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Características de los anillos de crecimiento de
Pinus halepensis en el Mediterráneo (Growth
characteristics of tree rings in Pinus halepensis
in the Mediterranean)
Klemen Novak
Características de los anillos de crecimiento de Pinus halepensis en el Mediterráneo
Growth characteristics of tree rings in Pinus halepensis in the Mediterranean
Tesis Doctoral
Doctoral Thesis
Klemen Novak
Alicante, mayo 2017
DEPARTAMENTO DE ECOLOGÍA
FACULTAD DE CIENCIAS
Características de los anillos de crecimiento de Pinus halepensis en el
Mediterráneo
Growth characteristics of tree rings in Pinus halepensis in the Mediterranean
KLEMEN NOVAK
Tesis presentada para aspirar al grado de
DOCTOR POR LA UNIVERSIDAD DE ALICANTE
MENCIÓN DE DOCTOR INTERNACIONAL
DOCTORADO EN CONSERVACIÓN Y RESTAURACIÓN DE ECOSISTEMAS
Directores de tesis:
Dr. D. José Raventós Bonvehí
Dr. D. Martín de Luis Arrillaga
Tutor de tesis:
Dr. D. José Raventós Bonvehí
Don José Raventós Bonvehí, Doctor en Ciencias Biológicas y Catedrático del Departamento
de Ecología, Universidad de Alicante y Don Martín de Luis Arrillaga, Doctor en Biología y
Profesor Contratado Doctor del Departamento de Geografía, Universidad de Zaragoza, como
directores del doctorando Don Klemen Novak,
HACEN CONSTAR
Que la Tesis Doctoral titulada “Características de los anillos de crecimiento de Pinus
halepensis en el Mediterráneo (Growth characteristics of tree rings in Pinus halepensis in
the Mediterranean) recogida en la presente memoria, de la que es autor Don Klemen Novak,
ha sido realizada bajo nuestra codirección, y cumple las condiciones exigidas para que su
autor pueda optar al grado de Doctor por la Universidad de Alicante, por lo que damos
aprobación para su correspondiente lectura y defensa.
Para que conste a los efectos oportunos, firmamos el presente escrito en Alicante, a de
mayo de 2017.
José Raventós Bonvehí Martín de Luis Arrillaga
Don José Raventós Bonvehí, Doctor en Ciencias Biológicas y Catedrático del Departamento
de Ecología, Universidad de Alicante como tutor del doctorando Don Klemen Novak,
Vista la memoria titulada “Características de los anillos de crecimiento de Pinus halepensis
en el Mediterráneo (Growth characteristics of tree rings in Pinus halepensis in the
Mediterranean) dirigida por el Doctor José Raventós Bonvehí (Universidad de Alicante) y
por el Doctor Martín de Luis Arrillaga (Universidad de Zaragoza).
INFORMA, que reúne las condiciones necesarias para su defensa.
Alicante, a de mayo de 2017.
A mi pikapolonica,
A mis padres,
“Quien quiere hacer algo
encuentra un medio,
quien no quiere hacer nada,
encuentra una excusa.”
Proverbio árabe
ÍNDICE
AGRADECIMIENTO ......................................................................................................... 15
RESUMEN .......................................................................................................................... 17
SECCIÓN INICIAL – SÍNTESIS .................................................................................... 21
1. MARCO TEÓRICO Y DISCIPLINAS CIENTÍFICAS DE ANÁLISIS ................. 23
2. CRECIMIENTO SECUNDARIO DE LOS ÁRBOLES EN CLIMAS
TEMPLADOS............................................................................................................27
3. PRINCIPALES CARACTERÍSTICAS DEL CLIMA MEDITERRÁNEO Y DE LOS
TIPOS DE BOSQUE ................................................................................................ 29
4. CRECIMIENTO SECUNDARIO DE LOS ÁRBOLES EN CLIMAS
MEDITERRÁNEOS ................................................................................................ 31
5. OBJETIVOS ............................................................................................................. 33
6. ÁREA DE ESTUDIO ............................................................................................... 34
7. METODOLOGÍA ..................................................................................................... 38
7.1. Muestreos dendrocronológicos ......................................................................... 38
7.2. Preparación de muestras y su análisis estadístico ............................................. 41
7.3. Preparación y el análisis de las frecuencias de MR y IADFs............................ 44
7.4. Análisis dendroclimático ................................................................................... 44
9.1. Formación del anillo de crecimiento y la ausencia del crecimiento
(Capítulo 1).........................................................................................................47
9.2. Variabilidad de las frecuencias de MR en los troncos de los árboles
(Cap²tulo 2).........................................................................................................47
9.3. Variabilidad espacio-temporal de las frecuencias de MR en el Mediterráneo
(Capítulo 3) ........................................................................................................ 48
9.4. Características anatómicas de los anillos de crecimiento y su significancia en los
estudios dendrocronológicos (Capítulo 4) ......................................................... 49
9. RESULTADOS GENERALES................................................................................ 47
ABSTRACT.........................................................................................................................19
ESTRUCTURA DE LA TESIS.................................................................................. 458.
9.5. Variabilidad espacio-temporal de las frecuencias de IADFs en el Mediterráneo
(Capítulo 5) ....................................................................................................... 49
SECCIÓN SEGUNDA – TRABAJOS PUBLICADOS.................................................. 51
Capítulo 1 - Missing and dark rings associated with drought in Pinus halepensis. .......... 53
Capítulo 2 - Frequency and variability of missing tree rings along the stems of Pinus
halepensis and Pinus pinea from a semiarid site in SE Spain ............................................ 71
Capítulo 3 - Missing rings in Pinus halepensis – the missing link to relate the tree-ring
record to extreme climatic events ........................................................................................ 79
Capítulo 4 - Climatic signals in tree-ring widths and wood structure of Pinus halepensis in
contrasted environmental conditions ................................................................................... 93
Capítulo 5 - Age, climate and intra-annual density fluctuations in Pinus halepensis
in Spain.............................................................................................................................. 105
SECCIÓN ÚLTIMA ....................................................................................................... 123
10. DISCUSIÓN GENERAL ....................................................................................... 125
10.1. Consideraciones generales .......................................................................... 125
10.2. El anillo de crecimiento .............................................................................. 127
10.3. El árbol. ....................................................................................................... 131
10.4. El bosque.. ................................................................................................... 132
12. INVESTIGACIÓN FUTURA .............................................................................. 138
BIBLIOGRAFÍA ............................................................................................................... 139
11. CONCLUSIONES.................. .............................................................................. 136
AGRADECIMIENTO
Después de muchos días del campo, meses del trabajo de laboratorio, tardes y fines de
semana escribiendo los artículos, clases, seminario, exámenes, presentaciones en congresos,
cursos, viajes, escaladas, montañas y un largo etcétera más de cosas sin mencionar, por fin
me encuentro escribiendo estas líneas de agradecimiento, dedicadas a todas las persona que
me han ayudado y permitido para que esta tesis doctoral por fin pueda ver la luz.
En primer lugar, tengo que agradecerle enormemente a la Prof. Dr. Katarina Čufar por su
ayuda, guía y consejos a lo largo de todos los años, proyecto, artículos, viajes e estancias.
Siempre cuando volvía a Eslovenia encontraba una puerta abierta en su departamento,
gracias a ella y a su equipo (Jožica, Maks, Luka y Peter).
En segundo lugar, tengo que darles otras enormes gracias a mis directores, Dr. Josep
Raventós, Catedrático de Ecología de la Universidad de Alicante y Dr. Martin de Luís
Arrillaga, Profesor Contratado Doctor en el Departamento de Geografía de la Universidad
de Zaragoza. A Josep por haberme acogido en su despacho, por los cafés de la máquina, por
los comentarios, las charlas científicas y personales y por su ayuda constante. ¡Tenemos
pendiente una salida de senderismo! A Martin por su ayuda, comprensión y perseverancia.
Aún recuerdo lo que me pregunto en verano 2008, si aparte de trabajar en el proyecto
construyendo la red dendrocronológica de Pinus halepensis en España, quería ser guía de
montaña, buscarme una novia lo cual también implica esfuerzo y tiempo o si quería hacer el
doctorado. Por creer en mí, cuando yo dudaba de mí mismo. Por haberme acogido en
Zaragoza y aguantarme durante todos estos años. Por ejercer el difícil papel de ser mi jefe,
compañero de trabajo y amigo al mismo tiempo. ¡Muchísimas gracias Martín, como mínimo
te debo una bici!
A continuación agradecer la compañía, charlas y cafés compartidos con los compañeros del
Departamento de Ecología en Alicante, Juan Bellot, Andreu, Juanra, Germán, Jordi, Víctor
Javier, Susana, las chicas de Susana, Hassane, Fran, Cristian, Ángela, Samantha, los técnicos
de laboratorio José y Fran.
Quería darles las gracias a los compañeros del dendroteam del Departamento de Geografía
en la Universidad de Zaragoza, por haber compartido juntos momentos felices, a veces
menos felices, trabajo duro del campo, desde los casi 35 ºC en Tossa de Mar hasta la tormenta
y mucho barro en la Sierra de Santo Domingo o 0 ºC y nevando en Castillo de Vinuesa en
principios de verano. Gracias por haber tenido la oportunidad para viajar por toda España,
visitando los bosques más emblemáticos. A José María Cuadrat porque esto está bien, esto
15
está muy bien, a Miguel Ángel diciéndome luego te veo, y yo ¿ahora no me ves?, a Luis
Alberto por ser tan jóvenes que nos determina dendroteen, a Martín por sus consejos y
críticas. A los componentes del equipo A, a Edurne diciéndonos a Ernesto y a mí, estáis
insoportables, en mayo os quiero con las novias y a Ernesto por haber compartido más de
80 días de muestreos durmiendo en desde las suites de lujo hasta encima de un colchón de
dudosa calidad y dudosa estancia. A Roberto por haber insistido a comer cuando fuimos al
Moncayo, a Carlos por los momentos compartidos de muestreos y montañas, a Aitor por
enseñarnos que aparte de los árboles en el campo también puede haber tortugas. Y a Estela
y María por haberse unido al dendroteam haciéndolo así más abierto y humano. Aparte de
todas las personas mencionadas quería agradecerles a todos los demás compañeros del
departamento con quienes tuve la oportunidad de compartir discusiones científica y menos
científicas.
A mis amigos, José Antonio por ser excelente amigo, compañero de piso, por momentos
compartidos de viajes e escalada. A Andrés por su constante apoyo en momentos difíciles y
también felices y por dejarme su golf blanco en los momentos más complicados, a Roger y
Tramuntana Aventura por buscar nuevos horizontes en las montañas. A todos aquellos con
los que he podido compartir viajes, cervezas, escaladas, deportes, fiestas.
A mis padres, quienes me han apoyado siempre a pesar de mis constantes cambios de planes
y retrasos en la finalización de los estudios.
Y al final a María Ángeles, mi pikapolonica, desde que nos conocimos me has aguantado
con paciencia, mientras mi cabeza estaba más veces en la luna que aquí. Gracias por
enseñarme a querer y ser querido.
16
RESUMEN
Palabras claves: Mediterráneo, Pinus halepensis, dinámica del crecimiento,
dendrocronología, anatomía de madera, xilogénesis, fluctuaciones intra-anuales de la
densidad, anillos ausentes, relación crecimiento-clima
En el contexto del cambio climático antropogénico, las proyecciones futuras del clima
prevén para el ámbito mediterráneo un aumento generalizado de las temperaturas, una mayor
presencia de olas de calor, un descenso de la pluviometría y una mayor frecuencia y
severidad de los eventos de sequía. Los elementos del clima influyen de forma muy
importante en la dinámica de crecimiento de los bosques de Pinus halepensis, una especie
ampliamente representada en la cuenca mediterránea. El objetivo general de esta tesis es
analizar la dinámica de crecimiento de esta especie en su área de distribución natural en el
Mediterráneo, para saber cómo responde a la variabilidad climática y cuáles son los umbrales
que es capaz de tolerar. Los objetivos específicos son analizar las principales características
de sus anillos de crecimiento incluyendo el análisis de la frecuencia de aparición de los
anillos ausentes (MR) y las fluctuaciones intra-anuales de la densidad de su madera (IADFs).
El objetivo final en ambos casos es el de cuantificar su frecuencia de aparición en una red
dendrocronológica de la especie así como identificar los factores ambientales que los
generan a lo largo de su área de distribución. Desde el punto de vista metodológico, estas
características de los anillos de crecimiento se han analizado a partir del estudio de
determinadas características anatómicas, los procesos de xilogénesis y el análisis de las
relaciones clima-crecimiento mediante una aproximación dendroecológica. En relación a los
principales resultados cabe destacar que el análisis global de la red dendrocronológica ha
permitido explorar las tendencias biológicas en la aparición de MR y IADFs a la vez que
sirve también como método de estandarización. La frecuencia de MR es mayor conforme
aumenta la edad del árbol, mientras que las IADFs son más frecuentes en arboles más
jóvenes y alcanzan su nivel máximo a los 27 años. La frecuencia global de MR es 1.84% en
el conjunto de la red mientras que la de IADFs es del 8.45%. La presencia de MR está
fuertemente relacionada con las condiciones climáticas y se maximiza cuando las
temperaturas medias son superiores a los 5º C desde octubre previo hasta febrero y las
precipitaciones son inferiores a 50 mm desde septiembre previo hasta mayo. Las IADFs son
más frecuentes donde y cuando las temperaturas son elevadas, la sequía estival intensa y la
época principal de lluvias es el otoño. Su formación está relacionada con altas temperaturas
17
mínimas y con las condiciones húmedas en final de verano y en otoño. En general en los
árboles la presencia de MR y IADFs se corresponde con anomalías del crecimiento, pero no
necesariamente estas desviaciones podrían considerarse anomalías en el sentido negativo
sino variabilidad en las respuestas de los árboles a distintas condiciones ambientales. En el
caso de Pinus halepensis, los MR se forman bajo las condiciones ambientales extremas y
pueden interpretarse como marcadores de la ocurrencia de los eventos extremos y las IADFs
reflejan las variaciones de las condiciones climáticas durante la temporada de crecimiento y
pueden usarse como los proxies para la reconstrucción de condiciones ambientales del
pasado con una resolución intra-anual. La presencia de MR y IADFs demuestra alta
plasticidad de adaptación de Pinus halepensis a las condiciones ambientales variables y
severas como las que habitualmente se dan en ámbitos mediterráneos.
