urb, Aqu, Arv T Chi D
Xenodon merremii Arb, Pla T Anf D
Thamnodynastes sp. Urb T ? D
91
FIGURAS
FIGURA 1. Diagrama de rank de abundâncias (colunas) e frequências (linhas) das espécies de
todos os indivíduos registrados na área de estudo.
FIGURA 2. Sumário de ocorrência de serpentes ovígeras encontradas na área de estudo. Célula em preto indica a ocorrência.
Espécie\Mês J F M A M J J A S O N D
Leptodeira annulata
Leptophis ahaetulla
Liophis dilepis
Liophis poecilogyrus
Liophis viridis
Oxybelis aeneus
Oxyrhopus trigeminus
Philodryas nattereri
Philodryas olfersii
Psomophis joberti
Tantilla melanocephala
92
ANEXO I – Prancha de imagens das serpentes registradas no Município de Pentecoste, Ceará, Brasil entre os anos de 2008 e 2010. 1. Boa constrictor, 2. Epicrates assisi, 3. Leptophis ahaetulla, 4. Mastigodryas bifossatus, 5. Oxybelis aeneus, 6. Tantilla melanocephala, 7. Apostolepis cearensis, 8. Boiruna sertaneja, 9. Leptodeira annulata, 10. Liophis dilepis, 11. Liophis poecilogyrus, 12. Liophis viridis, 13. Oxyrhopus trigeminus, 14. Pseudoboa nigra, 15. Philodryas nattereri, 16. Philodryas olfersii, 17. Psomophis joberti, 18. Thamnodynastes sp., 19. Xenodon merremii, 20. Micrurus ibiboboca, 21. Crotalus durissus. Imagem de Mastigodryas bifossatus por Marco Antonio Freitas em Itapebi, Bahia. Imagem de Thamnodynastes sp. por Paulo Mesquita em General Sampaio, Ceará. Todas as outras imagens por Paulo Mesquita em Pentecoste, Ceará.
Família Boidae
Família Colubridae
1 2
3 4
5 6
93
Família Dipsadidae
7 8
9 10
11 12
13 14
94
Família Elapidae
15 16
17 18
19
20
95
Família Viperidae
21
96
97
CAPÍTULO 3 – Do snake assemblages from semiarid Caatinga
biome partition the available resource?
(submetido ao periódico: Journal of Arid Environments)
98
Do snake assemblages from semiarid Caatinga biome partition the available
resource?
P. C. M. D. Mesquita a *, L. Luiselli b, S. Z. Cechin a
1. Laboratório de Herpetologia, Departamento de Biologia, Universidade Federal de
Santa Maria. Avenida Roraima, 1000. Postal Code 97105-900, Santa Maria, RS,
Brazil
2. Centre of Environmental Studies Demetra s.r.l., via Olona 7, 00198 Rome, Italy
* Corresponding author: e-mail: [email protected] (Phone:+55 85 3273 2081)
99
Abstract
The niche theory suggests that two or more species using identical resources tend not to
coexist, and in current ecology science there are a suite of statistical tools, including overlap
indexes and appropriate null models, to explore the patterns and causes of assembly in natural
communities of organisms. The tropical region is home to most species of snakes and also
presents the richest assemblages on the planet. Besides that, there are surprisingly few studies
on resource partitioning in tropical snake assemblages using a null model approach, especially
when arid and semi-arid biomes are considered. Herein, we demonstrated, through null
models of species interactions, that the snakes from a Neotropical semi-arid Caatinga biome
assemblage did partition the resource in at least three niche dimensions (diet, space and time),
presenting guild structures in each dimension. The dietary niche presented the lower overlap
pattern and higher inner-guild structure, so it was for sure the most important in structuring
the assemblage shape. Interspecific competition and phylogenetic deep history seemed to be
the main forces having driven the observed assemblage patterns. In this regard, assemblages
of snakes from the semi-arid tropics appeared similar in terms of assembly rules as those from
moister tropical areas.
Key words: community; competition; ecology; niche partition; randomization algorithms
100
1. Introduction
Niche theory predicts that, among other predictions, two or more species using identical
resources should not exactly coexist in space and time, so there are limits to similarity
(Pianka, 1974; Abrams, 1983). Thus, differences observed in resource use within a biological
community may be influenced by species interactions, such as for instance interspecific
competition (Gotelli, 2001; Luiselli, 2006a, 2006b; Schoener, 1982; Vitt, 1983; Winemiller
and Pianka, 1990). However, natural communities of organisms are not necessarily shaped
exclusively or even primarily by interspecific competition: indeed, apparent patterns of
resource partitioning can be explained by neutral models of assembly (e.g., Gotelli and
Graves 1996) or by phylogenetic signals, i.e. by the deep evolutionary history of the various
taxa in the studied assemblage (Cadle and Greene, 1993). In addition, there is both theoretical
and empirical evidence showing that the intensity of interspecific competition varies much
across taxa and geographic regions (Pianka, 1966; Rhode, 1992). For example, interspecific
competition is generally more intense in tropical than in temperate regions for a comparable
assemblage of species (e.g., Luiselli 2006a, 2008a, 2007; Vignoli and Luiselli 2012), but in a
same study area is apparently intense among snakes and apparently scarce among chelonians
(Luiselli, 2006c, 2008b).
In recent years, research on how snakes partition the niche dimensions has increased
vigorously (Fitch, 1982; Goodyear and Pianka, 2008; Himes, 2003; Luiselli, 2003, 2006a ;
Luiselli et al. 1998; Shine et al. 2002), possibly due to the need to better understand a group
that is facing widespread decline (Reading et al. 2010). Indeed snakes, despite being elusive,
are appropriate models for these studies because of their remarkable diversity of habits and
because they frequently inhabit areas where resources may be, at least for a period of time,
limiting (Luiselli, 2006a; Shine and Bonnet, 2000; Toft, 1985; Yang et al. 2008).
