Determination of a Critical Level of Tissue Oxygenation

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  • 7/27/2019 Determination of a Critical Level of Tissue Oxygenation

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    G u t , 1 9 9 2 , 3 3 , 7 6 2 - 7 6 6D e t e r m i n a t i o n o f a c r i t i c a l l e v e l o f t i s s u e o x y g e n a t i o nin a c u t e i n t e s t i n a l ischaemiaWG S h e r i d a n , R H L o w n d e s , G T W i l l i a m s , H L Y o u n g

    A b s t r a c tT i s s u e o x y g e n t e n s i o n ( P t O 2 ) w a s m e a s u r e du s i n g a m i n i a t u r i s e d p o l a r o g r a p h i c o x y g e ne l e c t r o d e i n 1 3 4 s e g m e n t s o f r a t s m a l l i n t e s t i n eo f v a r y i n g d e g r e e s o f i s c h a e m i a . W i t h o u tk n o w l e d g e o f t h e P t O 2 l e v e l s , t h e v i a b i l i t y o fe a c h s e g m e n t w a s s c o r e d u s i n g c l i n i c a l p a r a -m e t e r s a n d t i s s u e d a m a g e s c o r e d b y i n d e p e n -d e n t h i s t o l o g i c a l e x a m i n a t i o n . H i s t o l o g i c a l l yn o n - v i a b l e b o w e l h a d s i g n i f i c a n t l y i m p a i r e dt i s s u e o x y g e n a t i o n w h e n c o m p a r e d w i t h v i a b l eb o w e l ( t t e s t , p < 0 0 0 1 ) . M a r k e d d e g r e e s o ft i s s u e h y p o x i a w e r e f r e q u e n t l y t o l e r a t e db e f o r e m a j o r h i s t o l o g i c a l d a m a g e b e c a m ea p p a r e n t , a c r i t i c a l P t O 2 l e v e l o f 1 . 9 mmHgb e i n g i d e n t i f i e d . The o v e r a l l a c c u r a c y r a t e o fP t O 2 m e a s u r e m e n t i n t h e o p e r a t i v e p r e d i c t i o no f i n t e s t i n a l v i a b i l i t y w a s 9 2 . 5 % , w h i c h c o n -t r a s t s w i t h a r a t e o f o n l y 5 7 . 7 % f o r c l i n i c a lc r i t e r i a a l o n e .

    U n i v e r s i t y D e p a r t m e n t so f S u r g e r y ,WG S h e r i d a nR H L o w n d e sH L Y o u n ga n d P a t h o l o g y ,U n i v e r s i t y o f W a l e sC o l l e g e o f M e d i c i n e ,H e a t h P a r k , C a r d i f fG T W i l l i a m sC o r r e s p o n d e n c e t o :Mr H L Y o u n g , F R C S ,U n i v e r s i t y D e p a r t m e n t o fS u r g e r y , U n i v e r s i t y H o s p i t a lo f W a l e s , H e a t h P a r k , C a r d i f fCF4 4XN.A c c e p t e d f o r p u b l i c a t i o n7 O c t o b e r 1 9 9 1

    F i g u r e 1 : S c h e m a t i cd i a g r a m o f i s c h a e m i cs e g m e n t o f i n t e s t i n e a f t e ra r t e r i a l l i g a t i o n i l l u s t r a t i n gmeasurement s i t e s f o r P t O 2 .

    I n t u i t i o n says t h a t a n a d e q ua t e s up p l y o f oxygeni s t h e most i m p o r t a n t d e t e r m i n a n t o f t i s s u ev i a b i l i t y . The t e c h n o l o g y t o measure i n t e s t i n a lt i s s u e oxygen t e n s i o n ( P t O 2 ) per o p e r a t i v e l y i snow a v a i l a b l e , h a v i n g b e e n d e v e l o p e d f r o m t h eo r i g i n a l C l a r k t y p e p o l a r o g r a p h i c oxygen e l e c -t r o d e s , ' d e s i g n e d f o r u se i n c a r d i o p u l m o n a r yb y p a s s m a c h i n e s . T h i s h a s b e e n u s e d i n e x p e r i -m e n t a l a n i m a l s 2 ' 5 a n d , more r e c e n t l y , i n man,67p r i n c i p a l l y t o e v a l u a t e t h e l e v e l s o f t i s s u eo x y g e n a t i o n necessary t o a l l o w i n t e s t i n a l a n a s t o -m o t i c h e a l i n g . P a t t e r n s o f t i s s u e o x y g e n a t i o n i ni s c h a e m i c b o w e l a n d t h e r e l a t i o n s h i p o f oxygena-t i o n t o t i s s u e d a m a g e a n d t h e r e f o r e s u b s e q u e n tv i a b i l i t y h a v e , h o w e v e r , never b e e n e s t a b l i s h e di n a s y s t e m a t i c s t u d y .

    I n many cases o f a c u t e i n t e s t i n a l i s c h a e m i a ,I s c h a e m i c s e g m e n t