18
ABSTRACT
Key words: Mediterranean, Pinus halepensis, growth dynamics, dendrochronology, wood
anatomy, xylogenesis, intra-annual density fluctuations, missing rings, growth-climate
relationship
Future climate predictions include global warming, increased temperatures, prolonged
droughts, global decrease of precipitations and increased frequency of extreme events. The
climate factors influence on growth dynamics of Pinus halepensis, the typical and
widespread species in the Mediterranean Basin. The main objective of the present doctoral
dissertation is to analyse the growth dynamics of this species across its natural distribution
range in the Mediterranean and its relationship with climate variability to know the
climatic thresholds the species is able to tolerate. Specific objectives are to analyse the
principal characteristics of its growth rings, which are the appearance of missing rings
(MR) and the intra-annual density fluctuations (IADFs). The final objective in both cases
is to quantify their frequencies across the dendrochronological network of the species as
well as to identify the main environmental factors related with their occurrence across the
distribution area. The methods of dendrochronology, microscopy of the cambial zone
and quantitative wood anatomy allowed analysing these anatomical characteristics. The
global analysis of the dendrochronological network allows exploring the biological
trends of MR and IADFs as well as it served also as standardization method. The
frequency of MR increases with increasing age of the trees, meanwhile the occurrence of
IADFs is more frequent in younger trees and reaches its maximum at 27 years. The
global frequency of MR in the dendrochronological network is 1.84%, and of
IADFs is 8.45%. The presence of MR is strongly related to the climatic conditions and
it is maximized when the mean temperatures from previous October until February are
higher than 5º C and the precipitations from previous September till May are lower
than 50 mm. The IADFs are more frequent where and when the temperatures are
elevated, the summer drought is intense and the autumn is a principal period of rainfalls.
Their formation is related with high minimum temperatures and wet conditions at the end
of summer and beginning of autumn. In general, the normal interpretation of MR and
IADFs is as the growth anomalies of trees, but these deviations should not be considered
necessarily the anomalies in the negative sense of meaning, but more as the variability of
growth responses of the trees as related to different environmental conditions.
19
In case of Pinus halepensis the formation of MR is related to the extreme
environmental conditions and can be used as the markers for the occurrence of extreme
events. The IADFs are the reflection of the variability of climatic conditions during the
growing season and can be used as a proxy for the reconstructions of past environmental
conditions with an intra-annual resolution. The presence of MR and IADFs shows the high
plasticity of adaptation of Pinus halepensis to the variability and severity of environmental
conditions which frequently occur in Mediterranean areas.
20
SECCIÓN INICIAL – SÍNTESIS
21
1. MARCO TEÓRICO Y DISCIPLINAS CIENTÍFICAS DE ANÁLISIS
La dendrocronología es la ciencia que usa los anillos de crecimiento de los árboles,
datados al año exacto de su formación, para analizar e interpretar la información que
contienen (Kaennel Dobbertin y Schweingruber, 1995). Es particularmente útil para
investigar la influencia ambiental en el crecimiento de los árboles, así como para datar y
explicar eventos pasados. La dendrocronología tiene distintas sub-disciplinas, cada una de
las cuales tiene el enfoque específico según la disciplina concreta a la que se aplica:
dendroclimatología, dendroecología, dendrogeomorfología, dendroarqueología,
dendroglaciología, dendropirocronología, dendrohidrología y dendroentomología, entre
otras, compartiendo fases metodológicas comunes pero con un proceso de toma de muestras
que varía en función de los objetivos finales del trabajo.
Las primeras evidencias de la observación de los anillos de crecimiento en los
árboles se remontan al año 322 a. C., cuando el griego Theophrastus escribe el libro History
of plants y los menciona en dos especies de abetos. Después de él, en el siglo XV Leonardo
da Vinci observa en los árboles cortados el carácter anual de los anillos de crecimiento y
establece unas primeras relaciones cualitativas entre el grosor de esos anillos y la
variabilidad climática. En el año 1737 el francés Henri-Louis Duhamel du Monceau
investiga las causas de la excentricidad de los anillos de crecimiento observados al cortar los
árboles (Duhamel du Monceau y Conde de Buffon, 1737).
Posteriormente, diferentes investigadores simultáneamente y consecutivamente
analizan los anillos de crecimiento como A. C. Twinnig en Connecticut en el año 1827,
Theodor Hartig en Alemania en el año 1853 y también Robert Hartig en el año 1867 en
Alemania, Charles Babbage en Inglaterra en el año, 1838, o Kuechler en el año 1859 en
Texas (Campbell, 1949; Hartig, 1853; Heizer, 1956; Kuechler, 1859; Studhalter, 1955, 1956;
Twinning, 1833). Este último explica que la secuencia de anillos de un árbol contiene
información de su historial de crecimiento y que está relacionada con las precipitaciones
anuales. Así, destaca patrones atribuibles a la ocurrencia de años secos o lluviosos en los
anillos de crecimiento. Después el naturalista John Muir (1838-1914), en su labor de
protección del parque natural de Yosemite, realiza los primeros conteos del número de los
anillos de crecimiento en individuos de Pinus ponderosa.
Pero no fue hasta comienzos del siglo XX cuando Andrew Ellicott Douglass (1867-
1962), astrónomo de formación, estableció los principios básicos de la dendrocronología
23
moderna. Su interés no se centraba en aspectos ecológicos o climáticos sino en buscar
evidencias de los ciclos solares en el crecimiento radial de los árboles, aunque abrió un
extenso campo de investigación con muchas posibilidades de aplicaciones en las ciencias
relacionadas con el medio natural. Su aportación fue más allá, al introducir los principios
básicos de la investigación científica en el análisis de los anillos, estableciendo entre otros
los métodos de datación cruzada de los anillos de crecimiento. En sus investigaciones,
Douglass trabajó con maderas procedentes de distintos yacimientos arqueológicos y
consiguió relacionar las cronologías de las muestras de madera arqueológica con las
cronologías de las muestras obtenidas de los arboles vivos (Douglass, 1921, 1929, 1944;
Haury, 1940). Junto con otros científicos es el fundador del “Laboratory of Tree-Ring
Research”, en la Universidad de Arizona, Tucson en el año 1937, la primera institución
dedicada exclusivamente a la investigación de los anillos de crecimiento de los árboles.
Posteriormente, Edmund Schulman, alumno de Douglass, emplea la mayor parte de
su vida como científico explorando y viajando por distintos continentes buscando los árboles
más viejos del planeta. Entre 1953 y 1954 encuentra en Sierra Nevada (California) árboles
vivos de más de 4000 años y también los restos de los árboles muertos con los que puede
prolongar el registro climático hasta 6000 años (Schulman y Moore, 1958).
Aún en los años 30 del siglo XX el alemán Bruno Huber (1899-1969) usa las
técnicas de Douglas para el análisis de los anillos de crecimiento en bosques europeos siendo
considerado el padre de la dendrocronología en este continente. Sin embargo la aportación
más importante, el establecimiento definitivo de la dendrocronología como disciplina
científica fue la de Harold C. Fritts (1928 - ), también de la Universidad de Arizona, quien
introdujo técnicas cuantitativas de análisis demostrando la utilidad de la datación de los
anillos de crecimiento en distintos campos de investigación. Desarrolló técnicas para el
análisis del clima pasado usando los datos de los anillos de crecimiento. Para su análisis usó
las técnicas de programación y desarrolló modelos de la dinámica del crecimiento de los
árboles y del clima (Fritts, 2001).
Si Fritts avanzó en aplicaciones paleoclimáticas, Fritz H. Schweingruber (1935 - )
utiliza la información derivada de los anillos de crecimiento para aplicaciones ecológicas
(influencia de agua-ríos, viento, nieve, e incendios en el crecimiento de los árboles) y
desarrolla técnicas de análisis instrumental para determinar como la influencia humana (por
ej. polución) puede alterar la dinámica natural de los ecosistemas forestales.
24
Más recientemente, la investigación basada en los anillos de crecimiento se ha
integrado mundialmente en la investigación del cambio global (Bradley, 1989; Eddy, 1992).
En la actualidad hay una cantidad grande de grupos usando la dendrocronología con
diferentes objetivos como el clima (Tejedor et al., 2015), la ecología (Cherubini et al., 2003),
la geomorfología (Gärtner et al., 2004) o la hidrología (Copini et al., 2015) entre otros.
La introducción de esta disciplina en España es más reciente, aunque cuenta ya con
una tradición de 40 años. Los primeros trabajos datan de Creus y Puigdefábregas (1976) y
han sido utilizados principalmente para la reconstrucción del clima pasado con la
información a partir de árboles que crecen en zonas de alta montaña, línea de investigación
continuada por Saz-Sánchez (2003), Fernández y Manrique (1997) o Génova Fuster (2000),
hasta los últimos trabajos de Cortesi et al. (2014); Esper et al. (2015a) o Tejedor et al. (2017),
entre otros. A parte de la dendroclimatología, otras dos disciplinas habían sido
desarrolladas considerablemente en España, como son la dendrogeomorfología (Díez-
Herrero, 2015; Génova et al., 2015) y la dendroecología. La última tiene especial interés
creciente en el contexto de cambio climático y de la gestión forestal en caracterizar patrones
de crecimiento de los árboles y estudiar aspectos como decaimiento del bosque,
estructura y dinámica forestal, ataques de insectos, incendios, perturbaciones etc. (ver
en Amoroso y Suarez, 2015). En la mayoría de los casos la dendrocronología analiza
grosores de los anillos de crecimiento anuales, los cuales cambian del año a año debido a
la influencia da distintos factores, pero cada vez más se emplean enfoques combinados de
distintas técnicas como la anatomía cuantitativa o el análisis microscópico de la madera,
para conseguir mejores resultados.
La anatomía de la madera analiza la estructura celular de los anillos de
crecimiento. Varios autores (Battipaglia et al., 2010; Fonti et al., 2010; Schweingruber,
2007) destacan el potencial de esta aproximación para profundizar en procesos o
características de los anillos observables a escala estacional o mensual (madera temprana,
madera tardía, canales de resina, fluctuación de la densidad del anillo, transición entre
madera temprana y tardía etc.) y su relación con eventos climáticos para conseguir así una
información más detallada y complementaria a la obtenida con el grosor del anillo anual.
Los trabajos pioneros (por ej. Schulman, 1938; Tingley, 1937) alertan de las
desviaciones en las formaciones de anillos llamándolas anillos falsos o anillos dobles.
Históricamente estas desviaciones fueron consideradas más como las restricciones en los
estudios dendrocronológicos dificultando una datación correcta de los anillos. Según la Web
25
of ScienceTM database (ver en De Micco et al., 2016c), el número de trabajos analizando
“anillos falsos” aumento desde el año 1991, cuando Zhang y Romane (1991) publicaron el
artículo en el cual relacionaron la aparición de anillos falsos, el tamaño del anillo y factores
climáticos. El siguiente hito importante fue en el 1999 cuando (Bräuning (1999) usa el
termino intra-anual density fluctuation (IADFs), relacionando la posición de IADFs dentro
de los anillos a los eventos del frio o del calor. Los trabajos posteriores (Cherubini et al.,
2003; Rigling et al., 2001) atraen más atención, porque los IADFs reflejan la variación
de las condiciones climáticas durante la temporada de crecimiento. Después, en el año
2007 se publican cuatro artículos de tres grupos europeos distintos (Campelo et al.,
2007a, 2007b; De Luis et al., 2007; De Micco et al., 2007) analizando las especies
mediterráneas de pinos y Quercus ilex. Desde entonces distintos autores investigan la
ocurrencia de IADFs y la relacionan con los factores de la especie (genotipo, sexo,
edad, tamaño, hábitat, etc.) o factores ambientales (suelo, clima, ubicación geográfica,
etc.) (ver en De Micco et al., 2016c). Los estudios de IADFs tienen una estrecha relación
con los estudios de xilogénesis lo cual lo demuestran los últimos trabajos (Campelo et al.,
2015; De Micco et al., 2016a, 2016b; Novak et al., 2016a; Zalloni et al., 2016).
La anatomía del anillo de crecimiento es sin embargo muy variable en sus diferentes
fases de desarrollo, que van desde la aparición de nuevas células (células post-cambiales)
hasta la completa formación de la pared celular secundaria (células maduras) (Rossi et al.,
2006a). En este sentido, el seguimiento de la xilogénesis ha emergido también como una
sub-disciplina destacable en los últimos años, permitiendo no solo estudiar en mayor detalle
la anatomía de la madera durante sus fases de formación sino también para conocer y datar
a escala semanal o quincenal el propio proceso de formación de los anillos de crecimiento
(Chaffey, 2002). Fuera de representar una aproximación del todo novedosa, el desarrollo de
unas metodologías estándar de muestreo y procesado de las muestras en laboratorio ha
permitido que en los últimos 15 años, los estudios en xilogénesis se hayan popularizado
extraordinariamente. Los trabajos desarrollados por varios grupos (Campelo et al., 2007a;
Čufar et al., 2008; Deslauriers et al., 2003, 2008; Gričar et al., 2005; De Micco et al., 2007;
Plomion et al., 2001; Rossi, 2003) entre otros y la extensa red de colaboraciones establecidas
entre grupos ha permitido un enorme desarrollo de estas técnicas en los últimos años
(Battipaglia et al., 2010; Campelo et al., 2016; Gričar et al., 2007b; Rossi et al., 2003, 2006b;
Vieira et al., 2014; Zalloni et al., 2016). En España, puede considerarse pionero el trabajo de
De Luis et al. (2007) en el cual en colaboración con el grupo esloveno, se estudia el proceso
26
de xilogénesis aplicando procedimientos estándar de análisis. Posteriormente otros grupos
también adoptaron ese enfoque de investigación (Battipaglia et al., 2016; Bogino y Bravo,
2008; Camarero et al., 2010; García-González et al., 2016; García-González y Fonti, 2008;
De Luís et al., 2001; Olivar et al., 2012; Rozas et al., 2011).
2. CRECIMIENTO SECUNDARIO DE LOS ÁRBOLES EN CLIMAS TEMPLADOS
Los árboles crecen en dirección terminal (crecimiento primario) y radial
(crecimiento secundario). En general, en la dirección radial producen un anillo de
crecimiento cada año. En los ambientes templados el crecimiento secundario comienza en
primavera, tiene un máximo en verano y concluye en otoño. En coníferas, este anillo está
compuesto por dos tipos celulares contrastados que podemos dividir en madera temprana y
tardía. La madera temprana está compuesta principalmente por traqueidas, con un lumen de
mayor tamaño y una pared celular de menor grosor que se forman desde el inicio de la
estación de crecimiento hasta el verano. Posteriormente, desde el verano hasta el final de la
temporada de crecimiento, se forman células de madera tardía caracterizadas por un menor
diámetro de lumen y una pared celular de mayor grosor. La definición de Mork (Denne,
1988) diferencia las células de madera temprana de las células de madera tardía a través de
un criterio sencillo. Así, una traqueida es clasificada como perteneciente a la madera tardía
cuando el grosor de su lumen es menor que el doble del grosor de su pared celular (Figura
1).