101
However, in a worldwide quantitative review (Luiselli, 2006a), it was noticed that the
resource partitioning patterns of snake assemblages inhabiting the arid tropics remain entirely
unexplored. Thus, it would be very interesting to compare patterns observed in tropical arid
environment with those which emerged from tropical wetter environments (for instance, moist
forests which have been more explored in this regard; see Luiselli 2006a ; Luiselli et al.
1998).
Therefore, in this paper we analyze the resource partitioning patterns of a snake assemblage
from an arid tropical area of Brazil, focusing on three main niche axes: diet, time and space
(Pianka, 1975). More specifically, we test the observed patterns of resource partitioning
against null models (Gotelli and Graves, 1996) at different scales, and we also discuss the
eventually revealed structures and the suitability of the algorithms used to produce the null
matrices.
2. Material and Methods
2.1. Study area
The study area is located at Pentecoste municipality, Northeast Brazil (3 º 49'06, 1''S / 39 º
20'14, 8''W, WGS-84), which is a priority area for conservation of the Caatinga biome (Leal
et al. 2003). The area consists of a mosaic of different typical landscapes of Caatinga such as
shrubby, arboreal, open areas and alluvial floodplains (Giulietti et al. 2004). The local climate
is semiarid, with an average annual temperature of 27.1 ° C, and rainfall of 797.0 mm, with a
marked seasonality between dry and wet periods. Dry period extends from June to January,
and wet period between February and May (information gathered from a local metereological
station).
2.2. Sampling
102
Between July 2008 and June 2010 we made four-day monthly visits to the study area in order
to capture snakes through four sampling methods: time-constrained search (24 hours of search
carried out by three people per field campaign), occasional encounters by staff, occasional
encounters by local resident, and three sets of 20 pitfall traps with drift-fences. The captured
snakes were individually marked by scale clipping, measured to snout-vent-length (mm), and
released at the site of capture. The recaptured individuals were not included in the analysis to
avoid pseudoreplication. Voucher specimens of each species were deposited in the
Herpetological Collection of the Federal University of Ceará (CHUFC)
2.2.1. Food resource
The captured animals were gently palpated in their ventral portions in the anti-peristaltic
direction in order to obtain food items (Tuttle and Gregory, 2009). The museum specimens
were analyzed through dissection of the digestive tract. The dietary data matrices were built
considering the species (rows) and the relative abundance of food items in the diet of each
species (columns) in two scales, a wider "morpho-taxonomic" scale (Amphibians, Lizards,
Mammals, Snakes/Amphisbaenians, Birds, squamate eggs and Chilopoda) and considering
the specific level of the prey (only for the anuran-eating guild because it was the guild with
the highest number of species). Snakes captured by pitfall traps were excluded from the diet
analysis.
2.2.2. Time resource
Every snake found was identified to species level and had the date and time of the encounter
recorded. A matrix was constructed with species (rows) and abundance during each month
(columns). This monthly scale was used to access seasonal activity patterns. The second
matrix was built with class intervals of two hours (columns) arbitrarily created to define daily
103
activity. The snakes captured by pitfall traps were not included in the analysis of daily
activity.
2.2.3. Habitat resource
Each snake record was also assigned to a given type of habitat. Habitat types were classified
adapting Giulietti et al. (2004) and based on differences in contrast from satellite images from
Landsat-2 with subsequent confirmation in the field of the difference between the areas. This
procedure resulted in a classification of seven habitat types: (i) shrubby Caatinga – area of
dense vegetation with predominance of spiny shrubs lower than 2 m, (ii) arboreal Caatinga –
area of dense vegetation with predominance of trees up to 30 m, (iii) “campo maior” – open
area of naked soil and predominance of herbs with isolated trees, (iv) agricultural areas, (v)
urbanized environment (roads and residences), (vi) alluvial floodplain – area near the Curu
River with evergreen vegetation of shrubs and trees presenting leaf litter year round and (vii)
edge of irrigation canal. Of these habitat classes, only alluvial floodplain and edge of
irrigation canal did not contrast clearly in satellite images, but we chose to separate them into
different classifications due to the greater influence of anthropogenic actions near irrigation
canals.
2.2.4. Size classes
Although the class size is not a real resource, the frequent record of positive relationships
between prey size and snout-vent length (SVL) of the predator led us to consider this
‘presumptive’ niche axis for our analysis (Arnold, 1993; Bilcke et al. 2007; Forsman and
Shine, 1997). Thus, each snake captured was included in a range of 200 mm in size classes
between 1 and 2000 mm. For example: a snake with an SVL of 140 mm was included in the
range 1-200 mm and a snake of 625 mm was included in the range 601-800 mm.
2.3. Analyses
104
We built matrices for each resource state (food, time, habitat use and size class). These
matrices were structured with species (rows) and abundance of snakes that used each type of
resource (columns). For each matrix we included only the species with at least 5% of the total
data for each niche dimension to perform the analysis.
2.3.1. Niche overlap
We investigated the niche overlap between each pair of species using Pianka’s (1973) overlap
index. We calculated the mean and variance of the niche overlap of the assemblage to
characterize overall patterns of niche overlapping.
2.3.2. Null models
We tested overall niche overlap patterns of each niche axis through comparisons against
30,000 null models created by Monte Carlo randomization. This number of randomization
was used because this is number of randomizations is sufficient to avoid biases of the
randomization algorithms (Lehsten and Harmand, 2006).
We followed Behangana and Luiselli (2008) and used the two most robust randomization
algorithms to build our null models, RA2 and RA3 (Lawlor, 1980; Winemiller and Pianka,
1990). In the RA2 the observed niche breaths are randomized and the zeros of the matrices are
held fixed. In the RA3 the real niche breaths are conserved but the zeros from the matrices are
reshuffled. According to Gotelli and Entsminger (2011) these algorithms provide the most
appropriate null matrices for this type of analysis; it is possible to maintain the degree of
specialization of species and to indicate the existence of guild structure in the assemblages.
