Bacterias Fitopatógenas

Ing. Agr. Ana María Romero, PhDCátedra de Fitopatología, FAUBA

romeroa@agro.uba.ar

2018Universidad de Buenos Aires

Temario:

• Enfermedades bacterianas importantes en Argentina y el mundo

• Características relevantes de los procariotes fitopatógenos

• Variabilidad genética

• Taxonomía

• Principales géneros

• Ecología microbiana:

- Supervivencia

- Dispersión e inoculación; biofilms; quorum sensing

- Colonización de tejidos. Mecanismos de patogenicidad.

- Síntomas y signos

• Principios de manejo

Bacteriosis importantes en el mundo:

v Tizón de fuego de frutales de perales y manzanos, Erwinia amylovora

Primera bacteria fitopatógena identificada, Burrill. EEUU y Europa (1958)

v Podredumbres en postcosecha, Pectobacterium carotovora (Erwinia)

v Cancrosis de los cítricos, Xanthomonas citri subsp. citri

v Marchitamientos por Ralstonia solanacearum,banano (Moko), tomate, tabaco etc.

v Agalla de corona , Agrobacterium tumefaciens

v Enf. causadas por Xylella fastidiosa, CVC, Pierce vid, cafeto, ornamentales

v Amarillamiento letal del cocotero (Candidatus Phytoplasma)

v Tizón de la hoja en arroz, Xanthomonas oryzae pv. oryzae

v Huanglongbing o greening de los cítricos (Ca. Liberobacter sp.)

Ubicación de las Bacterias asociadas a las plantas en el Arbol Filogenético(Solo se muestran algunos géneros como ejemplo)

Ancestro común ?

Dominio: Bacteria Dominio: ArchaeaDominio: Eukarya

Plantas

Hongos

AnimalesCyanobacteria

Gram Positivas:

ClavibacterCurtobacteriumLeifsoniaStreptomycesBacillusClostridium

PurpleBacteria

Bacteria sin pared

Clase – Mollicutes: PhytoplasmaSpiroplasma

Gram NegativasBacterias con pared

Clase – Proteobacteria

Subclase – alpha (α): Rhizobium(Agrobacterium)

Subclase – beta (β):AcidovoraxBurkholderiaRalstoniaXylophilus

Subclase – gamma (λ):

ErwiniaPectobacteriumPantoeaPseudomonasXanthomonasXylella

Adaptado de:T.D. Brock, et al. 1994.Biology of Microoganisms, 7th ed.

Prentice Hall, New Jersey, USA

Crenarchaeota Euryarchaeota

• no forman endosporas

• aerobias estrictas(excepto grupo Erwinia)

• forma de bastón

• los mollicutes no tienenpared

Algunas características de las bacterias fitopatógenas:

Gram - Gram +

pared celularpared celular

membrana internamembrana interna

membrana externacon LPS

Cromosoma (ADN)

plásmidosRibosomas (70s)

Cápsula (EPS)

flagelo

Membrana plasmática

Pared celular

Gram positiva Gram negativa

Membrana externa

N acetil murámico

N acetil glucosamina

Puente peptidico

Características de la pared celular

Janse, 2006

FROM: J.D. Janse. 2006. Phytobacteriology – Principles and Preactices.

Flagelos, número y disposición

FROM: R.M. Atlas. 1995. Microorganisms in Our World.

Pilos: las células bacterianas

tienen proyecciones que le sirven

para adherirse a las superficies

(por ej de la planta). También

hay pilos de fertilización

(“sexuales”), que son los que se

forman durante la transferencia

de plásmidos.

Multiplicación Bacteriana(fisión binaria)

Brock, et al (1994). Biology of Microbiology, 7th ed.

En 8 h:10 x 106

• Las bacterias pueden desarrollar resistencia a bactericidas usados para sucontrol.

• Superar genes de resistencia del hospedante, al aparecer nuevas razas.

• Aumentar/cambiar su rango de hospedantes.

• Aumentar su agresividad.

Los cambios en el genoma bacteriano pueden tener profundas consecuencias en

− la evolución bacteriana

− el desarrollo de las enfermedades.

Genética Bacteriana

Los cambios en el genoma se pueden deber a:

• Pérdida (adquisición) de la función de genes

• Adquisición/pérdida de genes

Burdon & Silk, 1997.