    Normal

    S e g m e n t a la r t e r y l i g a t e d

    r e s e c t i o n o f t h e i s c h a e m i c b o w e l i s t h e o n l yt r e a t m e n t o p t i o n . T h e a s s e s s m e n t o f i n t e s t i n a lv i a b i l i t y i n s u c h c a s e s r e m a i n s a n o n g o i n gp r o b l e m , o n e o f t h e m a i n d i f f i c u l t i e s b e i n gt h e u n r e l i a b i l i t y o f c l i n i c a l p a r a m e t e r s a t o p e r a -t i o n . 8 ' " T h e r e s u l t i s a t e n d e n c y t o e r r o n t h ec a u t i o u s s i d e , l e a d i n g t o t h e r e s e c t i o n o f e x c e s -s i v e a m o u n t s o f p o t e n t i a l l y v i a b l e b o w e l , w i t ht h e f a m i l i a r g a s t r o e n t e r o l o g i c a l a n d n u t r i t i o n a ls e q u e l a e o f s h o r t b o w e l s y n d r o m e . A t t e m p t s a tb o w e l p r e s e r v a t i o n , o n t h e o t h e r h a n d , f r e -q u e n t l y n e c e s s i t a t e t h e p e r f o r m a n c e o f a ' s e c o n dl o o k ' l a p a r o t o m y 2 4 - 4 8 h o u r s l a t e r . T h e d e s i r et o a v o i d s u c h ' s e c o n d l o o k ' l a p a r o t o m i e s , o f t e ni n v e r y i l l p a t i e n t s , h a s b e e n t h e s t i m u l u s t o t h ee v a l u a t i o n i n t h e p a s t o f a l a r g e n u m b e r o ft e c h n i q u e s f o r t h e o b j e c t i v e a s s e s s m e n t o f b o w e lv i a b i l i t y , m o s t o f w h i c h h a v e n o t b e e n f o u n d t ob e o f p r a c t i c a l v a l u e i n p a t i e n t s .I f m e a s u r e d t i s s u e o x y g e n a t i o n , h o w e v e r ,c o u l d b e r e l a t e d t o s u b s e q u e n t v i a b i l i t y , t h e nk n o w l e d g e o f p e r o p e r a t i v e P t O 2 l e v e l s ma ya l l o w g r e a t e r c o n s e r v a t i o n o f p o t e n t i a l l y v i a b l eb o w e l . T h e a i m o f t h i s s t u d y , t h e r e f o r e , w a s t oi n v e s t i g a t e t h e r e l a t i o n s h i p b e t w e e n P t O 2 a n dh i s t o l o g i c a l t i s s u e d a m a g e i n s e g m e n t s o fi n t e s t i n e o f v a r y i n g c l i n i c a l v i a b i l i t y .M e t h o d sANIMALST w e n t y f i v e m a l e W i s t a r r a t s ( w e i g h t 1 5 0 - 2 0 0 g )w e r e u s e d f o r t h i s s t u d y . G e n e r a l a n a e s t h e s i a w a si n d u c e d b y e t h e r i n h a l a t i o n a n d , t h r o u g h a s h o r tm i d l i n e l a p a r o t o m y i n c i s i o n , a s e g m e n t o f i l e u mw a s r e n d e r e d i s c h a e m i c b y l i g a t i n g a n d d i v i d i n gt h e m a i n m e s e n t e r i c a r t e r y b r a n c h t o t h a t s e g -m e n t ( F i g 1 ) . T h e i l e u m w a s r e t u r n e d t o t h ep e r i t o n e a l c a v i t y , w h i c h w a s t h e n c l o s e d , a n d a ni n j e c t i o n o f 1 0 m l n o r m a l s a l i n e w a s g i v e ns u b c u t a n e o u s l y i n t o t h e b a c k , a f t e r w h i c h t h ea n i m a l w a s a l l o w e d t o r e c o v e r . B y l i g a t i n g t h ea r t e r i a l s u p p l y i n t h i s w a y , i t w a s h o p e d t o c r e a t ea s e g m e n t o f i n t e s t i n e o f v a r i a b l e v i a b i l i t y ,i d e a l l y c o n s i s t i n g o f a c e n t r a l m a r k e d l y i s c h a e -m i c a r e a , b o u n d e d a t t h e p r o x i m a l a n d d i s t a lm a r g i n s b y a r e a s o f i n t e s t i n e o f q u e s t i o n a b l ev i a b i l i t y , t h e r e m a i n i n g b o w e l b e i n g n o r m a l .T w e n t y f o u r h o u r s l a t e r , d u r i n g a s e c o n dl a p a r o t o m y , t h e r e l e v a n t s e g m e n t o f i l e u m w a si d e n t i f i e d a n d a s e r i e s o f P t O 2 a n d s u r f a c et e m p e r a t u r e m e a s u r e m e n t s w e r e t a k e n f r o m t h es e r o s a l s u r f a c e . P t O 2 w a s m e a s u r e d u s i n g as p e c i a l l y b u i l t m i n i a t u r i s e d C l a r k t y p e o x y g e np r o b e ( F i g 2 ) . T h i s 2 . 4 mm d i a m e t e r p r o b e c o n -s i s t e d o f a c e n t r a l p l a t i n u m c a t h o d e ( d i a m e t e r0 - 1 2 mm) a n d a c o n c e n t r i c s i l v e r a n o d e , c a s t i na n e p o x y r e s i n b o d y . The t i p o f t h e p r o b e w a sc o v e r e d w i t h a T e f l o n m e m b r a n e , w h i c h w a s

    7 6 2

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    D e t e r m i n a t i o n o f a c r i t i c a l l e v e l o f t i s s u e o x y g e n a t i o n i n a c u t e i n t e s t i n a l i s c h a e m i a

    c a b l e

    A r a l d i t ep r o b e b o d y

    s e p a r a t e d f r o m t h e e l e c t r o d e s b y a v eo f 0 75 % ( w / v ) p o t a s s i u m c h l o r i d e( m o r e e x t e n s i v e c o n s t r u c t i o n d e t a ip r o b e s are a v a i l a b l e e l s e w h e r e ) . "p r o d u c e s a m i n u t e c u r r e n t w h i c hp r o p o r t i o n a l t o t h e oxygen t e n s i o n it o w h i c h i t i s a p p l i e d . T h e c u r r e n t prd e t e c t e d b y a s p e c i a l l y c o n s t r u c t e d p ia n d a c a l i b r a t i o n curve wa s u s e d t or e a d i n g t o P 0 2 i n mmHg. S u r f a c e twas m e a s u r e d u s i n g a b e a d t h e r m i st o t h e i n t e s t i n e , a d j a c e n t t o t h e o x )The measurement system wa s compv a l i d a t e d i n v i t r o b e f o r e use. "

    I n e a c h a n i m a l a s i n g l e P t O 2 measut a k e n f r o m e a c h o f t h e f o l l o w i n g s i t cf i e d m a c r o s c o p i c a l l y ( F i g 1 ) :( 1 ) a n d ( 6 ) C o n t r o l s m a l l i n t e s t i n ea l l y n o r m a l ) p r o x i m a l a n d d i s t a l t o tl a r i s e d s e g m e n t . ( 2 ) a n d ( 5 ) I n t e s t i n ec l i n i c a l v i a b i l i t y a t t h e p r o x i m a lm a r g i n s o f t h e d e v a s c u l a r i s e d segmc( 4 ) The most i s c h a e m i c areas w i t h i n tl a r i s e d s e g m e n t . ( 7 ) S t o m a c h ( d i s t a n iThe c l i n i c a l appearance o f t h e i n t e rs i t e o f measurement wa s a s s e s s e ds t a n d a r d c l i n i c a l c r i t e r i a o f c o l o u r , to f a r t e r i a l p u l s a t i o n a n d p e r i s t a l s i ss c o r e d a s s h o w n i n T a b l e I , t h e s c oc a r r i e d ou t w i t h o u t k n o w l e d g e o f tP t O 2 .H i s t o l o g i c a l s p e c i m e n s were t h e ns i t e s 1 t o 6 , c o d e d f o r s u b s e q u e n t ea n d t h e a n i m a l s k i l l e d . E x a m i n a t i o nou t b y a n e x p e r i e n c e d g a s t r o i n t e s t i ig i s t w i t h o u t k n o w l e d g e o f t h e co(l e v e l s . E a c h specimen was s c o r e d at h e d e g r e e o f h i s t o l o g i c a l d a m a g( T a b l e I I ) , u s i n g a h i s t o l o g i c a l scord e r i v e d f r o m t h e s t a n d a r d C h i u s y s t et h e G r u n h a g e n s p a c e ) ' 2 . S c o r e s o fr e g a r d e d as b e i n g r e p r e s e n t a t i v e o f va n d scores o f 2 , 3 , or 4 o f p o t e n t i a l l )b o w e l .