For consistency in methods, we analyzed the patterns of overlap in relation to the use of
resources, always using two algorithms to generate null models. However, we are aware that
105
in some cases only one of these algorithms generates null matrices realistic enough to be
compared to real matrices.
We considered the availability of food, time and size resources as equiprobable. Regarding
the use of habitat, we assigned weights according to the available area of each category of
habitat.
For each model, when internal guilds was indicated (i.e. observed variance > estimated
variance), we represented the overlap patterns through cluster analysis (UPGMA) in order to
visually identify the indicated guilds. To build these clusters, we used Pianka’s overlap index
as a measure of similarity, so species with higher overlap are clustered together by the
dendrogram.
The analysis of niche overlap and null models were performed in Ecosim 7.0. Because of the
difference in the amount of available information for each species we chose to use a more
conservative level of significance, and the results were considered significant only when p ≤
0.01 (Gotelli and Entsminger, 2011).
3. Results
In total, we recorded 636 individuals of 22 different species which were entered into the
matrices for building the null models. Raw data collected for the various niche axes are
presented as Supplementary Materials. The results of the null model analysis are summarized
in Table 1.
3.1. Diet axis
RA2 showed that the average observed niche overlap between the species of the assemblage
did not differ from that expected by chance, with an observed variance significantly higher
106
than that expected. The RA3 algorithm indicated a higher overlap and a higher variance than
expected by chance.
The cluster analysis indicate the existence of at least three guilds: anuran-eating guild (with
eight species), elongate squamate-eating (Apostolepis cearensis and Micrurus ibiboboca) and
a Chilopoda specialist (Tantilla melanocephala). The generalists, lizard-eating and mammal-
eating species were weakly grouped due to the lower niche overlap among the components of
these guilds (figure 1a).
We performed a null model analysis at the species-of-prey level only for the anuran-eating
guild, and found high overlap and variance for the RA3. The RA2 also indicated high
variance but was unable to detect differences between observed and simulated mean overlap.
3.2. Time axis
On the seasonal scale (monthly), the observed niche overlap was higher than the simulated
one and the variances did not differ from a random distribution for both algorithms. On a
daily scale, we found high variance for both algorithms and high mean overlap only for RA3.
The cluster analysis indicated the existence of a guild of nocturnal snakes, a guild of primarily
diurnal snakes, and Liophis poecilogyrus (the only consistently active during day and
nighttime) grouped loosely with the diurnal guild (figure 1b).
Among the primarily diurnal snakes there was greater niche overlap than expected by chance
and the variance did not differ from random (RA2 and RA3). Within the guild of nocturnal
snakes, mean niche overlap was higher than expected by chance and the variance did not
differ from random with RA3; while with RA2, both mean overlap and variance did not differ
from chance.
3.3. Habitat axis
107
Regarding the use of the habitat, the mean overlap did not differ from chance according to
RA2 and there was an overlap greater than expected indicated by RA3. In both algorithms the
variance was greater than expected by chance.
The UPGMA analysis clearly grouped at least three guilds in relation to the use of the habitat:
(i) a guild of snakes related to water bodies (natural or artificial) (Leptophis ahaetulla,
Philodryas olfersii and Boiruna sertaneja), (ii) a guild of snakes frequently found in shrub
vegetation (Oxybelis aeneus and Xenodon merremii), and (iii) a guild of snakes usually found
in urbanized environments such as roads and houses (nine species) (figure 1c).
3.4. Size class
The mean overlap and variance among the species in this arbitrary axis did not differ from
random with the RA2 algorithm. The analysis with RA3 was done to maintain the analysis
pattern and indicated unexpectedly high overlap and variance.
4. Discussion
4.1. Diet axis
In this case, the algorithms RA2 and RA3 generated slightly different results. That is expected
since RA2, keeping the zeroes of the original matrix fixed, may allow the existence of guilds
of specialists to be revealed. In our study case, however, both algorithms showed that the
structure of the matrix was not consistent with a competitively-based resource partitioning,
given that in no case the observed mean overlap was significantly less than that expected by
chance (Gotelli and Graves, 1996). In this regard, our data are surprising, given that a non-
random structure with low overlap seems to be typical of most snake communities studied to
date, including those occurring in tropical moist environments (Luiselli, 2006a). The
significantly higher-than-expected value of observed overlap detected by RA3 can be
108
explained with the fact that most of the species in this assemblage were anuran-eating,
whereas in other tropical communities studied to date there was a minor preponderance of
anuran-eating species compared to reptile-eaters, mammal-eaters, bird-eaters, and
invertebrate-eaters (Luiselli 2006a ; Luiselli et al. 1998). However, the trophic resources are
partitioned in at least three guilds (anuran-eating, elongate squamate-eating and centipedes-
specialist) and a less concise group (with lower overlap) with mammal-eating and generalists.
We are aware that many Brazilian snake assemblages present a high number of anuran-eating
snakes. Thus, we strongly recommend this approach in other neotropical areas to test if the
inferences we made here are consistent.
The anuran-eating was the trophic guild with higher mean overlap, and the resource usage
analysis to the species level revealed that there are also inner guilds within the anuran-eaters
sub-assemblage. These inner guilds can be related to prey size or prey type. Vitt (1983)
observed a similar relationship of inner guilds while studying an anuran-eating guild of
snakes in Brazil, and highlighting that one species (Xenodon merremiii) was specialist in
feeding upon Bufonidae.
