C A P T U L O

1

NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVOBRUNO DE REVIERS

... It is appropriate to think of algae (along with land plants) as a single type of organism: they are united by their possession of a plastid, even though their nuclear lineages are not monophyletic.(Delwiche, 2007)

As algas so frequentemente muito mal conhecidas do pblico em geral e, algumas vezes, ainda permanecem objeto de noes bastante vagas por parte de numerosos bilogos profissionais, que conhecem melhor as Embryophyta (vegetais superiores) e/ou os Metazoa (animais pluricelulares), julgados mais atrativos. A maioria de ns j observou grandes algas litorneas, mas poucas pessoas tiveram a ocasio de admirar o magnfico espetculo constitudo pelas algas microscpicas, sem dvida mais numerosas, mas visveis somente graas a um potente microscpio. As algas

20NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

fascinam por sua beleza ou suas propriedades, exaltadas pelas publicidades em diettica, cosmetologia ou talassoterapia, mas, na atualidade, so s vezes percebidas como um prejuzo, devido s proliferaes espetaculares que so capazes de formar, ou mesmo como uma ameaa, quando essas proliferaes so constitudas de microalgas txicas. As grandes algas bentnicas (associadas ao fundo), observadas beira-mar, as algas microscpicas que constituem o fitoplncton (isto , submetidas ao movimento das massas dgua) e aquelas que colorem os velhos muros so da mesma natureza? Aquelas que envolvem os sushis nos restaurantes japoneses, as que consumimos na forma de cpsulas gelatinosas ou aquelas das quais encontramos extratos em numerosos produtos industriais, so elas parentes prximas? A pesquisa fez progredir muito nossos conhecimentos sobre sua sistemtica e tornou aparentes relaes de parentesco inesperadas em certos ramos da rvore filogentica do mundo vivo. Para compreender a natureza das algas e sua posio na diversidade dos seres vivos, necessrio, ao mesmo tempo, examinar esta diversidade e remontar s origens mais longnquas da vida.

Os trs domnios do mundo vivoDuas categorias de clulas distintas so conhecidas nos seres vivos: as procariticas (ou micrbios), cujo material gentico est contido diretamente na clula, e as eucariticas (todos os outros seres vivos), cujo material gentico est contido em um ncleo. Chatton (1925) foi o primeiro a estabelecer uma classificao na qual esta distino procariontes/eucariontes representava a primeira diviso do mundo vivo. Esta diviso procariontes/eucariontes foi depois amplamente validada pelo desenvolvimento da microscopia eletrnica, e a definio dos dois grupos foi modernizada (Stanier; van Neal, 1962). As clulas dos primeiros no so compartimentadas (ausncia de organelas e de retculo endoplasmtico), e os cromossomos, circulares, situam-se em uma zona central do citosol. Nos outros, as clulas so compartimentadas, e os cromossomos, lineares e providos de telmeros, esto contidos em um ncleo envolto por uma dupla membrana; alm disso, um citoesqueleto constitudo de microtbulos de tubulina e de microfilamentos de actina est presente. O flagelo bacteriano, quando presente, rgido e composto de uma nica espcie proteica (flagelina), e no flexvel e composto de vrias espcies proteicas (tubulina, dinena, etc.) como no flagelo eucaritico. Os procariontes no tm fuso mittico, seus cromossomos esto ligados membrana plasmtica que exerce esse papel. Os ribossomos procariticos so menores (70S) do que os ribossomos eucariticos (80S). Os procariontes tm apenas uma parassexualidade (transferncia de plasmdeos), no ocorrendo nem gametas nem meiose. A partir de 1925, a viso do mundo vivo mais geralmente admitida foi, portanto, durante muito tempo aquela de um mundo

21com trs reinos: um reino bacteriano, um reino vegetal e um reino animal. Como ser visto mais adiante, esta viso no absolutamente mais a nossa hoje em dia. Os conhecimentos progrediram graas evoluo das tcnicas; assim, mais ou menos na metade dos anos 1970, utilizando um novo instrumento a anlise das sequncias gnicas , um bilogo americano, Carl Woese, e colaboradores de Illinois descobriram que o mundo vivo devia, de fato, ser percebido como constitudo no de dois, mas de trs grandes tipos de organismos (Woese; Fox, 1977). Eles haviam utilizado para isto as sequncias de genes, que codificavam para a pequena subunidade dos RNAs ribossmicos. Estes trs conjuntos ou domnios so constitudos, por um lado, de duas categorias de procariontes, as bactrias (Bacteria) e as arqueas (Archaea), e, por outro, de uma categoria de eucariontes. As arqueas diferem das bactrias especialmente pela presena de histonas (uma categoria de protenas associadas ao seu DNA), como nos eucariontes. Por outro lado, as bactrias tm uma parede celular com murena (perdida nos Mollicutes), que as arqueas no possuem. As arqueas so conhecidas, sobretudo, por seus representantes capazes de sobreviver em meios extremamente quentes (termfilos) ou extremamente salgados (halfilos), ou ainda por produzirem gs metano (metanognicos). Os dois domnios de procariontes esto tambm to distantes entre si como o esto dos eucariontes; a razo pela qual Woese, que os havia inicialmente batizado Eubacteria e Archebacteria, passou a denomin-los Bacteria e Archaea (Woese; Kandler; Wieelis, 1990), para bem demonstrar que no se tratavam de duas subdivises de uma mesma categoria de organismos.ALGAS

Origem e natureza compsita (quimrica) dos eucariontesGraas genmica, sabemos de agora em diante que uma parte dos genes dos eucariontes (os genes ligados aos mecanismos de replicao, transcrio e traduo do DNA) de origem arqueana, enquanto uma outra parte (genes do metabolismo), esta ltima em maior proporo, de origem bacteriana (Rivera et al., 1998). Os eucariontes seriam, portanto, oriundos de uma parceria (cuja natureza exata permanece ainda especulativa) entre essas duas categorias de procariontes. Foi tambm possvel demonstrar que o ancestral comum de todos os eucariontes atuais se associou com uma bactria -prpura, h mais de dois bilhes de anos. Esta bactria prpura evoluiu em uma organela celular onde se efetua a oxidao dos produtos nutritivos, finalizando na produo de gs carbnico e no aprovisionamento de energia qumica: a mitocndria, verdadeiro centro energtico da clula. Este processo de associao interna denominado endossimbiose. Existe uma dezena de cenrios hipotticos, mais ou menos complexos, explicando a origem dos eucariontes (Reviers,

22NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

2002, p. 96-97; Lpez-Garca et al., 2006, e as referncias indicadas por esses autores). Estes modelos podem ser reconduzidos esquematicamente a dois tipos de cenrios: ou 1) uma arquea (ou um organismo mais ou menos eucaritico derivado de uma arquea) associou-se com uma bactria prpura (a futura mitocndria), ou 2) uma parceria (fuso, simbiose, etc.) entre uma arquea e uma bactria precedeu a associao com a bactria -prpura. Pensou-se inicialmente que os primeiros eucariontes eram desprovidos de mitocndrias, e Cavalier-Smith (1983a, 1983b) havia denominado esses organismos Archezoa. As filogenias antigas que deixavam supor a existncia de tais arquezorios sofriam de uma distoro metodolgica agora bem conhecida sob o nome de atrao de ramos longos; elas foram depois refutadas. (A atrao de ramos longos o reagrupamento artefatual de sequncias gnicas muito divergentes em relao ao restante dos dados, podendo esta divergncia resultar tanto de uma evoluo recente e rpida como de uma lenta acumulao de eventos evolutivos ao longo do tempo, o que falsifica a anlise.) Hoje est bem estabelecido que o ancestral comum de todos os eucariontes possua uma mitocndria e um aparelho de Golgi, uma vez que pde ser demonstrado que todos os eucariontes aparentemente desprovidos de uma ou duas dessas organelas ao menos retiveram as funes destas, conservando seus genes; s vezes possuem ainda uma estrutura derivada da organela original (Reviers, 2002, p. 94-95; Dacks; Walker; Field, 2007). A mitocndria, pela utilizao do dioxignio, graas via metablica da respirao, provavelmente conferiu uma vantagem ecolgica crucial aos primeiros eucariontes, impedindo assim a acumulao de radicais livres no seu citoplasma, e permitiu sua sobrevivncia em uma atmosfera que se tornou progressivamente oxidante h cerca de 2 a 2,3 bilhes de anos (Alberts et al., 1990; Knoll, 1999).

Diversificao das linhagens de eucariontesAs grandes linhagens de eucariontes teriam divergido rapidamente entre si, h cerca de -1.259 a -950 Ma, segundo os mais recentes dados de relgio molecular (Douzery et al., 2004). Este clculo no est em contradio com os dados fsseis. Com efeito, o registro fssil de alga vermelha incontestavelmente mais antigo (Bangiomorpha) foi encontrado em sedimentos datados entre -1.267 e -723 Ma (Butterfield; Knoll; Swett, 1990; Butterfield, 2000). No fcil determinar em que ordem essas grandes linhagens divergiram. Atualmente, so reconhecidas seis linhagens que podem, talvez, ser reagrupadas para formar apenas quatro (Burki et al., 2007; Hackett et al., 2007) (Fig. 1.1). Os Opisthokonta (principalmente Eumycota + Metazoa) e os Amoebozoa formam a linhagem dos Unikonta, assim denominados porque normalmente so providos de um nico flagelo. Os Jakobidae, Metamonada, assim como os Discicristata (principalmente Heterolobosea, Kinetoplastida e Euglenophyceae,

23um conjunto caracterizado pela presena de mitocndrias cujas cristas so achatadas, discoides e providas de um estreitamento basal, o que lhes conferiu seu nome) constituem a linhagem dos Excavata (cujo nome vem da presena de uma cavidade que lhes permite se nutrir). As Glaucophyta (algas glaucas), Rhodoplantae (algas vermelhas) e Viridiplantae (plantas verdes, agrupando as algas verdes e as Embryophyta) constituem a linhagem Plantae. Os Alveolata (principalmente os Dinophyta, Sporozoa, tambm denominados Apicomplexa, e Ciliata) constituem o txon-irmo dos Stramenopiles ou Heterokonta (conjunto que reagrupa as algas castanho-douradas ou Ochrophyta e numerosos organismos hetertrofos como, por exemplo, os Oomycetes). Os Rhizaria reagrupam os Radiolaria, Foraminfera e Cercozoa e seriam aparentados ao ramo que reagrupa os Alveolata e os Stramenopiles. As Haptophyta e as Cryptophyta constituem uma linhagem (Rice; Palmer, 2006; Patron; Waller; Keeling, 2006; Patron; Inagaki; Keeling, 2007; Burki et al., 2007, Hackett et al., 2007) cuja posio permanece incerta, mas que parece prxima do ramo que reagrupa os Rhizaria e o conjunto Alveolata mais Stramenopiles.ALGAS

Figura 1.1

As grandes linhagens de eucariontes.Realizada essencialmente a partir dos resultados de Burki e colaboradores (2007) e Hackett e colaboradores (2007). A posio das Katablepharidophyta deduzida dos resultados de Okamoto e Inouye (2004) e a das Picobiliphyta dos resultados de Not e colaboradores (2007). Os traos cheios simbolizam laos de parentesco bem sustentados pelas anlises, enquanto os traos em pontilhado indicam laos que permanecem ainda hipotticos.

24NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

Okamoto e Inouye (2004) mostraram que as Katablepharidophyta, organismos flagelados hetertrofos que apresentam semelhanas com as Cryptophyta, so estreitamente aparentadas a estas. Not e colaboradores (2007) descreveram uma nova linhagem de organismos, as Picobiliphyta, que parecem, elas tambm, estreitamente aparentadas s Cryptophyta. Shalchian-Tabrizi e colaboradores (2006) tambm demonstraram que o gnero Telonemia, composto de microorganismos flagelados fagotrficos marinhos, constitua uma linhagem prxima das Cryptophyta. Na rvore filogentica do mundo vivo, s uma categoria de algas de natureza bacteriana: as cianobactrias (Cyanobacteria ou Cyanophyta), tambm denominadas algas azuis ou algas procariticas. Todas as outras algas pertencem aos eucariontes.

Algas azuis (Cyanobacteria) e a fotossntese oxignicaAs cianobactrias, com cerca de 150 gneros e 2.000 espcies, possuem clorofila a (e no bacterioclorofila) e realizam, pois, a fotossntese oxignica. A presena deste pigmento o carter derivado (inovao evolutiva) compartilhado pelas cianobactrias, prprio deste grupo e que o define (uma sinapomorfia). No passado, sendo os nicos seres vivos suscetveis a produzir dioxignio, as cianobactrias estiveram na origem da presena do dioxignio na atmosfera e, portanto, da vida aerbia no nosso planeta. H cerca de 2,5 bilhes de anos, a atmosfera tornou-se assim perigosamente oxidante, eliminando provavelmente toda a vida incapaz de se adaptar (ver anteriormente, A origem e a natureza compsita [quimrica] dos eucariontes). Mas o oxignio no teve apenas este aspecto agressivo; a presena protetora dos raios UV do dioxignio (O2) e do oznio (O3) na atmosfera (associada presena prvia ou ao aparecimento de outros mecanismos de proteo contra essas radiaes) tambm permitiu a colonizao progressiva de meios menos profundos, depois terrestres. A cor, geralmente azul, das cianobactrias devida a pigmentos acessrios azuis e s vezes vermelhos (as ficobilinas), que mascaram a cor verde da clorofila. Suas reservas glicdicas so formadas por gros citoplasmticos de um composto prximo do amido. O aparelho vegetativo unicelular, colonial ou filamentoso. As cianobactrias no possuem nunca clulas flageladas. Suas paredes celulares so constitudas de murena, caracterstica das bactrias, e so recobertas por uma membrana lipopolissacardica externa (o que as faz bactrias de tipo Gram, isto , no tomam a colorao de Gram). As cianobactrias possuem muitas vezes um envoltrio mucilaginoso comum a vrias clulas. Elas esto amplamente distribudas nos oceanos temperados e tropicais, no picoplncton (< 3 m), mas tambm no nanoplncton (at 20 m), e contribuem com uma parte importante, talvez mesmo a mais importante, da produo primria. O microplncton (20-200 m), localizado principalmente nas guas costeiras, contm sobretudo diatomceas e dinofitas. As

25cianobactrias esto presentes em todos os meios: dulciaqucola (das geleiras s fontes quentes), marinho (mesmo nas salinas), terrestre (at nos desertos, no interior de algumas rochas ou nas poeiras domsticas). Elas possuem a capacidade de formar simbioses com numerosos organismos; em particular, 8% dos liquens resultam de uma associao com algas azuis. As cianobactrias constituem assim simbioses com diversos grupos vegetais (Trichormus nas folhas de Gunnera planta com folhas muito grandes, frequente nos jardins pblicos ou Anabaena nas frondes de Azolla uma pequena pteridfita aqutica ; Nostoc nas razes de Cycas uma Cycadaceae e nos tecidos dos Anthoceros uma pequena brifita talosa) ou animais (em particular, nas esponjas e ascdias). Em Geosiphon (Zygomycetes em simbiose com um Nostoc), os dois parceiros podem ser cultivados separadamente; este no o caso de numerosas simbioses. As cianobactrias so capazes de metabolizar o nitrognio gasoso de nossa atmosfera. Elas podem assim enriquecer os meios, habitualmente oligotrficos como recifes de corais. Trichodesmium planctnico e pode produzir blooms extensos, formando rastos castanho-alaranjados na superfcie dos oceanos tropicais e subtropicais; provavelmente o fixador de nitrognio atmosfrico mais importante em alto-mar. O papel de fixador de nitrognio exercido pelas algas azuis simbiticas das Azolla possui assim um impacto econmico no negligencivel na sia, nas zonas de arrozais; essas cianobactrias tm, com efeito, seu potencial fertilizante consideravelmente multiplicado quando esto em simbiose com aquela pteridfita. Nas lojas de produtos dietticos, as Spirulina, cianobactrias tradicionalmente consumidas no Tchad (norte da frica) e no Mxico, so vendidas em forma de p ou de cpsulas gelatinosas, em razo de sua riqueza (45-60%) em protenas de boa qualidade nutricional. As cianobactrias so responsveis por floraes s vezes espetaculares e, em certos casos, txicas (toxinas com ao neuromuscular). Elas esto entre os primeiros seres vivos que apareceram na terra: fsseis incontestveis de 2,7 bilhes de anos so conhecidos, mas essas bactrias seriam talvez ainda mais antigas algumas cianobactrias avanam a cifra de 3,5 bilhes de anos.ALGAS

Proclorofitas: uma categoria particular de algas azuis com papel ecolgico muito importante nos oceanosTrs gneros de cianobactrias particulares, distintos de outros pela presena de clorofila b alm da clorofila a, ausncia de ficobilinas e disposio dos tilacoides (em grupos de dois, ao invs de estarem isolados), foram denominados proclorofitas. Um quarto gnero, Acaryochloris, contm clorofila d alm da clorofila a. Esta categoria de organismos muito importante para os oceangrafos. Com efeito, a explorao da vida nos oceanos com o auxlio de microscpio eletrnico, mais ou

26NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

menos no final dos anos 1970, e depois com a citometria de fluxo, conduziu descoberta do picoplncton (< 3 m) e das minsculas algas que ele contm, assim como quela do menor organismo vivo conhecido (0,6 m): Prochlorococcus, uma proclorofita. Prochlorococcus foi descoberto por uma equipe do Massachussetts Institute of Technology, no mar de Sargao, a 120 m de profundidade. Esta cianobactria poder se revelar um dos organismos fotossintticos mais abundantes do planeta! Essa descoberta d seguimento quela de abundantes populaes de Synechococcus, cianobactria unicelular de cerca de 1 m de dimetro, menos distribuda que Prochlorococcus, mas cujas concentraes so considerveis: at 1,5 milho de clulas por mililitro de gua do mar. Synechococcus vive de preferncia na superfcie nas zonas relativamente ricas em sais nutritivos e bem iluminadas. Prochlorococcus, por sua vez, particularmente adaptado s zonas oligotrficas e pouco iluminadas. Populaes deste txon vivem em profundidades (at 200 m) e so geneticamente distintas das observadas em superfcie. O componente procaritico do picoplncton est praticamente reduzido a esses dois gneros. Em compensao, os eucariontes picoplanctnicos foram depois descobertos, sendo muito diversificados e estando distribudos na maioria dos Phyla; isto faz dos oceanos um dos maiores reservatrios de espcies novas. O picoplncton a categoria de organismos mais abundante nos oceanos. Sua descoberta permitiu resolver um enigma: a quantidade total de clorofila medida em alto-mar era, at ento, incompatvel com o fraco nmero de microalgas observadas, pois a abundncia do microplncton diminui consideravelmente desde que se deixam as guas da plataforma continental. A presena inexplicvel dessa clorofila correspondia de fato a essas minsculas algas, que as tcnicas daquela poca no permitiam observar. A comprovao dessa vida abundante e insuspeitada subverteu a concepo dos sistemas ecolgicos de alto-mar, considerados at ento como vastas extenses desrticas, pobres em sais nutritivos e, portanto, incompatveis com a proliferao do fitoplncton. Os oceanos (71% da superfcie do globo) representam 40 a 50% da produo primria planetria, isto , 50 bilhes de toneladas de carbono. Mais de 90% dessa produo provm das zonas dominadas pelo picoplncton, cujo primeiro organismo foi descoberto h menos de 30 anos! , portanto, importante continuar a explorao e a descrio da biodiversidade desses ambientes.

As algas na rvore filogentica do mundo vivo: laos de parentesco s vezes muito inesperadosAlm das Cyanobacteria, que fazem parte das bactrias, 10 grupos de algas eucariticas esto disseminados em vrias linhagens da coroa de divergncia: 1) as Chlorophyta (uma parte das algas verdes) e as estreptoficofitas (a outra parte das algas verdes que constitui, com as Embryophyta isto , as brifitas, as samam-

27baias no sentido amplo e as plantas com sementes , o grupo das Streptophyta); 2) as Rhodoplantae (algas vermelhas); 3) as Glaucophyta (algas unicelulares com plastdios verde-azulados); 4) as Cryptophyta (unicelulares flagelados com plastdios de cores variadas); 5) as Picobiliphyta (algas unicelulares picoplanctnicas, descobertas em 2007 e ainda muito mal conhecidas); 6) as Euglenophyceae (unicelulares flagelados, incolores ou com plastdios verdes); 7) as Chlorarachniophyceae (amebas ou ameboflagelados com plastdios verdes, que pertencem diviso dos cercozorios); 8) as Haptophyta (com plastdios castanho-dourados, majoritariamente unicelulares so um componente importante do plncton marinho); 9) as Ochrophyta (14 classes de algas com plastdios castanho-dourados, como, por exemplo, as diatomceas ou as algas pardas), que pertencem grande linhagem dos Heterokonta ou Stramenopiles; 10) as Dinophyta (algas incolores ou providas de plastdios de cores variadas, majoritariamente planctnicas, unicelulares e flageladas). Todos esses organismos no tm, muitas vezes, qualquer lao de parentesco entre si, mas, por razes ligadas histria das cincias, foram durante muito tempo reagrupados em um mesmo conjunto as algas que se sabe, hoje, ser completamente artificial. Com efeito, foi visto que os seres vivos reunidos sob o nome de algas compreendem tanto bactrias (as cianobactrias) como organismos eucariticos muito diversificados. Entre estes ltimos se encontram, por exemplo, as euglenofceas: algas unicelulares flageladas aparentadas aos Kinetoplastea (dos quais os tripanossomos responsveis pela doena do sono, transmitida pela mosca ts-ts, e mal de Chagas, transmitido pelo barbeiro, so um exemplo). Citam-se tambm as dinofitas, algas que fazem parte da linhagem dos Alveolata, que compreende os esporozorios (parasitas como, por exemplo, o agente do paludismo) e os ciliados (como o paramcio), ou, ainda, as Chlorarachniophyceae, amebas e ameboflagelados fotossintticos classificados entre os Cercozoa, organismos similares, mas no fotossintticos, com exceo de Paulinella chromatophora. No entanto, o hbito de falar das algas e da disciplina consagrada ao seu estudo, a ficologia (do grego phycos, alga) continua a se perpetuar por comodidade. A classificao das algas, parcialmente bioqumica, permanece ainda amplamente fundamentada em caractersticas como a natureza e a localizao dos pigmentos (clorofilas, ficobilinas, carotenos e carotenoides), dos carboidratos de reserva (prximos ou do amido ou da laminarina) ou da disposio dos tilacoides (sistema de membranas situado no interior dos plastdios, que contm os pigmentos).ALGAS

Linhagem PlantaeEsta linhagem compreende o que costumamos denominar vegetais superiores, isto , as Embryophyta, assim como as algas verdes, as algas vermelhas e algas

28NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

unicelulares pouco conhecidas, mas muito importantes para o estudo da evoluo: as Glaucophyta. O reino Plantae subdivide-se, pois, em trs subreinos: 1) Biliphyta, com a diviso Glaucophyta; 2) Rhodoplantae, com as divises Cyanidiophyta e Rhodophyta; e 3) Viridiplantae (= Chlorobionta ou Chloroplastida), com as linhagens Chlorophyta e Streptophyta (Cavalier-Smith, 1981; Saunders; Hommersand, 2004).

