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Universidade de São Paulo
Ffclrp - Departamento de Biologia
Programa de Pós-Graduação em Entomologia
Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das orqúıdeas (Hymenoptera:
Apidae: Euglossini).
Alejandro Parra-H
Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de
Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obten-
ção do t́ıtulo de Doutor em Ciências, Área: ENTOMOLOGIA
Versão Corrigida
Ribeirão Preto - SP
2014
Alejandro Parra-H
Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das orqúıdeas (Hymenoptera:
Apidae: Euglossini).
Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e
Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exi-
gências para a obtenção do t́ıtulo de Doutor em Ciências.
Área: ENTOMOLOGIA
Orientador: Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo
Ribeirão Preto - SP
2014
Λπδ
LATEX.
Autorizo a reprodução e divulgação total ou parcial deste trabalho, por qualquer meio convencional ou
eletrônico, para fins de estudo e pesquisa, desde que citada a fonte.
Parra-H, Alejandro
Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva
das abelhas das orqúıdeas (Hymenoptera: Apidae: Euglossini).
95 p. f. : il.
Tese de Doutorado. Departamento de Biologia.
Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto - USP.
Orientador: Garófalo, Carlos Alberto
1. BLUP. 2. Cerrado. 3. Conservação. 4. Floresta Atlântica. 5.
Floresta estacional semidecidual. 6. Modelos lineares. 7. Seleção
de carateres.
I. Departamento de Biologia. Faculdade de Filosofia, Ciências e
Letras de Ribeirão Preto
Nome: Alejandro Parra-H
Titulo: Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das orqúıdeas (Hymenoptera: Apidae:
Euglossini).
Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de
Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção
do t́ıtulo de Doutor em Ciências, Área: ENTOMOLOGIA
Aprovado em:
Banca examinadora:
Prof. Dr. Prof. Dr.
Nome Nome
Prof. Dr. Prof. Dr.
Nome Nome
Prof. Dr.
Nome
A Rita, Federico, Daniel, Carmen Agustina...
e às sensacionais abelhas
Agradecimentos
Ao Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo pela orientação e paciência durante o transcurso do projeto,
à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nı́vel Superior (CAPES) e o Ministério das Relações
Exteriores (MRE) pela bolsa de estudo outorgada (Programa de Estudantes-Convênio de Pós-Graduação
(PEC−PG)), às embaixadas do Brasil em Panamá e Bogotá pela colaboração com o pedido da bolsa, aoConselho Nacional de Desenvolvimento Cient́ıfico e Tecnológico (CNPq) pelo financiamento da pesquisa,
a Renata e Vera das secretarias dos programas de Pós-Graduação em Entomologia e Biologia Compa-
rada respetivamente do Departamento de Biologia (FFCLRP −USP ) pelo apoio e oportunas indicaçõesoferecidas, ao Centro de Apoio ao Professor e Estudante Estrangeiro (CAPEE) pelo sobressalente acom-
panhamento da situação migratória, ao serviço social da Prefeitura do Campus USP de Ribeirão Preto
(PUSP − RP ) pelo auxilio de moradia, a Elisa Pereira Queiroz, Let́ıcia Biral de Faria e Katia PaulaAleixo pelo acompanhamento no processo de acetólise e pela instrução no uso dos equipamentos do Labo-
ratório de Palinologia do Setor de Ecologia do Departamento de Biologia, Faculdade de Filosofia Ciências
e Letras de Ribeirão Preto-USP, a José Carlos Serrano e à Dra. Cláudia Inês da Silva pela identificação
do material correspondente de abelhas e tipos poĺınicos respetivamente, a Edilson Simão Ribeiro da Silva
pela colaboração com a loǵıstica das coletas, ao Instituto Florestal da Secretaria do Meio Ambiento do Es-
tado de São Paulo e à Secretaria Municipal de Planejamento e Meio Ambiente da Prefeitura do Munićıpio
de Jundiáı pela autorização de coleta no PEV e na ReBio respetivamente, à equipe do Parque Estadual
de Vassununga especialmente a Patŕıcia, Bruna, Valdonesio, Sr. Antônio Crema, Priscila, Heverton e
Eloisa pela ajuda e acompanhamento durante a pesquisa, ao Ronaldo e Sr. Lauro pela assistência na
Base Ecológica durante as coletas na Serra do Japi, a Luciano pela sempre oportuna ajuda informática, a
Juanita pela revisão do resumo, a Juan Manuel e Natalia pela amizade e apoio, a Daniel, Guiomar, Nata-
lia e Rodulfo pelos permanentes comentários, aos meus colegas de escalada particularmente a Zoro, Carol,
Ram, Thiago, Daniela, Omar, Júlio, Leo, Marcelo, Guilherme e Soraia pela segurança e ensinamentos,
a Ana pelo carinho e amizade, a Dora, Andrés, Lina, Andréa, Morgana, Mauricio, Let́ıcia, Elisa, Katia,
Sebastian, Ayrton, Paulo Emilio e Danielle pela amizade, aos colegas do(s) laboratório(s), a Edigildo e
familia pela sua hospitalidade, “a la gente de bien” e ao Sr. José Néstor “y sus estrellas” eu agradeço.
