Chromosomal Polymorphism in Drosophila willistoni

7/28/2019 Chromosomal Polymorphism in Drosophila willistoni

1/11

H e r e d i t y 5 7 ( 1 9 8 6 ) 1 4 9 1 5 9T h e G e n e t i c a l S o c i e t y o f G r e a t B r i t a i n R e c e i v e d 2 8 A u g u s t 1 9 8 5

C h r o m o s o m a l p o l y m o r p h i s m , c l i m a t i cf a c t o r s , a n d v a r i a t i o n i n p o p u l a t i o n s i z eo f D r o s o p h i l a w i l l i s t o n i i n s o u t h e r nB r a z i lV . L . S . V a l e n t e a n d A . M . A r a j o D e p a r t a m e n t o d e G e n t i c a , U n i v e r s i d a d e F e d e r a l d oR i o G r a n d e d o S u l , C x . P o s t a l 1 9 5 3 , 9 0 . 0 0 1 - P o r t oA l e g r e , R S , B r a z i l .N a t u r a l p o p u l a t i o n s o f D r o s o p h i l a w i l l i s t o n i c o l l e c t e d e v e r y t h r e e m o n t h s o v e r b a n a n a b a i t s b e t w e e n S e p t e m b e r , 1 9 7 8a n d M a y , 1 9 8 2 a t P a r q u e d e I t a p u i a n d P a r q u e d o T u r v o , R i o G r a n d e d o S u l , B r a z i l , l o c a l i s e d i n d i f f e r e n t r e g i o n s i nt e r m s o f c l i m a t e , f l o r a a n d f a u n a , w e r e s t u d i e d w i t h r e s p e c t t o t h e v a r i a t i o n o f t h e i r c h r o m o s o m a l p o l y m o r p h i s ma s s o c i a t e d w i t h m e t e o r o l o g i c a l v a r i a b l e s a n d p o p u l a t i o n f l u c t u a t i o n s .M u l t i p l e r e g r e s s i o n a p p l i e d t o t h e v a r i a t i o n i n t h ep o p u l a t i o n s i z e ( d e p e n d e n t v a r i a b l e ) , m a c r o c l i -m a t i c d a t a a n d h e t e r o z y g o u s f r e q u e n c y f o r i n v e r -s i o n s o f c h r o m o s o m e s I l L a n d I I I s h o w e d t h a t i nb o t h p l a c e s t h o s e p a r a m e t e r s p l a y v e r y d i s t i n c tr o l e s r e g a r d i n g D . w i l l i s t o n i p o p u l a t i o n s . A t P a r -q u e d o T u r v o , w h e r e t h e c l i m a t e i s m o r e c o n s t a n t ,t h e m i n i m u m t e m p e r a t u r e o f t h e m o n t h t h a t p r e -c e d e d e a c h m o n t h o f c o l l e c t i o n e x p l a i n s 9 0 p e rc e n t o f t h e p o p u l a t i o n v a r i a t i o n o f t h e s p e c i e s ,w h e r e a s a t I t a p u , a r e g i o n p r e s e n t i n g g r e a t e rm e t e o r o l o g i c a l i n s t a b i l i t y , i n t r i n s i c f a c t o r s , s u c ha s t h e i n v e r s i o n f r e q u e n c i e s t o g e t h e r w i t h t w o c l i -m a t i c v a r i a b l e s c a n a c c o u n t f o r t h e s a m e p r o p o r -t i o n o f t h e v a r i a t i o n i n p o p u l a t i o n s i z e . S i g n i f i c a n tc o r r e l a t i o n s w e r e a l s o f o u n d b e t w e e n i n v e r s i o n sa n d c l i m a t e i n b o t h p l a c e s , a s w e l l a s a s s o c i a t i o n sa m o n g i n v e r s i o n s o f t h e s a m e a n d d i f f e r e n tc h r o m o s o m e s .

I N T R O D U C T I O ND r o s o p h i l a w i l l i s t o n i i s a n e c o l o g i c a l l y v e r s a t i l es p e c i e s , d o m i n a n t i n m o s t N e o t r o p i c a l f o r e s t s ,a l t h o u g h i t h a d a l s o b e e n f o u n d i n M e x i c a n f o r e s t s ,i n s y m p a t r y w i t h s p e c i e s f r o m t e m p e r a t e r e g i o n s( E h r m a n a n d P o w e l l , 1 9 8 2 ) . I t s g e o g r a p h i c d i s t r i -b u t i o n r a n g e s f r o m c e n t r a l M e x i c o a n d F l o r i d a t on o r t h e r n A r g e n t i n a . I t w a s a l s o f o u n d b y A . R .C o r d e i r o ( u n p u b l i s h e d r e s u l t s ) a t t h e s o u t h e r n -m o s t l o c a l i t y o f M o n t e s T o r d i l l o s , 3 0 0 k m f r o mB u e n o s A i r e s ( W i n g e , 1 9 7 1 ) .

T h e f l e x i b l e a n d a d a p t i v e n a t u r e o f i t s c h r o m o -s o m a l p o l y m o r p h i s m h a s b e e n s h o w n b y D aC u n h a e t a l . ( 1 9 5 0 , 1 9 5 9 ) , D a C u n h a a n d D o b -z h a n s k y ( 1 9 5 4 ) , B a t t a g l i a a n d B i r c h ( 1 9 5 6 ) , B i r c ha n d B a t t a g l i a ( 1 9 5 7 ) , D a C u n h a ( 1 9 5 6 a , b ; 1 9 5 7 ) ,A y a l a e t a ! . ( 1 9 7 1 ) , V a l e n t e e t a L ( 1 9 8 1 ) , V a l e n t ea n d A r a j o ( 1 9 8 5 ) , w h o f o u n d s h i f t s i n t h e i n v e r -s i o n f r e q u e n c i e s a s s o c i a t e d w i t h e n v i r o n m e n t a lv a r i a t i o n o r e c o l o g i c a l f a c t o r s . H o w e v e r , t h e r e a r ef e w w o r k s o n t h e a s s o c i a t i o n o f t h i s m a r k e r w i t hc l i m a t i c v a r i a b i l i t y i n w e l l d e f i n e d s e a s o n a lr e g i o n s , s u c h a s t h e S t a t e o f R i o G r a n d e d o S u l ,B r a z i l , s i t u a t e d n e a r t h e s o u t h e r n l i m i t o f t h es p e c i e s d i s t r i b u t i o n .O u r o b j e c t i v e w a s t o a d d n e w i n f o r m a t i o n o nt h e c h r o m o s o m a l p o l y m o r p h i s m v a r i a b i l i t y o f D .w i l l i s t o n i p o p u l a t i o n s a n d t r y t o e s t a b l i s h r e l a t i o n -s h i p s b e t w e e n t h e c y t o l o g i c a l d a t a a n d d e m o -g r a p h i c a n d e n v i r o n m e n t a l p a r a m e t e r s , e s p e c i a l l yt h e e f f e c t s o f c l i m a t i c o s c i l l a t i o n s .M A T E R I A L A N D M E T H O D SS t u d i e s w e r e m a d e i n t w o f o r e s t p a r k s s e p a r a t e db y a b o u t 5 0 0 k m , a n d i n d i f f e r e n t c l i m a t i c r e g i o n s :P a r q u e d e I t a p u ( 3 0 1 7 ' 5 , 5 1 1 ' W ) a n d P a r q u eF l o r e s t a l E s t a d u a l d o T u r v o ( 2 7 , 2 1 ' S , 5 3 a n d5 4 1 0 ' W ) . M o r e d e t a i l s a b o u t b o t h p l a c e s a r ef o u n d i n V a l e n t e a n d M o r a l e s ( 1 9 8 5 ) . P a r q u e d oT u r v o i s s i t u a t e d i n a " h o t w i n t e r " r e g i o n , a n dP a r q u e d e I t a p u i s l o c a l i s e d i n a " c o l d w i n t e r "a r e a ( P l a n o I n t e g r a d o p a r a o D e s e n v o l v i m e n t o d oL i t o r a l N o r t e d o R i o G r a n d e d o S u l , 1 9 7 6 ) .