Glaucophyta (algas glaucas)As glaucofitas formam um pequeno grupo de algas unicelulares verde-azuladas (elas possuem apenas clorofila a e ficobilinas azuis), s vezes coloniais, incluindo trs gneros e 14 espcies de gua doce. Esta cor est na origem de seu nome glauco significando cor verde-azulada. Suas reservas glicdicas so formadas por gros citoplasmticos de um composto prximo do amido. Elas apareceram provavelmente um pouco aps a coroa de divergncia dos eucariontes. Seus plastdios apresentam a particularidade de possurem uma membrana que contm murena (peptideoglicano das paredes bacterianas).

Rhodoplantae (algas vermelhas)Enumeram-se cerca de 700 gneros de algas vermelhas e estima-se, geralmente, seu nmero de espcies entre 4.000 e 6.000. As algas vermelhas so quase todas marinhas: conhecem-se apenas uns 20 gneros de gua doce. Certas algas vermelhas marinhas podem viver em profundidades onde a luz quase no penetra, como as algas crostosas calcificadas observadas a -268 m de profundidade nas Bahamas. Essas algas possuem pigmentos acessrios azuis e vermelhos; estes ltimos, dominantes, mascaram a cor da clorofila a. Suas reservas glicdicas so formadas por gros citoplasmticos de um composto prximo do amido. As algas vermelhas jamais possuem clulas flageladas. Uma estrutura que coloca em relao os citoplasmas de duas clulas a sinapse constitui um carter morfolgico prprio deste grupo, mas que, no entanto, est ausente em vrios grupos de divergncia antiga. As algas vermelhas tm geralmente tamanho mdio (alguns milmetros a algumas dezenas de centmetros). Elas raramente so unicelulares, quase sempre filamentosas, com os filamentos se agregando muitas vezes em pseudoparnquima para formar lminas ou tiras. So as nicas macroalgas que possuem representantes parasitas obrigatrios hetertrofos e, entre estes ltimos, mais de 85% so adelfoparasitas, isto , parasitas estreitamente aparentados a seu hospedeiro. O mais antigo registro fssil de algas vermelhas data de um perodo situado entre -1.267 bilhes de anos e -723 milhes de anos. As algas vermelhas so classificadas em uma (Rhodophyta) ou

29duas (Cyanidiophyta e Rhodophyta) divises, segundo diferentes autores, e cinco classes: Cyanidiophyceae (alguns organismos unicelulares de meio termal cido), Compsopogonophyceae, Rhodellophyceae, Bangiophyceae (da qual faz parte, por exemplo, o gnero Porphyra) e a classe Florideophyceae, que reagrupa a grande maioria das Rhodophyta. Esta ltima classe claramente definida por uma dupla sinapomorfia: a presena de filamentos gonimoblsticos e de tetrsporos no ciclo de reproduo. As algas vermelhas contm carragenanas (extradas de gneros como Chondrus, Kappaphycus ou Mastocarpus) ou gares (extrados de gneros como Gelidium ou Gracilaria), utilizados como espessantes ou geleificantes. As carragenanas so utilizadas como geleificantes na indstria agroalimentar, seja nas sobremesas lcteas (cerca de 45%), pois seu poder geleificante particularmente elevado com o leite, seja em carnes (cerca de 30%), sobremesas e molhos, ou ainda em cosmticos. Os principais pases produtores de carragenanas so a Dinamarca e os Estados Unidos. Esses coloides so produzidos quase exclusivamente a partir de algas importadas das Filipinas e da Indonsia. Os gares formam, na gua quente, aps resfriamento, geis muito resistentes, termorreversveis. Os gares no geleificam no leite. Perto de 60% das aplicaes do gar so agroalimentares (coberturas e glacs de bolos, doces geleificados, etc.). O gar tambm utilizado como instrumento de laboratrio (gel de eletroforese em agarose, gelose para microbiologia) e em farmcia (laxante suave, emulsificador, espessante, agente de disperso de comprimidos); ento utilizado quase exclusivamente o gar extrado dos Gelidium, de melhor qualidade do que aquele das Gracilaria. O Japo e a Coreia so os principais pases produtores de gares. O Chile o primeiro fornecedor de algas produtoras de gares, seguido da China e da Indonsia. Algumas algas vermelhas so consumidas diretamente pelo homem: Porphyra (nori, constituindo a folha que envolve os sushis), cuja aquacultura perfeitamente dominada no Japo; e Palmaria palmata (dulse), na Europa e na Amrica do Norte. As rodofitas calcificadas (Corallinales) exercem um papel de cimentao indispensvel constituio e sobrevivncia dos recifes de coral. Duas espcies de Corallinales, Lithothamnion corallioides e Phymatolithon calcareum, constituem um sedimento marinho, o marl, explorado por ser utilizado como adubo calcrio. Devido sua microestrutura alveolada, algumas Corallinales podem ser utilizadas na constituio de pequenas prteses sseas.ALGAS

Viridiplantae (plantas verdes)As plantas verdes (Viridiplantae, Chlorobionta ou Chloroplastida) compreendem as Embryophyta e as algas verdes. Elas se caracterizam pela presena das clorofilas a e b e de reservas constitudas de amido intraplastidial. So os nicos vegetais a possurem amido no interior de seus plastdios, esta caracterstica sendo uma sinapo-

30NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

morfia que os define, do mesmo modo que a presena de certas estruturas estreladas, visveis ao microscpio eletrnico de transmisso, na zona de transio de seus flagelos, quando estes esto presentes. O aparelho vegetativo das algas verdes apresenta uma enorme variedade de nveis de organizao, desde indivduos unicelulares, flagelados ou no, at indivduos de estrutura muito complexa. Elas so encontradas em quase todos os meios. As algas verdes eram j bem diversificadas no Cambriano, e alguns fsseis de Dasycladales esto presentes no Pr-Cambriano, o que leva a supor que elas teriam talvez aparecido antes dessa poca, um pouco depois das algas vermelhas.

ChlorophytaAs Chlorophyta so atualmente subdivididas em quatro classes. As Prasinophyceae contm um pouco mais de 20 gneros de organismos unicelulares, tanto marinhos como de gua doce. um conjunto heterogneo, que deveria ser subdividido em vrias classes (oito, mais as Pedinophyceae, que lhes so aparentadas) (Viprey et al., 2008), para que a classificao seja coerente com a filogenia. neste grupo que se encontra o menor organismo eucaritico conhecido: Ostreococcus tauri (0,8 m de dimetro). As Ulvophyceae lato sensu, com cerca de 110 gneros e 950 espcies, so essencialmente marinhas e bentnicas, exceto alguns representantes terrestres; so muitas vezes de tamanho mdio. As Ulvophyceae tambm deveriam ser subdivididas em vrias classes. As Chlorophyceae reagrupam cerca de 350 gneros e 2.500 espcies, sobretudo microscpicas e de gua doce. As Trebouxiophyceae contm em torno de quinze gneros de algas unicelulares, filamentosas ou em forma de pequenas lminas, unicamente dulciaqucolas, subareas ou simbiontes de liquens. Na sia, determinadas espcies de clorofitas marinhas ou de guas salobras so cultivadas para a alimentao humana. Clorelas so assim propostas para a alimentao humana em lojas especializadas. A astaxantina extrada da alga verde Haematococcus utilizada para colorir a carne de peixes em cativeiro. Certas algas marinhas bentnicas, quando fora de sua rea de distribuio natural, tendem, em alguns casos, a se tornar invasoras. Em geral, a espcie introduzida acaba por se integrar sem dano ao ecossistema acolhedor, mas existem alguns exemplos mais preocupantes, dentre os quais figuram Caulerpa taxifolia e, mais recentemente, Caulerpa racemosa, no mar Mediterrneo. Certas algas marinhas habitualmente bentnicas podem sobreviver na fase pelgica, depois se propagar por fragmentao e se tornar fonte de mars verdes, castanhas ou vermelhas, prejudiciais para a imagem turstica de algumas regies. Nas zonas costeiras europeias, as mais conhecidas so as mars verdes da regio da Bretanha, na Frana (em particular nas baas de Lannion e de Saint-Brieuc), ou da laguna de Veneza, na Itlia. A clorofita unicelular incolor Prototheca responsvel por uma patologia cutnea de animais de caa, gado, ces e gatos, que pode afetar seres humanos quando enfraquecidos ou imu-

31nodeficientes. Cephaleuros e Stomatochroon so clorofitas frequentes nas folhas de espcies de interesse econmico, como ch, caf ou plantas ornamentais; essa presena pode ter consequncias econmicas nefastas, devido ao impacto que essa infeco pode acarretar na produtividade ou na aparncia desses vegetais. Certas clorofitas (Dasycladaceae) esto na origem dos carbonos. O gnero Botryococcus, conhecido desde o Carbonfero, produz naturalmente hidrocarbonetos: junto com outras algas, ele est na origem de depsitos de petrleo e betumes.ALGAS

StreptophytaAs Streptophyta contm vrias classes de algas verdes, que constituem as estreptoficofitas (streptophycean algae, em ingls), bem como as embrifitas. As estreptoficofitas representam cerca de 10.000 espcies (Hall; Delwiche, 2007) (o nmero de Zygnematophyceae muito difcil de ser estimado se for levado em conta, em particular, o nmero de sinnimos e da possvel diversidade crptica); e as embrifitas, por sua vez, compreendem mais de 300.000 espcies. As Mesostigmatophyceae contm um nico gnero, Mesostigma. A posio exata deste pequeno organismo unicelular flagelado de gua doce ainda debatida: ou ele constituiria uma linhagem suplementar mais antiga do que o conjunto Streptophyta + Chlorophyta, ou ele se situaria na base das Streptophyta. As Chlorokybophyceae compreendem a alga subarea Chlorokybus atmophyticus (constituda de aglomerados de clulas em uma mucilagem) e, talvez, o gnero Spirotaenia (Gontcharov; Melkonian, 2004). As Klebsormidiophyceae contm ao menos dois gneros: Klebsormidium e Entransia e talvez certas espcies de Stichococcus e de Raphidonema. O aparelho vegetativo de Klebsormidium constitudo de filamentos no ramificados; as espcies deste gnero vivem na gua doce e em condies subareas. As Zygnematophyceae, com mais de 50 gneros e mais de 10.000 espcies, reagrupam algas verdes unicelulares ou filamentosas caracterizadas por perda total de flagelos, com gametas ameboides e reproduo por conjugao. As mais conhecidas so as desmidiceas (algas unicelulares de formas espetaculares, com contornos celulares frequentemente muito recortados e simetria bilateral) e as Spirogyra (algas filamentosas, com seu plastdio espiralado caracterstico). As Coleochaetophyceae so constitudas de ao menos dois gneros: Coleochaete e Chaetosphaeridium e, talvez, Awadhiella e Chaetotheke; so algas de gua doce que possuem apndices em forma de pelos hialinos com uma bainha basal bem marcada. As Charophyceae incluem seis gneros (Chara, Lamprothamnium, Lychnothamnus, Nitella, Nitellopsis e Tolypella) e cerca de 100 espcies. Possuem uma arquitetura muito elaborada, com eixos principais apresentando alternncia de ns e entrens, paredes muitas vezes calcificadas e rgos reprodutores particulares; seus espermatozoides lembram os das brifitas. As Charophyceae so geralmente consideradas como o grupo mais prximo das embrifitas (Karol et al., 2001), mas certos estudos de sequncias gnicas indicam que outras classes seriam

32NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

mais prximas daqueles vegetais, no existindo um consenso a este respeito (ver as referncias indicadas por Hall e Delwiche, 2007, p. 159). As espcies de Chara tm a reputao de afastarem as larvas de mosquitos. Essas algas exercem tambm um papel ecolgico importante, como local de desova de peixes de gua doce. Formando densas populaes nas colees de gua, tm, alm disso, a propriedade de aglomerar partculas em suspenso, tornando as guas mais claras. Os zigotos fsseis (girogonitos) das Charophyceae so utilizados em estudos paleobiogeogrficos. As grandes clulas internodais das Charophyceae (que atingem at 15 cm de comprimento) so muito utilizadas em estudos fisiolgicos e biofsicos das membranas e paredes.