    T A B L E I S c o r i n g s y s t e m f o r c l i n i c a l a s s e s s m e n t o f v i a b i l i t yS c o r e C l i n i c a l i m p r e s s i o n0 N o r m a lI U n c e r t a i n , p r o b a b l y v i a b l e2 U n c e r t a i n , p r o b a b l y n o n - v i a b l e3 I s c h a e m i c4 N e c r o t i c , g a n g r e n o u s o r p e r f o r a t e dT A B L E I I S c o r i n g s y s t e m f o r h i s t o l o g i c a l d a m a g eS c o r e H i s t o l o g i c a l a p p e a r a n c e

    w i r e

    0

    23

    4

    N o r m a lI s c h a e m i c n e c r o s i s o f m u c o s a l v i l l u s t i p s o n l yI s c h a e m i c n e c r o s i s o f m u c o s a l v i l l i a n d c r y p t sI s c h a e m i c n e c r o s i s e x t e n d i n g i n t o s u b m uc o s a a n d i n n e rm u s c l e l a y e r s , b u t n o t f u l l t h i c k n e s s m u s c l e n e c r o s i sF u l l t h i c k n e s s n e c r o s i s o f b o w e l w a l l

    Teflon R e s u l t sm e m l b r a n e Two r a t s d i e d s h o r t l y a f t e r i n d u c t i o n o f anaes-t h e s i a f o r t h e s e c o n d l a p a r o t o m y a n d so weree x c l u d e d f r o m t h e s t u d y . From t h e r e m a i n i n g 2 3r a t s , a t o t a l o f 1 3 4 h i s t o l o g i c a l s p e c i m e n s weret h i n d m wire e x a m i n e d a n d s c o r e d f o r m a c r o s c o p i c appear-ance a n d h i s t o l o g i c a l d a m a g e .A l t h o u g h on c l i n i c a l assessment t h e 1 3 4 s p e c i -mens were f a i r l y e v e n l y d i s t r i b u t e d b e t w e e n

    ry thinfilm v i a b l e ( n = 4 0 ) , u n c e r t a i n v i a b i l i t y ( n = 5 6 ) , a n de l e c t r o l y t e n o n - v i a b l e ( n = 3 8 ) , h i s t o l o g i c a l e x a m i n a t i o nl s f o r s u c h r e v e a l e d t h a t t h e m a j o r i t y or t h e s p e c i m e n s ( n =T h i s p r o b e 1 1 1 ) were p o t e n t i a l l y v i a b l e , as e v i d e n c e d b y noi s d i r e c t l y ( g r a d e 0 ) or m i n i m a l ( g r a d e 1 ) t i s s u e d a m a g e .n t h e t i s s u e T h e mean ( S D ) s t o m a c h P t O 2 o f t h e 2 3 r a t s was- o d u c e d was 3 8 - 4 ( 7 8 ) mmHg, which wa s s i g n i f i c a n t l y h i g h e ri c o a m m e t e r ( t t e s t , p < 0 0 5 ) t h a n t h e mean P t O 2 o f t h ec o n v e r t t h e c o n t r o l s m a l l i n t e s t i n a l s e g m e n t s ( 3 3 4 ( 1 1 3 )t e m p e r a t u r e mmHg). P t O 2 l e v e l s r e c o r d e d w i t h i n t h es t o r a p p l i e d d e v a s c u l a r i s e d s e g m e n t ( 1 4 ( 1 3 - 7 ) mmHg),y g e n p r o b e . h o w e v e r , were s i g n i f i c a n t l y l o w e r t h a n e i t h e rr e h e n s i v e l y s t o m a c h or c o n t r o l s m a l l i n t e s t i n e ( t t e s t , b o t hp < 0 0 0 1 ) . P t O 2 c h a n g e s across t h e i s c h a e m i ci r e m e n t wa s s e g m e n t s i n t h e 2 3 a n i m a l s ar e shown i n F i g u r e 3 .e s a s i d e n t i - The use o f c l i n i c a l c r i t e r i a a l o n e c o r r e c t l yi d e n t i f i e d a l l 2 3 o f t h e h i s t o l o g i c a l l y compro-( u n e q u i v o c - m i s e d s e g m e n t s ( g r a d e s 2 - 4 ) . Of t h e 1 1 1 h i s t o -h e d e v a s c u - l o g i c a l l y n o n - c o m p r o m i s e d s e g m e n t s ( g r a d e s 0o f u n c e r t a i n a n d 1 ) , h o w e v e r , o n l y 4 0 ( 3 6 % ) were f e l t t o b ea n d d i s t a l v i a b l e u s i n g c l i n i c a l p a r a m e t e r s , g i v i n g a n over-e n t . ( 3 ) a n d a l l a c c u r a c y r a t e f o r c l i n i c a l a s s e s s m e n t . o f- h e d e v a s c u - 5 7 7 % .t c o n t r o l ) . The r e l a t i o n s h i p b e t w e e n P t O 2 a n d t h e d e g r e es t i n e a t e a c h o f h i s t o l o g i c a l d a m a g e wa s a s s e s s e d ( F i g 4 ) .

    u s i n g t h e H i s t o l o g i c a l l y c o m p r o m i s e d t i s s u e ( g r a d e s 2 - 4 )h e presence

    T h i s wa soring beingt h e r e l e v a n tt a k e n f r o m. x a m i n a t i o nwas c a r r i e dn a l p a t h o l o -d e or P t O 2k c c o r d i n g t o, e o b s e r v e di n g m e t h o dmo m i t t i n g0 or 1 werev i a b l e b o w e ly n o n - v i a b l e

    50 r

    I 40EE

    c 3 0. _4cN 2 00

    a m 10FI

    2 3 4 5Measurement s i t e s

    6 7

    F i g u r e 3 : P t O 2 l e v e l s ( m m H g , mean ( S D ) ) a t measurements i t e s on i s c h a e m i c b o w e l m o d e l .