All animals are equal, but some animals are more equal than others.
Eric Arthur Blair (George Orwell). 1945.
The data may not contain the answer. The combination of some data and an aching desire for an
answer does not ensure that a reasonable answer can be extracted from a given body of data.
John Tukey. 1979.
Es chévere ser grande, pero más grande es ser chévere.
Hector Juan “Lavoe” Pérez. 1986.
Beauty and seduction, I believe, is the nature’s tool for survivor.
Louie Schwartzberg. 2011.
Resumo
Parra-H. A. Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das orqúıdeas (Hy-
menoptera: Apidae: Euglossini). 2014. 95 pp. Tese (Doutorado). Faculdade de Filosofia, Ciências
e Letras de Ribeirão Preto. Universidade de São Paulo.
Os insetos apresentam uma importante variedade de formas, tamanhos e comportamentos que são reflexo
da alt́ıssima capacidade adaptativa que possuem. Isso é resultado de mudanças ao longo do tempo
que, dependendo se permanecem ou não de uma geração para outra, afetarão a sobrevivência, aptidão,
reprodução e, em geral, capacidade das populações de se ajustar em um ambiente. Esse fenômeno de
mudança é conhecido na área de ciências naturais como teoria da evolução e explica a grande diversidade
que compreende o bioma. Entre os insetos, um exemplo de diversidade e adaptação são as abelhas. O
principal agente polinizador do planeta tem carateŕısticas únicas que evolúıram da adaptação à predação
de pólen, o que lhes permitiu se diversificar junto com seus hospedeiros: as plantas com flor. Entre
as abelhas, a tribo Euglossini (ou abelhas das orqúıdeas), é um caso particular devido ao comprimento
das suas ĺınguas, muitas vezes desproporcional que, em conjunto com outras habilidades intŕınsecas
dos insetos (voar e termorregular), fazem deles polinizadores muito espećıficos. Através da análise da
variação e frequência desses traços foram estudadas duas gerações de várias populações simpátricas de
abelhas das orqúıdeas no estado de São Paulo. Usando regressões lineares múltiplas e vários modelos
lineares determinou-se que medidas que expressam a massa corporal em relação ao comprimento da
ĺıngua apresentavam uma mudança no valor da média e da variância de uma geração para outra. De
maneira similar, observou-se que esta variação ocorre junto com uma mudança importante na tipologia
das interações com recursos vegetais por parte da comunidade. Este tipo de variação corresponde aos
três processos de seleção natural conhecidos: disruptivo, estabilizador e direcional. A mudança destes
traços fenot́ıpicos de maneira drástica e rápida é provavelmente resultado da recorrente alteração do
habitat, o que pode significar uma diminuição na estabilidade da interação abelha-planta com uma rápida
divergência da aptidão entre gerações.
Palavras-chave: BLUP, Cerrado, Conservação, Floresta Atlântica, Floresta estacional semidecidual,
Modelos lineares, Seleção de carateres.