2/11

1 5 0 V . L . S . V A L E N T E A N D A . M . A R A U J OT h e n a t u r a l p o p u l a t i o n s o f D r o s o p h i l a w i l l i s t o n iw e r e c o l l e c t e d o v e r c o n v e n t i o n a l b a n a n a b a i t s d u r -i n g a n a v e r a g e o f 5 d a y s ( t h e t i m e s p e n t a t e a c hs i t e w a s a b o u t 3 0 m i n u t e s ) e v e r y t h r e e m o n t h sb e t w e e n S e p t e m b e r , 1 9 7 8 a n d M a y , 1 9 8 2 . T h e b a i t sm e a s u r e d a b o u t 5 0 c m i n d i a m e t e r a n d w e r e m a d e

f r o m a t o t a l o f 3 k g o f b a n a n a s . N e a r l y h a l f o f t h es a m p l e s c a n b e c o n s i d e r e d s y n c h r o n i c , s i n c e t h e yh a d o n l y a n i n t e r v a l o f a w e e k b e t w e e n p l a c e s .T h e e g g s a m p l e s f r o m f e m a l e s c a p t u r e d i nn a t u r e a n d p l a c e d i n d i v i d u a l l y i n t o t u b e s w i t hc u l t u r e m e d i u m w e r e p r o c e s s e d u s i n g A s h b u r n e r ' st e c h n i q u e ( 1 9 6 7 ) , d u r i n g t h e l a t e t h i r d l a r v a l s t a g e .M a c r o c l i m a t i c d a t a s u c h a s t e m p e r a t u r e ( C ) ,h u m i d i t y , r a i n f a l l a n d i n s o l a t i o n c o r r e s p o n d i n g t ot h e c o l l e c t i n g m o n t h w e r e o b t a i n e d f r o m m e t e o r o -l o g i c a l s t a t i o n s n e a r e r t h e p l a c e s o f s t u d y : I r a IS t a t i o n ( a b o u t 6 0 k m f r o m P a r q u e d o T u r v o 2 7 i l ' S , 5 3 1 4 ' W ) a n d P o r t o A l e g r e S t a t i o n( a b o u t 6 0 k m f r o m I t a p u 3 0 0 1 ' 5 , 5 3 0 1 3 ' W ) .( A p p e n d i x 1 ) .T h e P e a r s o n C o r r e l a t i o n a n d M u l t i p l eR e g r e s s i o n s u b p r o g r a m s b e l o n g i n g t o t h e S t a t i s -t i c a l P a c k a g e f o r t h e S o c i a l S c i e n c e s ( N i e e t a l . ,1 9 7 5 ) w e r e u t i l i s e d i n o r d e r t o o b t a i n c o r r e l a t i o n sb e t w e e n h e t e r o z y g o u s f r e q u e n c i e s f o r i n v e r s i o n so f D r o s o p h i l a w i l l i s t o n i a n d t h e c l i m a t i c p a r a m e t e r sc o n s i d e r e d , a s w e l l a s t o e v a l u a t e t h e i r e f f e c t o v e rp o p u l a t i o n s i z e o s c i l l a t i o n s , e s t i m a t e d b y t h ei n d i r e c t m e t h o d ( N o . o f D . w i l l i s t o n i / t o t a l N o . o ff l i e s p e r s a m p l e ) .T h e t e s t s w e r e c a r r i e d o u t w i t h t h e d a t a t r a n s -f o r m e d a s f o l l o w s : p o p u l a t i o n s i z e , t e m p e r a t u r e ,r a i n f a l l a n d i n s o l a t i o n i n c o m m o n l o g a r i t h m s ,h u m i d i t y a n d i n v e r s i o n f r e q u e n c i e s o f c h r o m o -s o m e s I l L a n d I I I b y a n g u l a r t r a n s f o r m a t i o n .

R E S U L T ST h e a n a l y s i s o f t h e a s s o c i a t i o n s a m o n g c l i m a t e ,p o p u l a t i o n s i z e a n d i n v e r s i o n f r e q u e n c i e s i s r e l a t e do n l y t o c h r o m o s o m e s I l L a n d I I I , w h i c h a r e t h em o s t p o l y m o r p h i c i n o u r s a m p l e s a m o n g t h e f i v ec h r o m o s o m e a r m s o f t h e l a r v a l s a l i v a r y g l a n d s( D o b z h a n s k y , 1 9 5 0 ) . T h e c h r o m o s o m e a r m s X L ,X R a n d h R a r e p r a c t i c a l l y h o m o z y g o u s i n o u rs a m p l e s .T a b l e 1 s h o w s t h e f r e q u e n c i e s f o r t h e h e t e r o z y -g o t e s o f t h e m o s t c o m m o n i n v e r s i o n s ( m i n i m u mv a l u e o f 1 0 p e r c e n t , a t l e a s t f o r o n e o f t h e s a m p l e s ) .A s c a n b e s e e n i n t h e c o l u m n s r e g a r d i n g t o t a lh e t e r o z y g o s i t y , t h e v a l u e s a r e v e r y h i g h i n m o s ts a m p l e s f o r b o t h c h r o m o s o m e s . W h e n t h e f r e q u e n -c i e s o f e a c h i n v e r s i o n a r e o b s e r v e d o n e b y o n e ,

g r e a t o s c i l l a t i o n s a r e f o u n d . F u r t h e r m o r e , i t i s a l s on o t i c e a b l e t h a t , i n t h e 1 9 s a m p l e s s t u d i e d , t h ef r e q u e n c i e s o f t h e o v e r l a p p i n g i n v e r s i o n s I l L Da n d I l L E e x c e e d 5 0 p e r c e n t i n 1 7 o f t h e m ,e x h i b i t i n g e x t r e m e v a l u e s , r a n g i n g f r o m 4 2 t o 8 0p e r c e n t , b e i n g , t h e r e f o r e , i n m o s t c a s e s h e t e r o t i c .I n c h r o m o s o m e I I I t h i s t e n d e n c y a l s o a p p e a r s ,a l t h o u g h s p o r a d i c a l l y , f o r i n v e r s i o n B .T a b l e 2 p r e s e n t s t h e r e l a t i v e f r e q u e n c i e s o f D .w i l l i s t o n i i n t h e s a m p l e s a n d i t s v a r i a t i o n s d u r i n gt h e w h o l e c o l l e c t i n g p e r i o d . I t i s t h e d o m i n a n ts p e c i e s a t P a r q u e d o T u r v o , w h e r e i t s t o t a lf r e q u e n c y i s 4 6 p e r c e n t a n d t h e s e c o n d m o s ta b u n d a n t s p e c i e s a t P a r q u e d e I t a p u ( 1 1 p e r c e n t ) ,w h e r e t h e i n t r o d u c e d s p e c i e s D . s i m u l a n s i s t h ed o m i n a n t o n e ( 7 7 p e r c e n t o f t o t a l f r e q u e n c i e s )( V a l e n t e a n d A r a j o , s u b m i t t e d ) .F i g . 1 r e p r e s e n t s t h e v a r i a t i o n i n t h e f r e q u e n c yo f D r o s o p h i l a w i l l i s t o n i ( f r o m t a b l e 2 B ) i n p a r a l l e lw i t h t o t a l h e t e r o z y g o s i t y f o r c h r o m o s o m e s I l L a n dI I I , a n d t h e h e t e r o z y g o u s f r e q u e n c i e s f o r i n v e r -s i o n s o f t h e s a m e c h r o m o s o m e s a t P a r q u e d eI t a p u a n d P a r q u e d o T u r v o ( f r o m t a b l e 1 ) .I t c a n b e s e e n t h a t t h e t o t a l h e t e r o z y g o s i t y o fc h r o m o s o m e I I I f o r I t a p u a n d I l L f o r T u r v oo s c i l l a t e s m o r e o r l e s s i n p a r a l l e l w i t h t h e p o p u l a -t i o n s i z e o f t h e s p e c i e s .I n r e l a t i o n t o t h e f r e q u e n c i e s o f e a c h i n v e r s i o ni t w a s v e r i f i e d t h a t i n I t a p u I l L D , E a n d F p r e s e n ta n o s c i l l a t i o n a p p a r e n t l y t h e i n v e r s e o f t h a t o f t h e