Natureza quimrica das algas eucariticasOutro evento de endossimbiose, comparvel quele que conduziu presena de mitocndrias nas clulas eucariticas, mas, desta vez, com uma cianobactria, se produziu no ancestral da linhagem Plantae (comum s Embryophyta, algas verdes, Rhodoplantae e Glaucophyta). A cianobactria simbitica evoluiu ento em plastdio, a organela na qual se efetua a fotossntese. Nos plastdios (como nas mitocndrias), a parede bacteriana desapareceu progressivamente ao longo da evoluo, provavelmente porque a cianobactria se encontrou em um meio osmoticamente estvel. Ainda que reduzida, a parede com murena , no entanto, ainda observvel em torno dos plastdios das Glaucophyta. A composio em lipdios das membranas indica que o duplo envoltrio do plastdio corresponde s duas membranas da cianobactria original. A membrana interna corresponde membrana plasmtica da cianobactria, e a membrana externa, sua membrana lipopolissacardica (ver o item referente s cianobactrias, supracitado). A cianobactria que deu origem ao plastdio saiu, pois, do vacolo de fagocitose para se instalar no citosol da clula hospedeira.

Origem cianobacteriana dos plastdios da linhagem PlantaeEst, de agora em diante, bem demonstrado que o plastdio da linhagem Plantae derivado de uma cianobactria endossimbitica (Reviers, 2002). Suspeitou-se disso, inicialmente, porque essas organelas se assemelham s bactrias e se dividem por bipartio. A microscopia eletrnica veio confirmar esta observao. Com efeito, os ribossomos do citoplasma so maiores do que os dos plastdios e dos procariontes, com uma velocidade de sedimentao superior de 80S contra 70S; a ultraestrutura dos plastdios e das cianobactrias muito prxima, com a presena de tilacoides e

33de um genoma circular. A bioqumica tambm corroborou substancialmente. O tamanho dos RNAs ribossmicos plastidiais o mesmo que aquele dos procariontes, mas menor do que o dos eucariontes. A parede com murena das cianobactrias ainda observvel nos plastdios das Glaucophyta, e os lipdios, bem como numerosas protenas das membranas dos plastdios, so de origem bacteriana. A fisiologia tambm deu sua contribuio, colocando em evidncia que, nos plastdios, a possibilidade de incorporar cidos aminados nas protenas inibida pelos antibiticos, como o cloranfenicol e outros inibidores especficos dos procariontes (estreptomicina, tetraciclinas). Alm disso, a fotossntese oxignica prpria das cianobactrias e dos plastdios. No plano da biologia celular, os ribossomos dos plastdios so capazes de utilizar os RNAs de transferncia bacteriana para sua sntese proteica; alm disso, os plastdios conservaram a maquinaria molecular de bipartio das cianobactrias. Enfim, a confirmao final foi trazida pela anlise das sequncias gnicas e pela genmica, que convergiram amplamente para esta demonstrao. Um organismo flagelado provavelmente capturou uma cianobactria e, ao invs de digeri-la, estabeleceu uma associao simbitica com ela. Talvez esse flagelado formasse simbioses simples com cianobactrias ou as consumisse. Uma outra hiptese seria de que a cianobactria tivesse infestado uma populao de flagelados. Essa hiptese seria crvel para a mitocndria, pois as Rickettsia, bactrias patognicas prximas do ancestral das mitocndrias, se instalam diretamente no citosol celular. Por outro lado, no se conhece, atualmente, nenhuma cianobactria que tenha este comportamento e, alm disso, a presena de fosfatidilcolina na camada externa da membrana externa do plastdio supe a permanncia de um fagossomo antes da instalao no citosol. Com efeito, este lipdio tpico das membranas do retculo endoplasmtico das clulas eucariticas e foi provavelmente inserido durante a permanncia da cianobactria no fagossomo. A cianobactria ancestral provavelmente possua as clorofilas a e b, assim como os pigmentos azuis e vermelhos. A clorofila b e o pigmento vermelho foram perdidos nas Glaucophyta, o que explica sua colorao verde-azulada (clorofila a + pigmentos azuis). A clorofila b foi perdida nas algas vermelhas, onde o pigmento vermelho domina, o que explica sua colorao (clorofila a + pigmentos azuis + pigmentos vermelhos dominantes). Os pigmentos vermelhos e azuis foram perdidos nas plantas verdes, que so coloridas apenas pelas clorofilas a e b.ALGAS

Uma proclorofita poderia estar na origem do plastdio das algas verdes?Os plastdios das Glaucophyta e das Rhodoplantae possuem tilacoides isolados e mais ou menos concntricos, com ficobilissomos e contendo somente clorofila a,

34NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

como a maioria das cianobactrias. As Viridiplantae, ao contrrio, tm os tilacoides empilhados em grupos de dois ou mais, no apresentam ficobilissomos e possuem as clorofilas a e b, como certas cianobactrias: as proclorofitas. Ao contrrio do que poderia parecer intuitivamente lgico, o plastdio das Viridiplantae (com clorofilas a + b e tilacoides empilhados) no , em particular, aparentado de nenhuma proclorofita conhecida. Com efeito, essas proclorofitas no so aparentadas entre si (elas no formam um grupo monofiltico), e o clado formado pelos plastdios no diretamente aparentado de nenhuma dentre elas (Turner, 1997). A clorofila b no parece ter sido adquirida separadamente nas proclorofitas e nas Viridiplantae; Tomitani e colaboradores (1999) mostraram efetivamente que a enzima que permite a passagem da clorofila a clorofila b nas Viridiplantae homloga quela das proclorofitas. A cianobactria que deu origem aos plastdios teria, pois, possudo as clorofilas a e b, esta ltima tendo sido perdida nas algas vermelhas e nas Glaucophyta, exceto se for considerado que o gene da enzima tenha sido oriundo de uma transferncia lateral posterior aquisio de um plastdio contendo apenas a clorofila a, como propuseram Chen e colaboradores (2005). Isto necessitaria, no entanto, que as Viridiplantae fossem fagotrficas (Cavalier-Smith, 2007); ora, a fagotrofia, longe de ser frequente no grupo, s conhecida em uma Micromonadophyceae (OKelly, 1992).

Bonecas russas ou a explicao do paradoxo de determinados laos de parentescoEm certas linhagens da coroa de divergncia dos eucariontes, parece que alguns organismos fotossintticos e no fotossintticos podem ser aparentados: por exemplo, as Euglenophyceae (clorofiladas) e os tripanossomos (parasitas no clorofilados), j mencionados anteriormente. A explicao desse paradoxo que, nos grupos fotossintticos pertencentes a outras linhagens que no a linhagem Plantae, certas algas eucariticas unicelulares vermelhas ou verdes originaram, depois, elas prprias, simbioses que se perenizaram. Essas endossimbioses com algas eucariticas so ditas secundrias (Gibbs, 1981), uma vez que a alga eucaritica implicada j o resultado de uma endossimbiose (dita primria) com uma cianobactria. O plastdio , pois, aqui, derivado de uma alga eucaritica. Vrios eventos de endossimbioses secundrias foram assim produzidos. Nas Cryptophyta, Haptophyta e Ochrophyta, uma alga vermelha simbitica evoluiu em plastdio. Nas Euglenophyceae e Chlorarachniophyceae, produziu-se tambm um evento de endossimbiose secundria, mas com uma alga verde pertencente s Chlorophyta. Nas Cryptophyta e Chlorarachniophyceae, os restos do citoplasma e do ncleo, respectivamente de uma alga vermelha e de uma alga verde, so ainda observveis. Esse ncleo residual, denominado nucleomorfo, contm ainda um genoma muito reduzido que pde ser estudado ele possui, com

35efeito, cromossomos eucariticos, lineares e providos de telmeros. O compartimento que contm os restos de citoplasma denominado compartimento periplastidial e, nas Cryptophyta, encontram-se a gros de amido, normalmente presentes no citoplasma das algas vermelhas. A anlise das sequncias gnicas confirmou amplamente a origem endossimbitica secundria desses plastdios.ALGAS

Euglenophyceae (Excavata, Discicristata)Segundo os autores, esta classe contm de 40 a 50 gneros e entre 650 e 1.050 espcies. So algas unicelulares, flageladas, raramente coloniais. As Euglenophyceae so providas de uma estrutura pericelular caracterstica, denominada pelcula, constituda de bandas proteicas, flexveis ou no, situadas sob a membrana plasmtica. Quanto mais estreitas as bandas proteicas, mais flexvel a pelcula. As bandas proteicas da pelcula podem eventualmente ser soldadas. Alguns gneros, como Trachelomonas, tm uma teca rgida, denominada lrica, impregnada de sais minerais. Os flagelos, geralmente em nmero de dois, excepcionalmente quatro, so inseridos na invaginao situada no polo anterior da clula; frequentemente, s um flagelo emerge. Numerosas euglenofceas so incolores, fagotrficas ou saprfitas osmotrficas. O ncleo, mesmo na interfase, contm cromossomos condensados, visveis em microscopia ptica, como nas dinofitas. A pigmentao a mesma das algas verdes, uma vez que seu plastdio derivado de uma clorofita. Por outro lado, sua substncia de reserva no o amido das algas verdes, mas gros de um glicano diferente, prximo daquele presente nas Haptophyta e Ochrophyta, denominado paramilo (paramylon, para os anglfonos). As euglenofceas so dulciaqucolas, marinhas ou de guas salobras; tambm podem ser encontradas em solos midos ou lodos. Certas espcies vivem no intestino de batrquios ou parasitam determinados coppodes de gua doce. A poca de sua divergncia desconhecida. A perda do plastdio em algumas Euglena, em funo das condies de cultura, faz deste gnero um material de primeira ordem para o estudo da diferenciao do plastdio e dos mecanismos da fotossntese. As migraes verticais rtmicas dirias de algumas espcies esto sob o controle de um relgio biolgico; elas so, pois, utilizadas no estudo dos ritmos circadianos.

Chlorarachniophyceae (Cercozoa, Rhizaria)So descritos cinco gneros e nove espcies de Chlorarachniophyceae (Ishida; Yabuki; Ota, 2007). So organismos unicelulares, ameboides com pseudpodes fi-

36NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

lamentosos, imveis ou flagelados. As clulas flageladas possuem um s flagelo. A nutrio se d por fagotrofia e/ou fotossntese. Como as euglenofceas, e pelas mesmas razes (seu plastdio uma alga verde endossimbitica), sua pigmentao a mesma das algas verdes. A substncia de reserva prxima do paramilo das euglenofceas. At o presente, todas as espcies descritas so marinhas. A maioria bentnica; no entanto, as espcies do gnero Bigelowiella compreendem organismos flagelados planctnicos. As Chlorarachniophyceae no tm fsseis conhecidos; alm disso, sua estrutura no permitiria a identificao destes, caso eles existissem. Em compensao, fsseis de Euglypha, um gnero de cercozorio, so conhecidos desde o Eoceno.