Estas nuevas variantes es consecuencia de tres factores: mutación, migración y recombinación genética

La selección y la deriva génica actuarán definiendo finalmente la estructura genética de las poblaciones.

• Transferencia horizontal de ADN.

Transferencia Horizontal de genes:

Es el intercambio de material genético de células donantes a células recipientes,

y su persistencia estable en las mismas.

Esa transferencia permite una rápida evolución (a grandes saltos, en oposición a

los pequeños avances que permiten las mutaciones puntuales).

Transferencia horizontal - lateral

Agrobacterium

Xanthomonas (avrBs3?)

• En ocasiones por transferencia horizontal se pueden adquirir porciones de ADN

grandes, denominadas “islas” .

• Estas “islas” tienen características diferentes a las del resto del genoma (por ej.

contenido de G+C). En los extremos suele haber restos de transposones o

secuencias palindrómicas, sugiriendo una transferencia horizontal.

• Estas islas pueden tener genes relacionados con la patogenicidad: “islas de

patogenicidad”.

• Pueden estar en el cromosoma o en plásmidos.

Transferencia Horizontal:

Agrios 2005

Elementos integrativos y conjugativos:

Son trasposones que se integran en el cromosoma. Ahí no se expresan (reprimidos o no activados).

Tienen información genética que les permite movilizarse (Sistema de Transporte Tipo 4, STT4).

Cuando se desprenden del cromosoma funcionan como plásmidos, expresando los genes del STT4, pudiendo así movilizarse. Suelen “cargar” con genes con función desconocida, de tolerancia a metales pesados u otros.

Johnson and Grossman. 2015. Integrative and Conjugative Elements. Annual Review of Genetics 49: 577-601.

Transferencia horizontal de genes:

La persistencia del material genético intercambiado de células donantes a células

recipientes tiene que ser estable en las últimas.

Persistencia estable:

• integración en el genoma bacteriano de la célula recipiente ó• replicación autónoma.

Pese al (posible) continuo aporte horizontal, no todos los genes incorporados en el

genoma de una bacteria son mantenidos.

Implicancias para el manejo:

Ø Mutantes con ventajas adaptativas : resistencia al cobre, antibióticos, nuevas razas (ruptura de genes de resistencia)

Ø Las poblaciones se recuperan rápidamente, reinstalando el problema

Alta capacidad de modificación genética

+Alta capacidad multiplicativa de las bacterias

IdentificaciónConsiste en determinar la relación entre una cepa desconocida con otras conocidas. (cuidado con nombrar como nueva especies ya existentes!)

Clasificaciónes el agrupamiento de las cepas en grupos naturales llamados taxones.Si los taxones se basan en la similitud general, fenética, permite hacer prediccionesgenerales sobre un taxón.

Qué se considera: Características fenotípicas: reacción de Gram, morfología de la célulay las colonias, características bioquímicas y fisiológicas, relación con su hospedante, y también información genética.

Nomenclaturaes el proceso de asignar nombres a los taxones, siguiendo las reglas del Código de Nomenclatura.

Clasificación de Bacterias Fitopatógenas(Solo se muestran algunos géneros como ejemplo)

Ancestro común ?

Dominio: Bacteria Dominio: ArchaeaDominio: Eukarya

Plantas

Hongos

AnimalesCyanobacteria

Gram Positivas:

ClavibacterCurtobacteriumLeifsoniaStreptomycesBacillusClostridium

PurpleBacteria

Bacteria sin pared

Clase – Mollicutes: PhytoplasmaSpiroplasma

Gram NegativasBacterias con pared

Clase – Proteobacteria

Subclase – alpha (α): AgrobacteriumRhizobium

Subclase – beta (β):Xylophilus

Subclase – gamma (λ): ErwiniaPseudomonasXanthomonasXylella

Adaptado de:T.D. Brock, et al. 1994.Biology of Microoganisms, 7th ed.

Prentice Hall, New Jersey, USA

Crenarchaeota Euryarchaeota

ErwiniaPectobacteriumPantoea

AcidovoraxBurkholderiaRalstonia

Cancrosis de los cítricos

Pseudomonas citri(Hasse, 1915)

Xanthomonas citri(Dawson 1939)

Xanthomonas campestrispv. citri 1980

5 formas descriptas:

“A” (cancro Asiatico; hojas, frutos, tallos) –X. c.X. c.pvpv. . citricitri

“B” (ppalmente cancros en limón – Argentina, Paraguay, Uruguay)

“C” (en lima Mexicana en Brasil) – se propusoX.cX.c.. pvpv. . aurantifoliiaurantifolii

“D” (en lima Mexicana en Mexico pero diferente de“A”, “B”, y “C” serológicamente y sin síntomasen frutos). Aparentemente un error de identif.