p o p u l a t i o n i n t h e f i r s t s a m p l e s , t e n d i n g t o b e s y n -c h r o n i c w i t h i t i n t h e s u c c e e d i n g o n e s . I h I a n d" B , p a r t i c u l a r l y t h e l a t t e r , e x h i b i t l a r g e r f r e q u e n -c i e s w h e n t h e p o p u l a t i o n i s i n e x p a n s i o n .A m o n g t h e s a m p l e s f r o m I t a p u t h e r e i s a l s oa s t r o n g a g r e e m e n t i n t h e f r e q u e n c i e s o f I l L Da n d E ( e x c e p t i n g t h o s e o f J a n u a r y a n d A p r i l , 1 9 8 1 )a n d a n i n v e r s e t e n d e n c y i n t h o s e o f i n v e r s i o n s I l LA a n d B a n d h h I 9 a n d h I I .T h e i n v e r s i o n f r e q u e n c i e s o f I l L D a n d E a tP a r q u e d o T u r v o , a s w e l l a s t h o s e o f I I L H a n d I I Is e e m t o f o l l o w t h e l a r g e s t r e l a t i v e f r e q u e n c i e s o fD . w i l l i s t o n i , w h e r e a s i n t h o s e o f I I I , i t d o e s n o to c c u r i n a l l s a m p l e s . S t r o n g l i n k a g e w a s a l s oo b s e r v e d h e r e b e t w e e n I l L D a n d E i n v e r s i o n s ,w i t h p r a c t i c a l l y i d e n t i c a l f r e q u e n c i e s .A n a n a l y s i s o f t h e r o l e o f t h e i n v e r s i o n s a n dc l i m a t i c f a c t o r s o n p o p u l a t i o n s i z e w a s m a d et h r o u g h t h e m u l t i p l e r e g r e s s i o n t e c h n i q u e . T h er e s u l t s f o r P a r q u e d e I t a p u a n d P a r q u e d o T u r v oa r e s h o w n i n t a b l e s 3 a n d 4 , r e s p e c t i v e l y . T h e r ea r e r e m a r k a b l e d i f f e r e n c e s f o r b o t h l o c a l i t i e s w h e nt h e c o n t r i b u t i o n o f e a c h v a r i a b l e i s c o m p a r e d . B ye x a m i n i n g t h e m u l t i p l e c o e f f i c i e n t o f d e t e r m i n a -t i o n ( r 2 ) i n t a b l e 3 i t i s p o s s i b l e t o s e e t h a t f i v e


3/11


4/11

C

Te2Ravfe

e(%oDwsonesme(Aaohceopo(BomVeeaAaosume

Mhy

DM

MA

A

A

S

JAJuyO

JAM

JuyOJMJuyJ

M

ws

Pa

7

7

777

7

7

80

80

80

80

80

81

81

81

82

8

Tato

PqIa

N

12

1

1

1

31

1587

5

235

650

5

%

8

92

55

2

1

5

1

1

26

%

2

52

25

3

1

2

26

1

41

Nmoe

(aspecies)

1382

3148471

27450320417978

2815

4

2

2

5

11

Parqueourvo

N

1

141

355262451

2

3

1107

2

2

20523

%A

4

45

8

1

57

5

6

4

%

1

1

17

301

1

19

5

1

11

Numberflies

(allspecies)

4

4

7

7

7

4

4

2

4

4

4

4

I- rn -I m z0 > L0


5/11

P O L Y M O R P H I S M I N D R O S O P H I L A W I L L I S T O N I 1 5 3

A S D J A M J O J M A M J O J F A M J J Mi S 7 5 S O S I U A S D J A M J 0 J M A M J 0 J r A M J J Ni s i s s o s i $ 2T U R V O

F i g u r e 1 V a r i a t i o n i n p o p u l a t i o n s i z e o f D . w i l l i s t o n i a t I t a p u a n d T u r v o ( t h i c k l i n e , b e l o w ) a n d t o t a l f r e q u e n c y o f h e t e r o z y g o t e si n v e r s i o n s i n c h r o m o s o m e s " L a n d I I I . U p p e r g r a p h s : v a r i a t i o n i n t h e f r e q u e n c y o f s p e c i f i c i n v e r s i o n s i n c h r o m o s o m e s " L a n dI I I .v a r i a b l e s ( i n v e r s i o n B o f t h e t h i r d c h r o m o s o m e ,h u m i d i t y a t t h e c o l l e c t i o n m o n t h , i n v e r s i o n s I l LE , I I I J a n d i n s o l a t i o n a t t h e c o l l e c t i o n m o n t h )c a n a c c o u n t f o r 9 0 p e r c e n t o f t h e v a r i a t i o n i n s i z e .T h i s s a m e q u a n t i t a t i v e e f f e c t i s a c h i e v e d a t P a r q u ed o T u r v o b y a s i n g l e v a r i a b l e , n a m e l y , m i n i m u mt e m p e r a t u r e i n t h e m o n t h b e f o r e c o l l e c t i o n ( t a b l e

4 ) . T h e c o n t r i b u t i o n o f i n v e r s i o n s I l L E , I l L B , I l LF , a n d I l L H i s n e g l i g i b l e t h e r e .T a b l e 5 s h o w s t h e c o r r e l a t i o n m a t r i x a m o n g 1 9s e l e c t e d v a r i a b l e s o f t h e p r e s e n t s t u d y . V a l u e s f o rP a r q u e d e I t a p u a r e p l a c e d a b o v e a n d t h o s e f o rT u r v o b e l o w t h e d i a g o n a l . T h e r e a r e t h r e e t y p e so f s i g n i f i c a n t a s s o c i a t i o n s t h a t d e s e r v e a t t e n t i o n