27
Figura 1: Definición de madera temprana y madera tardía según Mork (Denne, 1988).
En ambientes con condiciones climáticas contrastadas y sometidas a una elevada
variabilidad interanual, la temporada de crecimiento no presenta una estacionalidad tan clara
y los tipos celulares presentes en los anillos no muestran necesariamente una secuencia tan
definida entre células de madera temprana y madera tardía. La variabilidad del clima provoca
que las células con características anatómicas equiparables a las definidas como de madera
tardía puedan formarse en el periodo primaveral si las condiciones son desfavorables. De la
misma forma, si las condiciones de verano u otoño son favorables, la estación de crecimiento
puede prolongarse, pudiendo generarse células con características equiparables a las de la
madera temprana en las fases terminales del ciclo de crecimiento.
Los grosores y las características anatómicas de los anillos de crecimiento (madera
temprana, madera tardía, canales de resina, transiciones entre anillos) están relacionadas con
las temperaturas y precipitaciones en las que se desarrolla el ciclo de crecimiento y con otros
factores como son la tendencia de crecimiento de los árboles la cual es el efecto de la edad
y del tamaño (De Luis et al., 2009, 2013), la acumulación de reservas en el árbol en el ciclo
de crecimiento anterior y las características genéticas que predisponen los rasgos fenotípicos
de los individuos. Otros factores que también influyen en el crecimiento y en los tipos
celulares presentes son los factores bióticos asociados a los ataques de insectos (Sangüesa-
Barreda et al., 2014), plagas de hongos (Cherubini et al., 2002), polución del aire (Malik
28
et al., 2012) y los eventos extremos que pueden tener diferentes orígenes (por ej. el clima o
la competencia) (Bräuning et al., 2016; Panayotov et al., 2013).
El análisis dendrocronológico, el de la anatomía de madera y los estudios de
xilogénesis, se han desarrollado principalmente en ambientes templados en los que hay una
estacionalidad contrastada, con clara parada invernal y óptimas condiciones del crecimiento
en primavera y verano. Sin embargo, en regiones mediterráneas donde puede no estar tan
claro el parón invernal o acontecer en verano eventos que puedan limitar de forma
significativa el desarrollo del cambium, estas cuestiones han sido comparativamente menos
exploradas que en otros ambientes climáticos.
3. PRINCIPALES CARACTERÍSTICAS DEL CLIMA MEDITERRÁNEO Y DE LOS TIPOS DE BOSQUE
Las regiones mediterráneas son espacios de transición climática entre las zonas de
circulación típicamente templada y subtropical. Desde el punto de vista climatológico, los
climas mediterráneos se caracterizan por una acusada sequía estival y un máximo
pluviométrico invernal condicionado por el desplazamiento latitudinal de los centros de
acción subtropicales hacia el norte en los meses de verano, si bien en muchos espacios del
Mediterráneo encontramos un mínimo pluviométrico secundario en invierno debido a la
extensión meridional de la influencia de los potentes núcleos de altas presiones de origen
térmico que se generan en el interior del continente euroasiático. Esto nos lleva a localizarse
dos máximos equinocciales (en primavera y verano) cuyo carácter de principal o secundario
estará condicionado con su posición en relación con el mar Mediterráneo. Los totales anuales
de precipitación están además sometidos a una elevada variabilidad interanual, lo que
dificulta su gestión y el mantenimiento de unos umbrales pluviométricos mínimos para unos
sistemas naturales que han de adaptarse a esta característica. Además de la sequía estival es
frecuente la recurrencia de sequías climáticas asociadas a situaciones atmosféricas
prolongadas en el tiempo que impiden la ocurrencia de las lluvias primaverales u otoñales.
En relación con el cambio climático antropogénico esa posición latitudinal las hace
especialmente sensibles a cambios en la dinámica atmosférica que gobierna el
29
comportamiento del clima en estas latitudes y por lo tanto a las variaciones futuras del clima,
sometidas a un mayor grado de incertidumbre que en otras zonas y regiones del planeta. Las
predicciones futuras del clima prevén para zonas mediterráneas un aumento entre 0.6º C y
1.5º C de las temperaturas medias, una disminución no tan clara de las precipitaciones y
sometida a un mayor margen de error en la predicción y un aumento en la frecuencia e
intensidad de eventos climáticos extremos; sequias estivales más largas y disminución de
numero de los días lluviosos pero con el aumento e incertidumbre de la torrencialidad
(Christoph et al., 1998; FAO y Plan Bleu, 2013; Füssel, 2012; IPCC, 2013). Estamos así ante
un complejo mosaico climático derivado de la dinámica atmosférica regional y la influencia
de las masas continentales y marítimas, pero en el que, además, el relieve introduce
variaciones locales o regionales en los parámetros climáticos debido a la altitud o la
orientación, dando lugar a una distribución de especies forestales compleja, con variaciones
importantes en distancias relativamente cortas.
Los típicos bosques mediterráneos están compuestos por quercineas principalmente
del genero Quercus spp., tanto de hoja perenne como caducifolia (Q. ilex, Q. suber, Q.
coccifera, Q. pubescens, Q. cerris, Q. pyrenaica, Q. toza, Q. calliprinos, Q. ithaburensis) y
también coníferas (Pinus halepensis, Pinus brutia, Pinus pinea, Pinus pinaster y Juniperus
species). Los sectores termo y meso-mediterráneo, están dominados por especies esclerófilas
de porte arbóreo y arbustivo. A más altitud, otras especies forestales colonizan las zonas
supra-mediterránea, montano-mediterránea y oro-mediterránea (Quezél, 1985). En zonas
más elevadas (sectores supra a oro-mediterráneo) estas especies se ven progresivamente
sustituidas por otras especies arbóreas comunes en otras partes del continente europeo (por
ej. Fagus sylvatica y Castanea sativa con Pinus nigra, Pinus leucodermis, Pinus sylvestris,
Abies alba, Cedrus species e abetos mediterráneos) (Scarascia-Mugnozza et al., 2000).
30
Figura 2: Mapa de los países mediterráneos y limites bioclimáticos e hidrográficos. El límite
hidrográfico es definido por la topografía y los patrones de escorrentía; el límite bioclimático
es el límite de la cuenca mediterránea en términos de vegetación y clima (FAO y Plan Bleu,
2013 citado de Ewing et al., 2010).
4. CRECIMIENTO SECUNDARIO DE LOS ÁRBOLES EN CLIMASMEDITERRÁNEOS
En ambientes mediterráneos, debido a la gran variabilidad espacio-temporal de las
condiciones ambientales y climáticas a menudo no hay un patrón claro de estacionalidad, lo
que puede hacer que los anillos de crecimiento no lleguen a desarrollarse de forma clara en
todo el perímetro del tronco. Esta ausencia de crecimiento es determinada como anillo
ausente (missing ring, acrónimo MR). En otras condiciones, debido a la ausencia de
limitaciones térmicas invernales, la estación de crecimiento puede extenderse hasta
prácticamente 11 meses dificultando la propia identificación del anillo anual. La presencia
de anillos dobles (double rings), también llamados anillos falsos (false rings) o anillos con
fluctuaciones de densidad (intra-annual density fluctuations, acrónimo IADFs) es frecuente
dada la ausencia de una secuencia clara en la presencia de células de madera temprana y
tardía en los anillos. Todos estos factores, han dificultado históricamente la datación exacta
de los anillos de crecimiento en ambientes mediterráneos (Cherubini et al., 2003).
31
Pinus halepensis se encuentra ampliamente distribuido en la cuenca mediterránea,
habiendo sido utilizado con frecuencia a lo largo del siglo XX en repoblación forestal. En su
área de distribución natural cubre zonas de condiciones climáticas contrastadas (Barberó
et al., 1988; Richardson y Rundel, 1988). Es tolerante a altas temperaturas y a la sequía, pero
no tolera la sombra, la humedad excesiva o el frío y la nieve (Girard et al., 2012). Debido a
su gran plasticidad de crecimiento y la adaptación a distintas condiciones climáticas y
ambientales, es una especie importante para monitorizar los efectos que tiene el cambio
climático en los ecosistemas forestales mediterráneos (De Luis et al., 2013; Olivar et al.,
2015).
Pinus halepensis tiene la típica estructura anatómica de la madera de las coníferas.
Contiene canales de resina y anillos de crecimiento anuales y en general una fracción
claramente distinguible de madera temprana y madera tardía. Presenta habitualmente una
transición gradual entre ambas fracciones (Schweingruber, 2007). Sin embargo, las
desviaciones de esta estructura normal son frecuentes y se caracterizan por cambios abruptos
en los grosores de los anillos, variaciones en la frecuencia de los canales de resina normales
y traumáticos, formación de IADFs y una elevada frecuencia de MR (De Luis et al., 2007;
Novak et al., 2011; Olivar et al., 2012).
A pesar de su amplia presencia e importancia como especie forestal, existe escasa
información sobre cuáles son las variables climáticas que condicionan su crecimiento y por
lo tanto poca información en relación con los potenciales impactos que el cambio climático
puede originar en su dinámica y su viabilidad en espacios de ecotono. En este sentido existe
una necesidad de crear, desarrollar e analizar una red global dendrocronológica de Pinus
halepensis del conjunto de la cuenca mediterránea.
Para conocer las principales características de la dinámica del crecimiento de Pinus
halepensis (De Luis et al., 2013) se ha construido en su área de distribución natural, una red
dendrocronológica basada en la recolección de información dendrocronológica en 63
localizaciones, con la intención de abarcar la variabilidad climática y así poder hacer un
análisis espacio-temporal de la variabilidad de las relaciones crecimiento-clima. Las
principales conclusiones de este estudio son que los anillos de crecimiento retienen una
importante señal relacionada con las temperaturas y las precipitaciones del sitio dependiente
lo cual demuestra la fuerte plasticidad de esta especie para adaptarse a diferentes condiciones
climáticas. Otros estudios indican una alta frecuencia de MR y IADFs en los últimos años y
32
proporcionan información a escala intra-anual de cómo se forman los anillos y que
características tienen (De Luis et al., 2007, 2011b; Raventós et al., 2001).
En resumen, los trabajos previos describen las características principales del
crecimiento de Pinus halepensis. Esta especie suele formar anillos normales, a veces MR
(anillos ausentes o discontinuos) y otras veces IADFs (anillos dobles o falsos que se reflejan
como fluctuaciones de la densidad de la madera temprana y la madera tardía dentro del
mismo anillo). Los MR y las IADFs son las dos características habituales en los anillos de
crecimiento de Pinus halepensis. Por lo general, los MR y las IADF son consideradas como
anomalías de crecimiento y la hipótesis que se trata de contrastar en esta tesis es que su
presencia está relacionada con la ocurrencia de eventos extremos. En el caso de los MR con
las prolongadas sequías estivales y en el caso de las IADFs con la mejora de las condiciones
de crecimiento en el otoño. Si esto se confirma, las frecuencias de MR y IADFs podrían
usarse como registros para la reconstrucción de los eventos climáticos extremos del pasado
y también como el modelo para predecir el impacto de los cambios climáticos a los bosques
de Pinus halepensis en el futuro.
5. OBJETIVOS
La presente tesis doctoral aborda el estudio de la dinámica de crecimiento
secundario de Pinus halepensis en su área de distribución natural en el Mediterráneo para
saber cómo responde a la variabilidad climática presente en distintas áreas. Basándose en los
datos actuales y en las tendencias climáticas observadas, se hace una proyección de su
posible dinámica en el futuro, a la par que se propone como una herramienta de análisis y
evaluación de su estado de conservación para así poder sugerir medidas útiles de gestión de
estos bosques mediterráneos. En éste contexto, se analizan diferentes variables derivadas de
mediciones y de las características anatómicas de los anillos de crecimiento de los árboles al
considerarse estos, archivos naturales de eventos pasados de alta resolución temporal (Fonti
et al., 2010; Fritts, 2001; Leuschner y Schweingruber, 1996).
El análisis está dividido en dos bloques de objetivos específicos. El primero aborda
un estudio detallado de la ocurrencia de MR mientras que el segundo analiza la ocurrencia
de IADFs desde la misma perspectiva. El objetivo final en ambos casos es el de cuantificar
33
su frecuencia de aparición, así como identificar los factores ambientales que los generan a
lo largo del área de distribución de la especie.
En el primer bloque, se describe el proceso xilogenético que da lugar a la formación
de un MR (Capítulo 1). En segundo lugar, se investiga la variabilidad en la frecuencia de
MR a diferentes alturas y diferentes radios dentro del tronco de los árboles (Capítulo 2). En
tercer lugar, se analiza la distribución espacio-temporal de las frecuencias de MR en su área
de distribución natural en el Mediterráneo y se describen los factores climáticos causantes
de esta ausencia de crecimiento (Capítulo 3).
En el segundo bloque se analiza inicialmente la información diferencial que el
análisis de diferentes características anatómicas de la madera (grosor de madera temprana y
madera tardía, presencia/frecuencia de canales de resina, tipo de transiciones entre los anillos
y entre la madera temprana y la madera tardía y presencia de IADFs) puede aportar al
entendimiento de las relaciones clima-crecimiento de Pinus halepensis (Capítulo 4). En
segundo lugar, se analizan la variabilidad en la frecuencia de aparición de IADFs y las
condiciones climáticas que las generan a través del área de distribución de la especie
(Capítulo 5).
6. ÁREA DE ESTUDIO
El área principal de estudio es el Mediterráneo español, donde se han construido 74
cronologías de Pinus halepensis abarcando el conjunto del área de la distribución natural de
la especie. Adicionalmente, esta red dendrocronológica, ha sido complementada con
información disponible en otros países de la cuenca mediterránea (39 cronologías
adicionales) obtenidas gracias a la colaboración con otros investigadores o procedentes de
la base internacional de datos de los anillos de crecimiento (International Tree-Ring
Databank, ITRDB, https://www.ncdc.noaa.gov/data-access/paleoclimatology-data/datasets/
tree-ring).
Así, la red dendrocronológica objeto de estudio, incluye las series de crecimiento
de 113 sitios, cubriendo un área que se extiende desde la latitud 32.23º N hasta la latitud
45.67º N y desde la longitud 1.41º W hasta la longitud 36.17º E. Altitudinalmente la red
incluye información de bosques que se sitúan al nivel del mar hasta otros localizados a 1676
34
m s.n.m. (Figura 3, Tabla 1). Para obtener los datos de precipitaciones mensuales
acumuladas, y temperaturas mensuales medias en el área de distribución de Pinus
halepensis, para la temporada 1901-2014 se ha usado una rejilla espacial de 1068
puntos de la “Climate Research Unit, University of East Anglia” (http://
www.cru.uea.ac.uk/). Para el análisis se ha usado la base de datos CRU 3.22. con la
resolución de grid 0.5º (Harris et al., 2014) y después se han asignado los datos climáticos
del punto de grid más cercano al sitio de muestreo.