“E” (mancha bacteriana de los citrus – en invernaderos en Florida, no causa cancros) – se propusoX.cX.c.. pvpv. . citrumelocitrumelo

22

En 2004

Xanthomonas smithii subsp. citri (ex Hasse) -- cepas “A”Xanthomonas fuscans subsp. aurantifolii (ex Gabriel 1989) -- cepas “B/C”Xanthomonas alfalfae subsp. citrumelo (ex Riker and Jones) -- cepas “E”

Corregido en 2006 Xanthomonas citri

X. citri subsp. citri – causa cancro bacteriano en citrus -- cepas “A”X. citri subsp. malvacearum – causa la mancha angular del algodonero

Xanthomonas fuscansX. fuscans subsp. fuscans – causa el tizón del porotoX. fuscans subsp. aurantifolii – causa el cancro en lima Mexicana y algunos otros citrus -- cepas “B/C”

Xanthomonas alfalfaeX. alfalfae subsp. alfalfae – causa manchas foliares en alfalfa (Medicago sativa)X. alfalfae subsp. citrumelonis – causa la mancha bacteriana de los citrus -- cepas “E”

En 1995 Vauterin, et al. propusieron una reclasificación de Xanthomonas:

Xanthomonas axonopodis pvs. citri (“A” strains)aurantifolii (“B/C”)citrumelo (“E” strains)

Generos que Contienen Bacterias Fitopatógenas – 2004(International Society for Plant Pathology – Names of Plant Pathogenic Bacteria, 1864-2004

http://www.isppweb.org/names_bacterial_revised.asp)

Norcardia

PantoeaPectobacterium

(Dickeya)Pseudomonas

RalstoniaRathyayibacterRhizobacterRhizobiumRhizomonasRhodococcus

SamsoniaSerratiaSphingomonasSpiroplasmaStreptomyces

XanthomonasXylellaXylophilus

“Candidatus Liberibacter”“Candidatus Phytoplasma”“Candidatus Phlomobacter”

Actinobacteria “Actinobacteria”

Principales géneros bacterianos:Clase: Phyllum (División)

•AgrobacteriumCa. Liberibacter Alfaproteobacteria

* Xanthomonas

Xylella* Erwinia (grupo amylovora)

Pectobacterium (E. grupo carotovora) Gammaproteobacteria “Proteobacteria”* Pseudomonas

RalstoniaBurkholderia BetaproteobacteriaAcidovorax

ClavibacterLeifsoniaStreptomyces

Spiroplasma Mollicutes “Tenericutes”, “Firmicutes”Ca. Phytoplasma

Los procariotes que no se pueden cultivar in vitro se denominan Candidatus+ género propuesto:

- Ca.Phytoplasma- Ca. Liberibacter

Phyllum “Proteobacteria” (Gram negativas)

Clase: Alphaproteobacteria

Orden Rhizobiales

Familia: Rhizobiaceae

- Rhizobium

Familia: Phyllobacteriaceae

- CandidatusLiberibacter

Orden Shpingomonadales

Familia Sphingomonadaceae

- Sphingomonas

Agrobacterium(= Rhizobium):

• α Proteobacteria

• Habitantes del suelo.

• En general tiene rango de hospedantes muy amplio (> 90 Familias Dicot).

• Patógenas: tienen plásmidos inductores de tumores (Ti) o de raíces (Ri). Una porción

del plásmido pasa a la célula vegetal y se inserta en el genoma vegetal.

•Hay biovares reconocidos, que pueden diferenciarse según características fisiológicas.

Gram negativas:

Gram -• A. tumefaciens(=R. radiobacter): Causa agallas. Amplio rango de hospedantes.

• A. rhizogenes(=R. rhizogenes): causa raíz en cabellera.

• A. vitis (=R. vitis): Limitada principalmente a vid. Puede causar lesiones necróticaspequeñas en raíces de vid. Puede ser latente y sistémica.