0 /I 0

I I I 8 07 06 05 0

I IJ

4 0 - ' I3 02 01 0

0I I L I I L

. v0 11 0 09 08 07 06 0 i i L04 03 02 01 0n

I T A P U


6/11

1 5 4 V . L . S . V A L E N T E A N D A . M . A R A U J OT a b l e 3 R e s u l t s o f t h e s t e p w i s e m u l t i p l e r e g r e s s i o n a m o n g p o p u l a t i o n s i z e ( d e p e n d e n t v a r i a b l e ) , c l i m a t i c v a r i a b l e s a n d i n v e r s i o n s( i n d e p e n d e n t v a r i a b l e s ) a t P a r q u e d e I t a p u ( B = p a r t i a l r e g r e s s i o n c o e f f i c i e n t ; 1 3 = s t a n d a r d i z e d r e g r e s s i o n c o e f f i c i e n t ; r 2 =c o e f f i c i e n t o f d e t e r m i n a t i o n ; F = v a r i a n c e r a t i o )V a r i a b l e B / 3 r FI n v e r s i o n B ( c h r o m o s o m e I I I ) 1 1 0 4 6 5 6 1 4 5 9 3 7 0 2 5 6 1 8 9 1 3 4 6 8 8 9 1 :H u m i d i t y a t t h e c o l l e c t i o n m o n t h 8 6 9 8 7 4 4 2 7 5 9 4 0 0 4 3 5 0 3 1 2 5 8 3 0 9 7 2 1 :I n v e r s i o n E ( c h r o m o s o m e I I L ) 1 5 3 3 1 1 6 1 i 6 4 9 5 0 7 1 2 8 5 1 9 1 2 2 1 0 5 4 1 :I n v e r s i o n J ( c h r o m o s o m e I I I ) 7 3 9 5 2 5 0 3 2 7 1 2 0 8 1 7 6 5 9 4 3 8 2 7 5 1 :I n s o l a t i o n a t t h e c o l l e c t i o n m o n t h 1 0 - 7 4 9 7 3 1 9 2 3 7 6 0 9 0 4 4 3 9 8 8 9 8 0 7 2 1 :I n v e r s i o n H ( c h r o m o s o m e I I I ) 1 0 - 2 7 0 7 2 0 8 2 8 5 3 0 9 9 3 5 9 4 4 5 4 8 9 9 2 1 :M a x i m u m t e m p e r a t u r e a t t h e m o n t h b e f o r et h e c o l l e c t i o n 0 7 5 0 9 6 0 - 1 1 5 8 8 1 0 0 0 0 3 5 8 4 8 4 7 1 :I n t e r c e p t 1 2 6 5 8 7 51 : = P < 0 - 0 0 l

T a b l e 4 R e s u l t s o f t h e s t e p w i s e m u l t i p l e r e g r e s s i o n a m o n g p o p u l a t i o n s i z e ( d e p e n d e n t v a r i a b l e ) , c l i m a t i c v a r i a b l e s a n d i n v e r s i o n s( i n d e p e n d e n t v a r i a b l e s ) a t P a r q u e d o T u r v o . ( B = p a r t i a l r e g r e s s i o n c o e f f i c i e n t ; / 3 = s t a n d a r d i z e d r e g r e s s i o n c o e f f i c i e n t ; r 2 =c o e f f i c i e n t o f d e t e r m i n a t i o n ; F = v a r i a n c e r a t i o )V a r i a b l e B / 3 r 2 FM i n i m u m t e m p e r a t u r e a t t h e m o n t h b e f o r et h e c o l l e c t i o nH u m i d i t y a t t h e m o n t h b e f o r e t h e c o l l e c t i o nR a i n f a l l a t t h e c o l l e c t i o n m o n t hI n v e r s i o n E ( c h r o m o s o m e I I L )I n v e r s i o n B ( c h r o m o s o m e I I L )I n v e r s i o n F ( c h r o m o s o m e I I L )I n v e r s i o n H ( c h r o m o s o m e I I L )I n t e r c e p t

4 6 9 0 6 0 7 9 5 3 2 1 1 2 7 7 4 8 1 7 - 4 9 2 3 8 2 9 2 4 6 01 3 9 9 9 8 80 - 4 8 7 7 02 1 2 0 5 9 3

1 1 8 3 0 5 0 2 8 2 2 4 0 - 6 8 4 2 1 0 - 6 9 4 5 2 0 2 6 6 4 40 - 2 1 7 9 30 - 0 2 3 5 5

0 9 0 2 0 10 - 9 5 4 4 80 - 9 7 1 8 60 9 8 1 5 50 - 9 8 9 7 00 9 9 9 6 80 9 9 9 9 9

1 7 4 5 7 9 1 7 1 :7 9 7 9 3 1 1 :5 1 0 6 2 7 9 1 :2 5 4 9 8 4 9 1 :1 8 7 8 6 3 4 1 :1 0 9 2 9 7 6 1 :3 9 - 4 5 8 1 :

1 : = P < 0 - 0 0 1h e r e : t h o s e b e t w e e n c h r o m o s o m e i n v e r s i o n s a n dc l i m a t i c v a r i a b l e s , t h o s e b e t w e e n i n v e r s i o n s i n t h es a m e c h r o m o s o m e a n d t h o s e b e t w e e n d i f f e r e n to n e s .A t I t a p u t h e t w o c l i m a t i c v a r i a b l e s t h a t c o r r e -l a t e w i t h i n v e r s i o n ( h u m i d i t y a t t h e c o l l e c t i o nm o n t h = U m i C o l , a n d i n s o l a t i o n a t t h e c o l l e c t i o nm o n t h = I n s C o l ) a r e b o t h h i g h l y n e g a t i v e l y c o r r e -l a t e d ( r = _ 0 . 9 4 * * ) , a s w o u l d b e e x p e c t e d ; e a c hi n v e r s i o n c o r r e l a t e s s i g n i f i c a n t l y w i t h I n s C o l a n dU m i C o l b y a s i m i l a r c o r r e l a t i o n c o e f f i c i e n t ,

a l t h o u g h w i t h a r e v e r s e s i g n ( t h e e x c e p t i o n b e i n gi n v e r s i o n I I I B ) .A t T u r v o , i n v e r s i o n s o f t h e t h i r d c h r o m o s o m ea r e n o t c o r r e l a t e d w i t h c l i m a t i c v a r i a b l e s w i t h o n l yo n e e x c e p t i o n : i n v e r s i o n J w i t h I n s A n t ( i n s o l a t i o ni n t h e m o n t h b e f o r e t h e c o l l e c t i o n ; r = 0 . 8 1 * * ) .I n v e r s i o n I l L D a n d E a r e c o r r e l a t e d , o f c o u r s e ,w i t h t h e s a m e c l i m a t i c v a r i a b l e s ( T A n t M e d , T C o 1 -M e d , I n s A n t a n d P C o 1 ) ; i t i s i n t e r e s t i n g t o n o t e ,h o w e v e r , t h e i r v e r y d i f f e r e n t b e h a v i o u r a t P a r q u ed e I t a p u ( a b o v e d i a g o n a l ) . I I L F i s a n o t h e r i n v e r -s i o n s i g n i f i c a n t l y c o r r e l a t e d w i t h c l i m a t i c v a r i a b l e s( U m i C o l a n d U m i A n t ) .