Abstract
Insects show a variety of shapes, sizes and behaviour that reflect their high adaptive capacity. Their
diversity is the result of changes over time that, depending on whether or not they are fixed between
generations, affects survival, fitness, and in a general sense, the ability of the population to engage in
an environment. This phenomenon —known as the theory of evolution— explains the great diversity
that comprises the biome. Among insects, bees are an example of diversity and adaptability. The main
pollinator agent on the planet has unique features that probably evolved from the adaptation to predation
of pollen, which allowed them to diversify together with their hosts: the flowering plants. Among bees,
the orchid bee tribe Euglossini, are particular due to the length of their tongues, often disproportionate,
which together with other intrinsic abilities of insects (flying and thermoregulation), make them very
specific pollinators. We analysed the frequency and variation these features in two generations of several
sympatric populations of orchid bees from São Paulo State (Brazil). Using multiple linear regression and
linear models we determined that mean and variance of body weight changes in relation to the length
of the tongue from one generation to another. Similarly, we found that this variation is correlated with
the interactions between the euglossine community and its plant resources. The phenotypical variation
detected comprises the three processes in natural selection: disruptive, stabilizing and directional. Rapid
and drastic changes in quantitative phenotypic traits are probably due iterant habitat modification. This
overall variation may cause a decrease in the stability of the bee-plant interaction and could lead to rapid
fitness divergences between generations.
Keywords: Atlantic Forest, BLUP, Cerrado, Conservation, Linear models, Semideciduous forest, Trait
selection.
Resumen
Los insectos presentan una importante variedad de formas, tamaños y comportamientos que son reflejo
de la alt́ısima capacidad adaptativa que poseen. Esto es resultado de cambios a lo largo del tiempo
que, dependiendo se permanecen o no de una generación a otra, afectarán la sobrevivencia, aptitud,
reproducción y, de manera general, la capacidad de ajuste ambiental de las poblaciones. Este fenómeno
de cambio se conoce en el área de ciencias naturales como la teoŕıa de la evolución e explica la gran
diversidad que constituye el bioma. Entre los insectos un ejemplo de diversidad y adaptación son las
abejas. El principal agente polinizador del planeta tiene caracteŕısticas únicas que evolucionaron de la
adaptación a la depredación de polen, lo que les permitió diversificarse junto con sus hospederos: las
plantas con flor. Dentro de las abejas, la tribu Euglossini o abejas de las orqúıdeas son un caso particular
debido a la longitud de sus lenguas, muchas veces desproporcional y que, en conjunto con otras habilidades
intŕınsecas de los insectos (volar e termorregular) los hacen polinizadores muy espećıficos. Por medio del
análisis de la variación e frecuencia de caracteŕısticas relacionadas con estas propiedades anteriormente
mencionadas, se estudió dos generaciones de varias poblaciones simpátricas de abejas de las orqúıdeas en
el estado de São Paulo. Usando regresiones lineares múltiples y varios modelos lineares determinamos
que medidas que expresan la masa corporal en relación a la longitud de la lengua presentaban un cambio
en el valor de su media y varianza de una generación para otra. De manera similar se observó que
esta variación ocurŕıa en conjunto con un cambio importante en la topoloǵıa de las interacciones con
los recursos vegetales usados por la comunidad de machos. Este tipo de variación corresponde a los
tres procesos de selección natural descritos y conocidos como: disruptivo, estabilizador y direccional. El
cambio en estas caracteŕısticas fenot́ıpicas de manera drástica y rápida es probablemente resultado de la
recurrente alteración hábitat, trayendo como principal consecuencia la disminución en la estabilidad de
la interacción planta-abeja y tal vez una divergencia en la aptitud entre generaciones.
Palavras-clave: BLUP, Bosque Atlántico, Bosque estacional semidećıduo, Cerrado, Conservación, Mo-
delos lineares, Selección de caracteres.
Lista de abreviaturas e siglas
AC: Altura da Cabeça
APA: Área de Proteção Ambiental de Jundiáı
BLUP: Melhor Predição Linear não Enviesada (Best Linear Unbiased
Prediction)
CoL: Comprimento da Glossa
CONDEPHAAT: Conselho de Defesa do Patrimônio Histórico, Art́ıs-
tico, Arqueológico e Tuŕıstico do Estado de São Paulo
CR: Comprimento da célula radial
CT: Comprimento do Tórax
DCA: Análise de Correspondência Retificada (Detrended Correspon-
dence Analysis)
LiO: Largura inter-ocular
LT: Largura do Tórax
NODF: Métrica de Aninhamento Baseada na Sobreposição e Diminui-
ção da Ocupação (Nestedness Metric Based on Overlap and Decreasing
Fill)
PDI: Índice de Diferença Pareada (Paired Difference Index)
PEV: Parque Estadual de Vassununga.