• A. rubi (=R. rubi): causa agallas en tallos de blackberry, frambueso.

• A. larrymoorei (=R. larrymoorei): causa agallas en Ficus benjamina.

• A. radiobacter(=R. radiobacter): habitante del suelo no patógena (sin plásmido Ti o Ri)

Agalla de corona,

Biovar 1

Raíz en cabellera,

Biovar 2

Tumores aéreos en vid

Biovar 3

Gram -

T-ADN: síntesis de opinas y de fitohormonas (citoquininas y auxinas) CandidatusLiberibacter• α Proteobacteria• Gram negativa, con pared• No se puede cultivar in vitro• Bacteria “fastidiosa”• Infecta el floema• Se transmite por vectores (Psilidae)• Huanglongbing (HLB) o greening de los cítricos• Zebra chip en papa; zanahoria,apio (Ca. L. solanacearum)• Se detectó en Brasil en marzo de 2004.

Alerta fitosanitario en Argentina.

Ca.Liberibacter asiaticusCa.Liberibacter africanus, menos agresiva, óptimo 22-24ºCCa.Liberibacter americanus

Romero

Gram -

Huanglongbing o greening de los cítricos (HLB)CandidatusLiberibacter

Ca.Liberibacter asiaticusCa.Liberibacter americanus

Ca.Liberibacter africanus, menos agresiva, óptimo 22-24ºC.

Vector: Trioza erytreae

Diaphorina citri

Vector: Diaphorina citri

Rom

ero

Murraya sp.

Caída prematura de hojas y frutos.Frutos deformados, amargos.Aborto de semillas.Clorosis foliar localizada en ramas jóvenes.Pérdida de rendimiento hasta muerte de plantas.

Rom

ero

Deficiencia de Zinc

Deficiencia de Manganeso

HLB

Romero

Phyllum “Proteobacteria” (Gram negativas)

Clase: Gammaproteobacteria

Familia: Xanthomonadaceae

- Xanthomonas

- Xylella

Familia: Pseudomonadaceae

- Pseudomonas

Familia Enterobacteriaceae

- Erwinia

- Pantoea

- Pectobacterium

Xanthomonas

• γ Proteobacteria• Producen pigmentos amarillos no difusibles (xantomonadinas)• Todas las especies están asociadas a tejidos vegetales.• No son patógenas de animales ni humanos• En general causan manchas foliares y cancros en tallos• Fue reclasificada recientemente.• Algunas de las especies más comunes:

- X. campestris- X. citri- X. translucens- X. arboricola- X. axonopodis

• Algunas poblaciones muy específicas en su rango de hospedantes:

Patovar

Gram -

Ø Patovar (1970)

grupo de aislamientos de una especie que se diferencia del resto sólo por el hospedante al que ataca.

X. arboricolapv. pruni: cancrosis del ciruelo y del durazneroX. arboricolapv. juglandis: tizón del nogal

Gram -

Podredumbre negra ó

mancha en V de las crucíferas

Xanthomonas campestris pv. campestris

Cancrosis de los cítricos (Xanthomonas citrisubsp. citri )

Mancha angular del algodonero(Xanthomonas citri subsp. malvacearum)

Rayado bacteriano en trigo y cebada(X. translucens pv. undulosa)

Xylella (“Rickettsia Like Organism, RLO”)

Xylella fastidiosa

• Bacteria “fastidiosa”• Necesita medios especiales para ser cultivada. • Infecta el xilema de varias especies vegetales (> 350).• Transmitida por chicharritas (persistente, propagativa), injertos y reprod agámica. • Induce declinamientos y la escaldadura del borde de las hojas en varias especies. • Primer microorganismo fitopatógeno secuenciado (2000). • Nuevas enfermedades y amenazas en la última década.

Jo´sé Lima 1996

Gram -

X. fastidiosasubsp. pauca:• Clorosis variegada de los cítricos en Brasil y Argentina (1987), declinamiento rápido del olivo.

X. fastidiosasubsp. fastidiosa:• Enfermedad de Pierce de la vid en EEUU (1884).

X. fastidiosasubsp. multiplex:• Escaldado de la hoja del ciruelo (Argentina).• Escaldado o quemado del borde de la hoja de varios árboles (olmos, liquidambar, almendro). • Phony en duraznero

Xylella

Xylella fastidiosa

• Hay una alta especificidad entre genotipos de la bacteria y los hospedantes, pero no con los vectores: Cicadelidos y 3 familias de Cercopidos.