    F i g u r e 2 : D i a g r a m o fm i n i a t u n r s e d C l a r k t y p ep o l a r o g r a p h i c o x y g e ne l e c t r o d e .

    I A . I I

    7 6 3

    1

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    S h e r i d a n , L o w n d e s , W i l l i a m s , Y o u n g6 0

    0 ,IE 40EC. _0N

    a ) 2 0U ,U,0

    *:* : X

    ..* :A*-* - E* Q :0*

    _ -

    0'

    0 1 2 3 4H i s t o l o g i c a l n e c r o s i s s c o r eF i g u r e 4 : R e l a t i o n s h i p o f P t O 2 a n d t i s s u e n e c r o s i s a s a s s e s s e dh i s t o l o g i c a l l y . ( O ' = c l i n i c a l l y g a n g r e n o u s s e g m e n t . )h a d s i g n i f i c a n t l y p o o r e r t i s s u e o x y g e n a t i o n ( tt e s t , p < 0 0 0 1 ) t h a n n o n - c o m p r o m i s e d t i s s u e( g r a d e s 0 a n d 1 ) . T h e c r i t i c a l P t O 2 ( d e f i n e d a sb e i n g t w o s t a n d a r d d e v i a t i o n s b e l o w t h e m e a nP t O 2 o f t h e h i s t o l o g i c a l l y n o n - c o m p r o m i s e d s e g -m e n t s ) w a s - c a l c u l a t e d t o b e 1 . 9 mmHg. U s i n gt h i s v a l u e , t i s s u e v i a b i l i t y w a s c o r r e c t l y p r e -d i c t e d i n 1 1 0 o f t h e 1 1 1 h i s t o l o g i c a l l y n o n -c o m p r o m i s e d s e g m e n t s ( 9 9 - 1 % ) . O f t h e 2 3c o m p r o m i s e d s e g m e n t s , s e v e n ( 3 0 5 % ) w o u l dh a v e b e e n i n c o r r e c t l y p r e d i c t e d b y P t O 2m e a s u r e m e n t a l o n e a s b e i n g v i a b l e . M o s t o ft h e s e f a l s e p o s i t i v e r e s u l t s , h o w e v e r , o c c u r r e d i nt i s s u e w h i c h w a s g r o s s l y n e c r o t i c a n d t h e p o s -s i b l e r e a s o n s f o r t h i s w i l l b e c o n s i d e r e d i n t h ed i s c u s s i o n . T h e o v e r a l l a c c u r a c y r a t e o f P t O 2m e a s u r e m e n t i n t h e p r e d i c t i o n o f i n t e s t i n a l v i a -b i l i t y w a s t h e r e f o r e 9 2 - 5 % , a l t h o u g h i f o b v i o u s l yg a n g r e n o u s o r n e c r o t i c t i s s u e i s e x c l u d e d , t h i sa p p r o a c h e s 1 0 0 % ( T a b l e I I I ) .D i s c u s s i o nR e l i a n c e o n c l i n i c a l p a r a m e t e r s a l o n e i n t h ea s s e s s m e n t o f i n t e s t i n a l t i s s u e p e r f u s i o n a t o p e r a -t i o n h a s b e e n s h o w n t o b e u n r e l i a b l e . 8 T h i s h a sr e s u l t e d i n t h e d e v e l o p m e n t o f a c o n s i d e r a b l en u m b e r o f t e c h n i q u e s d e s i g n e d t o o b j e c t i v e l ya s s e s s p e r f u s i o n i n t h i s s i t u a t i o n . T h e s e i n c l u d eD o p p l e r u l t r a s o u n d ' ` 1 3 4 a n d l a s e r D o p p l e r f l o w -m e t r y , ' 5 f l u o r e s c e i n f l u o r e s c e n c e , ' 3 " 6 ' 7 r a d i o i s o -t o p e c l e a r a n c e , ` i n t r a - a r t e r i a l d y e i n j e c t i o n , ' 9r a d i o a c t i v e m i c r o s p h e r e s , 2 0 pH m e a s u r e m e n t , 9e l e c t r o m a g n e t i c f l o w m e t e r s , 2 ' s u r f a c e t e m p e r a -t u r e m e a s u r e m e n t , 8 ' 9 a n d e l e c t r o m y o g r a p h y . 8 9M o s t o f t h e s e t e c h n i q u e s a r e n o t a p p l i c a b l e t oT A B L E i i i A c c u r a c y o f t i s s u e o x y g e n t e n s i o n m e a s u r e m e n t i nt h e a s s e s s m e n t o f s m a l l i n t e s t i n a l v i a b i l i t y ( 1 3 4 s e g m e n t s )P t O 2 : n V i a b l e N o n - v i a b l e A c c u r a c y< 2 t 1 5 1 1 4 9 3 - 3 %2 - 1 0 1 3 1 1 2 8 4 - 6 %1 1 - 1 5 1 1 1 0 1 * 9 0 . 9 %1 6 - 2 0 1 8 1 8 0 1 0 0 %>20 7 7 7 1 6 * 9 2 - 2 %

    * G a n g r e n o u s ; t t i s s u e w i t h a P t O 2 o f < 2 mmHg c o n s i d e r e d t o b en o n - v i a b l e ; t m m H g .