Figura 3. Área de distribución natural de Pinus halepensis en la cuenca mediterránea (color
verde) y los sitios de muestreo (puntos amarillos).
35
Orden País Sitio Elev. Long. Lat. Árboles Testigos Anillos Crono.años Crono.long. Fr. MR Fr. IADFs1 España ALC 674 -0,36 38,68 15 30 3763 1852-2000 148 3,32 0,832 España ALL 595 -0,57 40,98 15 31 2878 1888-2006 118 0,49 3,633 España AYE 924 -0,84 42,32 17 33 1377 1946-2006 60 0,00 2,284 España BEG 145 3,17 41,96 15 28 1733 1933-2012 79 0,63 NA5 España BIA 806 -0,77 38,62 15 29 1771 1927-2000 73 0,06 11,906 España CAB 545 -0,40 38,51 20 36 1390 1967-2013 46 5,83 NA7 España CAM 1676 -1,04 40,11 10 20 802 1939-2012 73 0,00 NA8 España CAP 738 -0,50 41,75 22 36 2371 1800-2006 206 0,63 1,199 España CAS 166 0,07 41,29 15 28 3514 1845-2006 161 6,89 0,9110 España CAT 116 -1,01 37,61 15 27 2039 1915-2007 92 6,87 7,8811 España CDG 525 0,81 41,01 17 32 1955 1929-2012 83 0,46 NA12 España CDM 340 2,15 41,64 15 27 1326 1929-2012 83 0,38 NA13 España CDO 1030 -2,08 37,83 14 27 1724 1926-2012 86 1,45 NA14 España CHI 160 -0,09 41,24 10 10 940 1900-2003 103 2,55 3,8315 España CNC 960 -2,76 38,24 12 24 1429 1939-2012 73 0,00 NA16 España CON 1090 -0,28 38,70 20 39 698 1992-2013 21 0,00 NA17 España CRE 285 -0,77 38,29 12 43 3715 1832-2000 168 11,90 5,7418 España DAR 937 -1,41 41,14 14 28 1699 1934-2006 72 0,06 17,5119 España EBA 365 -1,40 42,17 9 9 572 1909-2003 94 0,87 2,1020 España ECH 475 -4,74 36,92 15 26 1247 1956-2012 56 0,00 NA21 España EST 502 0,61 41,97 14 27 1087 1964-2006 42 1,66 6,0122 España FHI 680 -0,93 38,83 14 28 1498 1946-2011 65 0,07 8,7023 España FNT 1022 -0,54 38,67 14 24 1936 1864-2005 141 1,34 3,8624 España FRA 340 0,32 41,47 14 29 3858 1844-2006 162 3,73 1,6425 España FUE 138 -1,12 37,94 14 26 2094 1902-2007 105 3,72 25,2626 España GAV 170 1,97 41,31 17 30 1562 1938-2012 74 0,77 NA27 España GI2 140 -0,31 39,67 14 26 2021 1899-2011 112 0,99 17,1828 España GIL 175 -0,35 39,67 14 26 2235 1892-2006 114 3,31 16,0029 España GRA 168 0,20 42,16 15 30 1506 1946-2006 60 0,33 0,3330 España GUAb 15 -0,65 38,10 11 39 3207 1912-2006 94 2,84 15,8031 España GUAs 15 -0,65 38,10 19 38 2840 1912-2006 94 6,58 NA32 España HUT 995 -2,52 40,75 15 30 1730 1941-2012 71 0,00 NA33 España JAL 571 -1,15 39,19 22 49 4308 1863-2004 141 0,86 NA34 España JAV 96 0,19 38,73 15 60 3433 1924-2000 76 0,90 5,9135 España LAF 540 0,73 41,21 14 25 1079 1962-2012 50 0,74 33,0036 España MAN 845 -0,64 38,52 35 70 5319 1867-2009 142 1,80 4,9437 España MAR 1200 -3,60 37,77 15 30 1531 1957-2012 55 1,37 NA38 España MAS 762 -0,60 38,50 23 39 2692 1901-2009 108 3,75 8,3739 España MDM 135 -4,42 36,76 13 26 1303 1956-2012 56 1,61 NA40 España MON 569 -0,54 40,06 16 31 1223 1955-2001 46 1,47 4,6141 España MS1 1120 -3,70 37,65 10 20 828 1966-2012 46 0,00 NA42 España MS2 1060 -3,71 37,65 11 23 2503 1847-2012 165 1,12 NA43 España OLI 530 -0,69 40,99 15 28 1099 1960-2006 46 0,18 12,3744 España ORO 1 0,12 40,06 15 30 2022 1921-2003 82 1,34 16,3545 España PA1 120 2,86 39,69 13 26 2187 1914-2011 97 4,12 19,5746 España PA2 386 2,89 39,79 13 26 2031 1888-2011 123 1,53 15,8047 España PA3 14 3,05 39,27 12 23 2336 1890-2011 121 4,37 6,5748 España PDF 185 2,86 42,29 10 20 934 1950-2012 62 0,00 NA49 España PDP 1280 0,19 40,71 10 20 2227 1833-2013 180 1,93 NA50 España PEN 300 -0,72 41,78 15 29 3549 1838-2011 173 2,17 NA51 España PR1 1015 -2,22 39,89 10 18 563 1968-2012 44 0,00 NA52 España PR2 860 -2,25 39,91 12 24 3191 1848-2012 164 0,19 NA53 España PSC 1030 -2,72 38,36 15 28 1644 1944-2012 68 1,03 NA54 España RAG 959 -0,65 39,97 15 29 1266 1964-2011 47 0,95 5,9855 España REQ 721 -1,20 39,47 15 31 3858 1789-2003 214 1,58 2,3356 España SAG 450 -0,64 38,39 17 33 1661 1942-2013 71 4,88 NA57 España SDB 635 -2,83 40,37 15 29 2714 1889-2012 123 0,88 NA
36
58 España SDH 1120 -3,54 37,27 15 30 1207 1965-2012 47 0,00 NA59 España SES 846 -1,52 37,86 16 29 2670 1894-2007 113 0,15 8,1260 España SM1 1370 -2,18 37,69 11 21 1719 1900-2012 112 0,41 NA61 España SM2 1190 -2,22 37,70 5 10 754 1927-2012 85 0,93 NA62 España SM3 1414 -2,18 37,69 10 19 1042 1927-2012 85 0,10 NA63 España SPL 460 -1,26 38,29 12 24 1311 1940-2012 72 1,91 NA64 España SSJ 235 2,83 42,32 10 20 737 1965-2012 47 0,00 NA65 España ST1 765 -3,84 36,79 12 21 748 1945-2012 67 3,88 NA66 España SVE 560 -0,61 38,48 15 30 1303 1959-2013 54 1,30 NA67 España TDM 88 2,91 41,71 15 30 1845 1914-2012 98 0,05 NA68 España TOR 1095 -2,25 40,30 9 15 330 1988-2012 24 1,21 NA69 España TU2 347 -1,54 42,24 12 24 3238 1840-2012 172 3,61 NA70 España TUD 365 -1,61 42,19 14 28 1451 1950-2012 62 0,14 NA71 España VAC 1441 -1,45 40,29 16 31 2500 1870-2012 142 1,24 NA72 España VLF 78 -0,47 38,38 14 28 1619 1827-2011 184 4,20 NA73 España VLL 452 -0,91 41,88 15 29 2692 1878-2006 128 3,49 1,6574 España ZOR 857 -0,11 40,74 15 30 3004 1832-2001 169 0,50 4,0775 Argelia alge003 1390 3,12 34,60 20 39 5363 1854-2006 152 106 1,9876 Argelia SEW 1350 3,08 34,65 11 33 3449 1840-1991 151 105 3,0477 Argelia SEN 1410 3,12 34,72 11 33 3322 1851-1988 137 7 0,2178 Argelia SAF 1100 3,90 34,90 11 28 2924 1808-1990 182 66 2,2679 Argelia MES 1100 4,10 35,00 11 31 3351 1787-1989 202 111 3,3180 Argelia SAH 1060 3,50 35,05 11 32 3843 1833-1989 156 68 1,7781 Argelia TZI 1450 6,80 35,13 10 24 3261 1826-1988 162 131 4,0282 Argelia CHE 1650 6,85 35,25 11 32 4330 1687-1988 301 40 0,9283 Argelia BEZ 1300 6,90 35,20 12 34 3556 1854-1988 134 69 1,9484 Argelia RAS 1200 6,70 35,05 9 27 3342 1781-1987 206 115 3,4485 Argelia BOU 1200 5,50 35,65 11 26 2463 1856-1988 132 27 1,1086 Francia fran008 200 5,27 43,22 7 21 2664 1807-1973 166 54 2,0387 Francia ROG 190 5,26 43,48 7 15 1346 1882-1994 112 8 0,5988 Francia PNM 150 5,29 43,40 7 14 1050 1903-1993 90 2 0,1989 Francia AUR 300 5,67 43,36 8 11 1040 1886-1993 107 6 0,5890 Francia CIO 200 5,58 43,21 12 17 1517 1892-1994 102 29 1,9191 Francia ROU 200 5,62 43,50 6 6 426 1920-1990 70 1 0,2392 Francia FAR 500 5,94 43,15 9 15 1353 1892-1994 102 1 0,0793 Francia FOO 330 5,18 43,78 9 13 1398 1810-1994 184 7 0,5094 Francia ROB 300 5,12 43,84 11 20 1663 1884-1994 110 5 0,3095 Francia RDA 170 5,33 43,71 13 19 1645 1887-1994 107 0 0,0096 Francia CVI 600 5,58 43,82 9 12 919 1900-1993 93 3 0,3397 Francia RIA 450 5,75 43,60 10 14 1179 1889-1994 105 5 0,4298 Francia MOU 750 6,21 43,82 10 12 1060 1894-1994 100 2 0,1999 Francia NYO 350 5,16 44,36 8 14 1171 1887-1993 106 9 0,77
100 Francia MEE 600 5,99 44,03 9 12 941 1894-1994 100 3 0,32101 Francia PER 600 5,91 44,03 8 13 1001 1906-1994 88 0 0,00102 Grecia AMA 88 21,40 37,90 12 36 1400 1946-1989 43 0 0,00103 Grecia DBG 180 23,62 38,00 23 37 3183 1843-2003 160 7 0,22104 Grecia KSY 260 23,82 38,05 10 17 1777 1863-2003 140 1 0,06105 Grecia KAS 136 23,47 39,98 10 30 1369 1935-1989 54 0 0,00106 Israel CAR 450 35,00 32,67 8 9 613 1915-1997 82 0 0,00107 Italia TER 470 12,65 42,62 33 33 1985 1882-2003 121 0 0,00108 Jordania DIB 867 35,82 32,23 14 14 819 1920-1994 74 0 0,00109 Eslovenia KRK 136 13,69 45,46 15 30 1603 1920-2003 83 0 0,00110 Eslovenia DKN 109 13,81 45,55 10 19 658 1964-2003 39 0 0,00111 Túnez tuni003 801 9,30 35,85 13 25 1919 1874-2003 129 8 0,42112 Túnez tuni002 950 8,43 36,23 11 19 1770 1890-2003 113 2 0,11113 Turquía BAB 700 30,28 37,02 15 15 2567 1738-2001 263 0 0,00
37
Tabla 1: Sitios de muestreos dentro de la red de distribución natural de la especie. Los sitios
del 1 al 74 son cronologías de elaboración propia en el Mediterráneo español, y los sitios del
75 al 113 son 39 cronologías obtenidas de la colaboración e ITRDB. Orden especifica
número de la cronología; país - procedencia de la cronología; Sitios - código de la
cronología; Elev. - altitud sobre el nivel del mar de los sitios muestreados; Long. y Lat. -
coordenadas geográficas de los sitios muestreados; Árboles - número de árboles
muestreados en cada sitio; Testigos - número de muestras obtenidas en cada sitios; Anillos
- número de anillos analizados en cada sitio; Cronos.años - extensión temporal de
cronología; Crono.long. - longitud de cronología en años, Fr.MR - frecuencias de los MR;
Fr.IADFs - frecuencias de las IADFs; NA - datos no disponibles.
7. METODOLOGÍA
7.1. Muestreos dendrocronológicos
Las primeras cronologías se coleccionaron en el año 2001, siendo elegidos los sitios
de Pinus halepensis cercanos a Alicante, con la intención de analizar los anillos de
crecimiento y relacionarlos con los factores climáticos, como las temperaturas y
precipitaciones (Raventós et al., 2001, 2004) y ambientales, como el spray marino (Raventós
et al., 2001). En los años posteriores se añadieron más cronologías de nuevos muestreos,
pero no fue hasta el año 2013 cuando se hizo un muestreo extensivo y sistemático por todo
el Mediterráneo español abarcando en total 74 sitios de la distribución natural de la especie
y así poder comparar éstos sitios con otros. En algunos sitios de muestreo se han hecho
cronologías de otras especies presentes (Pinus pinea, Pinus nigra, Pinus pinaster, Pinus
sylvestris) para estudios complementarios a los que se presentan en esta memoria (Tejedor
et al., 2015; Zalloni et al., 2016, entre otros).
Aparte de coleccionar cronologías, se realizaron también trabajos específicos de
seguimiento de la formación de madera durante la temporada de crecimiento (De Luis et al.,
2007, 2011b; Novak et al., 2016a), experimento en vivero con las plántulas (De Luis et al.,
38
2011a) y se han cortado varios árboles (Novak et al., 2011) para hacer un análisis exhaustivo
de los anillos en distintas partes del tronco. Todo esto con el fin de entender mejor la
dinámica del crecimiento de Pinus halepensis y completar, combinar y comparar con la
información obtenida de las cronologías.
El muestreo dendrocronológico consiste en obtener las muestras de madera de los
árboles vivos. Para ello se usa una barrena de Pressler, con la que se extrae una muestra o
core de 5 mm de diámetro tratando de alcanzar el centro del árbol. El procedimiento estándar
es seleccionar 15 árboles por sitio, maduros, dominantes o codominantes y sin aparentes
daños visibles. De cada árbol se extraen 2 muestras (a una altura aproximada de entre 1.3 –
1.4 m) en direcciones opuestas y perpendiculares a la pendiente. Debido a las características
concretas de cada población, el número de árboles muestreados se ha incrementado en
algunas situaciones. En la pineda de Guardamar (ver Capítulo 2), se dispuso de rodajas
obtenidas a diferentes alturas de tres individuos de Pinus halepensis y tres de Pinus pinea
que fueron cortados con el permiso y la supervisión de los gestores forestales locales. Para
el seguimiento del proceso de xilogénesis las muestras se obtuvieron con un dispositivo
especial, llamado trephor (Rossi et al., 2006b) el cual permite extraer muestras de 15 mm de
longitud y 2 mm de diámetro (microcores) que incluyen la corteza, la zona del cambium y
los últimos anillos de crecimiento (ver Capítulo 1) (Figura 4; Figura 5).