ReBio: Reserva Biológica da Serra do Japi
SbC: Somatório do Comprimento das Veias Posteriores das Células
Submarignais da Asa Anterior
Lista de Figuras
1 Alguns exemplos pelos quais são reconhecidas as abelhas
das orqúıdeas: A. machos de Euglossa sp. vistando flores
de Mormodes sp. na t́ıpica śındrome de polinização por ma-
chos de Euglossini, B. Duas fêmeas de Euglossa imperialis
trabalhando juntas no desenvolvimento de um ninho e C.
fêmea de Exaerete frontalis atacando células de cria de Eu-
laema meriana. Estes últimos exemplos fazem referência à
diversidade comportamental da tribo. . . . . . . . . . . . . . 28
2 Pontos de coleta nas glebas Capetinga leste (várzea – B
1 Vass ou VB1, B 2 Vass ou VB2 e B 3 Vass ou VB3) e
Capetinga oeste (floresta semidećıdua – Vass Cap JeqB1 ou
VCJB1, Vass Cap JeqB2 ou VCJB2 e Vass Cap JeqB3 ou
VCJB3) do Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita do
Passa Quatro, SP. Fonte: SIO, NOA, USA, Navy, NGA,
GEBCO. US Dept of State Geographer. Image Landsat.
Google® 2014. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 31
3 Pontos de coleta na gleba Pé-de-Gigante (cerrado - Pe Gig
B1 ou VPGB1, Pe Gig B2 ou VPGB2 e Pe Gig B3 ou
VPGB3) do Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita
do Passa Quatro, SP. Fonte: SIO, NOA, USA, Navy, NGA,
GEBCO. US Dept of State Geographer. Image Landsat.
Google® 2014. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 32
13
4 Pontos de coleta na Reserva Biológica d Serra do Jaṕı, Jun-
diáı, Sp: Base (Banco ou JT1, Japi Trilh 2 ou JT2 e Japi
Trilh 3 ou JT3), Setor Cidinho (Japi Cidh 1 ou JC1, Japi
Cidh 2 ou JC2 e Japi Cidh 3 ou JC3) e sitio Cururu (Japi
Cur 1 ou JR1, Japi Cur 2 ou JR2 e Japi Cur 3 ou JR3).
Nesta reserva não há distinção no tipo de vegetação, mas
foi considerado para os pontos a influencia de floresta semi-
dećıdua e floresta atlântica. Fonte: SIO, NOA, USA, Navy,
NGA, GEBCO. US Dept of State Geographer. Image Land-
sat. Google® 2014. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 34
5 A. Elementos para transporte e montagem da isca em campo.
B e C. Machos de Euglossa spp. no momento da coleta. . . . 37
6 Medidas tomadas dos machos. A. altura da cabeça (AC) e
largura inter-ocular (LiO), B. comprimento (CT) e largura
do tórax (LT), C. comprimento da célula radial (RC) e com-
primento das veias posteriores das células submarignais da
asa anterior (SbC) e D. comprimento da glossa (CoL). . . . 39
7 Curva de acumulação com a variação por śıtios de coleta das
espécies de Euglossini amostras no Parque Estadual de Vas-
sununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva
Biológica da Serra do Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de abril
de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . 46
8 Matriz de gráficos de dispersão para a relação das estimati-
vas de diversidade Shannon (H), Simpson, inverso do Simp-
son (invsimpson), Simpson não enviesado (simp.n.e) e di-
versidade Alfa de Fisher (alpha)) da comunidade de Euglos-
sini amostrada no Parque Estadual de Vassununga (PEV),
Santa Rita do Passa Quatro, e a Reserva Biológica da Serra
do Japi, Jundiáı, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro
de 2013. As caixas do triângulo superior direito sao reflexo
das caixas no triângulo inferior esquerdo. . . . . . . . . . . . 47
14
9 Diagrama de caixa da riqueza de espécies de Euglossini por
bioma das coletas realizadas no Parque Estadual de Vassu-
nunga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva
Biológica da Serra do Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de abril
de 2011 a fevereiro de 2013 (A: Parentais e B: Prole). . . . . 49
10 Dendrograma de dissimilaridade para os pontos de coleta
das espécies de Euglossini coletadas no Parque Estadual de
Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Re-
serva Biológica da Serra do Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de
abril de 2011 a fevereiro de 2013 (A: Parentais e B: Prole). . 50
11 Ordenação dos quadrantes para o 1° e 2° eixo da Análises de
Correspondência Retificada das espécies de Euglossini por
ponto de amostragem coletadas no Parque Estadual de Vas-
sununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva
Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo
de abril de 2011 a fevereiro de 2013 (A: Parentais e B: Prole).