CryptophytaGeralmente avaliadas com cerca de 200 espcies, estas algas unicelulares possuem dois flagelos, semelhantes ou no, e uma invaginao celular anterior. O revestimento celular (cutcula ou periplasto) constitudo de uma camada interna de placas muito pequenas supostamente proteicas, retangulares ou poligonais, e de uma camada externa de placas e/ou de escamas situadas sobre a membrana plasmtica. Nos ngulos dessas placas e na invaginao anterior encontram-se tricocistos. Estes tricocistos contm estrutura em forma de fita espiralada e podem se descarregar de maneira explosiva, o que produz o recuo brusco da alga; trata-se, talvez, de um meio de defesa que permite evitar a captura. As criptofitas possuem as clorofilas a e c, assim como pigmentos acessrios vermelhos, substitudos por azuis em um grupo de espcies. Sua substncia de reserva formada de gros de uma substncia prxima do amido, herdada da alga vermelha que est na origem de seu plastdio. As criptofitas so marinhas ou dulciaqucolas, com a mesma representao do grupo nos dois meios. Nas Cryptophyta e Chlorarachniophyceae, o ncleo vestigial da alga eucaritica que originou o plastdio, qualificado de nucleomorfo, assim como restos de citoplasma, ainda observvel; esses grupos de algas se tornaram, pois, modelos de estudo privilegiados do processo de endossimbioses sucessivas.

PicobiliphytaAs Picobiliphyta so organismos picoplanctnicos marinhos, descobertos por Not e colaboradores, em 2007. Elas contm uma organela que, excitada pela luz azul, apresenta autofluorescncia laranja, a qual caracterstica dos plastdios que possuem ficobilinas (pigmentos caractersticos de certas algas, como as Cyanobacteria,

37Glaucophyta, Cryptophyta e Rhodoplantae). Elas contm tambm uma segunda organela, localizada perto do plastdio, que se colore pelo DAPI como o ncleo; poderia, portanto, tratar-se de um nucleomorfo organela conhecida somente nas Cryptophyta e Chlorarachniophyceae. A anlise das sequncias moleculares as situa na proximidade das Cryptophyta.ALGAS

HaptophytaAs Haptophyta agrupam cerca de 80 gneros e 300 espcies, compreendendo, em sua grande maioria, organismos unicelulares, biflagelados, planctnicos e marinhos, caracterizados pela presena de um haptonema (apndice mais ou menos longo, situado entre os dois flagelos), o qual pode ser muito curto ou mais de 10 vezes mais longo do que o corpo celular. Seu papel seria de detectar obstculos e capturar e transportar presas. As haptofitas podem passar por uma fase no flagelada, que pode ser unicelular ou colonial. Elas so formadas por dois grupos de organismos bem distintos do ponto de vista estrutural: os representantes da classe Pavlovophyceae, providos de dois flagelos desiguais; e os da classe Prymnesiophyceae, com dois, excepcionalmente quatro, flagelos iguais ou subiguais. O plastdio tem colorao amarelada devido aos carotenoides que mascaram as clorofilas a e c. A substncia de reserva semelhante ao paramilo das euglenofceas, mas solvel e est contida em vacolos. As proliferaes de haptofitas exercem grande influncia no ciclo do enxofre em meio ocenico: ao liberarem produtos volteis contendo enxofre, que iro se oxidar na atmosfera, elas podem originar chuvas cidas e exercer influncia, via iniciao de nuvens com alto poder refletor, sobre certos fenmenos climticos. Os representantes da ordem Coccolithophorales tambm desempenham papel importante no ciclo do carbono ocenico. Trata-se de uma ordem de haptofitas cujos organismos tm o corpo celular recoberto por escamas calcificadas, denominadas cocolitos. Os depsitos de carbonato de clcio resultantes da sedimentao dos cocolitos so o principal constituinte da cr, formada no final do Cretceo (95-63 Ma), perodo durante o qual se imagina que esses organismos tenham atingido sua mxima abundncia e diversidade. As falsias de cr do Pays de Caux (noroeste da Frana) ou do sul da Inglaterra permitem mostrar a importncia da biomassa que podem constituir as floraes de haptofitas e quantidades de carbono envolvidas na sua formao. As Coccolithophorales fsseis so importantes indicadoras micropaleontolgicas. Certas proliferaes de algas microscpicas (em especial haptofitas ou dinofitas) podem provocar, indiretamente, uma grande mortalidade animal, como consequncia de anoxia local provocada pela sedimentao de uma abundante mucilagem e por sua degradao bacteriana. Algumas haptofitas produzem

38NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

toxinas que podem provocar a mortalidade macia de peixes ou de outros organismos marinhos, tendo, pois, um impacto econmico no negligencivel. Haptofitas e outras microalgas so cultivadas em grande escala, em aquacultura: por um lado, para alimentar os primeiros estdios larvais de crustceos ou de peixes, e, por outro, para criar camares e rotferos destinados, eles prprios, a servir de alimento nas criaes.

Ochrophyta (algas castanho-douradas)Como todos os Stramenopiles (tambm denominados Heterokonta), estas algas so definidas pela presena de clulas flageladas (clulas vegetativas, zosporos ou gametas) heterocontes, isto , que possuem dois tipos de flagelos: um flagelo plumoso (do grego, stramen = pluma), que ondula e puxa a clula para a frente, e um flagelo mais rgido, no plumoso, que, por seus batimentos, provoca as mudanas de direo. A pigmentao do tipo daquela descrita para as haptofitas, do mesmo modo que as reservas. O plastdio possui a particularidade de ter uma lamela perifrica de trs tilacoides, situada sob a membrana plastidial a sinapomorfia das Ochrophyta (Reviers, 2003, 2006). As ocrofitas teriam aparecido no final do Permiano, e esto subdivididas em 16 classes.

Diatomophyceae ou BacillariophyceaeAs diatomceas representam cerca de 250 gneros e de 10.000 a 12.000 espcies atuais; conhecem-se tambm numerosas diatomceas fsseis. So organismos unicelulares, providos de estrutura perifrica silicosa bivalve complexa a frstula , apresentando bandas conectivas. s vezes, as clulas esto reunidas, formando colnias ou pseudofilamentos. As diatomceas so desprovidas de flagelos (exceto o espermatozoide de certas espcies da ordem Centrales, que possui um nico flagelo), mas aquelas que apresentam rafe (fenda longitudinal disposta na frstula de um grande nmero de formas da ordem Pennales) podem se mover sobre um substrato, excretando substncias mucilaginosas. A mucilagem induz a adeso ao substrato, e uma srie de microfibrilas situada na regio da rafe est envolvida nos movimentos. Um outro fenmeno de mobilidade nas diatomceas corresponde sua capacidade de se enterrarem periodicamente nos sedimentos. Elas esto amplamente distribudas na natureza, pois esto aptas a colonizar todos os meios aquticos. Depois das bactrias, so provavelmente os organismos aquticos de maior distribuio. O acmulo de frstulas fsseis constituiu sedimentos silicosos conhecidos sob os nomes de diatomitos, kieselguhr, terra de diatomceas, entre outros, utilizados industrialmente, em particular como filtro, abrasivos, isolantes, etc. A diatomcea

39Haslea ostrearia empregada no esverdeamento de ostras; o pigmento que origina a colorao a marenina. As diatomceas so utilizadas como bioindicadores da qualidade das guas continentais (assim como as associaes de desmdias), em medicina legal, no diagnstico de afogamentos, e na reconstituio de paleoambientes (como os zigotos fsseis de diversas algas), entre outros vrios usos.ALGAS

BolidophyceaeEsta classe foi criada para o enquadramento do gnero Bolidomonas, que contm duas espcies: uma delas, Bolidomonas pacifica, proveniente do oceano Pacfico equatorial; e a outra, B. mediterranea, conhecida do mar Mediterrneo. So pequenos organismos flagelados picoplanctnicos marinhos, com menos de 2 m, auttrofos, que se deslocam muito rapidamente (de onde seu nome blides).

ParmophyceaeAs Parmophyceae contm apenas trs gneros e menos de 10 espcies. Essas algas so recobertas por cinco a oito placas silicosas. So organismos unicelulares imveis, nanoplanctnicos marinhos, ainda muito pouco conhecidos. Ocorrem em abundncia principalmente no plncton das guas de regies antrticas e da regio subrtica do oceano pacfico.

PelagophyceaeAs Pelagophyceae so constitudas de 10 gneros e em torno de 15 espcies de algas unicelulares auttrofas, imveis, mveis por flagelos, coloniais ou filamentosas, marinhas ou de gua salobra, planctnicas ou bentnicas, reagrupadas em duas ordens bem distintas: Pelagomonadales e Sarcinochrysidales.

DictyochophyceaeEsta classe reagrupa vrios tipos de organismos. Os silicoflagelados (ordem Dictyochales) so algas unicelulares, em sua maioria fsseis, providas de exoesqueleto silicoso tubular, constituindo um importante indicador estratigrfico nos sedimentos marinhos. Seus esqueletos silicosos so conhecidos desde a metade do Cretceo (h cerca de 120 Ma). So conhecidos em torno de 20 gneros fsseis; as Dictyochales atuais contm apenas o gnero Dictyocha, fototrfico estrito, planctnico

40NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

e marinho. A ordem Rhizochromulinales representada apenas por Rhizochromulina marina, um organismo ameboide marinho, fotossinttico, que vive em poas litorneas do mar Mediterrneo. A ordem Pedinellales, por sua vez, compreende uma dezena de gneros e 27 espcies marinhas, de gua doce ou salobra, sendo planctnicas ou bentnicas, auttrofas, mixotrficas ou fagotrficas. Certas espcies possuem um p ou pedicelo: estrutura intracelular de complexidade comparvel de um haptonema.

PinguiophyceaeA classe Pinguiophyceae composta de organismos unicelulares, mveis ou no, s vezes coloniais, contendo apenas cinco gneros monoespecficos. Sua principal caracterstica ser excepcionalmente rica em cidos graxos mega 3. Essas algas so estritamente marinhas, planctnicas ou bentnicas.

RaphidophyceaeAs Raphidophyceae compreendem nove gneros de algas unicelulares flageladas, dulciaqucolas ou marinhas, desprovidas de estigma, parede ou escamas, possuindo estruturas ejetveis (tricocistos).

ChrysomerophyceaeAs Chrysomerophyceae formam um agrupamento provavelmente artificial, constitudo por uma dezena de espcies marinhas bentnicas, coloniais ou filamentosas, podendo ser plurisseriadas ou mais ou menos em forma de tubo ou saco.

PhaeothamniophyceaeA classe Phaeothamniophyceae contm uma quinzena de gneros de gua doce, s vezes com representantes em gua salobra, de talos filamentosos, coloniais ou unicelulares imveis.

AurearenophyceaeA classe Aurearenophyceae foi criada para a alga unicelular marinha Aurearena cruciata, recentemente descoberta por Kai e colaboradores (2008). Como o gnero

41Synchroma (ver classe Synchromophyceae, a seguir), esta alga possui um plastidoma particular. Cada plastdio, provido de um pirenoide, envolto por trs membranas, e o conjunto circundado por uma quarta membrana que tem continuidade com o retculo endoplasmtico e com a membrana nuclear. Os plastdios so desprovidos da lamela perifrica caracterstica das Ochrophyta. A anlise das sequncias gnicas coloca esta classe na proximidade das Phaeothamniophyceae.ALGAS

Tribophyceae ou XanthophyceaeEsta classe constituda de cerca de 90 gneros e 600 espcies morfologicamente muito diversificadas. Entre as formas sifonadas, so comuns as Vaucheria que, a olho nu, lembram muito as algas verdes filamentosas; elas se distinguem facilmente destas por no possurem amido, o que pode ser evidenciado pela ausncia de reao com lugol. Os fsseis de Tribophyceae so raros; so conhecidas Vaucheria fsseis que datam do Mioceno, Pleistoceno e Holoceno.