• Es persistente, propagativo, no circulativo. No pasa entre estadios del insecto. No afecta al vector

• La eficiencia de transmisión varía con el hospedante y también el vector.

• Los vectores rechazan plantas infectadas sintomáticas (son las que tienen alta concentración bacteriana). Se seleccionan genotipos del patógeno que no se multiplican excesivamente y que causan síntomas moderados.

Oncometopia facialis

Dilobopteruscostalimai

Bucephalogoniaxanthophis

Acrogonia sp.

FUNDECITRUS

Clorosis variegada de los cítricos(Xylella fastidiosa subsp.pauca)

1987 San Pablo, Brasil1990 Xylella fastidiosa1993 Postulados de Koch2000 se secuenció completamente

Bergamin Filho

Romero

43

Xylella en roble y plátano(Xylella fastidiosasubps. multiplex)

Enfermedad de Pierce de la vidXylella fastidiosa subsp.fastidiosa

Almeida et al 2015. "How do plant diseases caused by xylella fastidiosa emerge?." Plant Disease 1457-

Pseudomonas:

• γ Proteobacteria

• Producen pigmentos fluorescentes solubles en agua (sideróforos), en medios de

cultivo pobres en hierro (King B).

• Algunas producen toxinas.

• Muchas son epífitas.

• Causan manchas foliares y tizones, cancros en tallos; algunas tumores.

• Hay representantes no fitopatógenos (saprófitas, patógenos de animales) presentes

en muchos ambientes.

• Algunas poblaciones muy específicas en su rango de hospedantes. Hay más de 45

patovares (pv.).

+-

Gram -

Pseudomonas syringae pv. tomato: peca bacteriana en tomate

Pseudomonas syringae pv. syringae: tizones y manchas en muchos hospedantes

Pseudomonas syringaepv. syringaeen trigo

Car

mon

a y

Rom

ero

47 48

Pseudomonas syringaepv. syringae, cerezo

Tuberculosis del laurel rosa(P. amygdali pv. savastanoi)

Algunas causan tumores en la parte aérea de las plantas por la producción de fitohormonas. Por ej. Pseudomonas amygdalipv. savastanoien olivo y laurel rosa.

Erwinia

• Gram negativas.• Son anaerobias facultativas.

Incluía dos grupos de fitopatógenas:

• amylovora: E. amylovora, tracheiphila, stewartii

• carotovora: E. carotovora, E. chrysanthemi,

Actualmente:

Erwina (amylovora, tracheiphila)

Pectobacterium(carotovora)

Dickeya(chrysanthemi)

Brenneria (salicis, quercina)

Pantoea(stewartii, herbicola= agglomerans)

Gram -

Erwinia amylovora: tizón de fuego en perales y manzanos

Erwinia

• Causa tizones y “die back”• No hay representantes en la Argentina.

Gram -

Pectobacterium(Erwinia grupo carotovora)

• Causan podredumbres.• Rango amplio de hospedantes

P. carotovora subsp. carotovora

Gram - -Pantoea

• Pantoea stewartii: marchitamiento o mal de Stewart en maíz

Gram -

APS

AP

S P

ress

Bacteria trasnsmitida por el coleóptero del maíz (Chaetocnema pulicaria), donde inverna. El maíz dulce es el más susceptible. La enfermedad es sistémica en ataques tempranos.

Phyllum “Proteobacteria” (Gram negativas)

Clase: Betaproteobacteria

Familia: Ralstoniaceae

- Ralstonia

Familia: Comamonadaceae

- Acidovorax

Familia: Burkholderiaceae

- Burkholderia

Ralstonia

• Previamente incluidas en Pseudomonas.

• No producen pigmentos fluorescentes en medios pobres en Fe.

• Infectan y obstruyen el xilema, causan marchitamientos vasculares.

• Son habitantes del suelo.

• Rango de hospedantes muy amplio (> 200 especies en 50 flias).

Ralstonia solanacearum (= Pseudomonas solanacearum)

Gram -

Ralstonia

Ralstonia solanacearum (=Pseudomonas solanacearum)

Clasificación compleja:

• 5 razas, 6 biovares, 4 filotipos y 23 secuevares.