At the specific level of prey species, RA3 is more realistic than RA2, because it is more
flexible with regard to reshuffling the zeros. For example, we might expect that a snake that
feeds on the anuran Leptodactylus fuscus also feeds on other Leptodactylus species of similar
size, even if those were not registered as prey items during the study.
4.2. Time axis
We found no evidence that the time resource is limiting in a seasonal scale (high overlap and
random variance) with RA3, which conserves the niche breadth and reshuffles the zero states
of the original matrix. This is the most appropriate algorithm to evaluate this scale, due to the
elusive nature of snakes. Indeed, because snakes have secretive habits, the fact that we did not
109
find a specific species during a month does not necessarily mean that it was not active during
that month.
On a shorter temporal scale (daily), the existence of guilds was already expected, since
primarily nocturnal or diurnal species is a constant for all known snake assemblages.
Carothers and Jaksic (1984) and Jaksic (1982) discuss extensively how the daily temporal
resource can influence temporal niche segregation between the species. The observed high
niche overlap within the temporal guilds (day and night) indicates that although this
segregation may facilitate the co-occurrence of potential competitors, the processes that led to
this time frame may not be the result of interspecific competition (Kronfeld-Schor and Dayan,
2003), but of a phylogenetic signal. For instance, in our assemblage the snakes Pseudoboa
nigra, Boiruna sertaneja and Oxyrhopus trigeminus are included in the nocturnal guild and
are all Pseudoboini. Thus, the daily activity rhythm of these species may well be linked to a
phylogenetic conservatism of the tribe Pseudoboini. Indeed, also the results of our null
models did not reveal any competitive structure in the assemblage under study as for the daily
activity rhythms is concerned.
4.3. Habitat axis
The evidence of the existence of guilds related to habitat use is consistent with the results of
Akani et al. (1999) and Luiselli et al. (1998) that some species tend to be related to specific
types of habitat and that the organization of the habitat-related guilds may play an important
role in reducing competition and thus facilitating co-occurrence.
The existence of a large number of species (nine) related to urbanized environments (houses
and roads) reflects the impact of human activity in the area. The ‘urbanized habitat guild’ may
have been assembled via two mutually alternative mechanisms:
110
1) the de-structuring power of human action, which may have chaotically pooled together
several species, thus creating a “pseudo-guild” where the structuring process is still occurring,
with a potentially increasing interspecific competition;
2) the structuring process may have already occurred, and these species may have adapted
better to the changes caused by humans.
In the current level of knowledge, we cannot select any of these two alternative hypotheses as
being the more plausible.
4.4. Size class
In the dimension ‘size classes’ we have not succeeded in inferring possible patterns related to
the size of prey consumed when comparing to the RA2 null model. The reason for that may
lie in the artificial nature of this axis. Although the results of the RA3 models have been
significant, this algorithm is unrealistic for this axis, because, for example, a small sized snake
such as Tantilla melanocephala - adults do not exceed 400 mm in SVL - will never “use the
resource” above 1000 mm, therefore RA2 is a more realistic algorithm for this analysis, which
keeps the zeros from the original matrix.
Unfortunately we could not measure the size of the prey obtained because most of the items
were partially digested. So we failed to support or deny that the prey size is partitioned by
snakes, although evidence from other studies indicates this (Luiselli 2006a, 2006b, 2006c;
Shine 1977; Toft 1985). We strongly recommend future studies on resource partition to
address the prey size axis, if the stage of digestion of most prey is not advanced.
4.5. General comparisons
Our results are fully consistent with Luiselli (2006a) and Toft (1985), since we found that, in
fact, diet is the main axis of niche partitioned by the snakes in the study area. We showed,
111
indeed, that the food axis had the lowest mean overlap among the axes analyzed. The food
axis also presents guild structure and within these guilds there is still possible segregation
related to the type and size of prey (Capizzi and Luiselli, 1996; Fitch, 1982; Henderson et al.
1979; Vitt, 1983). Nonetheless, our data matrix and null model analyses were not sufficient
to exclude that other reasons apart from interspecific competition may have assembled the
guilds. For instance, it seems reasonable that phylogenesis (hence, deep evolutionary history)
may have played a considerable role, but this remains speculative because comprehensive
community phylogenies are not available for the species under study.
Although the dietary niche is the most important, time (at least on a daily scale) and habitat
use are also partitioned in some way and present guild structure.
Other unmeasured niche dimensions may also be partitioned by snakes. Tanaka and Ota
(2002) and Tracy and Christian (1986) showed that the thermal niche is important and usually
partitioned by Asian snakes. Mushinski et al. (1982) showed that snakes that have high niche
overlap in the three main niche dimensions can differentiate in microhabitat use. Luiselli
(2006a) indicated that segregation on the size of prey consumed is also important in several
assemblages of tropical snakes. In the particular case of the pair L. ahaetulla and P. olfersii
we observed that P. olfersii tend to be more generalist in diet, which can ease the coexistence
of these two species.
We conclude that diet, habitat use and daily activity are complementary niche axes structuring
this snake assemblage from a semi-arid tropical region.
Acknowledgements
PCMDM was supported by Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior
(CAPES), SZC was supported by National Counsel of Technological and Scientific
Development (CNPq - protocol 303359/2009-9), and LL was supported by Eni s.p.a.
112
Environmental Department. The research license in the study area was provided by ICMBio
(protocol: 18596-1). We thank Dr. Diva Borges-Nojosa, D. Passos, C. Bezerra for logistical
and field support.
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118
FIGURE 1.