W h e n c o r r e l a t i o n a m o n g i n v e r s i o n s i n t h e s a m ec h r o m o s o m e a r e e x a m i n e d , f o u r s i g n i f i c a n t v a l u e sa r e f o u n d f o r I t a p u i n v o l v i n g o n l y t h e 2 n dc h r o m o s o m e ( r D , E = o . 9 4 * * ; r A , D = _ 0 . 6 7 * ; r A , E =_ 0 . 8 0 * a n d r A , B = _ 0 . 8 5 * * ) . A t P a r q u e d o T u r v oi n v e r s i o n A , D a n d E f r o m t h e 2 n d c h r o m o s o m ea r e r e l a t e d ( r D , E = 0 . 9 9 * ; r A , B _ O . 6 5 * a n d r A , H =0 . 6 3 * ) , w h i l e o n l y i n v e r s i o n s B a n d C f r o m t h et h i r d c h r o m o s o m e a r e a s s o c i a t e d ( r B , c = O . 8 2 * * ) .A s f o r a s s o c i a t i o n o f i n v e r s i o n s b e l o n g i n g t od i f f e r e n t c h r o m o s o m e s , a t I t a p u b o t h " L D , Ec o r r e l a t e s w i t h I I C , H , J t o g e t h e r w i t h " L A , I I I Ca n d " L H , I I I B ; f o r P a r q u e d o T u r v o t h e s e a r e" L A w i t h I I B , C a n d " L H , 1 1 C .T a b l e s 6 a n d 7 s h o w t h e e s t i m a t e d m e a n n u m -b e r o f i n v e r s i o n s p e r c h r o m o s o m e a r m a n d p e rf e m a l e i n t h e s a m p l e s f r o m I t a p u a n d T u r v o ,r e s p e c t i v e l y . T h e l e f t a r m o f c h r o m o s o m e I I a n dc h r o m o s o m e I I I a r e t h e m o s t p o l y m o r p h i c i n t h et w o l o c a l i t i e s . C o n s i d e r i n g t h e t o t a l m e a n p e rf e m a l e t h e r e a r e n o d i f f e r e n c e s b e t w e e n I t a p u a n dT u r v o , a l t h o u g h t h e l a t t e r s h o w e d a s m a l l e r s t a n -d a r d d e v i a t i o n , s u g g e s t i n g a m o r e s t a b l e d i s t r i -b u t i o n .


7/11


8/11

1 5 6 V . L . S . V A L E N T E A N D A . M . A R A U J OT a b l e 6 M e a n n u m b e r o f i n v e r s i o n s p e r c h r o m o s o m e a n d p e r f e m a l e o f D r o s o p h i l a w i l l i s t o n i f r o m P a r q u e d e I t a p u

C h r o m o s o m e

D I S C U S S I O NT h e s i m u l t a n e o u s o c c u r r e n c e o f s u c h a l a r g e n u m -b e r o f i n v e r s i o n s i n p o p u l a t i o n s o f D r o s o p h i l a w i l -l i s t o n i i n R i o G r a n d e d o S u l , g e o g r a p h i c a l l y n e a rt h e s o u t h e r n b o r d e r o f t h e s p e c i e s d i s t r i b u t i o n ,r a i s e s t h e f o l l o w i n g q u e s t i o n : h o w d o e s t h i s h i g hd e g r e e o f p o l y m o r p h i s m c o n t r i b u t e t o t h e a d a p t a -

t i o n o f t h e p o p u l a t i o n s t o t h e e n v i r o n m e n t a l v a r i -a t i o n s ? I n t h i s S t a t e , d u e t o i t s c l i m a t i c c h a r a c t e r i s -t i c s , t h e e f f e c t s o f t h e m e t e o r o l o g i c a l c o n d i t i o n so v e r f l o r a , f a u n a a n d g e n e t i c s o f p o p u l a t i o n s a r ep r o b a b l y m o r e e f f e c t i v e t h a n i n t y p i c a l l y t r o p i c a lB r a z i l i a n r e g i o n s .A l t h o u g h t h e f r e q u e n c i e s o f i n v e r s i o n s a r es i m i l a r i n b o t h p l a c e s , t h e c o r r e l a t i o n m a t r i x ( t a b l e

S a m p l e sM o n t h / Y e a r S e a s o n X L X R I I L I I R I I I M e a n n o .I n v s / 9S e p t . / 7 8 S p r i n g N O 0 O2 5 8 0 0 12 5 8 1 8 62 5 6 0 0 12 5 9 1 1 42 5 8 3 0 0J a n . / 7 9 S u m m e r N 0 0 02 3 0 1 42 1 1 7 02 0 0 0 92 3 0 8 82 4 2 7 3A p r . / 7 9 A u t u m n N 0 0 29 2 9 0 0 19 2 9 1 7 48 9 6 0 0 39 2 6 1 2 59 0 0 2 9 8J u l y / 7 9 W i n t e r N 0 0 12 2 1 0 0 22 2 0 1 9 52 1 2 0 0 52 2 1 1 2 52 1 9 3 . 2 2O c t . / 7 9 S p r i n g N 0 0 01 0 7 0 0 01 0 7 1 9 11 0 8 0 0 51 0 7 0 8 01 0 8 2 7 8M a r . / 8 0 A u t u m n N 0 0 05 4 7 0 0 05 4 7 2 0 25 5 8 0 0 45 4 9 1 2 55 4 6 3 . 3 4J a n . / 8 1 S u m m e r N 0 0 31 3 6 0 0 01 3 6 1 4 71 3 5 0 0 51 3 6 1 3 21 3 7 2 8 8A p r . / 8 1 A u t u m n N 0 0 01 3 9 0 0 11 3 9 2 9 21 3 9 0 1 21 3 9 2 2 11 3 8 5 . 2 8J u l y / 8 1 W i n t e r 0 0 05 1 1 0 0 05 1 1 1 8 35 0 9 0 0 25 1 1

1 0 85 1 1

2 9 20 0 0 6 0 0 2 1 2 4o t a l 1 9 3 0 0 5 3 2 4 0 6 3

T a b l e 7 M e a n n u m b e r o f i n v e r s i o n s p e r c h r o m o s o m e a n d p e r f e m a l e o f D r o s o p h i l a w i l l i s t o n i f r o m P a r q u e d o T u r v o

S a m p l e sM o n t h / Y e a r S e a s o nS e a s o nC h r o m o s o m e M e a n n o .I n v /L X R I I L I I R I I I

J u l y / 7 9 W i n t e r N 0 0 0 42 0 5 0 0 12 0 5 1 7 22 0 5 0 0 52 0 5 1 1 72 0 6 2 9 6O c t . / 7 9 S p r i n g N 0 0 25 1 6 0 0 25 1 6 1 8 55 1 9 0 0 95 2 7 1 2 05 2 9 3 1 9J a n . / 8 0 S u m m e r N 0 0 11 2 8 9 0 0 0 41 2 8 9 1 1 91 2 6 5 0 0 41 2 8 9 1 2 41 2 6 8 2 4 6A p r . / 8 0 A u t u m n N 0 ' O O1 4 0 7 0 0 01 4 0 6 2 1 11 3 6 9 0 0 41 4 1 3 1 2 21 4 0 2 3 3 3J u l y / 8 0 W i n t e r N 0 0 02 2 8 0 0 02 2 8 1 8 22 2 8 0 0 62 2 8 1 1 12 2 8 2 9 8O c t . / 8 0 S p r i n g N 0 0 04 7 0 0 0 34 7 0 1 7 94 6 7 0 0 44 7 1 1 0 84 6 7 2 9 3F e b . / 8 1 S u m m e r N 0 0 03 6 0 0 03 6 2 3 13 6 0 1 43 6 1 0 03 6 3 4 4A p r . / 8 1 A u t u m n N 0 0 03 5 5 0 0 03 5 5 1 8 23 8 3 0 0 33 8 4 1 4 23 8 6 3 3 7J a n . / 8 2 S u m m e r N 0 0 02 5 7 0 0 02 5 7 1 9 82 5 4 0 0 42 5 1 1 1 52 5 9 3 1 8M a y / 8 2 A u t u m n N 0 0 0 45 6 6 0 0 05 6 6 1 8 35 6 3 0 0 55 6 8 1 1 35 6 4 3 0 0T o t a l 0 0 0 4 0 0 0 6 1 8 4 0 ' 0 6 1 1 7 3 0 8 0 0 8