39
Figura 4: Herramientas para el muestreo: A - motosierra; B - barrenas de Pressler; C -
extracción de testigos de madera; D - trephor; E - extracción de microcores.
Figura 5: Muestras de madera: A - rodaja; B - napolitanas de madera; C - testigo; D -
microcores.
40
7.2. Preparación de muestras y su análisis estadístico
Aún en el campo, los testigos de madera extraídos de los árboles se almacenan
inicialmente en soportes de la madera protegidos con papel de aluminio. Una vez en el
laboratorio se retira el papel y se pegan los testigos al soporte con cola blanca de madera y
se etiquetan. A continuación, se dejan secar a temperatura ambiente, durante varias semanas
y después se lijan con papeles de grano sucesivamente más fino (80, 180, 300, 500 grit),
hasta que la estructura de los anillos de crecimiento se ve claramente bajo la lupa binocular
(Figura 6). Si las muestras provienen de las rodajas (Capítulo 2), éstas se dejan secar primero
y luego se lija la superficie entera. El siguiente paso consiste en la datación los anillos de
crecimiento a través de la comparación de características anatómicas de cada anillo en
relación con el resto de las muestras obtenidas del mismo sitio, asignando un año del
calendario a cada anillo de crecimiento. Para ello usamos las fotografías digitales de las
muestras en las que visualmente datamos los anillos con la ayuda del programa CooRecorder
y CDendro (www.cybis.se/forfun/dendro). A continuación, con una lupa, la mesa de
medición LINTAB™5 y el programa TSAPWin, con la precisión de 0.01 mm se miden los
grosores de la madera temprana y madera tardía de cada anillo anual
(http://www.rinntech.de) (Figura 7).
41
Figura 6: Características anatómicas del anillo de crecimiento. RW - anillo de crecimiento,
EW - madera temprana, LW - madera tardía, RC-EW - canales de resina dentro de la
madera temprana, RC-LW - canales de resina dentro de madera tardía, E-ring - IADF de
madera temprana, L-ring - IADF de madera tardía, T gradual - transición gradual entre
madera temprana y tardía, T abrupt - transición abrupta entre madera temprana y tardía
(Novak et al., 2013b).
Figura 7: foto: A - muestra escaneada y los anillos de crecimiento datados a los años de
su formación; B - equipo de medición.
Las series de medidas se sometieron posteriormente a un proceso de verificación
mediante el programa COFECHA (Holmes, 1994) que ayuda identificar los segmentos de la
muestra, donde se han producido errores de sincronización o medición y a verificar
estadísticamente la fiabilidad de la datación.
Una vez sincronizado, medido y verificado el grosor de cada anillo, las series de
crecimiento se estandarizaron con objeto de extraer el efecto de la edad en el crecimiento
radial del árbol. Para ello se empleó el programa ARSTAN (Holmes, 1994). Como protocolo
general, en primer lugar, se eliminaron las tendencias de baja frecuencia (edad/tamaño del
árbol) a través del ajuste de la serie de crecimiento a una función exponencial negativa o a
una línea de regresión. A continuación, se aplicó un segundo paso en el proceso de
estandarización mediante splines cúbicos de 30 años de frecuencia al objeto de eliminar
ciclos de media frecuencia asociados a perturbaciones o potenciales intervenciones humanas.
Posteriormente, se realizó un modelizado auto regresivo de cada serie para eliminar la
influencia del grosor de los anillos previos en el crecimiento. Finalmente, el conjunto de las
42
mediciones estandarizadas para cada sitio, se promedió para obtener cada una de las
cronologías. Estas cronologías son por lo tanto series adimensionales, sin tendencias de
media y baja frecuencia representativas de cada población (cronologías residuales).
Las muestras del experimento de xilogénesis se extrajeron cada dos semanas
durante de la temporada de crecimiento de 6 árboles. Posteriormente se prepararon en el
laboratorio para obtener las muestras microscópicas (Figura 8) en las que se pueden observar
las células de corteza, el cambium y las células de madera en distintas fases de
diferenciación. Esas muestras, se observan posteriormente bajo el microscopio y se cuentan
las células en distintas fases de la formación del anillo.
Figura 8: Muestra microscópica, células en distintas fases de diferenciación: CC - células
del cambium; PC - células post-cambiales; SW - formación de pared celular; MT - células
maduras.
43
7.3. Preparación y el análisis de las frecuencias de MR y IADFs
Las frecuencias de MR y IADFs se analizan visualmente observando los anillos de
crecimiento previamente datados y confirmando la presencia (valor 1) o ausencia (valor 0)
del carácter a analizar (MR o IADFs) (Capítulos 3 y 5). A continuación, como la observación
bruta de presencia/ausencia de MR y IADFs es información de carácter binomial y están
fuertemente relacionadas con la propia edad cambial del árbol, se aplica un proceso de
estandarización. En el caso de las series de IADFs usamos una función de Weibull de tres
parámetros (ver detalles en Capítulo 5) y en el caso de MR usamos un modelo de Poisson
(ver detalles en Capítulo 3). Una vez estandarizadas, las series de frecuencias fueron también
promediadas para obtener series representativas de MR y IADFs para cada localidad
muestreada.
7.4. Análisis dendroclimático
Las series residuales de los grosores de los anillos y de las frecuencias residuales
de MR y IADFs se relacionan con los datos climáticos mensuales obtenidos de la base de
datos CRU mediante funciones de correlación usando el programa Dendroclim 2002 (Biondi
y Waikul, 2004). El programa calcula los valores de correlación para cada mes en función
de los datos climáticos (precipitación y temperatura). La significación de las relaciones
clima-crecimiento se calcula a través de un proceso de Bootstrap (Guiot, 1991; Zang y
Biondi, 2013). Este simple enfoque permite una completa y dinámica representación de las
relaciones estadísticas entre el clima y el crecimiento de los árboles y facilita la identificación
de los signos climáticos, y sus cambios potenciales con el tiempo grabado en el registro de
anillos de los árboles. Las correlaciones determinan el grado de relación entre el crecimiento
y los factores de temperatura y precipitación. Por tanto, las correlaciones significativas
indican los meses sensibles para el crecimiento en función de la temperatura y la
precipitación. Después de los cálculos de las relaciones clima-crecimiento se procede a
analizar y explicar los aspectos climáticos, biológicos, ecológicos e ambientales del
crecimiento de los bosques mediterráneos de Pinus halepensis.
44
8. ESTRUCTURA DE LA TESIS
La memoria de esta tesis doctoral se encuentra estructurada en el formato de tesis
por compendio de publicaciones. Se ha organizado en 5 capítulos, cada capítulo se presenta
como artículo científico, presentado en el formato original de la revista científica en la que
había sido publicado.
En el Capítulo 1 se analiza la formación de un MR durante la temporada de
crecimiento.
En el Capítulo 2 se analiza la variabilidad de los MR dentro del tronco del mismo
árbol en distintas partes de circunferencia y a distintas alturas desde la base hasta la
copa del árbol.
En el Capítulo 3 se analiza variabilidad espacio-temporal de los MR de Pinus
halepesis en su área de distribución natural en el Mediterráneo.
En el Capítulo 4 se analizan las características anatómicas de los anillos de
crecimiento con el énfasis en las IADFs en 4 sitios contrastantes del Mediterráneo.
En el Capítulo 5 se analizan las frecuencias y la señal climática de las IADFs en una
red dendrocronológica de Pinus halepensis en el Mediterráneo español.
A continuación, se presentan las referencias completas de los artículos publicados:
Capítulo 1 Novak, K., De Luis, M., Gričar, J., Prislan, P., Merela, M., Smith,
K.T., Čufar, K. 2016. Missing and dark rings associated with drought in Pinus
halepensis. IAWA Journal 37: 260-274.
Capítulo 2 Novak K., De Luis M., Čufar K., Raventós J. 2011. Frequency and
variability of missing tree rings along the stems of Pinus halepensis and Pinus pinea
from a semiarid site in SE Spain. Journal of Arid Environments 75: 494-498.
Capítulo 3 Novak K., De Luis M., Saz M., Longares L., Serrano-Notivoli R.,
Raventós J., Čufar K., Gričar J., Di Filippo A., Piovesan G., Rathgeber C. B.,
Papadopoulos A. and Smith K. T. 2016. Missing rings in Pinus halepensis – the
missing link to relate the tree-ring record to extreme climatic events. Front. Plant Sci.
7:727.
45
Capítulo 4 Novak K., De Luis M., Raventós J., Čufar K. 2013. Climatic signals
in tree-ring widths and wood structure of Pinus halepensis in contrasted
environmental conditions. Trees 27: 927–936.
Capítulo 5 Novak K., Saz Sánchez MA., Čufar K., Raventós J., De Luis M. 2013.
Age, climate and intra-annual density fluctuations in Pinus halepensis in Spain.
IAWA Journal 34 (4): 459-474.
46
9. RESULTADOS GENERALES
La dinámica de crecimiento de Pinus halepensis en su área de distribución natural
está fuertemente relacionada con las condiciones climáticas (temperaturas y
precipitaciones), con los cambios en las condiciones climáticas entre espacios a veces
cercanos dentro de la vertiente mediterránea y también con los eventos climáticos extremos.
Los MR y las IADFs son características típicas del crecimiento de Pinus halepensis y se
plantean como la respuesta de la especie al estrés o a la ausencia de estrés. Su presencia
puede por lo tanto interpretarse como un descriptor de la plasticidad de la especie para
adaptarse a las condiciones cambiantes durante la estación de crecimiento.
9.1. Formación del anillo de crecimiento y la ausencia del crecimiento (Capítulo 1)
La investigación se ha centrado en la sequía extrema del año 2005 en la Sierra de
Maigmó (Alicante), donde el experimento de la formación de madera fue investigado y
posteriormente completado con el muestreo de los testigos de madera. En la mayoría de las
muestras microscópicas de la formación de madera coleccionadas durante la temporada de
crecimiento el cambium parece estar inactivo. Esto lo indicaría el bajo número de células
cambiales en las series radiales de microcores. Ocasionalmente, se puede ver alguna
actividad, pero sin la formación final de un anillo de crecimiento anual. En los testigos de la
madera el anillo del año 2005 está ausente en el 50% de las muestras. En el otro 50% está
presente como anillo muy pequeño con poca madera temprana y madera tardía, y a veces
compuesto solamente de madera tardía. Posteriormente, este análisis se comparó con dos
sitios cercanos: Guardamar, donde se identificaron en el año 2005 IADFs y Jarafuel, donde
se identificaron en el año 2005 anillos normales, aunque con la tasa del crecimiento por
debajo del valor medio.
9.2. Variabilidad de las frecuencias de MR en los troncos de los árboles (Capítulo 2)
En el conjunto de una población de tres árboles de Pinus halepensis y tres de Pinus
pinea, el análisis de las frecuencias de MR demostró una ausencia completa de crecimiento
en el año 1995 en dos árboles de Pinus halepensis y dos árboles de Pinus pinea y en el año
2001 en un árbol de Pinus pinea. Sin embargo, los anillos localmente ausentes son
47
abundantes y su frecuencia varía en función de la altura a la que fue tomada la muestra
(mayor abundancia en la base y menor en la copa del árbol). Las condiciones climáticas que
promueven la aparición de una frecuencia elevada de MR son condiciones secas y cálidas
desde enero hasta mayo (invierno - primavera). Los resultados indican que en el caso de una
elevada frecuencia de MR, una ayuda eficaz es analizar las secciones enteras del tronco en
distintas alturas, pero como esto requiere la tala de los árboles, no siempre es posible ni
deseable hacerlo.
9.3. Variabilidad espacio-temporal de las frecuencias de MR en el Mediterráneo
(Capítulo 3)
El análisis global de la red dendrocronológica de Pinus halepensis en el
Mediterráneo ha demostrado que la frecuencia de MR aumenta conforme aumenta la edad
cambial. Geográficamente es más baja en la parte norte y oeste del área de distribución de
la especie y más alta en el sur-este de España y en el norte de Argelia. El análisis entre el
clima y la frecuencia de MR ha demostrado, que la ocurrencia de MR está fuertemente
relacionada con la combinación de temperaturas desde el previo octubre hasta febrero y de
precipitaciones desde previo septiembre hasta mayo. La aparición de MR se incrementa
exponencialmente cuando las precipitaciones son inferiores a 50 mm y las temperaturas
superiores a 5º C. Esta conclusión es global y se puede aplicar a cualquier sitio a través del
área de distribución de la especie. La presencia de MR puede por lo tanto identificarse como
una respuesta de los arboles ante condiciones ambientales severas pero también como una
habilidad de los mismos para adaptarse plásticamente a estas condiciones. La relación entre
la ocurrencia de MR y los factores climáticos causantes demostrada en este artículo tiene
potencial del análisis de la frecuencia de MR para la reconstrucción de los eventos climáticos
extremos del pasado y predecir la futura dinámica de los bosques bajo el escenario del
cambio climático.
48
9.4. Características anatómicas de los anillos de crecimiento y su significancia en los
estudios dendrocronológicos (Capítulo 4)
El análisis de las características anatómicas de los anillos de crecimiento de los
árboles ha demostrado que pueden aportar una información complementaria a la ya obtenida
de los grosores de los anillos. El énfasis en las IADFs nos puede aportar la información de
la influencia de las condiciones climáticas durante la formación intra-anual de los anillos de
crecimiento. La habilidad de la especie de producir distintos tipos y formas de las células
dentro de sus anillos de crecimiento puede interpretarse también como la adaptación de los
árboles a las condiciones climáticas cambiantes. Los resultados obtenidos en 4 sitios
contrastantes demuestran que pueden ser generalizados a través del área de la distribución
de Pinus halepensis y son valiosos para los estudios en una escala regional.