    r o u t i n e u s e i n t h e c l i n i c a l s i t u a t i o n , h o w e v e r ,many r e q u i r i n g a d d i t i o n a l i n v a s i v e p r o -c e d u r e s , 8 9 1 3 1 6 1 7 1 9 2 1 c o m p l e x , e x p e n s i v e o rc u m b e r s o m e e q u i p m e n t , 8 9 1 5 1 8 2 0 2 1 o r a r e d i f f i c u l tt o i n t e r p r e t , 8 9 1 9 2 1 a l t h o u g h t h e D o p p l e r , l a s e rD o p p l e r a n d f l u o r o s c e i n t e c h n i q u e s h a v e s h o w ns o m e p r o m i s e . E v e n t h e s e , h o w e v e r , h a v e d r a w -b a c k s - D o p p l e r u l t r a s o u n d a n d f l u o r o s c e i nf l u o r o s c o p y c a n n o t g i v e q u a n t i t a t i v e i n f o r m a t i o na n d t h e l a s e r D o p p l e r i s e x p e n s i v e a n d p r o n e t om o v e m e n t a r t i f a c t s . ' 5T h e p r e s e n c e o f a d e q u a t e l e v e l s o f o x y g e n i nt h e t i s s u e s i s a m a j o r d e t e r m i n a n t o f v i a b i l i t y a n di n t u i t i o n s a y s t h a t i t s m e a s u r e m e n t s h o u l d a l l o wa c c u r a t e a s s e s s m e n t o f t h e a d e q u a c y o f t i s s u ep e r f u s i o n . T h e d r a w b a c k s n o t e d a b o v e a r e m i n i -m i s e d i n t i s s u e o x i m e t r y a n d t h e m e t h o d o l o g y o ft r a n s s e r o s a l t i s s u e o x y g e n t e n s i o n m e a s u r e -m e n t s i n t h e g a s t r o i n t e s t i n a l t r a c t i s now w e l le s t a b l i s h e d i n a n i m a l s a n d m a n . 2 - 7 A l t h o u g ha p p l i e d t o t h e s e r o s a l s u r f a c e , s u c h p r o b e s h a v eb e e n s h o w n t o m e a s u r e o x y g e n f r o m a d i f f u s i o nz o n e , w h i c h h a s b e e n c a l c u l a t e d m a t h e m a t i c a l l yt o b e o f t h e o r d e r o f s i x t i m e s t h e d i a m e t e r o f t h ec a t h o d e t i p . 2 2 2 3 W i t h a 0 - 1 2 mm d i a m e t e rc a t h o d e , s u c h a s w a s u s e d i n t h i s s t u d y , t h ep r e d i c t e d d i f f u s i o n z o n e s h o u l d e x t e n d t h r o u g ha l l l a y e r s o f t h e t h i n r a t i n t e s t i n a l w a l l a n dt h e r e f o r e a l l o w m e a s u r e m e n t o f t h e mean t r a n s -m u r a l P t O 2 . V a r i a t i o n s i n t h i s s h o u l d r e f l e c to x y g e n a t i o n o f t h e m u c o s a l l a y e r , w h i c h ,b e c a u s e o f i t s h i g h o x y g e n r e q u i r e m e n t s , i s m o r ep r o n e t o i s c h a e m i c d a m a g e t h a n t h e o t h e r l a y e r s .O n l y o n e P t O 2 m e a s u r e m e n t w a s t a k e n a t e a c hs i t e , a s t h e s e p r o b e s h a v e b e e n s h o w n t o p r o v i d eh i g h l y r e p r o d u c i b l e r e a d i n g s w i t h a n a v e r a g ev a r i a b i l i t y o f o n l y ( 2 . 9 ) m m H g . 7 T h e a p p a r e n t l yl a r g e s t a n d a r d d e v i a t i o n s i n F i g u r e 3 s i m p l yr e f l e c t v a r i a t i o n i n o x y g e n a t i o n b e t w e e n i n d i -v i d u a l a n i m a l s .A l t h o u g h t h i s t e c h n i q u e h a s b e e n u s e d t oe f f e c t i n i n d i v i d u a l p a t i e n t s w i t h i s c h a e m i cb o w e l , 2 4 a n a n i m a l m o d e l w a s c h o s e n f o r t h i ss t u d y b e c a u s e o f t h e p r a c t i c a l d i f f i c u l t i e s i no r g a n i s i n g a s y s t e m a t i c s t u d y i n p a t i e n t s p r e s e n t -i n g w i t h t h i s c o n d i t i o n . T h e s e d i f f i c u l t i e s a r i s ef r o m t h e s p o r a d i c n a t u r e o f t h e p r o b l e m c o m -b i n e d w i t h c o n s i d e r a b l e v a r i a b i l i t y i n i t s s u r g i c a lm a n a g e m e n t ( m a n y p a t i e n t s w i t h e x t e n s i v ea d v a n c e d i s c h a e m i a h a v e n o p r o c e d u r e p e r -f o r m e d a t t h e i n i t i a l l a p a r o t o m y , w h i l e o t h e r smay h a v e r e s e c t i o n , r e v a s c u l a r i s a t i o n o r ' s e c o n dl o o k ' p r o c e d u r e s o r i n d e e d a n y c o m b i n a t i o n o ft h e s e ) . F u r t h e r m o r e , h i s t o l o g i c a l s p e c i m e n sma y n o t a l w a y s h a v e b e e n o b t a i n a b l e .C a s e s o f i s c h a e m i c b o w e l u s u a l l y d o n o t comet o s u r g e r y u n t i l m a n y h o u r s a f t e r t h e i n i t i a l e v e n ta n d o f t e n a f t e r i r r e v e r s i b l e c h a n g e s h a v e t a k e np l a c e i n t h e w a l l o f t h e i n t e s t i n e . I t i s commonc l i n i c a l p r a c t i c e n o t t o a t t e m p t r e v a s c u l a r i s a t i o n /r e p e r f u s i o n , e i t h e r b e c a u s e i t i s n o t f e l t t o b ef e a s i b l e o r b e c a u s e t h e d a m a g e i s n o t c o n s i d e r e dt o b e r e v e r s i b l e . T h e a n i m a l m o d e l u s e d i n t h i ss t u d y w a s d e v i s e d t o s i m u l a t e t h i s commonc l i n i c a l s i t u a t i o n , w i t h n o a t t e m p t a t i n t e s t i n a lr e p e r f u s i o n b e i n g m a d e . I t i s a c k n o w l e d g e dt h a t a d i f f e r e n t e x p e r i m e n t a l m o d e l w o u l d b er e q u i r e d t o a s s e s s t h e i s c h a e m i a / r e p e r f u s i o np r o c e s s .T h e u s e o f h i s t o l o g i c a l a p p e a r a n c e t o a s s e s s

    7 6 4

    0

    00

    0

    0 0

    C~ 000 00000"0

    group.bmj.comon April 19, 2013 - Published bygut.bmj.comDownloaded from

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  • 7/27/2019 Determination of a Critical Level of Tissue Oxygenation