SchizocladiophyceaeA classe Schizocladiophyceae foi criada bem recentemente para uma alga h pouco descrita (Schizocladia; Kawai et al., 2003), que muito prxima das Phaeophyceae.

PhaeophyceaeAs Phaeophyceae ou algas pardas formam um grupo muito homogneo, que engloba cerca de 1.800 espcies distribudas em 285 gneros (Reviers; Rousseau; Draisma, 2007). Sua morfologia apresenta uma grande diversidade; suas dimenses variam consideravelmente, ocorrendo desde organismos microscpicos at talos gigantes (as maiores algas conhecidas so as algas pardas pertencentes ao gnero Macrocystis, cujos talos podem atingir 40 m, e mesmo 60 m, e crescer 45 cm por dia), mas elas no so unicelulares. Sendo majoritariamente marinhas, elas vivem quase sempre fixas sobre rochas, ou so epfitas; no entanto, os sargaos flutuantes constituem o mar de Sargao, e o gnero Pylaiella pode sobreviver na fase pelgica e originar mars castanhas. As Phaeophyceae ocorrem desde em regies equatoriais e tropicais at em regies subpolares, mas nas regies frias que elas apresentam maior diversidade, tanto em nmero de espcies como em variedade de tipos morfolgicos. So conhecidos fsseis de algas pardas, mas os mais antigos no podem ser atribudos com certeza a essas algas; seu surgimento , portanto, difcil de datar com preciso.

42NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

Em escala mundial, a importncia econmica das algas pardas est ligada principalmente ao seu uso direto na alimentao humana, sobretudo na sia. No Japo, Laminaria japonica consumida sob o nome de kombu. Trinta por cento da coleta provm da natureza, o resto de culturas. Aps a coleta, os talos so estendidos ao sol para secar; depois, so fervidos at apresentarem cor verde. As algas so em seguida salgadas e embaladas para serem utilizadas como condimento. Na Europa, Laminaria saccharina e L. digitata so s vezes vendidas sob o mesmo nome de kombu. Os japoneses tambm apreciam uma outra alga parda, Undaria pinnatifida, comercializada sob o nome de wakame. Contrariamente ao kombu, esta alga provm inteiramente de culturas. Ela tambm fervida, salgada e seca. Durvillaea, uma alga parda que atinge 10 m de comprimento e vrios centmetros de espessura, um alimento tradicional na Amrica do Sul e na Nova Zelndia. Nos pases ocidentais, a importncia econmica das algas pardas resulta dos usos industriais dos alginatos. Esses polmeros so utilizados como suporte em biotecnologias, agente complexante, radiodescontaminante ou como invlucro biolgico. So tambm utilizados como curativo interno em gastrenterologia, servem para tomar impresses dentrias ou como aditivo para diversos produtos. So empregados em setores de atividades to variadas como na indstria petroqumica, na impresso ou na impermeabilizao de tecidos, no invlucro de eletrodos de solda ou na indstria alimentar. A partir dos anos 1990, pesquisas mostraram que extratos de algas contm molculas oligossacardicas, reconhecidas pelas clulas das plantas, que regulam seu crescimento, seu desenvolvimento e sua resistncia a agentes patognicos (de onde, s vezes, sua qualificao de vacinas), mas seu modo de ao permanece pouco conhecido. A riqueza em iodo das algas pardas, em particular das Laminariales, faz delas um meio natural de luta contra a insuficincia da tireoide. As Laminariales so assim utilizadas como fonte de iodo pelos chineses h 1.500 anos. A riqueza em fibras das algas pardas facilita o trnsito intestinal e permite, tambm, que sejam utilizadas como quebra-fome, sendo indicadas em certos regimes de emagrecimento, na forma de cpsulas gelatinosas ou de hstias. Em ginecologia, varetas talhadas em estipes de Laminariales ainda so utilizadas para dilatar o colo do tero: elas aumentam de volume ao se reidratarem, graas propriedade das suas mucilagens de absorverem grande quantidade de gua. As algas, em especial as algas pardas, so utilizadas em talassoterapia, sob a forma de cataplasmas ou de banhos quentes, tnicos, estimulantes e remineralizantes.

EustigmatophyceaeAs Eustigmatophyceae englobam oito gneros e cerca de 15 espcies de organismos unicelulares, cocoides, s vezes coloniais, dulciaqucolas ou marinhos. Os plastdios so desprovidos da lamela perifrica caracterstica das Ochrophyta. Seus zosporos tm forma alongada caracterstica.

43ALGAS

SynchromophyceaeA classe Synchromophyceae foi criada para a alga unicelular marinha Synchroma grande, recentemente descoberta por Horn e colaboradores (2007). Synchroma grande uma alga ameboide arredondada que produz uma lrica e possui longos filpodes. Os filpodes de vrias clulas podem fusionar, formando uma rede que permite a captura de outros organismos unicelulares, como bactrias ou diatomceas. A diviso vegetativa das clulas resulta na formao de duas clulas-filhas: uma permanece na lrica, substituindo a clula-me, e a outra se diferencia em uma alga ameboide fusiforme que se desloca. Nenhuma fase flagelada conhecida. O plastidoma complexo, composto de vrios plastdios, cada um contendo um pirenoide e sendo envolto por duas membranas, com o conjunto tambm limitado por duas membranas. Os plastdios so desprovidos da lamela perifrica caracterstica das Ochrophyta.

Chrysophyceae stricto sensuEsta classe composta de cerca de 1.000 espcies, distribudas em cerca de 200 gneros. As espcies tm a particularidade de formar cistos endgenos silicosos, de natureza zigtica, que constituem uma fase de resistncia e de repouso. As crisofceas so microscpicas, sobretudo unicelulares, solitrias ou coloniais, s vezes filamentosas. As clulas podem ser nuas, providas de uma fina parede, ou estar contidas em uma lrica de composio qumica varivel. Em sua maioria, so dulciaqucolas, livres ou fixas, mas existem txons marinhos; muitas espcies preferem guas no poludas frias ou temperadas. Formas loricadas so conhecidas em depsitos que datam do Eoceno. Os cistos esto presentes nos sedimentos marinhos e de gua doce, do Cretceo ao Holoceno. Em alguns depsitos, os cistos silicosos das Chrysophyceae podem, s vezes, ser mais abundantes do que as frstulas de diatomceas. Algumas crisofceas, em particular espcies da ordem Synurales, so responsveis por odores desagradveis nas guas de consumo. A riqueza em lipdios desse grupo fez dele uma importante fonte de petrleo.

Dinophyta (Alveolata)Este grupo contm cerca de 4.000 espcies (das quais a metade fssil) distribudas em 550 gneros (dos quais cerca de trs quartos so fsseis). Essas algas so majoritariamente unicelulares, ocorrendo algumas raras formas filamentosas; em sua grande maioria, so flageladas, mas existem formas imveis, ameboides ou coloniais. So geralmente microscpicas; o maior dinoflagelado conhecido, Noctiluca,

44NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

mede cerca de 2 mm. Dois flagelos desiguais esto geralmente inseridos na face ventral, quase sempre pelo meio do corpo celular: um deles, orientado transversalmente, se insere em um sulco equatorial (o cingulum), e o outro, longitudinal, se insere pela sua parte basal em um sulco longitudinal (o sulcus); ambos emergem no ponto de interseco dos dois sulcos. Na periferia da clula, sob a membrana plasmtica, situa-se uma camada superficial de vesculas poligonais achatadas denominada anfiesma. Essas vesculas costumam conter placas celulsicas que constituem a couraa ou armadura. A grande maioria das dinofitas possui um ncleo particular (o dinocarion), ao menos durante uma fase de seu ciclo de vida. O dinocarion possui cromossomos sempre condensados, mesmo na interfase, como nas Euglenophyceae, e contm pouca quantidade de histonas (durante muito tempo, pensou-se que era desprovido delas). Cerca de 50% das espcies so desprovidas de plastdios e hetertrofas (principalmente fagotrficas). A digesto das presas capturadas faz-se em vacolos especializados os vacolos digestivos. Numerosas dinofitas possuem rgo de apreenso especializado o pednculo (pseudpode oriundo do sulcus). Noctiluca scintillans possui um tentculo. Diversos dinoflagelados, como Noctiluca, so bioluminescentes; esta bioluminescncia muitas vezes devida presena de bactrias simbiticas dispostas na periferia do citoplasma das clulas que emitem luz. A oxidao da luciferina (substrato) pela luciferase (enzima) produzse aps um estmulo mecnico (ondas, nado, etc.), eltrico ou osmtico, e traduzse por uma cintilao fosforescente. A pigmentao dos plastdios composta de clorofilas a e c e de carotenoides, exceto nos casos em que o plastdio deriva de uma alga verde ou de uma criptofita. As dinofitas, em sua maioria planctnicas, so, sobretudo, marinhas (90%), mas existem numerosas espcies dulciaqucolas. So conhecidas dos polos aos trpicos, sendo mais abundantes nas guas quentes. Certas espcies so endozooicas, simbiticas ou parasitas. No momento, difcil calcular a poca de surgimento do grupo, pois no se tem certeza de que os cistos fsseis mais antigos sejam mesmo de Dinophyta. Esses cistos fsseis, de natureza zigtica, datam do Pr-Cambriano, mas os que podem ser atribudos com certeza s dinofceas datam do Siluriano. Os fsseis so abundantes nos sedimentos marinhos no Mesozoico e Cenozoico, em especial pelo fim do Trissico ou incio do Jurssico. Tambm so encontrados fsseis de gua doce. As Dinophyta so subdivididas em quatro classes: as Dinophyceae so compostas de organismos fotossintticos ou no, possuindo um dinocarion em todas as fases de seu ciclo de vida; as Blastodiniphyceae so formadas por espcies parasitas no fotossintticas de peixes e invertebrados, tendo um dinocarion somente durante parte de seu ciclo biolgico; as Noctiluciphyceae contm organismos flagelados fagotrficos no fotossintticos, com um dinocarion apenas durante uma parte de seu ciclo de vida; e as Syndiniophyceae incluem parasitas marinhos no fotossintticos de outros dinoflagelados, invertebrados e ovos de peixes, no possuindo dinocarion em nenhuma etapa de seu ciclo biolgico.