9.5. Variabilidad espacio-temporal de las frecuencias de IADFs en el Mediterráneo
(Capítulo 5)
El análisis de IADFs en una red dendrocronológica de 35 sitios en el
Mediterráneo español demuestra que la frecuencia de IADFs depende de la edad y es
máxima a los 27 años. Varía a través del área de distribución de la especie y puede estar
presente desde el 0.3% hasta el 33% de los anillos de crecimiento analizados. La
ocurrencia de IADFs es más frecuente donde y cuando las temperaturas son altas, la
sequía estival prolongada y las precipitaciones del otoño son abundantes. Su formación
está particularmente relacionada con altas temperaturas medias mínimas y condiciones
lluviosas al final de verano e inicio del otoño. Estos resultados sugieren que la
formación de IADFs no está únicamente relacionada con las condiciones de estrés en
verano, sino con la ocurrencia de condiciones favorables durante el otoño que permiten al
árbol reactivar su crecimiento. El análisis de IADFs aporta una información
complementaria a la de los grosores de los anillos y son por lo tanto una variable de
análisis prometedora en la investigación dendrocronológica.
49
SECCIÓN SEGUNDA – TRABAJOS PUBLICADOS
51
Capítulo 1 - Missing and dark rings associated with drought in Pinus halepensis.
Este capítulo reproduce íntegramente el artículo publicado:
Novak, K., De Luis, M., Gričar, J., Prislan, P., Merela, M., Smith, K. T., Čufar, K. 2016. Missing
and dark rings associated with drought in Pinus halepensis. IAWA Journal 37: 260-247. doi:
http://dx.doi.org/10.1163/22941932-20160133.
RESUMEN:
The responses of the vascular cambium and tracheid differentiation to extreme drought in Aleppo
pine (Pinus halepensis Mill.) were investigated. The research focused on the drought year of
2005, in the primary study area at Maigmo (MAI) in southeastern Spain, with comparisons in
Jarafuel (JAL) and Guardamar (GUA). The climate in this region is typically warm and dry with
hot summers. Wood formation throughout the 2005 growing season was studied in transverse
microtome sections and integrated with a retrospective dendrochronological analysis of
crossdated increment cores collected in 2009. For most anatomical sections collected throughout
the growing season at MAI, the vascular cambium appeared to be dormant as indicated by the
low number of cells per radial file. Occasionally, immature xylem derivatives were observed
during the growing season but without production of an annual ring. In increment cores collected
at MAI, the 2005 position in the annual ring series contained either a narrow ring of both
earlywood and latewood (47% of samples), a narrow ring of apparent latewood with no
earlywood (13%), or a missing ring (50%). We introduce the term “dark ring” to refer to those
annual rings of apparent latewood with no earlywood. For trees at JAL, the 2005 ring had below-
average width and contained both earlywood and latewood. At GUA, the trees produced the
widest 2005 ring of all three sites and mainly contained an intra-annual density fluctuation
(IADF). The IADF was formed after cambial reactivation in the autumn. Although dark rings,
IADFs, and especially missing rings complicate dendrochronological analysis, these anatomical
features may provide an additional proxy record from which to infer climate variability and
change in the past.
53
Capítulo 2 - Frequency and variability of missing tree rings along the stems of Pinus
halepensis and Pinus pinea from a semiarid site in SE Spain
Este capítulo reproduce íntegramente el artículo publicado:
Novak K., De Luis M., Čufar K., Raventós J. 2011. Frequency and variability of missing
tree rings along the stems of Pinus halepensis and Pinus pinea from a semiarid site in
SE Spain. Journal of Arid Environments 75: 494-498.
http://dx.doi.org/10.1016/j.jaridenv.2010.12.005
RESUMEN: We studied the occurrence of missing rings (MR) around and along the
stems of three Pinus halepensis and three Pinus pinea trees growing in a semiarid
Mediterranean site in SE Spain. Tree-ring analyses were performed along 8 radii on stem
discs taken at 1 m distances from the base to the top of the trees. The tree rings analysed
showed that 19% were missing in P. halepensis and 10% in P. pinea. MR were recorded
in 61% of P. halepensis and 24% of P. pinea in the years analysed. Dry conditions from
January to May and high late winter to spring temperatures seem to be the main climatic
elements promoting MR in both species. In our research into P. halepensis, the
frequency of MR gradually decreased from the bottom upward, but no such pattern was
observed in P. pinea. Most tree rings were missing only locally (LMR), indicating that
wood formation occurred every year in at least some part of a tree, and the tree rings
were often discontinuous around and along the stem. Since the frequency of LMR
greatly varies around and along the stem, our results suggest that serial sectioning along
the stem provides more information on wood formation and responses of trees to
environment than studying the samples at breast height only. The disadvantage of the
technique is that, as in our study case, research is based on a limited sample size, since it
requires destructive sampling with tree felling, which is not usually possible or desirable
on highly vulnerable semiarid forest ecosystems.
71
Capítulo 3 - Missing rings in Pinus halepensis – the missing link to relate the tree-ring
record to extreme climatic events
Este capítulo reproduce íntegramente el artículo publicado:
Novak K., De Luis M., Saz M., Longares L., Serrano-Notivoli R., Raventós J., Čufar K., Gričar J., Di
Filippo A., Piovesan G., Rathgeber C. B., Papadopoulos A. and Smith K. T. 2016. Missing rings in
Pinus halepensis – the missing link to relate the tree-ring record to extreme climatic events. Front.
Plant Sci. 7:727.
https://doi.org/10.3389/fpls.2016.00727
RESUMEN: Climate predictions for the Mediterranean Basin include increased temperatures,
decreased precipitation, and increased frequency of extreme climatic events (ECE). These
conditions are associated with decreased tree growth and increased vulnerability to pests and
diseases. The anatomy of tree rings responds to these environmental conditions. Quantitatively,
the width of a tree ring is largely determined by the rate and duration of cell division by the
vascular cambium. In the Mediterranean climate, this division may occur throughout almost the
entire year. Alternatively, cell division may cease during relatively cool and dry winters, only to
resume in the same calendar year with milder temperatures and increased availability of water.
Under particularly adverse conditions, no xylem may be produced in parts of the stem, resulting
in a missing ring (MR). A dendrochronological network of Pinus halepensis was used to
determine the relationship of MR to ECE. The network consisted of 113 sites, 1,509 trees, 2,593
cores, and 225,428 tree rings throughout the distribution range of the species. A total of 4,150
MR were identified. Binomial logistic regression analysis determined that MR frequency
increased with increased cambial age. Spatial analysis indicated that the geographic areas of
south-eastern Spain and northern Algeria contained the greatest frequency of MR.
Dendroclimatic regression analysis indicated a non-linear relationship of MR to total monthly
precipitation and mean temperature. MR are strongly associated with the combination of
monthly mean temperature from previous October till current February and total precipitation
from previous September till current May. They are likely to occur with total precipitation lower
than 50 mm and temperatures higher than 5°C. This conclusion is global and can be applied to
every site across the distribution area. Rather than simply being a complication for
dendrochronology, MR formation is a fundamental response of trees to adverse environmental
conditions. The demonstrated relationship of MR formation to ECE across this
dendrochronological network in the Mediterranean basin shows the potential of MR analysis to
reconstruct the history of past climatic extremes and to predict future forest dynamics in a
changing climate.79
Capítulo 4 - Climatic signals in tree-ring widths and wood structure of Pinus halepensis in
contrasted environmental conditions
Este capítulo reproduce íntegramente el artículo publicado:
Novak K., De Luis M., Raventós J., Čufar K. 2013. Climatic signals in tree-ring widths and
wood structure of Pinus halepensis in contrasted environmental conditions. Trees 27: 927– 936.
doi:10.1007/s00468-013-0845-5
RESUMEN: Tree-ring widths (RW), earlywood (EW) and latewood (LW) widths, the transition
from early to latewood (T) and the occurrence of intra-annual density fluctuations in EW (E-ring)
and in LW (L-ring), as well as the presence of resin canals in EW and LW, were analyzed in Aleppo
pine (Pinus halepensis Mill.) from three sites in Spain and one in Slovenia to find out if the anatomical
characteristics can provide additional seasonal climate–growth information from contrasted
environmental conditions. Principal component analysis was applied to elucidate the relationship
between the measured parameters and climate. Principal component factor PC1 proved to be related
to parameters of EW and the climatic variables of winter-spring; PC2 to parameters of LW and
climatic variables of summer–autumn; PC3 to conditions during transitions from humid to dry
periods. The three PCs vary between sites and are determined by the climatic conditions during their
formation. The study demonstrates that wood anatomical features may provide complementary
information to that contained in tree-ring widths. Since such results are obtained on contrasting sites,
it is likely that it may be generalized over the wide range of P. halepensis distribution representing a
useful proxy for studies on a regional scale.
93
Capítulo 5 - Age, climate and intra-annual density fluctuations in Pinus halepensis in
Spain
Este capítulo reproduce íntegramente el artículo publicado:
Novak K., Saz Sánchez M. A., Čufar K., Raventós J., De Luis M. 2013. Age, climate and intra-
annual density fluctuations in Pinus halepensis in Spain. IAWA Journal 34 (4): 459--474.
doi 10.1163/22941932-00000037
RESUMEN: Intra-annual density fluctuations (IADFs) in tree rings of Aleppo pine (Pinus
halepensis) are considered to be among the most promising wood anatomical features in
dendrochronological studies. They provide environmental information in addition to those
obtained from tree-ring widths. We used a network of 35 sites in Spain, ranging from nearly
desert to temperate climate. We analysed tree-ring series of 529 trees to study IADF
frequencies, and their dependence on climatic factors and cambial age. The results showed that
IADF frequency is age dependent, with its maximum at the cambial age of 27 years (evaluated
at breast height). The frequencies varied across the network and at different sites we recorded
that 0.3% to 33% of the analysed tree rings contained IADFs. They were more frequent where
and when the temperatures were higher, summer drought was intense and autumn was the
main precipitation season. IADF formation was particularly related to high minimum
temperatures and wet conditions in late summer and autumn. These results suggest that IADF
formation is not related to stressful conditions during summer but to favourable conditions
during autumn. These conditions promote cambial reactivation and consequently formation of
wider tree rings.
105
SECCIÓN ÚLTIMA
123
10. DISCUSIÓN GENERAL
10.1. Consideraciones generales
Pinus halepensis es una especie arbórea cuya área de distribución natural abarca
diversos paisajes y climas en la cuenca mediterránea (Barberó et al., 1988; Richardson y
Rundel, 1988). Si observamos un árbol de “pino carrasco” creciendo por ejemplo en el
campus de la Universidad de Alicante, más de uno se preguntaría: ¿Cómo es su dinámica de
crecimiento, qué factores influyen en ella?, ¿cómo responde al calor del verano, a los largos
periodos de sequía y al frio del invierno? Y aparte del clima ¿qué otros factores más influyen
en su dinámica de crecimiento? ¿Cómo es capaz de crecer en las variedades del paisaje y del
clima de la cuenca Mediterránea? Y si es verdad que el clima está cambiando y nos estamos
enfrentando a los cambios climáticos sin precedentes ¿cómo respondería esta especie
singular del Mediterráneo a estos cambios?
Estudios de Raventós et al. (2001) y Raventós et al. (2004) alertan de las
características inusuales de los anillos de crecimiento, como pueden ser los anillos falsos,
los anillos ausentes, y las relacionan con factores climáticos (temperaturas y precipitaciones,
eventos de sequía) y ambientales (spray marino, cambio del uso de suelo). Cherubini et al.
(2003) proponen pautas de análisis, identificación, mediciones e interpretaciones de la
información que se puede obtener de los anillos de crecimiento de los árboles mediterráneos.
El estudio de De Luis et al. (2007) se centra en nivel microscópico observando cómo se
forman los anillos durante la temporada de crecimiento para saber qué relación hay entre las
características de los anillos (canales de resina, anillos falsos) y los factores climáticos. Otro
estudio posterior (De Luis et al., 2009) investiga cómo influye el tamaño de los árboles en
las relaciones dendroclimáticas. Después, De Luis et al. (2011b) usan la información
obtenida mediante el análisis combinado de dendrocronología, anatomía de madera y
xilogénesis para explicar los patrones estacionales (y las causas climáticas) que favorecen y
disparan la formación de los anillos falsos. En otro estudio más De Luis et al. (2011a)
analizan crecimiento de plántulas de Pinus halepensis en un invernadero, con distintos tipos
de regadío creando así las condiciones de sequía o lluvia (estrés o sin estrés para los árboles
– plántulas) para posteriormente identificar los procesos de la formación de los anillos de
crecimiento tanto en nivel macroscópico como también en nivel microscópicos y conocer
125
las características de los anillos de crecimiento y las causas climáticas (condiciones de
precipitación y sequía creadas durante el experimento).
Basándose en los resultados de las investigaciones previas De Luis et al. (2013)
analizan el crecimiento de Pinus halepensis a través de una red dendrocronológica en el área
de distribución natural de la especie en el Mediterráneo, para conocer la variabilidad de las
relaciones crecimiento-clima. Los resultados confirman esta variabilidad y demuestran gran
plasticidad de la especie como la respuesta a diversas condiciones climáticas. Otros trabajos
en las localizaciones individuales dentro de la cuenca mediterránea también demuestran la
sensibilidad de la especie a las variaciones y los cambios del clima (por ej. Attolini et al.,
1990; De Luis et al., 2009; Olivar et al., 2012; Papadopoulos et al., 2001; Rathgeber et al.,
2003).
La variabilidad de crecimiento de Pinus halepensis obtenida tanto a través de la red
dendrocronológica como también de los sitios individuales sugiere cómo puede ser la
dinámica del crecimiento y cuáles son los factores que influyen en esta dinámica. En la
presente tesis doctoral, el análisis de la series dendrocronológicas de Pinus halepensis a
través de su área de distribución natural (Novak et al., 2013a, 2016b) y las investigaciones
en los sitios concretos de la red dendrocronológica analizada (Novak et al., 2011, 2013b,
2016a) han demostrado que dos de sus principales características de crecimiento son una
presencia elevada de MR y IADFs.
Basándose en el árbol, que se considera la principal fuente de información para
explicar la dinámica de crecimiento de los bosques (Sass-Klaassen et al., 2016) las
principales características del crecimiento se discuten en tres niveles de observación: el del
anillo de crecimiento, (experimento de xilogénesis, que tiene la capacidad de transmitir más
en detalle la respuesta especifica del árbol a un factor climático concreto), el del árbol
(análisis de las series dendrocronológicas y anatomía cuantitativa de la madera) y el del
bosque (análisis global de los patrones espacio-temporales de crecimiento de las series
dendrocronológicas) para conocer la dinámica del crecimiento de Pinus halepensis en escala
global y poder sugerir los patrones futuros del crecimiento de los bosques como la respuesta
a las condiciones climáticas cambiantes.