”q”representa os śıtios de coleta e ”+”as espécies. . . . . . . . 51
12 Estimativa das interações das proporções A: Altura da ca-
beça/Comprimento da Lingua (AC/CoL), B: Comprimento
do tórax/Comprimento da ĺıngua (CT/CoL) e C: Compri-
mento da célula radial/Comprimento do tórax (CR/CR)
com a estação do ano. Dados obtidos a partir dos machos
de Euglossini coletados no Parque Estadual de Vassununga
(PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva Biológica
da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril
de 2011 a fevereiro de 2013. A largura da linha representa
o intervalo de confiança e aquelas linhas se sobrepondo ao
intercepto (0) denotam interação . . . . . . . . . . . . . . . 54
15
13 Histograma de frequências com as suas densidades dos valo-
res das proporções Altura da cabeça/Comprimento da Lin-
gua (AC/CoL), Comprimento do tórax/Comprimento da
ĺıngua (CT/CoL) e Comprimento da célula radial/Comprimento
do tórax (CR/CR) dos machos de Euglossini coletados no
Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa
Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio),
Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. 58
14 Gráfico de interações dos machos de Euglossini coletados e
os recursos vegetais utilizados no Parque Estadual de Vas-
sununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva
Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP (A: Pa-
rentais, O nome dos tipos poĺınicos foi omitido para evitar
rúıdo) e B: Prole). . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 60
15 Gráfico dos quartis das amostras (pontos) e quartis teóricos
de uma distribuição normal (linha) para as proporções Al-
tura da cabeça/Comprimento da Ĺıngua (AC/CoL) (acima),
Comprimento do tórax/Comprimento da ĺıngua (CT/CoL)
(meio) e Comprimento da célula radial/Comprimento do tó-
rax (CR/CT) (abaixo) dos machos de Euglossini coletados
no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do
Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi (Re-
Bio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de
2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 63
16
16 Histograma de frequências com as suas densidade das me-
didas AC = altura da cabeça; LiO = largura inter-ocular;
CT = comprimento do tórax; LT = largura do tórax; CoL =
comprimento da glossa; CR = comprimento da célula radial;
SbC = comprimento da veia posterior da célula submarignal
da asa anterior dos machos de Eg.annectans, Eg. cordata,
Eg. fimbriata e Eg. pleosticta coletados no Parque Estadual
de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na
Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no
peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . 72
17 Histograma de frequências com as suas densidade das me-
didas AC = altura da cabeça; LiO = largura inter-ocular;
CT = comprimento do tórax; LT = largura do tórax; CoL =
comprimento da glossa; CR = comprimento da célula radial;
SbC = comprimento da veia posterior da célula submarignal
da asa anterior dos machos de Eg. securigera, Eg. truncata,
Ef. violacea e Ex. smaragdina coletados no Parque Esta-
dual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e
na Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP,
no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . 73
18 Histograma de frequências com as suas densidade das me-
didas AC = altura da cabeça; LiO = largura inter-ocular;
CT = comprimento do tórax; LT = largura do tórax; CoL =
comprimento da glossa; CR = comprimento da célula radial;
SbC = comprimento da veia posterior da célula submarignal
da asa anterior do corpo dos machos de El. nigrita coletados
no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do
Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi (Re-
Bio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de
2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 74
17
19 Diagrama de caixa para as medidas AC = altura da cabeça;
LiO = largura inter-ocular; CT = comprimento do tórax; LT
= largura do tórax; CoL = comprimento da glossa; CR =
comprimento da célula radial; SbC = comprimento da veia
posterior da célula submarignal da asa anterior dos machos
de Euglossini coletados no Parque Estadual de Vassununga
(PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva Biológica
da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril
de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . 75
20 Diagrama Cleveland de pontos para as medidas AC = altura
da cabeça; LiO = largura inter-ocular; CT = comprimento
do tórax; LT = largura do tórax; CoL = comprimento da
glossa; CR = comprimento da célula radial; SbC = compri-
mento da veia posterior da célula submarignal da asa ante-
rior dos machos de Euglossini coletados no Parque Estadual
de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na
Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no
peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . 76
21 Gráfico bivariável (xyplot) para as medidas AC = altura da