119
120
Figure 1: UPGMA dendrogram of niche overlaps. Niche overlap in A) diet, B) daily activity,
C) habitat use. Seasonal activity and size class overlaps are not shown due to the random
nature of their data presented in table 1. Species abbreviations: Apc (Apostolepis cearensis),
Bco (Boa constrictor), Bos (Boiruna sertaneja), Eas (Epicrates assisi), Lan (Leptodeira
annulata), Lea (Leptophis ahaetulla), Ldi (Liophis dilepis), Lpo (Liophis poecilogyrus), Lvi
(Liophis viridis), Mbi (Mastigodryas bifossatus), Mii (Micrurus ibiboboca), Oae (Oxybelis
aeneus), Oxt (Oxyrhopus trigeminus), Pna (Philodryas nattereri), Pol (Philodryas olfersii),
Pni (Pseudoboa nigra), Pjo (Psomophis joberti), Tme (Tantilla melanocephala), Xme
(Xenodon merremii).
121
Table 1. Results of the null models analysis regarding the “resource” states evaluated.
Resource axis Model
Observed/Simulate
d mean p(obs>exp)
Observed/Simulated
variance p(obs>exp)
Diet (all species) RA2 0.311 / 0.334 0.2 0.159 / 0.132 0.004
RA3 0.311 / 0.198 0.004 0.159 / 0.108 0.006
Diet (frog eating) RA2 0.271 / 0.201 0.038 0.074 / 0.043 0.01
RA3 0.271 / 0.146 0.002 0.074 / 0.037 0.014
Time (monthly) RA2 0.516 / 0.467 0.007 0.062 / 0.055 0.04
RA3 0.516 / 0.478 0.004 0.062 / 0.062 0.46
Time (daily) RA2 0.383 / 0.354 0.042 0.101 / 0.075
<0.000
1
RA3 0.383 / 0.271 <0.0001 0.101 / 0.054
<0.000
1
Time (nocturnal) RA2 0.615 / 0.459 0.041 0.046 / 0.070 0.74
RA3 0.615 / 0.281 0.003 0.046 / 0.058 0.594
Time (diurnal) RA2 0.728 / 0.566 <0.0001 0.020 / 0.039 0.99
RA3 0.728 / 0.453 <0.0001 0.020 / 0.047 0.99
Habitat use (all
species) RA2 0.557 / 0.527 0.1253 0.114 / 0.057
<0.000
1
RA3 0.557 / 0.024 <0.0001 0.114 / 0.019
<0.000
1
Size class RA2 0.402 / 0.397 0.4114 0.097 / 0.089 0.06
RA3 0.402 / 0.280 <0.0001 0.097 / 0.079 0.007
122
123
SUPPLEMENTARY MATERIALS
Raw data collected for the various niche axes examined in the present study. Species
abbreviations: Apc (Apostolepis cearensis), Bco (Boa constrictor), Bos (Boiruna sertaneja),
Eas (Epicrates assisi), Lan (Leptodeira annulata), Lea (Leptophis ahaetulla), Ldi (Liophis
dilepis), Lpo (Liophis poecilogyrus), Lvi (Liophis viridis), Mbi (Mastigodryas bifossatus),
Mii (Micrurus ibiboboca), Oae (Oxybelis aeneus), Oxt (Oxyrhopus trigeminus), Pna
(Philodryas nattereri), Pol (Philodryas olfersii), Pni (Pseudoboa nigra), Pjo (Psomophis
joberti), Tme (Tantilla melanocephala), Xme (Xenodon merremii).
124
125
CAPÍTULO 4 – “Is temperature really unimportant for tropical
snakes?” Effects of climate and prey availability in a snake
assemblage in neotropical semiarid
(formatado conforme o periódico: Zoological Studies)
126
05 Jan 2011
“IS TEMPERATURE REALLY UNIMPORTANT FOR TROPICAL SNA KES?”
EFFECTS OF CLIMATE AND PREY AVAILABILITY IN A SNAKE ASSEMBLAGE
IN NEOTROPICAL SEMIARID
Paulo Cesar Mattos Dourado Mesquita1,2 & Sonia Zanini Cechin2,3
1Corresponding author: [email protected]
2Laboratório de Herpetologia, Departamento de Biologia, Universidade Federal de Santa
Maria. Avenida Roraima, 1000. CEP 97105-900, Santa Maria, RS, Brazil
RUNNING TITLE : Effects of seasonality in tropical snakes
Keywords: Caatinga, community, structure, ecology, BioEnv
127
ABSTRACT
The activity of snakes in tropical assemblages is influenced by biotic and abiotic factors, but
most assumptions about how these factors affect the species in the tropics are based mostly on
intuition. These relationships have rarely been studied. We evaluated the influence of
seasonality (dry and rainy seasons), weather variables, and prey availability (frogs, lizards,
and mammals) on the structure of a snake assemblage in the Brazilian semi-arid. Our results
indicate seasonal differences in the structure of the assemblage. The most important predictors
affecting the studied assemblage structure are related to temperature and prey availability
while rainfall indirectly influenced the assemblage. We suggest that the long-lasting premise
that temperature is of low importance for tropical snakes is inadequate and that higher
temperatures may have important effects in tropical snake assemblages.
128
Available evidence indicates that the activity of animals is influenced by biotic and abiotic
factors (Zanella and Cechin 2009, Hansen and Jeppesen 2003, Sun et al. 2001, Henderson et
al. 1978). In extratropical regions, temperature is the main abiotic factor influencing the
activity of most organisms (Winck et al. 2007, Sun et al. 2001, Gibbons and Semlitsch 1987),
since cold winters force certain animals, such as lizards and snakes (Peterson et al. 1993,
Dalrymple et al. 1991, Christian and Bedford 1995, Nelson and Gregory 2000), to undergo
periods of inactivity, and other taxa with higher mobility, such as birds and bats, even migrate
(Sperr et al. 2011, Isacch et al. 2003).