126
10.2. El anillo de crecimiento
El crecimiento radial (anillo de crecimiento) de las especies leñosas (árboles) es el
resultado de la actividad del meristema secundario y está controlado por una compleja
agregación de factores endógenos y exógenos como son la temperatura, precipitaciones,
intensidad y duración de luz (Creber y Chaloner, 1984; Prislan et al., 2016; Waisel y Fahn,
1965). Los árboles tienen la estrategia morfológica y fisiológica de crecimiento y
supervivencia en distintos ambientes (Lachenbruch y McCulloh, 2014). La información
guardada en las características anatómicas de xilema y floema es útil (Gričar et al., 2015)
para mejorar el conocimiento sobre la plasticidad del crecimiento secundario de los árboles
como la estrategia de adaptación a las condiciones ambientales específicas, como son la
sequía prolongada, temperaturas altas o bajas, eventos extremos, etc. (Begum et al., 2013;
Camarero et al., 2013; Filion et al., 1986; Giagli et al., 2016). En la estructura anatómica de
los anillos, queda registrada información ambiental acontecida durante la temporada de
crecimiento (Fonti et al., 2010). Para interpretar esa información y conocer la dinámica de
crecimiento de los árboles, se pueden usar en el primer paso las series dendrocronológicas
derivadas de los grosores de los anillos (Fritts, 2001), en el segundo paso la observación
macroscópica de los elementos anatómicos de los anillos (madera temprana, madera tardía,
canales de resina, IADFs) usando el método de la anatomía cuantitativa de la madera
(Battipaglia et al., 2014; Fonti et al., 2010; De Micco et al., 2014) y finalmente la
observación microscópica de la formación intra-anual de xilema (De Luis et al., 2007; Rossi
et al., 2006a).
Las investigaciones realizadas sobre el proceso de xilógenesis consisten en analizar
el estado de las células cambiales, sus divisiones y aumento de tamaño, después la formación
y lignificación de la pared celular secundaria y al final las células maduras que significan el
incremento de xilema en forma de células de madera temprana y tardía. A la vez que se
forma el xilema hacia interior del cambium, también se forma el floema hacia su exterior
(Gričar et al., 2007a, 2016). En el sitio de estudio, Magimó, en sur-este de España se ha
observado la ausencia del crecimiento en el año 2005 caracterizado por la sequía extrema.
En el mismo año en otros dos sitios cercanos, Jarafuel y Guardamar, se observó la formación
del anillo normal y del anillo falso respectivamente (De Luis et al., 2011a). Posteriormente
el análisis macroscópico de las series dendrocronológicas indica la ausencia de crecimiento
en el 50% de las muestras. La discrepancia entre las pocas células observadas en las muestras
microscópicas y la detección de los anillos ausentes en los testigos se puede explicar con la
127
variabilidad de la actividad cambial en distintas partes del árbol y que las pocas células
formadas en el 2005 fueron erróneamente adjudicadas al anillo del año 2004. Esta
adjudicación errónea también podría considerarse como IADFs tipo E+ cuando las células
que tienen un aspecto de las células de madera temprana se localizan en la transición entre
la madera tempana y la madera tardía dentro del mismo anillo o como IADFs tipo L+ cuando
las células que tienen un aspecto de la células de madera tardía se localizan en la transición
entre la madera tardía y la madera temprana del anillo siguiente (Campelo et al., 2007b).
El análisis combinado de las muestras dendrocronológicas y los microcores para
realizar el seguimiento del proceso de xilogénesis revela la ocurrencia de más de un tipo de
anillo de crecimiento (anillo regular o normal, anillo ausente) en las muestras del mismo
sitio. Esto quiere decir que los anillos ausentes fueron detectados solamente en las muestras
analizadas y no necesariamente fueron ausentes en otras partes de los árboles y por lo tanto
se consideran anillos localmente ausentes (Novak et al., 2011; Wilmking et al., 2012). Los
pequeños anillos formados en el 2005 con su oscuro aspecto y visiblemente distintos del
resto de los anillos los llamamos dark rings. Dark ring es el termino explicado por
primera vez por Novak et al. (2016a) y podría considerarse la característica típica del
crecimiento de Pinus halepensis en el clima Mediterráneo semiárido. Podría considerarse
opuesto a light ring, anillo formado por escasas células de madera tardía pero de color
más claro (Wang et al., 2000), opuesto a frost ring por ser provocada su ocurrencia por
el calor/sequia (LaMarche y Hirschboeck, 1984) justo al contrario que frost ring que se
forma por la causa de frio o también opuesto a white earlywood ring, anillo con la madera
temprana muy clara y pocas células de madera tardía (Waito et al., 2013).
El grosor del anillo tiene un valor anual y por lo tanto es más complicado interpretar
la información que contiene en una escala estacional. Varios autores (Battipaglia et al., 2010;
Fonti et al., 2010) sugieren la necesidad de un cambio a la escala estacional que permita, a
través del análisis de las principales características anatómicas de los anillos, obtener
información sobre las condiciones ambientales durante o antes de la formación del xilema
(Bräuning et al., 2016). El estudio de Novak et al. (2013b) tiene especial interés analizar
estas características en cuatro sitios contrastados de crecimiento de Pinus halepensis, tres en
sureste de España y uno en Eslovenia, representando este último uno de los límites más
septentrionales del área de la distribución natural de esta especie. El método combinado de
dendrocronología y anatomía cuantitativa de la madera permite analizar el grosor de la
madera temprana – EW; el grosor de la madera tardía – LW; los canales de resina - RC, el
128
tipo de transición entre EW y LW y las fluctuaciones intra-anuales de la densidad del anillo
– IADFs. Los resultados confirman esta información adicional explicando que EW y
variables asociadas a ella están relacionados con las condiciones ambientales durante la
primera fase de crecimiento mientras que LW y sus parámetros están relacionados con las
condiciones ambientales durante la segunda fase de crecimiento. En el Mediterráneo los
anillos de crecimiento anuales y su características anatómicas dependen de las condiciones
climáticas durante su formación (Cherubini et al., 2003; Novak et al., 2013b), mientras que
en ambientes más continentales, atlánticos u alpinos suele haber un retraso en la respuesta
del crecimiento a las condiciones climáticas (Camarero et al., 1998). Otro aspecto que quería
analizar este trabajo era si la información que aportan distintos parámetros del anillo es
redundante o complementaria. El problema de estos parámetros es que pueden estar
correlacionados entre sí (Wimmer, 2002). Al parecer, la información que contienen EW y
sus canales de resina no aportan información adicional al grosor de anillo mientras que la
presencia de fluctuaciones de densidad en la madera temprana (E-ring) sí que lo puede
aportar. Por el otro lado el grosor de la madera tardía (LW) y la presencia de fluctuaciones
de densidad en ella (L-ring) sí que aportan la información adicional así como también la
presencia de canales de resina en LW. Estos resultados están en de acuerdo con Lebourgeois,
(2000) en el estudio de Pinus ssp. en oeste de Francia sobre esta información complementaria
de EW y LW y que añade que la formación de la LW es más sensible al clima que EW. Los
trabajos de la densidad de LW (por ej. Esper et al., 2015) también confirman esta mayor
sensibilidad climática de LW que el grosor de anillo. El análisis demuestra que el tipo de la
transición entre EW y LW dentro del mismo anillo es en general gradual en los tres sitios de
España y abrupto en Eslovenia. Estas diferencias podrían explicarse con distintas
condiciones climáticas entre los sitios analizados (los tres sitios en España con un clima
mediterráneo semiárido y seco y en Eslovenia un clima mediterráneo húmedo).
El siguiente parámetro analizado en los anillos es la presencia de canales de resina.
Pinus halepensis contiene en general canales de resina normales (Baas et al., 2004) y están
presentes en EW y/o en LW. Su formación esta normalmente relacionada con las hormonas
de crecimiento (Fahn y Zamski, 1970). Entre ellas, el etileno parece ser la clave para
relacionar los factores exógenos con la formación de canales de resina. Varios experimentos
demostraron el aumento de concentración de etileno después del estrés climático (por ej.
temperaturas altas, sequía) y perturbaciones mecánicas (por ej. impacto de piedras)
(Wimmer, 2002) y con ello una mayor cantidad de canales de resina. Trabajos de Wimmer
129
y Grabner (1997) en Picea abies en ambiente transitorio del atlántico a continental y de
Rigling et al. (2003) en Pinus sylvestris en ambientes secos de los Alpes también confirman
una mayor cantidad de canales de resina como consecuencia del estrés provocado por las
altas temperaturas y los eventos de sequía. Los resultados de Novak et al. (2013b)
demuestran que los canales de resina en Pinus halepensis son más abundantes en EW que
en LW. De Luis et al. (2007) explican que la presencia o ausencia de las bandas tangenciales
de resina en Pinus halepensis está relacionada con las condiciones climáticas durante la
formación de la madera.
El análisis de las características anatómicas tiene especial enfoque en las IADFs.
En los tres sitios de sur este de España hay L-rings, y en Eslovenia, en los límites norte de
la distribución de la especie se puede encontrar E-rings. La presencia de L-rings está
relacionada con las precipitaciones del otoño y E-rings con las temperaturas más altas de lo
normal en primavera (Novak et al., 2013b) mientras que los E-rings parece estar más
condicionados por la ocurrencia de episodios secos durante el periodo primaveral.
Una clasificación objetiva de las IADFs y su posición dentro el anillo es importante
para obtener una información más detallada a escala estacional y para poder detectar los
eventos que causan estas anomalías (Battipaglia et al., 2016; Campelo et al., 2007b).
Normalmente se hace una identificación visual de las paredes de células y lúmenes) pero
esta identificación cualitativa tiene el riesgo de ser subjetiva. La presencia de IADFs se
puede analizar mediante mediciones automáticas de la relación entre la pared y el lúmen de
traqueidas (Campelo et al., 2016) y también con los programas de reconocimiento de imagen
(von Arx y Carrer, 2014; Cherubini et al., 2013; Wilkinson et al., 2015). Estas mejoras
evitarían la subjetividad en la clasificación aunque, hoy por hoy, la inspección visual de las
IADFs con la combinación de dendrocronología, anatomía de madera y xilogénesis y
también la ayuda de isotopos sigue siendo el método más seguro para identificar y clasificar
correctamente las IADFs (De Micco et al., 2007).
La clasificación propuesta por Campelo et al. (2007b) introduce distintos tipos de
IADFs, según la parte del anillo en el cual se forma esta anomalía: en EW, en LW o en la
transición entre EW y LW del mismo anillo, o en la transición entre LW de un anillo y EW
del anillo siguiente (L-ring, L+-ring, E-ring, E+-ring). La terminología propuesta por
Battipaglia et al. (2010a) y de De Micco et al. (2014) explica “early IADF”, “middle IADF”
y “late “IADF”, refriéndose en qué parte dentro de EW ocurre la formación de las células de
madera tardía.
130
La formación de L-ring puede considerarse la estrategia de los árboles para
aumentar su conductividad hidráulica cuando el agua es inesperadamente disponible después
del periodo de sequía (De Micco et al., 2016a; Sperry et al., 2006). Por el otro lado la
formación de IADFs en Pinus halepensis resalta la plasticidad de especie como respuesta a
la fluctuación de las condiciones ambientales-climáticas (Zalloni et al., 2016).
10.3. El árbol
El trabajo de Grabner y Wimmer, (2006) afirma que la variabilidad de las
características anatómicas (grosor del anillo, EW, LW, canales de resina, IADFs,…) que
forman la madera es evidente en las muestras sacadas en la altura del pecho. Aún así,
analizan estos elementos en distintas alturas del tronco de un árbol de Picea abies y
concluyen que la información obtenida en la altura del pecho sigue siendo el punto más
representativo de muestreo para conocer la variabilidad de crecimiento de los árboles, pero
que el análisis en el tronco ayuda a visualizar mejor la variabilidad de distintos elementos.
En el caso de analizar los MR nos referimos a ellos como ausentes solamente en las
muestras y partes del árbol que estamos analizando. La ausencia de crecimiento detectada
en el experimento de xilogénesis (Novak et al., 2016a) y la alta frecuencia de MR en los
últimos años (Raventós et al., 2001) sugieren la idea de analizar los MR dentro del tronco
de los árboles en distintos radios y en distintas alturas de los árboles en Guardamar, sur-este
de España.
Los resultados indican que la frecuencia de MR es más alta en la base y altura del
pecho en caso de Pinus halepensis, y disminuye hacia la copa. En otra especie analizada en
el mismo sitio, Pinus pinea, no se encuentra el mismo patrón de las distribuciones de
frecuencias de MR. Según Wilmking et al. (2012) se puede distinguir entre tres tipos de MR:
localmente ausentes (LMRs), completamente ausentes (TMRs) y continuamente ausentes en
la base del árbol (CMORs). El hecho de que haya más MR en la base del árbol que en la
copa, puede explicarse con el análisis de Wilmking et al. (2012) el cual describe que la
formación del anillo empieza en la copa del árbol, pero no se forma completamente en todas
las partes del árbol hasta la base del tronco.
El trabajo demuestra que los arboles no necesitan completar la formación del anillo
en todas las partes del tronco. Gričar et al. (2015) confirman que el cambium puede estar
activo durante el periodo de crecimiento, y producir las células de floema y no xilema. Por
131
otra parte, el cambium puede estar localmente inactivo durante varios años hasta varias
décadas y después volver a activarse. El cambium también puede estar inactivo en pequeñas
partes del tronco o solamente en la base del árbol (Wilmking et al., 2012). Por otro lado,
Krause et al. (2003) indican la frecuencia más alta de MR en los partes altas del tronco,
provocadas específicamente por los daños repentinos de copa. Bräuning et al. (2016) afirman
que en general los MR ocurren más a menudo en las partes bajas del tronco, donde el
suministro de auxinas producidas en los meristemas apicales y la disminución de
carbohidratos pueden influir en la ausencia del crecimiento, debido a los periodos de sequía
(McDowell et al., 2008). Leuschner y Schweingruber (1996) también confirman que los MR
son causados como la consecuencia de la ausencia de actividad cambial debido a condiciones
de crecimiento extremadamente desfavorables.
Para conocer mejor la variabilidad de crecimiento dentro de los árboles, Wilmking
et al. (2012) recomiendan el método de serial sectioning en los casos de numerosos MR en
las especies creciendo en los límites de su área de distribución natural. Para conocer mejor
las causas de ocurrencia de MR el método de pinning (Seo et al., 2007) analizando todo el
tronco podría ser una buena alternativa para esclarecer el papel que juegan el transporte de
hormonas y actividad cambial en la formación de MR (Bräuning et al., 2016).
10.4. El bosque
En general la ocurrencia de MR y IADFs en los árboles se ha interpretado como
anomalías del crecimiento. Su frecuencia dificulta el proceso de datación de los anillos y por
lo tanto la sincronización de las series dendrocronológicas. Su análisis requiere a su vez el
desarrollo de técnicas específicas de estandarización (Grundmann et al., 2008; De Micco
et al., 2016c; Rutherford y Mann, 2014).