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    D e t e r m i n a t i o n o f a c r i t i c a l l e v e l o f t i s s u e o x y g e n a t i o n i n a c u t e i n t e s t i n a l i s c h a e m i a 7 6 5v i a b i l i t y , a l t h o u g h o b v i o u s l y i t c a n n o t b e 1 0 0 %a c c u r a t e , i s a n o b j e c t i v e a n d w i d e l y a c c e p t e dt e c h n i q u e . ' 3 1 4 1 6 An i s c h a e m i c t i m e o f 2 4 h o u r sw a s c h o s e n b e c a u s e p r e l i m i n a r y s t u d i e s r e v e a l e dt h a t s h o r t e r p e r i o d s w e r e f r e q u e n t l y i n s u f f i c i e n tf o r t h e f u l l s p e c t r u m o f h i s t o l o g i c a l c h a n g e st o d e v e l o p a n d l o n g e r p e r i o d s w e r e a s s o c i a t e dw i t h t h e d e v e l o p m e n t o f s h o c k s t a t e s i n manya n i m a l s , a s e v i d e n c e d b y c o n t r o l P t O 2 r e a d i n g s .T h e r e s u l t s o f t h i s s t u d y s u g g e s t t h a t b ya p p l y i n g s t r i c t c l i n i c a l c r i t e r i a , p o t e n t i a l l y n o n -v i a b l e b o w e l i s u n l i k e l y t o b e o v e r l o o k e d . I na c h i e v i n g t h i s u n d o u b t e d l y d e s i r a b l e r e s u l t ,h o w e v e r , m u c h p o t e n t i a l l y n o r m a l i n t e s t i n e mayb e n e e d l e s s l y e x c i s e d , a s s h o w n b y t h e f a c t t h a t64 % o f t h e h i s t o l o g i c a l l y n o n - c o m p r o m i s e d s e g -m e n t s i n t h i s s t u d y w e r e m i s t a k e n l y d e s i g n a t e da s n o n - v i a b l e b y s t a n d a r d c l i n i c a l p a r a m e t e r s .H e n c e t h e n e e d f o r m o r e a c c u r a t e a n d o b j e c t i v em e t h o d s .A l t h o u g h P t O 2 m e a s u r e m e n t p r o v i d e s a m o r ea c c u r a t e o v e r a l l a s s e s s m e n t o f n o n - r e v e r s i b l ed a m a g e ( 9 2 5 % ) , t h e o c c u r r e n c e o f r e l a t i v e l yh i g h P t O 2 l e v e l s i n s o m e s e g m e n t s o f b o t hc l i n i c a l l y a n d h i s t o l o g i c a l l y g a n g r e n o u s t i s s u ew a s u n e x p e c t e d . A l t h o u g h i t i s n o t i m m e d i a t e l yc l e a r w h y t h i s s h o u l d o c c u r , i t i s s u g g e s t e d t h a t i ti s a r t e f a c t u a l a n d i s p r o b a b l y c a u s e d b y n e c r o s i so f c e l l s l i n i n g t h e s e r o s a l s u r f a c e o f t h e i n t e s t i n e .I t i s p o s s i b l e t h a t a m e t a b o l i t e o r m e t a b o l i t e sr e l e a s e d f r o m t h e n e c r o t i c c e l l s ma y h a v e c r o s s e dt h e o x y g e n p r o b e m e m b r a n e a n d u n d e r g o n ee l e c t r o c h e m i c a l r e d u c t i o n a t t h e c a t h o d e s u r f a c e ,s u c h a s h a s b e e n r e p o r t e d w h e n t h e s e e l e c t r o d e sh a v e b e e n e x p o s e d t o c e r t a i n a n a e s t h e t i cg a s e s . 2 5 2 6F r o m t h i s s t u d y , i t a p p e a r s t h a t s m a l l i n t e s t i n ec a n t o l e r a t e m a r k e d d e g r e e s o f i s c h a e m i a f o r 2 4h o u r s b e f o r e e v i d e n c e o f s i g n i f i c a n t h i s t o l o g i c a ld a m a g e b e c o m e s a p p a r e n t . I n d e e d , t h e c a l c u -l a t e d c r i t i c a l P t O 2 o f 1 - 9 mmHg w a s c o n s i d e r -a b l y l o w e r t h a n e x p e c t e d . I n o t h e r s t u d i e se v a l u a t i n g i n t e s t i n a l P t O 2 , t h e c r i t i c a l l e v e l f o ra n a s t o m o t i c h e a l i n g w a s f o u n d t o l i e b e t w e e n 2 0a n d 2 5 mmHg i n a n i m a l s 3 ' 5 a n d p a t i e n t s . 6 I t m u s tb e e m p h a s i s e d , h o w e v e r , t h a t t h e i n t e s t i n e i n t h ep r e s e n t s t u d y w a s n o t s u b j e c t t o a w o u n d w h i c hw a s r e q u i r e d t o h e a l , s u c h a s a n a n a s t o m o s i s ,u n l i k e t h e s t u d i e s r e f e r r e d t o a b o v e . P r e s u m -a b l y , i n t h e c i r c u m s t a n c e s o f t h e p r e s e n t s t u d y ,t h e r e q u i r e m e n t f o r o x y g e n f o r c o l l a g e n s y n -t h e s i s i s much l e s s t h a n i n a h e a l i n g a n a s t o m o s i sa n d , i n t h e s h o r t t e r m , o x y g e n ma y o n l y b en e e d e d t o m a i n t a i n b a s a l m e t a b o l i s m .No c o m p a r a b l e s t u d i e s l o o k i n g a t t h e r e l a t i o n -s h i p b e t w e e n i n t e s t i n a l t i s s u e o x y g e n a t i o n a n dh i s t o l o g i c a l d a m a g e e x i s t . W o r k e r s u s i n g m i c r o -e l e c t r o d e s , h o w e v e r , h a v e s h o w n t h a t r e s t i n gi n t r a c e l l u l a r P 0 2 i s l o w , 4 mmHg o r l e s s 2 7 a n dt h a t t h e c r i t i c a l P 0 2 f o r c e l l u l a r f u n c t i o n ma y b ea s l o w a s 1 - 2 m m H g . 2 8 M o r e r e c e n t s t u d i e s ,w h e r e t h e m i t o c h o n d r i a l P 0 2 h a s b e e n m e a s u r e d ,s u g g e s t e d t h a t t h e c r i t i c a l P 0 2 f o r t h i s v i t a l o r g a nm a y b e a s l o w a s 2 m m H g . 2 9 C r i t i c a l l e v e l s o f t h i sm a g n i t u d e w o u l d b e s u p p o r t e d b y t h e f i n d i n g s o fo u r s t u d y , w i t h v e r y l o w P t 0 2 l e v e l s b e i n g f o u n di n s o m e s e g m e n t s o f i n t e s t i n e w i t h o u t a n y s i g n i f i -c a n t a s s o c i a t e d h i s t o l o g i c a l d a m a g e . I t m a y b e ,h o w e v e r , t h a t m o r e p r o l o n g e d e x p o s u re t o s u c hd e g r e e s o f h y p o x i a w o u l d l e a d t o s i g n i f i c a n t