However, the dynamics of tropical areas are different; only a narrow variation in temperature
throughout the year exists compared to temperate environments. The response of animals to
this climatic dynamic also differs. Evidence shows that the main factor determining the
activity of tropical birds and mammals is food availability, and in general, abiotic factors are
less important, presumably due to endothermy. The exceptions are nocturnal animals, to
which luminosity is also crucial (Mares et al. 1985, Hawkins and Porter 2003, Hurlbert and
Haskell 2003, Jetz et al. 2003, Lang et al. 2006, Thies et al. 2006).
Climate variations are expected to be more important to ectothermic animals (compared to
endothermic animals), even in tropical environments (Lillywhite 1987, Vitt and Caldwell
2009). Most amphibians are strongly influenced by rainfall and variables related to the rainy
season (Aichinger 1987, Wells 2007), the daily activity of some lizards is influenced by
temperature (Bergallo and Rocha 1993, Colli et al. 2003, Winne and Keck 2004, Peloso et al.
2008). However, current information on the response of snakes to climate variables in the
tropics remains poor. The difficulty in obtaining a good sample number of snakes in most
studies of short duration may be reason for this lack of knowledge (Vitt and Vangilder 1983,
Reinert 1993, Daltry et al. 1998, Brown et al. 2002).
129
It is believed that because no remarkable seasonality in temperature exists, this lack of
temperature variation should not be a factor of great influence on the behavior of tropical
snakes (Daltry et al. 1998), and rainfall may be the primary abiotic factor that influences the
activity of tropical snakes (Vitt 1987, Madsen and Shine 1996).
The Caatinga is a biome exclusively found in Brazil, with a semi-arid climate and marked
seasonality in rainfall, which regularly results in severe drought (Santos et al. 2011). The
rainy season in this biome causes significant changes in environmental heterogeneity, such as
increased vegetation cover, availability of water, and availability of shelter (Leal et al. 2005).
Therefore, we predict that the seasonal rains should dramatically influence the activity of
snakes in this biome.
Although this is an intuitive hypothesis, few studies have investigated the climatic variables
that influence the activity of tropical snakes. The only detailed studies available were in a
seasonally flooded region in Australia where they found increases in the activity of snakes
during the dry season (Brown et al. 2002, Brown and Shine 2002). In the neotropics, few
studies have investigated whether differences in the activity levels of species occur between
dry and rainy season. Vitt and Vangilder (1983) found more snakes during the dry period in a
semi-arid area. Marques et al. (2000) found more individuals during the rainy season in the
Atlantic Rainforest but analyzed neither the direct influence of climatic variables on the
activity of the snakes nor on the structure of the assemblage.
Prey availability can also be a indirect result of seasonal variation in climate, and this factor is
often thought to be a determinant of variation on snake abundance (Zanella and Cechin 2009,
Marques et al. 2000, Oliveira and Martins 2001, Madsen and Shine 1996, Vitt 1983, Gibbons
and Semlitsch 1987, Fitch 1970), especially for those species that feed on a particular type of
prey (Madsen and Shine 2000, Sun et al. 2001). Although this hypothesis has been suggested
130
repeatedly, the few studies that analyzed the evidence do not support this hypothesis (Zanella
and Cechin 2009, but see Madsen and Shine 1996).
Herein, we analyzed the relationship between seasonality, climatic variations, and prey
availability with the variations on the structure of a snake assemblage from a Brazilian semi-
arid area.
131
MATERIALS AND METHODS
Study Area
The study area is located at the Experimental Farm Vale do Curu (3° 49' 06.1'' S/39° 20' 14.8''
W), municipality of Pentecoste, State of Ceará, Brazil. The farm is 823 hectares with 100
hectares of irrigation systems and 142 hectares of preserved area of savanna vegetation type.
The climate is semi-arid and is located on an area of priority for conservation for the biome
Caatinga (Tabarelli and Silva 2003, MMA 2007). The area is a mosaic of different landscapes
typical of the scrub-arboreal Caatinga (Vanzolini et al. 1980, Giulietti et al. 2004).
Mean annual temperature is 26.8°C, 73% of relative umidity, 723.3 mm of rainfall, presenting
a marked seasonality with the rains concentrated between February and July (especially
between February and May) (Figure 1).
Field protocol
Between January 2008 and June 2010, we made monthly, four-day visits to the area. The
methods used to record the snake species that were encountered were time-constrained search
(searches for 24 hours carried out by three people per field campaign), occasional encounters
by staff, and occasional encounters by local residents.
We estimated the availability of potential prey based on the number of lizards, small
mammals and amphibians captured each month in three sets of 20 pitfall traps (60-L buckets)
with drift fences installed in different habitats in the study area.
We did not include the snakes captured in pitfall traps in the analysis because this method
captured significantly different snake assemblage structures compared to the other methods
used (Mesquita, unpublished data).
132
Climatological data
Climatological data presented here, including mean temperature (°C) (Tmean), standard
deviation of temperature (Tsd), relative humidity (%) (RH%), rainfall (mm/month) (Rain),
nebulosity (n-10) (Neb), photoperiod (h/month) (Ins), and global radiation (W/m2) (Rad),
were calculated from measurements taken every 30 minutes at a meteorological station
located within the study area.
Analysis
We compared the total abundance of snakes between dry and rainy seasons with Student’s t-
tests.
We performed an analysis of similarity (ANOSIM) to the test for seasonal differences in the
structure of the assemblages that considered the dry and rainy seasons, with 95% level of
confidence.
We used maximum rank correlation between dissimilarity matrices (BioEnv) to determine the
set of variables that better explains the dissimilarities in the structure of the assemblage
(Clarke and Ainsworth 1993). The BioEnv approach is related to the Mantel test, but chooses
each dissimilarity matrices stepwise with the highest Spearman correlation. According to
Melo (2009), this approach is interesting because, unlike linear regressions, the addition of
new variables to the BioEnv model can make the correlation between the response matrix and
the set of explanatory variables decrease, thus providing a natural “stopping rule” in the
selection of the best set of explanatory variables.