45Certas dinofitas so txicas, mas no esto necessariamente na origem de proliferaes, podendo ser nocivas em fracas concentraes (por exemplo, o gnero Dinophysis contm toxinas que provocam diarreia). Algumas espcies podem causar impacto econmico negativo, especialmente tornando a produo de moluscos imprpria ao consumo. O gnero Alexandrium, que produz toxinas com forte poder paralisante, tem causado envenenamentos em culturas de salmo, no Chile. Alm desse impacto econmico, esta alga tem sido responsvel pela morte de pessoas no Chile e nas Filipinas, pas mais atingido; ela contamina organismos filtradores (mexilhes, por exemplo) que concentram sua toxina, a qual resiste ao cozimento e mortal para o homem. O dinoflagelado bentnico Gambierdiscus toxicus responsvel pela ciguatera, envenenamento resultante do consumo da carne contaminada de determinados peixes tropicais marinhos. Outra espcie que se tornou preocupante na Carolina do Norte, na costa leste dos Estados Unidos (em particular, na baa de Palmico), Pfiesteria piscicida. Esta alga libera toxinas que provocam perdas neurolgicas de percepo prximas do mal de Alzheimer. As principais causas do desenvolvimento desta alga poderiam ser os dejetos das propriedades vizinhas de criao de galinhas e de porcos. O fenmeno estendeu-se por grande parte da costa leste dos Estados Unidos, at a baa de Chesapeake, ao norte, e, em direo oposta, at o sul da Flrida. Verossimilmente, a propagao da alga d-se pelos balastros dos barcos de carga. Pessoas responsveis por culturas de dinofitas txicas observaram a existncia de emanaes perigosas, durante a abertura dos frascos de cultura; algumas neurotoxinas, como as brevetoxinas de Gymnodinium breve, em particular, so volteis. Os cistos fsseis das dinofitas, assim como as diatomceas, so utilizados como indicadores bioestratigrficos, em especial na pesquisa petroleira.ALGAS

Plastdios muito diversificados nas DinophytaOs plastdios das Dinophyta ainda no foram tratados neste captulo. Eles so de origens distintas (ver a reviso detalhada de Moestrup e Daugbjerg, 2007). O plastdio mais frequente no grupo, contendo um carotenoide particular a peridinina , teria derivado ou de uma Haptophyta (Yoon et al., 2002) ou de uma alga vermelha (Yoon et al., 2005) ou de uma diatomcea (Ochrophyta) (Bodyl; Moszczynsky, 2006). Caso este plastdio seja derivado de uma haptofita ou de uma ocrofita, trata-se de endossimbiose terciria, uma vez que as haptofitas e as diatomceas j resultam de endossimbiose secundria com uma alga vermelha. Em outras dinofitas, os plastdios so derivados ou de uma alga verde (Chlorophyta) ou de haptofitas, criptofitas ou ocrofitas: nestes ltimos trs casos, trata-se tambm de endossimbioses tercirias, mas elas so finalizadas em graus variveis (por exemplo, no est claramente estabelecido se a criptofita endossimbitica de certas Dinophysiales mesmo um

46NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

plastdio ou se se trata simplesmente de um cleptocloroplasto). Estes plastdios sucederam ao plastdio com peridinina e o substituram. Diversos tipos de endossimbioses temporrias com algas ou somente com plastdios (cleptocloroplastos) tambm existem nas dinofitas, do mesmo modo que em outros organismos. Nudibrnquios, opistobrnquios e ciliados incorporam tambm em seus tecidos os cloroplastos das algas das quais se nutrem; esses cloroplastos capturados permanecem metabolicamente ativos e so teis a seu hospedeiro.

Sporozoa (Alveolata): algas?Os Sporozoa, txon-irmo das Dinophyta, possuem um plastdio vestigial no funcional. Os esporozorios tiveram, pois, um plastdio funcional e so algas que perderam a capacidade de realizar fotossntese. Resultados contraditrios no permitem afirmar qual seria a natureza desse plastdio: se uma alga vermelha ou uma alga verde; encontram-se nele assinaturas genticas desses dois tipos de organismos. Esse plastdio que no efetua mais a fotossntese foi provavelmente conservado porque produz cidos graxos indispensveis. A perda de seu plastdio provoca a morte das clulas dos esporozorios, o que abre perspectivas teraputicas revolucionrias contra esses parasitas (por exemplo, na luta contra o paludismo).

Vrios genomas de origens diferentes nas algasAs algas so, pois, quimeras onde coexistem vrios genomas de origens diferentes (arquea, bactria prpura, cianobactria, genomas eucariticos provenientes de endossimbioses secundrias ou tercirias). O genoma dos endossimbiontes foi incorporado quele do ncleo a mais de 90%. Estima-se que, em Arabidopsis (Angiospermae, Brassicaceae), 4.500 genes que codificam para protenas (18% do total) so de origem cianobacteriana e resultam desta transferncia (Martin et al., 2002). Os plastdios das plantas superiores contm ainda uma centena de genes. Esta incorporao no genoma nuclear pde ocorrer de forma acidental aps uma lise do plastdio. Em outros casos, um RNA mensageiro plastidial pde passar ao citosol, ser transcrito por uma transcriptase reversa, e depois a cpia do gene ser integrada no genoma nuclear. As duas cpias ento se expressaram. Para que a protena codificada pelo alelo do ncleo possa passar atravs da membrana plastidial, uma via metablica de importao de protenas e, em particular, a associao de um peptdeo de trnsito a essas protenas devem ser adquiridas. Quando a protena codificada pelo ncleo atinge o plastdio, o alelo plastidial pode desaparecer por mutao deletria. Essa

47evoluo por associaes sucessivas, verdadeiros encaixes ou organismos gigognes, fez com que as algas fossem qualificadas como bonecas russas.ALGAS

Nmero de eventos de endossimbioseA possibilidade da qual dispomos, de agora em diante, de reconstituir a histria evolutiva dos txons graas anlise de suas sequncias gnicas geralmente permite confirmar a natureza dos organismos quanto origem dos plastdios (cianobactria, alga vermelha, alga verde ou outra; Fig. 1.2), mas o nmero de eventos de endossimbiose, em certos casos, ainda no est perfeitamente estabelecido.

Plastdios da linhagem Plantae: provavelmente um nico eventoTodas as filogenias moleculares indicam a origem monofiltica dos plastdios, e atualmente est bem estabelecido que a filogenia da linhagem Plantae se sobrepe quela de seus plastdios (Rodriguez-Ezpeleta et al., 2005, Rodriguez-Ezpeleta; Philippe, 2006). Poderia parecer, pois, que o evento de endossimbiose do qual so oriundos os plastdios primrios tenha sido nico. No entanto, isto permanece discutvel, pois no exclui a hiptese de que cianobactrias diferentes, mas estreitamente aparentadas entre si, possam estar de modo independente na origem dos plastdios das Glaucophyta, Rhodoplantae e Viridiplantae. Muitos argumentos consistentes so favorveis a um evento nico e foram expostos de maneira detalhada particularmente por Cavalier-Smith (2007). Em primeiro lugar, um episdio de endossimbiose sempre seguido da reduo do genoma do simbionte, cujas protenas so ento majoritariamente codificadas pelo ncleo, o que supe a interveno de um mecanismo complexo que permite a mais de um milhar de protenas ser importado para o plastdio atravs de sua dupla membrana (Reumann; Inoue; Keegstra, 2005); a existncia de vrios eventos suporia, pois, vrias aquisies independentes e sucessivas desse mecanismo, uma hiptese que necessitaria de uma argumentao solidamente apoiada, que nada parece demonstrar no momento (Cavalier-Smith, 2007). No entanto, mesmo que se admita um evento inicial com o ancestral comum da linhagem Plantae, evidentemente possvel que os plastdios das Rhodoplantae e/ou das Viridiplantae tenham substitudo a posteriori esse primeiro plastdio nos hospedeiros j de posse da maquinaria. Certos arranjos de genes nos plastdios so comuns a eles, mas diferentes do que observado nas cianobactrias, o que, no entanto, depe a favor de uma origem

48NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

Figura 1.2

Origem dos plastdios.1. Um organismo flagelado captura uma cianobatria e, ao invs de digeri-la, estabelece uma associao simbitica com ela; essa cianobactria se instala no citosol celular; provavelmente, a cianobactria ancestral possua as clorofilas a e b, assim como os pigmentos azuis e vermelhos: a clorofila b e o pigmento vermelho foram perdidos nas Glaucophyta, de onde sua cor verde-azulada (clorofila a + pigmentos azuis); a clorofila b foi perdida nas algas vermelhas, onde o pigmento vermelho domina, da sua cor (clorofila a + pigmentos azuis + pigmentos vermelhos dominantes); os pigmentos azuis e vermelhos foram perdidos nas plantas verdes, que so coloridas somente pelas clorofilas a e b. 2. Uma clorofita est na origem do plastdio das Euglenophyceae. 3. Uma outra clorofita originou o plastdio das Chlorarachniophyceae. 4. Uma alga vermelha est na origem do plastdio das Cryptophyta; o plastdio destas ltimas s conservou o pigmento vermelho, s vezes substitudo ulteriormente por um pigmento azul. 5. Uma alga vermelha deu origem ao plastdio das Haptophyta, que no possuem pigmentos acessrios vermelhos e azuis: o plastdio tem cor castanho-dourada devido aos carotenoides. 6. Uma alga vermelha originou o plastdio das Ochrophyta, que tambm no possuem pigmentos acessrios vermelhos e azuis: a cor do plastdio castanho-dourada devido aos carotenoides. Permanece em aberto saber se a origem do plastdio das Cryptophyta, Haptophyta e Ochrophyta (que possuem, todas, clorofilas a e c) nica ou no. 7. A origem do plastdio com peridinina (e clorofilas a e c) das Dinophyta tambm continua em discusso: ele poderia resultar de uma endossimbiose terciria, talvez com uma diatomcea. 8. Nas Dinophyta, plastdios de origens diversas (Chlorophyta, Ochrophyta, Haptophyta ou Cryptophyta) substituram o plastdio com peridinina (ver texto). 9. A natureza do plastdio dos Sporozoa permanece ainda enigmtica: se uma alga verde ou uma alga vermelha. 10. A origem do suposto plastdio das Picobiliphyta ainda no foi objeto de qualquer pesquisa.

49nica (Cavalier-Smith, 2007, e referncias citadas por este autor). Entretanto, isso tambm poderia ser o produto de uma evoluo convergente resultante da reduo drstica do genoma (Stiller et al., 2003). Algumas caractersticas da antena coletora da fotossntese tambm so comuns aos plastdios da linhagem Plantae e ausentes nas cianobactrias (Cavalier-Smith, 2007, e referncias citadas por este autor), e parece pouco provvel que essas caractersticas comuns resultem de eventos separados. A importao de uma protena nuclear no plastdio das Glaucophyta e das Rhodoplantae supe a aquisio de um peptdeo de trnsito (codificado por uma sequncia de DNA) necessrio ao seu reconhecimento por uma GTPase (Toc 34), que a faz depois passar atravs de uma grande porina (Toc 75); a protena em seguida absorvida atravs do canal de uma outra porina (Toc 110) por protenas chaperones que utilizam energia do ATP. Uma peptidase de trnsito elimina depois o peptdeo de trnsito. Ora, esses peptdeos de trnsito de diversas linhagens de Plantae so muito similares entre si, e foi demonstrado in vitro que so parcialmente intercambiveis (Palmer; Delwiche, 1998, McFadden, 2001, Delwiche, 2007). Os peptdeos de trnsito das Glaucophyta e das Rhodoplantae so funcionais nas Viridiplantae, mas o inverso no ocorre: estas ltimas no tm o receptor Toc 34 (talvez perdido ao longo da evoluo), mas possuem um outro (Toc 159) que permite a importao, por um lado, de protenas associadas antena coletora com clorofilas a e b e, por outro, da pequena subunidade da Rubisco, cujo gene (plastidial nas Glaucophyta e nas Rhodoplantae) passou no ncleo nas Viridiplantae. Resumindo, um conjunto de argumentos de preferncia em favor de um evento nico, e nenhum resultado experimental veio contradizer esta possibilidade. Todavia, no possvel excluir a hiptese alternativa, e tal hiptese cianobactrias estreitamente aparentadas que realizam vrias endossimbioses separadas com hospedeiros diferentes, mas eles prprios estreitamente aparentados, em um perodo muito curto absolutamente impossvel de demonstrar, se as cianobactrias prximas desses diferentes plastdios, mais prximas do que eles mesmos so entre si, desapareceram ou nos so desconhecidas.ALGAS

Plastdios das Euglenophyceae e das Chlorarachniophyceae: verossimilmente dois eventosNo contestado que o plastdio das Euglenophyceae (Reviers, 2002, p. 77) e das Chlorarachniophyceae (Reviers; Burrowes, 2003, p. 10) seja uma alga verde; as filogenias moleculares permitem mesmo precisar que se trata de uma Chlorophyta. Cavalier-Smith (1999) havia sugerido que este evento tenha sido nico, o que implicaria que os Excavata (aos quais pertencem as Euglenophyceae) e os Rhizaria (aos quais pertencem as Chlorarachniophyceae) fossem txons-irmos e reunidos em

50NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

uma linhagem que ele havia proposto denominar Cabozoa (organismos com clorofilas a e b). De fato, por um lado, existe de agora em diante um consenso em dizer que se trata muito provavelmente de dois eventos separados de endossimbiose secundria (Keeling, 2004, Leander, 2004, Bodyl; Moszczynsky, 2006) e, por outro, as Rhizaria so mais aparentadas dos Stramenopiles e dos Alveolata do que dos Excavata (Burki et al., 2007).