    d a m a g e - f o r e x a m p l e , s t r i c t u r e s - i n t h e l o n gt e r m .A l t h o u g h f u r t h e r s t u d i e s a r e r e q u i r e d t oe x a m i n e t h e r e l a t i o n s h i p o f P t O 2 a n d t i s s u ev i a b i l i t y w i t h d i f f e r i n g i s c h a e m i c t i m e s , a n d a l s ot o e v a l u a t e c h a n g e s i n t i s s u e o x y g e n a t i o n a f t e ri n t e s t i n a l r e p e r f u s i o n , t h e p o t e n t i a l a p p l i c a t i o no f t h i s t e c h n i q u e i n c l i n i c a l p r a c t i c e c a n b ea p p r e c i a t e d . I t m a y a l l o w m o r e i n t e s t i n a lc o n s e r v a t i o n a n d r e d u c e c o n s i d e r a b l y t h e

    r e q u i r e m e n t f o r s e c o n d l o o k l a p a r o t o m i e s . T h eo c c u r r e n c e o f f a l s e p o s i t i v e i n d i c a t i o n s o fv i a b i l i t y i n o b v i o u s l y g a n g r e n o u s t i s s u e w o u l dn o t b e a p r o b l e m f r o m a p r a c t i c a l v i e w p o i n t , a st h e n e e d f o r r e s e c t i o n o f s u c h t i s s u e s w o u l db e c l i n i c a l l y i n d i s p u t a b l e . I n t i s s u e s w h e r e t h ec l i n i c a l v i a b i l i t y r e m a i n s i n d o u b t , h o w e v e r ,P t O 2 m e a s u r e m e n t s h o u l d b e o f c o n s i d e r a b l ep r a c t i c a l b e n e f i t .1 C l a r k L C . M o n i t o r a n d c o n t r o l o f b l o o d a n d t i s s u e o x y g e nt e n s i o n s . T r a n s A m S o c A r t i f I n t e r n O r g a n s 1 9 5 6 ; 2 : 4 1 - 8 .2 P i a s e c k i C . A n e w m e t h o d f o r t h e a s s e s s m e n t o f g u t v i a b i l i t y .B r J S u r g 1 9 8 1 ; 6 8 : 3 1 9 - 2 2 .3 L o c k e R , H a u s e r C J , S h o e m a k e r WC. T h e u s e o f s u r f a c e -o x i m e t r y t o a s s e s s b o w e l v i a b i l i t y . A r c h S u r g 1 9 8 4 ; 1 1 9 :1 2 5 2 - 6 .4 F o s t e r ME , L a y c o c k J R D , S i l v e r I A , L e a p e r D J . H y p o -v o l a e m i a a n d h e a l i n g i n c o l o n i c a n a s t o m o s e s . B r J S u r g1 9 8 5 ; 7 2 : 8 3 1 - 4 .5 S h a n d a l l A , L o w n d e s R , Y o u n g HL. C o l o n i c a n a s t o m o t i ch e a l i n g a n d o x y g e n t e n s i o n . B r J S u r g 1 9 8 5 ; 7 2 : 6 0 6 - 9 .6 S h e r i d a n WG, L o w n d e s RH, Y o u n g H L . T i s s u e o x y g e nt e n s i o n m e a s u r e m e n t a s a p r e d i c t o r o f c o l o n i c a n a s t o m o t i ch e a l i n g . D i s C o l o n R e c t u m 1 9 8 7 ; 3 0 : 8 6 7 - 7 1 .7 S h e r i d a n WG, L o w n d e s R H , Y o u n g H L . I n t r a o p e r a t i v e t i s s u eo x i m e t r y i n t h e h u m a n g a s t r o i n t e s t i n a l t r a c t . A m J S u r g1 9 9 0 ; 1 5 9 : 3 1 4 - 9 .8 B u s s e m a k e r J B , L i n d e m a n J . C o m p a r i s o n o f m e t h o d s t o