Los MR en general son poco frecuentes pero a menudo difíciles de detectar. Aunque se
pueden encontrar en todos los tipos del bosque normalmente representan menos de 1% de
los anillos analizados (Bräuning et al., 2016). Son comunes en distintas especies y distintos
ambientes, como en Larix sibirica (Khishigjargal et al., 2014); Juniperus communis
(Pellizzari et al., 2014); Pinus banksiana y Pinus sylvestris (Robson et al., 2015); Pinus
pinea y Pinus halepensis (Novak et al., 2011) así como en Larix griffithii (Bräuning 2006)
entre otras. Las causas de su formación pueden ser ataques de insectos (Robson et al., 2015);
132
daños mecánicos de la corteza y la zona del cambium (Bräuning, 2001); eventos de frio
(Bräuning, 2006) o combinación de altas temperaturas y sequía (Novak et al., 2016b).
Al contrario de los MR que son difíciles de detectar por estar “ausentes” las IADFs
sí que se pueden observar pero su identificación se ve dificultada por la apariencia de dos
anillos contiguos. Para el análisis es importante su correcta clasificación y posición dentro
del anillo (Battipaglia et al., 2016; De Micco et al., 2016b). En Pinus halepensis los anillos
de crecimiento muchas veces presentan una alta variabilidad de su estructura y no siempre
es posible diferenciar entre distintos tipos de IADFs. Por esta razón en esta tesis se ha
adoptado una identificación más conservadora, limitándose a señalar la presencia o ausencia
de IADFs. Las IADFs son comunes en distintas especies, como por ej. en Pinus sylvestris
(Rigling et al., 2001); Quercus ilex (Campelo et al., 2007a); Pinus halepensis (De Luis et al.,
2007); Arbutus unedo (Battipaglia et al., 2010) y en distintos ambientes, como en el
Mediterráneo, boreal, alpino o tropical (De Micco et al., 2016b). Las causas de su formación
en general son climáticas (combinación de precipitaciones y temperatura) (por ej. Novak
et al., 2013a) y también no climáticas, como por ej. la defoliación causada por incendios o
ataques de patógenos (De Micco et al., 2007; Schweingruber, 2007) .
Los MR y las IADFs en general son poco frecuentes. No se forman en todos los
arboles del mismo sitio y no se forman en todos los anillos del mismo año. En su mayoría
sólo están presentes en una porción de los árboles individuales del mismo sitio (Bräuning
et al., 2016). Aparte de su poca ocurrencia tienen carácter discontinuo (Wimmer, 2002). Se
clasifican como presentes/ausentes y tienen el carácter de dato binomial, con valores de 1 o
0 y por esta razón representan un reto en cuanto a la estandarización de las series de
frecuencias. No se pueden calcular igual que los grosores de los anillos que tienen carácter
continuo (por ej. Holmes, 1994) sino hay que usar métodos alternativos para estandarizar la
tendencia biológica (efecto del tamaño y de la edad) de estas frecuencias (Campelo et al.,
2013, 2015; Novak et al., 2013a; Zalloni et al., 2016).
El análisis indica que la frecuencia de MR aumenta conforme aumenta la edad
cambial de árbol (contado en la altura del pecho) (Novak et al., 2016b). Por el otro lado las
IADFs son más frecuentes en arboles más jóvenes y la frecuencia llega a su valor máximo a
los 27 años (Novak et al., 2013a). De Micco et al. (2016a) confirman que esto ocurre, no
solamente porque tienen raíces menos profundas lo cual sugiere que la absorción del agua
sería más difícil, sino también porque los arboles más jóvenes tienden de producir anillos de
más grosor, el cual tiene una relación positiva con la apariencia de IADFs (Campelo et al.,
133
2015; Cherubini et al., 2003; Hoffer y Tardif, 2009; Novak et al., 2013a; Rigling et al., 2001,
2002; Rozas et al., 2011; Zalloni et al., 2016).
Otro problema más que representan los MR y las IADFs por ser poco frecuentes es
el número de muestras. El muestreo dendrocronológico estándar (15 árboles y 2 muestras
por árbol) no es suficiente si queremos obtener unos resultados representativos de estas
frecuencias, especialmente si el objetivo es identificar los principales factores climáticos que
provocan su formación. La creación de una red dendrocronológica y su análisis global con
el método de estandarización propuesto por (Zalloni et al., 2016) usando todas las muestras
ayuda resolver estos problemas.
El porcentaje global de la frecuencia de MR en toda la red analizada es 1.84% lo
cual está en de acuerdo con la afirmación de que MR son comunes en distintas especies y
sitios, pero en general poco frecuentes (Bräuning et al., 2016). St. George et al. (2013) en su
análisis global de MR en el hemisferio norte confirma esta baja frecuencia global (0.01 -
0.0.3%.). Por el otro lado, en los hot-spots la frecuencia de MR puede aumentar hasta 40%
(Glawenda y Koprowski, 2012; Robson et al., 2015), pero normalmente los árboles con alta
cantidad de MR se han descartado tradicionalmente de los análisis dendrocronológicos por
representar problemas para una datación correcta (Bräuning et al., 2016). Los hot-spots de
MR de la red de Pinus halepensis se encuentran en zonas del sur-este de España y del norte
de Argelia, donde la frecuencia de MR alcanza 11.89% de todos los anillos analizados. Las
frecuencias más bajas de MR (ausencia de MR – 0%) se encuentran en zonas del norte y del
este de la cuenca mediterránea.
Las ocurrencias de MR en Pinus halepensis en el Mediterráneo están fuertemente
relacionados con las condiciones climáticas. Dependen de la combinación de temperaturas
medias superiores a 5º C desde octubre previo hasta febrero y de precipitaciones inferiores
a 50 mm desde septiembre previo hasta mayo. Esta conclusión es global y se puede aplicar
para cualquier sitio dentro del área de distribución natural de la especie. Otros autores
también confirman que la combinación de temperaturas y precipitaciones es importante para
la ausencia de crecimiento por ej., Pinus pinea (Novak et al., 2011), Tsuga heterophylla
(Glawenda y Koprowski, 2012) o Larix sibirica (Khishigjargal et al., 2014).
En el caso de las IADFs el porcentaje global en toda la red analizada es 8.54%. Los
hot-spots de IADFs son los sitios costeros, donde la frecuencia alcanza 33% de todos los
anillos analizados. Estos valores son comparables con la frecuencia de 32% de IADFs
encontrados en Pinus pinea en Portugal (Campelo et al., 2007b), y superiores a la frecuencia
134
de 15.5% en el caso de Juniperus thurifera en España (Olano et al., 2015). Por el otro lado
en Pinus pinaster en Portugal la frecuencia de IADFs es superior e alcanza 48% (Campelo
et al., 2013, 2015) y llega se mas alta aún con valor de 89.5% en Nor-Oeste de España (Rozas
et al., 2011). Al contrario, los estudios de Vieira et al. (2009, 2010) demuestran los valores
más bajos, de 20% de frecuencia de IADFs Pinus pinaster en Portugal.
Las frecuencias más bajas de IADFs (sin formación de IADFs – 0%) se encuentran
en la parte norte de la distribución y en los sitios de montaña. Las IADFs igual que los MR
están fuertemente relacionadas con las condiciones climáticas. Son más frecuentes donde y
cuando las temperaturas son altas, la sequía intensa y la época principal de lluvias es el otoño.
La formación de las IADFs está relacionada con altas temperaturas mínimas y con las
condiciones húmedas en final de verano y en otoño.
El trabajo de Zalloni et al. (2016) confirma altas frecuencias de IADFs en los sitios
analizados anteriormente por Novak et al. 2013a, pero añade que entre los sitios las
frecuencias más altas fueron detectadas en la transición del clima mediterráneo con el clima
atlántico, concretamente en Portugal y noroeste de España. La comparación de la tres
especies analizadas por Zalloni et al. (2016) demuestra que Pinus pinaster presenta la tasa
más alta de IADFs, Pinus pinea una frecuencia intermedia y Pinus halepensis la más baja.
En las tres especies analizadas las IADFs tienden de formarse en anillos con un grosor
elevado, pero no en los más grandes. Pinus halepensis presenta la tasa más alta de anillos
pequeños, lo cual demuestra su capacidad de crecer en los sitios de escasas precipitaciones
a lo largo de todo el año.
Alta frecuencia de IADFs en anillos de más grosor puede explicarse con las condiciones
favorables para el crecimiento durante todo el año (Fritts, 1966) y la frecuencia baja de
IADFs en anillos pequeños con las condiciones desfavorables durante la temporada
de crecimiento (Fritts, 1966; Zubizarreta-Gerendiain et al., 2012). En este caso, los árboles
no tendrían suficientes recursos almacenados para generar un segundo ciclo de
crecimiento cuando las condiciones son favorables. Esta confirmación podría explicar la
situación de baja frecuencia de IADFs en Pinus halepensis en condiciones semiáridas en el
este de España (Peel et al., 2007; Zalloni et al., 2016).
En general se puede observar que los hot sposts de las frecuencias de MR y IADFs
en la red dendrocronológica analizada coinciden. En los sitios donde se ha detectado una
frecuencia alta de MR también las IADFs son más frecuentes y donde hay pocos MR también
135
hay pocos IADFs, lo cual indica a alta plasticidad de crecimiento de Pinus halepensis como
la respuesta a las condiciones climáticas adversas.
El análisis demuestra que los MR y las IADFs no ocurren todos los años, y en todos los
sitios, lo cual demuestra la capacidad de la especie de cambiar entre patrón unimodal o patrón
bimodal de crecimiento o viceversa. Las presencias de MR y IADFs pueden significar por
lo tanto una respuesta del árbol para disminuir/aumentar la conductividad hidráulica y así
afrontar condiciones adversas de crecimiento (De Micco et al., 2016a).
Los MR ocurren bajo las condiciones ambientales extremas y pueden interpretarse
como marcadores de la ocurrencia de los eventos extremos (Bräuning et al., 2016) mientras
que la presencia de IADFs refleja las variaciones de las condiciones climáticas durante la
temporada de crecimiento y pueden usarse como las proxies para la reconstrucción de la
condiciones ambientales del pasado con la resolución intra-anual (De Micco et al., 2016c)
Si somos capaces de analizar y datar correctamente las frecuencias de MR y IADFs
podríamos usar esta información para favorecer los genotipos capaces de generar MR y
IADFs demostrando ser más plásticos e adaptables que otros que no son capaces de
generarlos y proporcionarlo para la gestión forestal de los bosques mediterráneos de Pinus
halepensis.
11. CONCLUSIONES
El Mediterráneo es una región con alta variabilidad espacial e interanual en las
condiciones climáticas. Las proyecciones futuras del clima prevén un aumento de
temperaturas, sequias prolongadas, disminución global de precipitaciones y un incremento
en la frecuencia de eventos climáticos extremos. Todos estos factores influyen
decididamente en la dinámica de crecimiento de Pinus halepensis, que es la especie del pino
típica y ampliamente presente en la cuenca mediterránea.
Las técnicas dendrocronológicas, de seguimiento del proceso de xilogénesis y de
análisis de la anatomía de la madera han permitido analizar dos de las principales
características de la dinámica de crecimiento de Pinus halepensis que son la presencia de los
anillos ausentes (MR) y los anillos dobles/falsos (IADFs).
Los MR y las IADFs en general son poco frecuentes y no ocurren en el mismo año,
mismo sitio, mismo árbol o mismo anillo. Aparte de su poca ocurrencia en general tienen
carácter de dato binomial y se clasifican como presentes o ausentes. Para evaluar la tendencia
136
biológica de su aparición se ha desarrollado técnicas de estandarización específicas a través
del análisis combinado de todas las muestras de la red dendrocronológica.
El análisis global ha demostrado que tanto MR como también IADFs dependen de
la edad cambial. La frecuencia de MR aumenta conforme aumenta la edad del árbol mientras
que la frecuencia de IADFs es más alta en los árboles más jóvenes y tiene el valor máximo
a los 27 años.
El porcentaje global de la frecuencia de MR es 1.84% y oscila entre 0% hasta
11.89%, mientras que el porcentaje global de la frecuencia de IADFs es 8.45% y oscila desde
0% hasta 33%.
Las frecuencias más altas de MR se encuentran en zonas del sureste de España y en
el norte de Argelia, donde alcanza 11.89% de todos los anillos analizados. Las frecuencias
más bajas de MR (ausencia de MR – 0%) se encuentra en zonas del norte y del este de la
cuenca mediterránea.
Los MR están fuertemente relacionados con las condiciones climáticas. Su
presencia aumenta exponencialmente cuando/donde las temperaturas son superiores de 5º C
desde octubre previo hasta febrero y las precipitaciones son inferiores de 50 mm desde
septiembre previo hasta mayo.
Las IADFs son más frecuentes en los sitios costeros, dónde la frecuencia alcanza
hasta 33% de todos los anillos analizados. Las frecuencias más bajas de IADFs (sin
formación de IADFs – 0%) se encuentran la parte norte de la distribución y en los sitios de
montaña. Las IADFs son más frecuentes donde y cuando las temperaturas son altas, la sequía
intensa y la época principal de lluvias es el otoño. Su presencia está relacionada con altas
temperaturas mínimas y con las condiciones húmedas en final de verano y en otoño.
En general en los árboles la presencia de MR y IADFs se ha interpretado como
anomalías del crecimiento, pero no necesariamente estas desviaciones podrían considerarse
anomalías en el sentido de algo negativo sino más bien reflejar la habilidad de esta especie
a para adaptar sus estrategias de crecimiento a distintas condiciones ambientales.
Los MR se forman bajo las condiciones ambientales extremas y pueden
interpretarse como marcadores de la ocurrencia de los eventos extremos.
Las IADFs reflejan las variaciones de las condiciones climáticas durante la
temporada de crecimiento y pueden usarse como las proxies para la reconstrucción de las
condiciones ambientales del pasado con la resolución intra-anual.
137
12. INVESTIGACIÓN FUTURA
Completar la existente red dendrocronológica con nuevos sitios de interés,
completar el análisis de IADFs e analizar los aspectos dendroecologicos del crecimiento de
Pinus halepensis.
Análisis de IADFs en los troncos en distintas alturas y radios, usando métodos
de serial sectioning y pininig.
Experimento con las procedencias genéticas de los árboles, intentando descifrar que
parte de la dinámica del crecimiento se debe a la genética y que parte al clima (en caso de
las condiciones climáticas severas los factores climáticos superan a los genéticos).
Cuantificar los MR y los IADFs no solo visualmente (usando el método de la
anatomía cuantitativa de la madera) sino también con el reconocimiento de imagen,
midiendo los grosores celulares y sus lúmenes, y también usar el análisis de isotopos.
138
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