Raza 1: Solanáceas y otras familias; zonas tropicales; es la más frecuente. Raza 2: Musáceas; trópicosRaza 3: papa, tomate, zonas templadas.Raza 4: jengibreRaza 5: mora

• filotipos, basados en la secuencia del ITS se corresponden con el lugar de origen:

I AsiaII AmericaIII AfricaIV Indonesia

Secuevares: basados en la secuencia del gen egl (endoglucanasa).

Acidovorax

Acidovorax avenae subsp. avenae

Estría roja en caña de azúcar y podredumbre del brote.Estriado en hojas de maíz.

Maíz

Phyllum “Actinobacteria” (Gram positivas)

Clase: Actinobacteria

Familia: Microbacteriaceae

- Clavibacter

- Leifsonia

Familia: Streptomycetaceae

- Streptomyces

Clavibacter

• Gram positiva.• Infecta el xilema causando marchitamientos.

C. michiganensissubsp. michiganensis(cancrosis del tomate)

Gram positivas:Gram +

Reclasificación propuesta por Li (2018)

Leifsonia

Leifsonia xyli subsp. xyli

raquitismo o achaparramiento de la caña de azúcarSíntomas no visibles o poco específicos. Tallos delgados, cortos, menos numerosos. Síntomas más severos con sequía.Bacteria vascular. Se transmite mecánicamente (machetes).Crecimiento lento en medios de cultivo

Streptomyces• Gram positiva, crecimiento hifal.

• Streptomyces scabies, S. acidiscabies, S. turgidiscabies

• Sarna común de la papa

Gram +

Clase: Mollicutes

Orden: Entomoplasmatales

Familia: Spiroplasmataceae

- Spiroplasma

Orden: Acholeplasmatales

Familia: Acholeplasmataceae

- Candidatus Phytoplasma

(Mollicutes, bacterias Gram + sin pared)

No tienen genes para la síntesis de novo de aa, ac grasos ni nucleótidos. Los deben tomar del hosp por transporte de

membrana. Tienen plásmidos circulares. Su genoma demuestra transferencia horizontal de genes, rearreglos y

recombinación cromosoma-plásmidos.

• Causan síntomas relacionados con alteraciones hormonales: amarillamientos,

achaparramientos, escobas de bruja, virescencia, filoidismo y otras alteraciones del

crecimiento.

• Puden causar deposición de calosa en las placas cribosas del floema, acumulación de

almidón en los órgano fuente y posterior inhibición de la fotosíntesis.

Gram +

“CandidatusPhytoplasma” (MLOs; Doi et al 1967)

• Bacterias “fastidiosas”

• Procariotes sin pared celular.

• Invaden el floema. Se transmiten por chicharritas vectoras de manera persistente.

• No pueden ser cultivados in vitro.

• Los hay en gimnospermas, mono y dicotiledóneas.

• Rango de hospedantes: limitado (amarillamiento letal del cocotero) o amplio (aster

yellows).

• Difíciles de detectar: baja concentración, con errática distribución en las plantas.

• Son sensibles a las tetraciclinas pero resistentes a la penicilina.

• Identificación: amplificación por PCR usando cebadores específicos, o análisis de

RFLP del 16s rRNA usando cebadores universales.

• Hay identificados 19 grupos.

• Especie: similitud de la secuencia del 16s rRNA > 97,5 %.

• Si la similitud es mayor pero difieren en el vector u hospedantes, pueden

clasificarse como especies diferentes.

Amarillamiento del paraíso

Tristeza del ajo

Amarillamiento en alfalfa

Amarillamiento letal del cocotero

Amarillamientos del aster

“CandidatusPhytoplasma”

The phytoplasmas and phytoplasma vectors in COST FA0807 International Countries

Gram +

Alfalfa witches broom (CandidatusPhytoplasma fraxinus)

Fitoplasma del paraíso

Girasol 16Sr III

Spiroplama

• Procariotes sin pared celular. Forma helicoidal.• Invaden el floema. Se transmiten por chicharritas vectoras de manera

persistente. • Pueden ser cultivados in vitro• Son sensibles a las tetraciclinas pero resistentes a la penicilina.• Causan amarillamientos, achaparramientos y otras alteraciones del

crecimiento.

S. kunkelii, achaparramiento del maízS. citri, enfermedad persistente de los cítricos (“stubborn”)

AP

S P

ressDalbulus maidis AP

S P

ress

Gram +