    d e t e r m i n e v i a b i l i t y o f s m a l l i n t e s t i n e . A n n S u r g 1 9 7 2 ; 1 7 6 :9 7 - 1 0 1 .9 K a t z S , W o h a b A , M u r r a y W, W i l l i a m s L F . New p a r a m e t e r so f v i a b i l i t y i n i s c h a e m i c b o w e l d i s e a s e . AmJSurg 1 9 7 4 ; 1 2 7 :1 3 6 - 4 1 .1 0 W r i g h t C B , H o b s o n RW . P r e d i c t i o n o f i n t e s t i n a l v i a b i l i t yu s i n g d o p p l e r u l t r a s o u n d t e c h n i q u e s . A m J I S u r g 1 9 7 5 ; 1 2 9 :6 4 2 - 5 .1 1 S h e r i d a n WG, L o w n d e s RH, Y o u n g HL. T i ss ue o x i m et r y a sa n a s s e s s m e n t o f p e r f u s i o n i n t h e h u m a n g a s t r o i n t e s t i n a lt r a c t . I n : P r i c e R , E v a n s J A, e d s . B l o o d f l o w m e a s u r e m e n t i nc l i n i c a l d i a g n o s i s . L o n d o n : B i o l o g i c a l E n g i n e e r i n g S o c i e t y ,1 9 8 8 : 1 3 0 - 7 .1 2 C h i u C J , M c A r d l e A H , B r o w n R , S c o t t H J , G u r d F N .I n t e s t i n a l m u c o s a l l e s i o n s i n l o w f l o w s t a t e s . A m o r p h o -l o g i c a l , h e m o d y n a m i c a n d m e t a b o l i c a p p r a i s a l . A r c h S u r g1 9 7 0 ; 1 0 1 : 4 7 8 - 8 3 .1 3 Mann A , F a z i o VW, L u c a s F V . A c o m p a r a t i v e s t u d y o f t h e u s eo f f l u o r e s c e i n a n d t h e D o p p l e r d e v i c e i n t h e d e t e r m i n a t i o n o fi n t e s t i n a l v i a b i l i t y . S u r g G y n e c o l O b s t e t 1 9 8 2 ; 1 5 4 : 5 3 - 5 .1 4 C o o p e r m a n M , M a r t i n EW, E v a n s W E, C a r e y L C . A s s e s s -m e n t o f a n a s t o m o t i c b l o o d s u p pl y b y D o p p l e r u l t r a s o u n d i no p e r a t i o n s u p o n t h e c o l o n . S u r g G y n e c o l O b s t e t 1 9 7 9 ; 1 4 9 :1 5 - 6 .1 5 Ahn H , L i n d h a g e n J , N i l s s o n G E , S a l e r u d E G , J o d a l M,L u n d g r e n 0 . E v a l u a t i o n o f l a s e r D o p p l e r f l o w m e t r y i n t h ea s s e s s m e n t o f i n t e s t i n a l b l o o d f l o w i n t h e c a t . G a s t r o -e n t e r o l o g y 1 9 8 5 ; 8 8 : 9 5 1 - 7 .1 6 M a r f u g g i R A , G r e e n s p a n M . R e l i a b l e i n t r a o p e r a t i v e p r e d i c -t i o n o f i n t e s t i n a l v i a b i l i t y u s i n g a f l u o r e s c e n t i n d i c a t o r . S u r gG y n e c o l O b s t e t 1 9 8 1 ; 1 5 2 : 3 3 - 5 .1 7 C a r t e r M S , F a n t i n i G A , S a m m a r t a n o R J , M i t s u d o S ,S i l v e r m a n D G , B o l e y S J . Q u a l i t a t i v e a n d q u a n t i t a t i v ef l u o r o s c e i n f l u o r e s c e n c e i n d e t e r m i n i n g i n t e s t i n a l v i a b i l i t y .A m J 7 S u r g 1 9 8 4 ; 1 4 7 : 1 1 7 - 2 3 .1 8 H u l t e n L , J o d a l M, L i n d h a g e n J , L u n d g r e n 0 . C o l o n i c b l o o df l o w i n c a t a n d ma n a n a l y s e d b y a n i n e r t g a s w a s h o u tt e c h n i q u e . G a s t r o e n t e r o l o g y 1 9 7 6 ; 7 0 : 3 6 - 4 4 .1 9 P a p a c h r i s t o u D , F o r t n e r J G . P r e d i c t i o n o f i n t e s t i n a l v i a b i l i t yb y i n t r a - a r t e r i a l d y e i n j e c t i o n : a s i m p l e t e s t . AmJ S u r g 1 9 7 6 ;1 3 2 : 5 7 2 - 4 .2 0 M o o s a A R , S k i n n e r D B , S t a r k V i o l e t , H o f f n e r P . A s s e s s m e n to f b o w e l v i a b i l i t y u s i n g 99m T e c h n e t i u m - t a g g e d a l b u m i nm i c r o s p h e r e s . J S u r g R e s 1 9 7 4 ; 1 6 : 4 6 6 - 7 2 .2 1 N x u m a l o J L , T e r a n a k a M, S h e n k WG. H e p a t i c b l o o d f l o wm e a s u r e m e n t I I I : t o t a l h e p a t i c b l o o d f l o w m e a s u r e d b y I C Gc l e a r a n c e a n d e l e c t r o m a g n e t i c f l o w m e t e r s i n a c a n i n e s e p t i cs h o ck m o de l . A n n S u r g 1 9 7 8 ; 1 8 7 : 2 9 9 - 3 0 2 .2 2 F a t t I . An u l t r a m i c r o o x y g e n e l e c t r o d e . J A p p l P h y s i o l 1 9 6 4 ;1 9 : 3 2 6 - 9 .2 3 S i l v e r I A . P r o b l e m s i n t h e i n v e s t i g a t i o n o f t i s s u e o x y g e nm i c r o c n v i r o n m e n t . I n : G o u l d R F , e d . C h e m i c a l e n g i n e e r i n gi n m e d i c i n e . W a s h i n g t o n D C : A m e r i c a n C h e m i c a l S o c i e t y ,1 9 7 3 : 3 4 3 - 5 1 .2 4 G i l l e t t E R , S h e r i d a n W G, M a n s e l R E . A c u t e i n t e s t i n a l f a i l u r es e c o n d a r y t o s i m u l t a n e o u s o c c l u s i o n o f t h e c o e l i a c a x i s a n d

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    7 6 6 S h e r i d a n , L o w n d e s , W i l l i a m s , Y o u n gt h e s u p e r i o r m e s e n t e r i c a r t e r y . J R C o l l S u r g E d i n b 1 9 8 9 ; 3 4 :1 6 6 - 7 .2 5 B a t e s M a r y L o u i s e , F e i n g o l d A , G o l d M I . T h e e f f e c t s o fa n a e s t h e t i c s o n a n i n - v i v o o x y g e n e l e c t r o d e . A m J C l i nP a t h o l 1 9 7 5 ; 6 4 : 4 4 8 - 5 1 .2 6 E b e r h a r d P , M i n d t W. I n t e r f e r e n c e o f a n e a s t h e t i c g a s e s a t s k i ns u r f a c e s e n s o r s f o r o x y g e n a n d c a r b o n d i o x i d e . C r i t C a r eMed 1 9 8 1 ; 9 : 7 1 7 - 2 0 .

    2 7 W h a l e n W l , R i l e y J , N a i r P . A m i c r o e l e c t r o d e f o r m e a s u r i n gi n t r a c e l l u l a r P G 2 . J A p p l P h y s i o l 1 9 6 7 ; 2 3 : 7 9 8 - 8 0 1 .2 8 H i l l DK. O x y g e n t e n s i o n a n d t h e r e s p i r a t i o n o f r e s t i n g f r o g ' sm u s c l e . J P h y s i o l ( L o n d ) 1 9 4 8 ; 1 0 7 : 4 7 9 - 9 5 .2 9 W h a l e n W J . R e c e n t e x p e r i e n c e w it h a n i n t r a c e l l u l a r o x y g e ne l e c t r o d e . I n : K r e u z e r F , e d . P r o g r e s s i n r e s p i r a t i o n R e s e a r c h .V o l 3 . O x y g e n p r e s s u r e r e c o r d i n g i n g a s e s , f l u i d s a n d t i s s u e s .B a s e l : K a r g e r , 1 9 8 9 : 1 5 8 - 6 0 .

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    doi: 10.1136/gut.33.6.7621992 33: 762-766Gut

    W G Sheridan, R H Lowndes, G T Williams, et al.oxygenation in acute intestinal ischaemia.Determination of a critical level of tissue

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