We conducted a canonical correspondence analysis (CCA) to represent how each biotic and
abiotic variable influences the variation in the structure of the assemblage throughout the
study months (Gotelli and Ellison 2004).
133
We excluded very rare species from all analysis because they were not captured in sufficient
numbers to show patterns in the analysis; also, the common species are the species that shape
the assemblage structure (Gaston and Fuller 2008).
We performed all tests using functions of the vegan package (Oksanen et al. 2008) in the R
software (R Development Core Team 2007).
134
RESULTS
We captured 600 snakes from 22 species. Two species, Liophis mossoroensis and
Mastigodryas bifossatus, were obtained from the donation of a private collection of a local
resident in the study area and were not included in the analysis.
During the study period, 343 (57.1%) individuals were recorded during the rainy season and
257 (42.8%) during the dry season. The abundance of snakes was significantly higher during
the rainy season (t = 2.32, p = 0.03) (Figure 2).
The ANOSIM indicated that the observed differences in the structure of the assemblage
between the dry and rainy seasons are higher than expected by chance (R = 0.22, p = 0.05).
Through the BioEnv approach, we observed that the set of predictors with maximum
correlation with the dissimilarity matrix of the assemblage comprises four variables, Tmean,
Rad, abundance of amphibians, and abundance of lizards, with a correlation coefficient of
0.54 (Table 1).
The first two axes of the CCA together explained 53.19% of the total variation in the data; the
first axis explained 30.67% of the variation and had stronger relationship with the same
variables indicated by BioEnv (Tmean, Rad, amphibians, and lizards). The second axis
accounted for 22.52% of the variation and was primarily related to the abundance of small
mammals (Table 2, Figure 3).
The CCA biplot showed that the worst predictors to explain variation in community structure
were Rain, Neb, and Ins. We found that prey availability appears to influence the activity of
the following species: the frog-eating Xendon merremii (Xme), Liophis viridis (Lvi), and
Leptodeira annulata (Lan); the lizard-eating Oxybelis aeneus (Oae); and the primarily
135
mammal-eating Boids, Epicrates assisi (Eas) and Boa constrictor (Bco). For other species,
prey availability did not appear to be a limiting constraint.
Regarding the climatological predictors, Rad and high Tmean negatively influence a large
number of species. Relative humidity and temperature standard deviation appear to positively
influence the activity Boiruna sertaneja (Bse); however, those variables are strongly
correlated and negatively associated with Tmean.
136
DISCUSSION
It could be argued that the greater abundance of snakes during the rainy season could be
related to sampling biases, which may influence the detectability and capture rates between
the seasons. But some studies show that the detectability of snakes is higher during periods of
lower environmental heterogeneity (dry season) (Reinert 1993, Krysko 2002), so it is
plausible that in fact a greater abundance of snakes does occur during the rainy season, even
though fewer are detected by human observers. However, treating snakes as a single group to
consider abundance peaks is of questionable value, as total abundance may reflect the
variation of only a few species (Brown et al. 2002).
We observed that, during the dry period, the assemblage was dominated by Oxybelis aeneus,
(28.2% of all encounters with snakes), followed by Philodryas nattereri (11.2%), and
Leptophis ahaetulla (9.3%). During the rainy season, there was less dominance by single
species and greater evenness. Oxybelis aeneus remains the most common species, but its
relative abundance decreased to 17.1%, followed by P. nattereri (14.1%) and P. olfersii
(12.0%).
We believe that seasonal shifts in the assemblage structure may have important ecological
significance. Considering this scenario, we are aware that the ANOSIM is a robust analysis
that indicates the differences between communities when sampling units are spatially
independent. For sampling units separated only by time, as ours is, this test tends to be very
conservative and usually does not indicate subtle differences. So the seasonal structural
difference indicated here may have important ecological meaning, as interspecific interaction
may be affected.
Although climate seasonality is important to reveal general patterns in the activity of snakes,
it does not explicitly indicate which factors significantly influence the activity of species.
137
Snakes can respond to variations in climatic and biological factors on a shorter timescale, not
necessarily related to seasonality.
Our results are consistent with Gibbons and Semlitsch (1987) and Brown et al. (2002) and
indicate that food availability is an important factor that affects the structure of snake
assemblages. But this relationship was not evident in other areas in Brazil (Marques et al.
2000, Zanella and Cechin 2009), so we suggest that this relationship should be expected
especially in environments where food resources may be limited, at least during certain
periods, as is the case of the dry periods in the Brazilian Caatinga.
Perhaps the most remarkable result we obtained here is the strong evidence that temperature
affects the activity and structure of the assemblage of tropical snakes. This evidence is
supported by the findings of Akani and Luiselli (2002) and Zamora-Camacho et al. (2010),
but it goes against a long-standing paradigm that suggests that temperature was not as
important in communities of tropical snakes, since the temperature variations throughout the
year in the tropics do not change as dramatically as in temperate regions. Observation at the
ordination plot demonstrated that most species abundance decreases as monthly temperatures
increase.
Thus, we suggest that snakes are affected differently by temperatures compared to what
occurs in temperate environments, where low temperatures restrict the activity of most
snakes. The exceptionally high temperatures that often occur in the semi-arid tropics also
limit the activity of many snake species. Therefore, the biggest challenge for tropical snakes
would not be retaining heat but rather heat loss and the avoidance of overheating (Shine and
Madsen 1996). This suggestion is supported by the pattern of activity of one of the most
common snake species in neotropical semi-arid climates, Philodryas nattereri, which is often
138
active in the hottest times of day but reduces its activity if temperatures remain high for
longer periods (Mesquita et al. 2011).