Plastdios das Cryptophyta, Haptophyta, Ochrophyta e Dinophyta: uma controvrsia ainda vivaCavalier-Smith (1999) havia proposto que o plastdio das Euglenophyceae e das Chlorarachniophyceae tenha resultado de um evento nico (ver anteriormente), mas tambm que este seria o caso para o plastdio das Cryptophyta, Haptophyta, Ochrophyta (grupos que Cavalier-Smith rene sob o nome de Chromist) e das Dinophyta (pertencentes aos Alveolata). Ele baseava esta hiptese na suposio de que um evento de endossimbiose tivesse sido um episdio evolutivo raro. Esses quatro ltimos grupos de algas seriam ento reunidos em um conjunto monofiltico que ele props denominar Chromalveolata (contrao de Chromist mais Alveolata). Na verdade, nada demonstra que os episdios de endossimbiose sejam raros: aqueles da linhagem Plantae, das Euglenophyceae e das Chlorarachniophyceae diferem entre si; outros eventos distintos com cianobactrias tambm sobrevieram em Paulinella chromatophora (Cercozoa) e talvez, tambm, na criptofita Peliaina; enfim, nas Dinophyta, os plastdios so de origens mltiplas, s vezes correspondem a vrios eventos sucessivos de endossimbiose e podem resultar de cenrios de associaes temporrias ou de associaes que no conduzem necessariamente a uma endossimbiose inteiramente finalizada (por exemplo, os cleptocloroplastos). Como destaca Delwiche (2007), a multiplicidade dessas possibilidades deixa supor que pr-adaptaes considerveis puderam ter ocorrido durante associaes especficas, mas temporrias, e facilitado as endossimbioses. Numerosos argumentos indicam que os plastdios desses grupos tm uma origem monofiltica, mas, como nos plastdios da linhagem Plantae, isto no indica necessariamente uma origem nica (ver, por exemplo, a discusso de Bodyl, 2005 e Bodyl; Mosczynsky, 2006). Por outro lado, parece hoje estabelecido que, se os Alveolata so mesmo o txon-irmo dos Stramenopiles (que contm as Ochrophyta, auttrofas, mas tambm numerosos grupos de organismos hetertrofos), o ramo-irmo deste aquele dos Rhizaria (desprovidos de plastdios, exceto nas Chlorarachniophyceae), o conjunto que est aparentado de maneira mais distante com uma linhagem que reagrupa as Haptophyta (auttrofas ou mixotrficas), as Cryptophyta (auttrofas), as Picobiliphyta (provavelmente auttrofas) e as Katablepharidophyta (hetertrofas) (ver Fig. 1.1). A hip-

51tese dos Chromalveolata implicaria, pois, em numerosas perdas de plastdios ao longo da evoluo e deveria doravante incluir os Rhizaria neste conjunto. Ora, se os Oomycota (Stramenopiles prximos das Ochrophyta) muito verossimilmente perderam seu plastdio (a presena de genes de origem plastidial foi identificada no genoma de Phytophthora; Tyler et al., 2006), no momento nada permite pensar que este seja o caso, por exemplo, em outros Stramenopiles hetertrofos, nos Ciliata (Alveolata), no gnero Goniomonas (flagelado incolor situado na base da rvore filogentica das criptofitas) ou nos Rhizaria. Visto que os Sporozoa e as Dinophyta so txons-irmos e que os Sporozoa possuem plastdio, tambm foi proposto que o plastdio com peridinina das Dinophyta pudesse ter uma origem comum com aquele dos Sporozoa, mas isto ainda permanece controverso. Em resumo, certos autores so partidrios da hiptese de uma s endossimbiose secundria para todo ou parte desses grupos, e outros so favorveis a vrios eventos independentes de endossimbiose, no existindo, no presente, um consenso.ALGAS

Uma linhagem vermelha nos oceanosAs algas vermelhas e os organismos que possuem um plastdio derivado de uma alga vermelha, por endossimbiose secundria ou terciria, so muito mais abundantes nos oceanos do que nas guas continentais, estas ltimas e o meio terrestre sendo dominados pela linhagem verde. Por analogia, utilizou-se, pois, o termo linhagem vermelha para design-los.

Participao das algas em diversas simbioses ou a busca da srie gigogne (encaixes mltiplos)Alm de serem comparadas a bonecas russas (supracitado), as algas participam de diversas simbioses, das quais as mais comuns so os liquens. Com efeito, os liquens so associaes simbiticas constitudas de um fungo (quase sempre um ascomiceto) e de uma alga: em 80% dos casos, trata-se de uma alga verde (muitas vezes pertencente ao gnero Trebouxia); nos 20% restantes, trata-se de uma cianobactria. Numerosos animais (foraminferos, ciliados, radiolrios, espongirios, hidrrios, turbelrios) estabeleceram relaes de simbiose com algas unicelulares vermelhas ou verdes, e os produtos da fotossntese intervm na nutrio do hospedeiro. Um exemplo bem conhecido o do pequeno verme achatado Convoluta roscoffensis, que vive em simbiose com a clorofita Tetraselmis convolutae. Um ciliado (Mesodinium rubrum) contm uma criptofita endossimbitica e depende de sua atividade fotos-

52NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA DO MUNDO VIVO

sinttica. Uma alga verde (Pedinomonas noctilucae) est presente no vacolo de certos indivduos da dinofita Noctiluca. O essencial das simbioses com os celenterados (corais, anmonas do mar) efetua-se com o nico gnero Symbiodinium (Dinophyta), e os corais no podem sobreviver sem a presena desses seus dinoflagelados simbiontes. Conhecem-se tambm raros exemplos de diatomceas (organismos unicelulares pertencentes s Ochrophyta; ver anteriormente) ou de haptofitas simbiontes. As algas pardas Pelvetia e Ascophyllum so comparveis a liquens, mas, ao contrrio destes ltimos, nelas o componente algal e no o componente fngico que domina; estas associaes so denominadas micoficobioses: as algas abrigam um ascomiceto simbionte (Mycophycias [= Mycosphaerella] ascophylli). Algumas algas verdes, como os gneros Prasiola, Cladophora ou Blidingia, formam tambm associaes mais ou menos simbiticas com os fungos.

Grupos de algas ainda desconhecidosA extrao da totalidade de DNA contido em uma amostra de gua, seguida da identificao das diversas sequncias moleculares obtidas utilizando um iniciador universal para comear sua amplificao, permite inventariar a diversidade biolgica da gua sem ter que isolar os diversos organismos. Este mtodo permitiu colocar em evidncia grupos de algas que seriam, no momento, conhecidos somente por esta assinatura molecular, mas que, at agora, nunca foram observados. Algumas dessas assinaturas necessitam ser confirmadas, pois sequncias quimricas (constitudas de um fragmento de sequncia pertencente a uma categoria de organismos e de outro fragmento pertencente a uma outra categoria) podem ter sido geradas acidentalmente, e outros artefatos so suscetveis de distorcer os resultados (Berney; Fahrni; Pawlowski, 2004).

ConclusoAs pesquisas destes ltimos decnios mostraram que os organismos reagrupados sob o nome algas no deveriam mais constituir uma nica e mesma entidade botnica na classificao do mundo vivo. Sete dos 10 conjuntos de algas eucariticas so completamente distintos da linhagem das plantas (Plantae) ou dos animais (Metazoa). Em relao aos animais ou s plantas superiores, as algas constituem, pois, modelos biolgicos originais, cujo interesse no foi ainda suficientemente percebido: essa diversidade ainda deve ser consideravelmente explorada para ser valorizada. As algas (includas as Embryophyta) tm, no entanto, uma caracters-

53tica comum que a de conterem uma cianobactria endossimbitica e, portanto, possuem a clorofila a e efetuam a fotossntese oxignica, quando no so elas prprias uma cianobactria.ALGAS

RefernciasALBERTS, B. et al. Biologie molculaire de la cellule. 2e. d. Paris: Flammarion, 1990. p. 12191250. [Conhea em lngua portuguesa: ALBERTS, B. et al. Biologia molecular da clula. 5. ed. Porto Alegre: Artmed, 2010.] BERNEY, C.; FAHRNI, J.; PAWLOWSKI, J. How many novel eukaryotic kingdoms? Pitfalls and limitations of environmental DNA surveys. BMC Biology, v. 2, p. 1-13, 2004. BODYL, A. Do plastid-related characters support the chromalveolate hypothesis? Journal od Phycology, v. 41, n. 3, p. 712-719, 2005. BODYL, A.; MOSZCZYNSKY, K. Did the peridinin plastid evolve through tertiary endosymbiosis?: a hypothesis. European Journal of Phycology, v. 41, p. 435-448, 2006. BURKI, F. et al. Phylogenomics reshuffles the eukaryotic supergroups. PloS ONE, v. 2, n. 8, p. e790, 2007. BUTTERFIELD, N. J.; KNOLL, A. H.; SWETT, K. A. A bangiophyte red alga from the proterozoic of Arctic Canada. Science, v. 250, n. 4977, p. 104-107, 1990. BUTTERFIELD, N. J. Bangiomorpha pubescens n. gen. n. sp.: implications for the evolution of sex, multicellularity and the Mesoproterozoic-Neoproterozoic radiation of eukaryotes. Paleobiology, v. 26, n. 3, p. 386-404, 2000. CAVALIER-SMITH, T. Eukaryote kingdoms: seven or nine? BioSystems, v. 14, n. 3-4, p. 461481, 1981. CAVALIER-SMITH, T. Endosymbiotic origin of the mitochondrial envelope. In: SCHWEMMLER, W.; SCHENK, H. E. A. (Ed.). Endocytobiology II: intracellular space is an oligogenetic ecosystem. Berlin: De Gruyter, 1983a. p. 265-280. CAVALIER-SMITH, T. A 6-kingdom classification and a unified phylogeny. In: SCHWEMMLER, W.; SCHENK, H. E. A. (Ed.). Endocytobiology II: intracellular space is an oligogenetic ecosystem. Berlin: De Gruyter, 1983b. p. 1027-1034. CAVALIER-SMITH, T. Principles of protein and lipid targeting in secondary symbiogenesis: euglenoid, dinoflagellate, and sporozoan plastid origins and the eukaryote family tree. Journal of Eukaryotic Microbiology, v. 46, n. 4, p. 347-366, 1999. CAVALIER-SMITH, T. Evolution and relationships of algae: major branches of the tree of life. In: BRODIE, J.; LEWIS, J. (Ed.). Unravelling the Algae, the past, present and future of algal molecular systematics. The Systematics Association, Special. Boca Raton, London, New York: CRD Press, Taylor & Francis Group, 2007. v. 75, p. 21-55.

54NATUREZA E POSIO DAS ALGAS NA RVORE FILOGENTICA