9/11

P O L Y M O R P H I S M I N D R O S O P H I L A W I L L I S T O N I 1 5 75 ) s h o w s c l e a r l y t h a t t h e y p l a y d i f f e r e n t r o l e s . A sf a r a s p o p u l a t i o n s s i z e i s c o n c e r n e d , t h e d i f f e r e n c e sf o u n d i n m u l t i p l e r e g r e s s i o n f o r I t a p u a n d T u r v os h o w h o w m u c h b i o t i c a n d a b i o t i c v a r i a b l e s m a ya c t d i f f e r e n t l y i n b o t h p l a c e s .T h u s , t h e p o p u l a t i o n s f r o m P a r q u e d o T u r v os e e m t o d e p e n d m u c h m o r e o n t h e m a c r o c l i m a t i cc o n d i t i o n s , e s p e c i a l l y o n t h e p r e v i o u s m i n i m u mt e m p e r a t u r e , t h a n o n a n y o t h e r o f t h e v a r i a b l e sc o n s i d e r e d . O n t h e c o n t r a r y , a t I t a p u , t h ec h r o m o s o m a l c o n s t i t u t i o n o f t h e s p e c i e s ( e s p e c i -a l l y i n r e g a r d t o t h e i n v e r s i o n s o f c h r o m o s o m e I I I )s e e m s t o b e t h e m o s t e f f e c t i v e f a c t o r w i t h h u m i d i t yp l a y i n g a m i n o r r o l e .S u c h r e s u l t s w e r e s u r p r i s i n g a t f i r s t s i g h t , s i n c eI t a p u w a s c o n s i d e r e d a m a r g i n a l e n v i r o n m e n tw h e n c o m p a r e d t o T u r v o a s f a r a s l e p i d o p t e r ap o p u l a t i o n s a r e c o n c e r n e d ( P a n s e r a a n d A r a u i j o ,1 9 8 3 ) . I t w o u l d b e e x p e c t e d t h e n , t h a t b i o t i c f a c t o r ss h o u l d b e m o r e r e l e v a n t a t T u r v o t h a n a t I t a p u ;t h i s w a s n o t t h e c a s e . I n v i e w o f t h e c i r c u m s t a n c e sw e c o n j e c t u r e t h a t a t T u r v o t h e c l i m a t i c f a c t o r st h a t r e g u l a t e t h e c y c l e o f p l a n t s o n w h i c h t h ep o p u l a t i o n s o f D . w i l l i s t o n i d e p e n d a r e p r e p o n -d e r a n t , w h e r e a s a t I t a p u t h e u n p r e d i c t a b i l i t y o ft h e e n v i r o n m e n t m a k e s c h r o m o s o m e p o l y m o r p h -i s m a u s e f u l w a y t o o v e r c o m e t h a t d i f f i c u l t y .U n f o r t u n a t e l y , w e h a v e n o t f o u n d i n t h el i t e r a t u r e s i m i l a r d a t a i n o r d e r t o c o m p a r e t h e mw i t h o u r d a t a . H o w e v e r , i t i s a l s o i m p o r t a n t t op o i n t o u t t h a t t h e c o e x i s t e n c e a n d c o m p e t i t i o n w i t ho t h e r s y m p a t r i c s p e c i e s ( w h o s e f r e q u e n c i e s d i d n o tt a k e p a r t i n t h e r e g r e s s i o n ) m u s t c e r t a i n l y p l a y a ni m p o r t a n t r o l e i n t h e r e g u l a t i o n o f D r o s o p h i l a w i l -l i s t o n i p o p u l a t i o n s . P a v a n e t a l . ( 1 9 5 7 ) h a v ea l r e a d y s u g g e s t e d t h a t w h e n D . w i l l i s t o n i , D .t r o p i c a l i s a n d D . p a u l i s t o r u m a r e s y m p a t r i c , t h ed o m i n a n t o n e s h o w s h e t e r o t i c i n v e r s i o n s . I n o u rs a m p l e s , h o w e v e r , s i b l i n g s p e c i e s o f D . w i l l i s t o n iw e r e n o t d e t e c t e d ( i n f u n c t i o n o f t h e i r o w n g e o -g r a p h i c d i s t r i b u t i o n ) . A s i m i l a r r e l a t i o n s h i p o fd o m i n a n c e b e t w e e n D . w i l l i s t o n i a n d D . s i m u l a n sh a s b e e n o b s e r v e d i n t h e p r e s e n t s t u d y , a l t h o u g hw i t h o u t a n y e v i d e n t c h a n g e i n t h e f r e q u e n c i e s o ft h e h e t e r o t i c i n v e r s i o n s " L D , E .H e t e r o t i c i n v e r s i o n s i n D r o s o p h i l a w i l l i s t o n iw e r e r e c o r d e d p r e v i o u s l y b y m a n y a u t h o r s s u c ha s D a C u n h a ( 1 9 5 3 ) , D a C u n h a e t a l . ( 1 9 5 9 ) ,D o b z h a n s k y a n d P a v l o v s k y ( 1 9 5 8 ) a n d C o r d e i r oe t a l . ( 1 9 6 0 ) , w h i c h s e e m s t o b e a d v a n t a g e o u s f o rt h e s p e c i e s i n s o m e e x t e n s i o n , d e s p i t e o f i n c r e a s i n gt h e h o m o z y g o u s m o r t a l i t y .A m o n g t h e c o r r e l a t i o n s i n v o l v i n g i n v e r s i o n s o ft h e s a m e c h r o m o s o m e a r m w e b e l i e v e a r e t h e m o s ti m p o r t a n t t h o s e b e t w e e n " L A a n d E ( r = _ . 0 . 8 0 ;P < 0 . 0 5 ) f r o m I t a p u a n d " L A a n d H ( r = 0 . 6 3 ;