We also show that rainfall, widely thought to be a major factor that affects tropical snake
assemblages, is a surprisingly poor predictor for variation in assemblage structure. We believe
that it is inappropriate to state that rainfall does not play a central role in the structure of
assemblages because most descriptors tested here are associated with rain (e.g., abundance of
amphibians) to some extent. That is, although the rain did not exert a direct role on the
structure of the assemblage, its indirect effects cannot be disregarded and are represented in
our results showing seasonal changes in the assemblage structure.
Brown et al. (2002) found that different species respond in different ways to weather
conditions, and our results also support this statement. We highlight the position of Micrurus
ibiboboca (Mib) in the ordination plot. This species is located near the center of the biplot,
indicating that all the predictors used in our study failed to predict variations in the abundance
of this species. This case reinforces the conclusion that each species should also be studied
individually to reveal specific patterns (Gibbons and Semlitsch 1987).
In conclusion, significant seasonal changes occur in community structure of snakes in the
neotropical semiarid climates. The predictors that better explain the variation on the
assemblage throughout the year are prey availability and weather variables related to
temperature and global radiation. We suggest that high temperatures constrain the activity of
most species of snakes.
Although we found no direct influence of rainfall on the assemblage structure, variables such
as prey abundance, temperature, and other variables not measured here (such as
environmental heterogeneity) cannot be considered independent of rainfall.
139
Thus, the rains only indirectly influence the variation on the structure of assemblages of
snakes in tropical semi-arid climates, a finding which is consistent with our results of seasonal
changes in the assemblage.
140
ACKNOWLEDGEMENTS
The authors thank ICMBio for the research license (protocol: 18596-1), CAPES for the
financial support, and CNPq for the research funding (protocol 303359/2009-9).
141
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148
FIGURES
Fig. 1. Climatological diagram of the Fazenda Experimental Vale do Curu, in Pentecoste,
Ceará, Brazil, between 2008 and 2010.
18
20
22
24
26
28
30
32
34
36
38
0
50
100
150
200
250
JAN FEB MAR APR MAY JUN JUL AUG SEP OCT NOV DEC
Rainfall (ml/month)
T max (°C)
T min (°C)
T mean (°C)
149
Figure 2. Distribution of relative abundances of snakes recorded in a semiarid area in
northeastern Brazil during dry and rainy seasons.
0.000
0.050
0.100
0.150
0.200
0.250
0.300R
ela
tiv
e a
bu
nd
an
ce
Species
DRY
RAINY
150
Figure 3. Ordination biplot from the CCA of the associations between the variation in species
abundance and biotic and abiotic predictors. Legends: Bco (Boa constrictor), Bse (Boiruna
sertaneja), Eas (Epicrates assisi), Lah (Leptophis ahaetulla), Lan (Leptodeira annulata), Ldi
(Liophis dilepis), Lpo (Liophis poecilogyrus), Lvi (Liophis viridis), Mib (Micrurus
ibiboboca), Oae (Oxybelis aeneus), Otr (Oxyrhopus trigeminus), Pjo (Psomophis joberti), Pna
(Philodryas nattereri), Pni (Pseudoboa nigra), Pol (Philodryas olfersii), Tme (Tantilla
melanocephala), Xme (Xenodon merremii).
151
TABLES
Table 1. Results of the BioEnv analysis. The best model includes four variables (Tmean, Rad,
Amp, and Liz) and is correlated to 0.5413 (in bold).
Model Model size Correlation
Rad 1 0.4305
Tmean+Rad 2 0.5308
Tmean+Rad+Liz 3 0.5313
Tmean+Rad+Amp+Liz 4 0.5413
Tmean+Tsd+Rad+Amp+Liz 5 0.5087
Tmean+Tsd+Ins+Rad+Amp+Liz 6 0.4848
Tmean+Tsd+RH+Neb+Rad+Amp+Liz 7 0.4546
Tmean+Tsd+RH+Rain+Rad+Amp+Liz+Mam 8 0.4242
Tmean+Tsd+RH+Rain+Neb+Rad+Amp+Liz+Mam 9 0.3894
Tmean+Tsd+RH+Rain+Neb+Ins+Rad+Amp+Liz+Mam 10 0.3569
152
Table 2. Eigenvalues of the CCA axes relating variation of biotic and abiotic factors with the
variation in the abundance of snakes in Pentecoste, northeastern Brazil.
Predictor CCA1 CCA2
Tmean −0.775 −0.066
Tsd 0.562 0.072
RH 0.462 0.055
Rain 0.250 −0.107
Neb 0.114 −0.196
Ins −0.112 0.128
Rad −0.581 0.121
Amp 0.653 −0.383
Liz −0.806 −0.108
Mam 0.130 −0.417
153
CONCLUSÃO GERAL
Concluímos que a utilização concomitante dos métodos pode ser eficiente e
complementar em relação à determinação da riqueza de uma área, porém se o objetivo do
estudo estiver relacionado à abundância ou estrutura de assembléia, os métodos podem ser
sobrepostos e a utilização em conjunto deve ser cautelosa.
Apresentamos de forma descritiva as características de autoecologia de cada uma das
22 espécies de serpentes que foram registradas na área de estudo. Concluímos que o padrão de
distribuição de abundâncias de serpentes na caatinga é diferente do padrão observado em
desertos.
Evidenciamos a existência de estruturas de guildas alimentares, espaciais e temporais
através de uma abordagem de modelos nulos, sendo a guilda alimentar a mais importante na
segregação de nichos entre as espécies da área.
Embora não haja um padrão global de resposta das serpentes em relação à variáveis
bióticas e abióticas, variáveis relacionadas à temperatura e disponibilidade de presas, são as
que influenciam um maior número de espécies de serpentes no semiárido do Brasil.
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![1606601 (Refugee) [2016] AATA 4488 (14 September 2016)](https://img.dokumen.tips/doc/110x75/6266ea02d8ebe90ec5081f25/1606601-refugee-2016-aata-4488-14-september-2016.jpg)