P < 0 . 0 5 ) f r o m T u r v o , s i n c e t h e y a r e s u f f i c i e n t l yd i s t a n t t o a l l o w f r e e r e c o m b i n a t i o n . A s t h i s i s n o to c c u r r i n g t h e i r a s s o c i a t i o n p r o b a b l y i s a d v a n -t a g e o u s f o r i n d i v i d u a l s p o s s e s s i n g t h e m . T h e s a m ee x p l a n a t i o n c a n b e o f f e r e d t o t h o s e i n v e r s i o n sb e l o n g i n g t o t h e d i f f e r e n t c h r o m o s o m e s , a s " L D , Ea n d I I I C , H , J ; I l L A a n d I I I C , " L H a n d I I I Bf o r I t a p u , a n d " L A w i t h I I I B , C , a n d I l L H w i t hI I I C f o r T u r v o ( t a b l e 5 ) .I n t e r c h r o m o s o m a l a s s o c i a t i o n s h a v e b e e nf o u n d i n s e v e r a l s p e c i e s o f D r o s o p h i l a a s f o r i n s t -a n c e , D a C u n h a e t a ! . ( 1 9 5 0 ) f o r D . w i l l i s t o n i ,L e v i t a n a n d S a l z a n o ( 1 9 5 9 ) f o r D . g u a r a m u n u ( s e ea l s o t h e r e v i e w b y L e v i t a n ( 1 9 5 8 ) , B r n c i c ( 1 9 6 1 )f o r D . p a v a n i , S e n e ( 1 9 8 1 ) f o r D . m e r c a t o r u m . A n ya t t e m p t o f i n t e r p r e t a t i o n o f s u c h r e l a t i o n s h i p ss h o u l d i n v o l v e e x p e r i m e n t a l w o r k a s w e l l a s ad e e p e r k n o w l e d g e o f t h e p h y s i o l o g i c a l r o l e p l a y e db y i n v e r s i o n s .F i n a l l y , t h e c o n s t a n t m e a n n u m b e r o f i n v e r -s i o n s p e r f e m a l e ( a b o u t 3 ) o v e r t h e y e a r s a n d i nb o t h p l a c e s l e a d s u s t o s u g g e s t t h a t p r o b a b l y i tr e f l e c t s t h e a c t i o n o f s t a b i l i s i n g s e l e c t i o n , t h u s s u p -p o r t i n g C a r s o n ' s h y p o t h e s i s o f h o m o s e l e c t i o n a tt h e l i m i t o f t h e s p e c i e s d i s t r i b u t i o n . S i m i l a r v a l u e sw e r e r e p o r t e d b y D a C u n h a e t a l . ( 1 9 5 0 ) , D a C u n h aa n d D o b z h a n s k y ( 1 9 5 4 ) , C o r d e i r o ( 1 9 6 1 ) , C o r -d e i r o e t a L ( 1 9 6 0 ) i n s a m p l e s f r o m R i o G r a n d e d oS u l .F i n d i n g s f r o m s m a l l e r l a t i t u d e s w h e r e t h e m e a nn u m b e r o f i n v e r s i o n s p e r f e m a l e i s a r o u n d 9 ( D aC u n h a e t a L , 1 9 5 0 ) s u g g e s t t h a t s u c h p o p u l a t i o n sa r e c l o s e t o t h e c e n t r e o f o r i g i n o f D r o s o p h i l aw i l l i s t o n i .A c k n o w l e d g e m e n t s T h a n k s a r e d u e t o d i r e c t o r s o f P a r q u e d oT u r v o a n d P a r q u e d e I t a p u f o r a l l o w i n g u s t o w o r k i n t h o s ep l a c e s . W e a l s o e x p r e s s o u r g r a t i t u d e t o 8 0 D i s t r i t o d eM e t e o r o l o g i a o f M i n i s t r i o d a A g r i c u l t u r a , C e n t r o d e P r o -c e s s a m e n t o d e D a d o s o f U n i v e r s i d a d e F e d e r a l d o R i o G r a n d ed o S u l a n d t o C o n s e i h o N a c i o n a l d e D e s e n v o l v i m e n t o C i e n -t I f i c o e T e n c o l g i c o ( C N P q ) , V C m a r a ( U F R G S ) , F u n d a od e A m p a r o a P e s q u i s a d o E s t a d o d o R i o G r a n d e d o S u l

( F A P E R G S ) a n d P N U D U N E S C O ( R L A 7 8 0 2 4 ) f o r t h e f i n a n -c i a l s u p p o r t .

R E F E R E N C E SA S H B U R N E R , M . 1 9 6 7 . P a t t e r n s o f p u f f i n g a c t i v i t y i n t h e s a l i v a r yg l a n d c h r o m o s o m e s o f D r o s o p h i l a . I . A u t o s o m a l p u f f i n gp a t t e r n s i n a l a b o r a t o r y s t o c k o f D r o s o p h i l a m e l a n o g a s t e r .C h r o m o s o m a , 2 7 , 4 7 - 6 3 .A Y A L A , F . J . , P O W E L L , J . R . A N D D O B Z H A N S K Y , T . 1 9 7 1 . P o l y -m o r p h i s m i n c o n t i n e n t a l a n d i s l a n d p o p u l a t i o n s o fD r o s o p h i l a w i l l i s t o n i . P r o c . n a t L A c a d . S c i . U S A , 6 8 , 2 4 8 0 -

2 4 8 3 .


10/11

1 5 8 V . L . S . V A L E N T E A N D A . M . A R A U J OB A T F A G L I A , B . A N D B I R C H , L . C . 1 9 5 6 . P o l i m o r f i s m oc r o m o s s o m i c o e f a t t o r i e c o l o g i c i d e l l a s e l e z i o n e i nD r o s o p h i l a w i l l i s t o n i . A r c h i v i o Z o o l o g i c o I t a l i a n o , 4 1 , 2 8 1 -3 1 5 .

B I R C H , L . C . A N D B A T F A G L I A , B . 1 9 5 7 . S e l e c t i o n i n D r o s o p h i l aw i l l i s t o n i i n r e l a t i o n t o f o o d . E v o l u t i o n , 1 1 , 9 4 1 0 5 .B R N C L C , D . 1 9 6 1 . N o n - r a n d o m a s s o c i a t i o n o f i n v e r s i o n s i nD r o s o p h i l a p a v a n i . G e n e t i c s , 4 6 , 4 0 1 - 4 0 6 .C O R D E I R O , A . R . , S A L Z A N O , F . M . A N D M A R Q U E S , V . B . 1 9 6 0 .A n i n t e r r a c i a l h y b r i d i z a t i o n e x p e r i m e n t i n n a t u r a l p o p u l a -t i o n s o f D r o s p h i l a w i l l i s t o n i . H e r e d i t y , 1 5 , 3 5 4 5 .D A C U N H A , A . B . 1 9 5 3 . C h r o m o s o m a l i n v e r s i o n s w i t h s e xl i m i t e d e f f e c t s . N a t u r e , 1 7 2 , ( 4 3 8 3 ) , 8 1 5 8 1 6 .D A C U N H A , A . B . 1 9 5 6 a . A d a p t a t i o n o f c a r r i e r s o f d i f f e r e n tc h r o m o s o m a l t y p e s i n D r o s o p h i l a w i l l i s t o n i t o a v a r i e t y o fe n v i r o n m e n t s . R e v . B r a s . B i o L , 1 6 , 2 6 4 - 2 7 2 .D A C U N H A , A . B . 1 9 5 6 b . D i f f e r e n t i a l v i a b i l i t y f a v o r i n g i n v e r s i o nh e t e r o z y g o t e s i n D r o s o p h i l a w i l l i s t o n i . E v o l u t i o n , X : 2 3 1 -2 3 4 .D A C U N H A , A . B . 1 9 5 7 . C o n t r i b u i c a s e s t u d o d e a d a p t a c od a s p o p u l a c o s d e D r o s o p h i l a ( D i p t e r a ) a d i f e r e n t e sl e v e d o s . B o L F a c . F i L C i n . c h e t r . U n i v . S . P a u l o , 2 2 0 , 7 - 5 6 .D A C U N H A , A . B . A N D D O B Z H A N S K Y , T . 1 9 5 4 . A f u r t h e r s t u d yo f c h r o m o s o m a l p o l y m o r p h i s m i n D r o s o p h i l a w i l l i s t o n i i ni t s r e l a t i o n t o t h e e n v i r o n m e n t . E v o l u t i o n , 8 , 1 1 9 1 3 4 .D A C U N H A , A . B . , B U R L A , H . A N D D O B Z H A N S K Y , T . 1 9 5 0 .A d a p t i v e c h r o m o s o m a l p o l y m o r p h i s m i n D r o s o p h i l a w i l l i s -t o n i . E v o l u t i o n , 4 , 2 1 2 - 2 3 5 .D A C U N H A , A . B . , D O B Z H A N S K Y , T . , P A V L O V S K Y , 0 . A N DS P A S S K Y , B . 1 9 5 9 . G e n e t i c s o f n a t u r a l p o p u l a t i o n s .X X V I I I . S u p p l e m e n t a r y d a t a o n t h e c h r o m o s o m a l p o l y -m o r p h i s m i n D r o s o p h i l a w i l l i s t o n i i n i t s r e l a t i o n t o t h ee n v i r o n m e n t . E v o l u t i o n , 1 3 , 3 8 9 - 4 0 4 .D O B Z H A N S K Y , T . 1 9 5 0 . T h e c h r o m o s o m e s o f D r o s o p h i l a w i l l i s -t o n i . J . H e r e d . , 4 1 , 1 5 6 1 5 8 .D O B Z H A N S K Y , T . A N D P A V L O V S K Y , 0 . 1 9 5 8 . I n t e r r a c i a lh y b r i d i z a t i o n a n d b r e a k d o w n o f c o a d a p t e d g e n e c o m -p l e x e s i n D r o s o p h i l a w i l l i s t o n i . P r o c . N a t L A c a d . S c i . U S A ,4 4 , 6 2 2 - 6 2 9 .E H R M A N N , L . A N D P O W E L L , J . R . 1 9 8 2 . T h e D r o s o p h i l a w i l -l i s i t o n i s p e c i e s g r o u p . , I n T h e G e n e t i c s a n d B i o l o g y o fD r o s o p h i l a . A s h b u m e r , M , C a r s o n , H . L . a n d T h o m p s o n ,J . N . J r . ( e d s . ) . A c a d e m i c P r e s s , L o n d o n a n d N e w Y o r k ,V o l . 3 b , p p . 1 9 3 - 2 2 5 .

L E V I T A N , M . 1 9 5 8 . N o n - r a n d o m a s s o c i a t i o n s o f i n v e r s i o n s .C o l d S p r i n g H a r b o r S y m p . Q u a n t . B i o l . 2 3 , 2 5 1 - 2 6 8 .L E V I T A N , M . A N D S A L Z A N O , F . M . 1 9 5 9 . S t u d i e s o f l i n k a g e i np o p u l a t i o n s . I I I . A n a s s o c i a t i o n o f l i n k e d i n v e r s i o n s o fD r o s o p h i l a g u a r a m u n u . H e r e d i t y , 1 3 , 2 4 3 - 2 4 8 .N I E , N . H . , H U L L , C . H . , J E N K I N S , J . 0 . , S T E I N B R E N N E R , K .A N D B E N T , D . H . 1 9 7 5 . S t a t i s t i c a l P a c k a g e f o r t h e S o c i a lS c i e n c e s . 2 n d e d . M c G r a w - H i l l B o o k C o m p a n y .P A N S E R A , M . C . A N D A R A U J O , A . M . 1 9 8 3 . D i s t r i b u t i o n a n dh e r i t a b i l i t y o f t h e r e d r a y l e t s i n H e l i c o n i u s e r a l o p h y l l i s( L e p i d . ; N y m p h . ) . H e r e d i t y , 5 1 , 6 4 3 - 6 5 2 .P A V A N , C . , D O B Z H A N S K Y , T . , A N D D A C U N H A , A . B . 1 9 5 7 .H e t e r o s i s a n d e l i m i n a t i o n o f w e a k h o m o z y g o t e s i n n a t u r a lp o p u l a t i o n s o f t h r e e r e l a t e d s p e c i e s o f D r o s o p h i l a . P r o c .N a t i , A c a d . S c i . U S A , 4 3 , 2 2 6 - 2 3 4 .S E N E , F . M . 1 9 8 1 . A n l i s e d a v a r i a b i l i d a d e c r o m o s s m i c a d ep o p u l a c e s n a t u r a i s d e D r o s o p h i l a , n e r c a t o r u m p a r a r e p l e t aD o b z h a n s k y a n d P a v a n , 1 9 4 3 . T e s e d e L i v r e D o c n c i a ,U n i v e r s i d a d e d e S o P a u l o .V A L E N T E , V . L . S . A N D A R A U J O , A . M . 1 9 8 5 . O b s e r v a t i o n s o fn a t u r a l p o p u l a t i o n s o f D r o s o p h i l a w i l l i s t o n i a n d i t s a s s o c i -a t i o n w i t h t h e c h o i c e o f f e e d i n g a n d b r e e d i n g s i t e s . R e v .B r a s . G e n e t . , V I I I , 2 7 1 2 8 4 .V A L E N T E , V . L . S . A N D A R A U J O , A . M . ( s u b m i t t e d ) . E c o l o g i c a l

a s p e c t s o f D r o s o p h i l a s p e c i e s i n h a b i t i n g w i l d e n v i r o n m e n t si n S o u t h e r n B r a z i l ( D i p t e r a ; D r o s o p h i l i d a e ) . I . D i s t r i b u -t i o n , a b u n d a n c e , f o o d p r e f e r e n c e s a n d b r e e d i n g s i t e s .V A L E N T E , V . L . S . A N D M O R A L E S , N . B . 1 9 8 5 . N e w i n v e r s i o n sa n d q u a l i t a t i v e d e s c r i p t i o n o f i n v e r s i o n h e t e r o z y g o t e s i nn a t u r a l p o p u l a t i o n s o f D r o s o p h i l a w i l l i s t o n i i n h a b i t i n g t w od i f f e r e n t r e g i o n s i n t h e S t a t e o f R i o G r a n d e d o S u l , B r a z i l .R e v . B r a s . G e n e t . , V I I I , 1 , 1 6 7 1 7 3 .V A L E N T E , V . L . S . , S A A V E D R A , C . C . R . , A R A U J O , A . M . A N DM O R A L E S , N . B . 1 9 8 1 . O b s e r v a t i o n s o n t h e a t t r a c t i o n o fD r o s o p h i l a s p e c i e s f o r d i f f e r e n t b a i t s a n d c h r o m o s o m a lp o l y m o r p h i s m i n D r o s o p h i l a w i l l i s t o n i D r o s o p h i l a I n f o r m a -l i o n S e r v i c e , 5 6 , 1 4 7 - 1 4 9 .W I N G E , H . 1 9 7 1 . N I v e i s d e d i v e r g n c i a e v o l u t i v a n o g r u p o c r i p t i c od a D r o s o p h i l a w i l l i s t o n i . T e s e d e D o u t o r a m e n t o . U n i v e r -s i d a d e F e d e r a l d o R i o G r a n d e d o S u l .


11/11

Inoao

Pa

MhY

TmaueC

renmh(

TmaueC

oeomh(

Rna(m

Ravhmdy(%

(h

P

C

Penmh

Ceomh

Penmh

Ceomh

PenCeo

mhmh

MM

M

MM

M

Pq

S7

111

211

1

9

7

7

1

1

d

DJ77212

212

1

8

7

7

2

2

Ia

MA

322

212

9

6

7

7

2

2

Juy7

181

191

5

1

8

7

1

1

O7

211

211

1

5

7

8

1

1

MA

222

222

1

9

7

7

28

1

J8

212

222

261

7

7

1

2

A8

2125

212

1

1

7

7

2

1

Juy8

1

91

111

1

8

8

7

1

1

Pq

Juy7

271

2941

4

2

8

8

1

1

d

O7

211

212

1

3

7

7

1

1

Tv

J8

212

312

3

9

7

6

1

2

A8

322

212

1

2

7

7

2

2

Juy8

281

291

5

1

8

7

1

1

O8

211

212

1

1

7

7

6

1

F8

322

322

1

8

7

7

2

1

A8

312

212

5

1

7

7

2

1

J8

312

312

2

2

7

6

2

2

M8

1

1

3

1

7

7

2

2

AxMeoocaoreonPqdIaaPqdTv

0 0 -UI ( z 0( 0 NN C) 0 C

Documents

Chromosomal Polymorphism in Drosophila willistoni