cabeça; LiO = largura inter-ocular; CT = comprimento do
tórax; LT = largura do tórax; CoL = comprimento da glossa;
CR = comprimento da célula radial; SbC = comprimento
da veia posterior da célula submarignal da asa anterior dos
machos de Euglossini coletados no Parque Estadual de Vas-
sununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva
Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo
de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . 77
22 Gráfico dos quartis das medidas AC = altura da cabeça;
LiO = largura inter-ocular; CT = comprimento do tórax;
LT = largura do tórax; CoL = comprimento da glossa; CR
= comprimento da célula radial; SbC = comprimento da veia
posterior da célula submarignal da asa anterior dos machos
de Euglossini e quartis teóricos de uma distribuição normal.
Os dados são provenientes das coletas realizadas no Parque
Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro
e na Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai,
SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . 78
19
Lista de Tabelas
1 Abundância de machos de Euglossini por ano de coleta para
os biomas amostrados no Parque Estadual de Vassununga
(PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica
da Serra do Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a
fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 48
2 Tipos poĺınicos mais frequentes presentes no corpo dos ma-
chos de Euglossini para os quais se obteve uma aproximação
na identificação. As informações são provenientes dos ma-
chos coletados no Parque Estadual de Vassununga (PEV),
Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra
do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a
fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 53
3 Média e desvio padrão (dp) das medidas de massa e tamanho
corporal das espécies dos machos de Euglossini amostrados
no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do
Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi (Re-
Bio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de
2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 56
4 Valor de p do teste t das regressões múltiplas e fator de
inflação da variância (FIV) para os modelos completo e re-
duzido das medidas do corpo em função da massa corporal
dos machos de Euglossini coletados no Parque Estadual de
Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Re-
serva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no
peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . 57
20
5 Valores de variância, média e desvio padrão (dp) da frequên-
cia das proporções de tamanho corporal, para cada geração,
dos machos de Euglossini amostrados no Parque Estadual
de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na
Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no
peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . 57
6 Valores resultantes da analise de variância das proporções
do tamanho corporal, entre gerações, dos machos de Euglos-
sini amostrados no Parque Estadual de Vassununga (PEV),
Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica da Serra
do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a
fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 59
7 Valores da interação entre as comunidades de Euglossini e os
recursos vegetais utilizados por gerações no Parque Estadual
de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na
Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no
peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . 59
8 Autovalores da Análise de Correspondência Retificada para
as espécies de Euglossini por ponto de amostragem coleta-
das no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita
do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi
(ReBio), Jundiai, SP, no primeiro ano. . . . . . . . . . . . . 79
9 Pontuações da Análise de Correspondência Retificada para
as espécies de Euglossini coletadas no Parque Estadual de
Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Re-
serva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no
primeiro ano. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 79
10 Pontuações da Análise de Correspondência Retificada para
os śıtios de coleta no Parque Estadual de Vassununga (PEV),
Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra
do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no primeiro ano. . . . . . . . . 80
21
11 Autovalores da Análise de Correspondência Retificada para
as espécies de Euglossini por ponto de amostragem coleta-
das no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita
do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi
(ReBio), Jundiai, SP, no segundo ano. . . . . . . . . . . . . 81
12 Pontuações da Análise de Correspondência Retificada para
as espécies de Euglossini coletadas no Parque Estadual de
Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Re-
serva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no
segundo ano. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 81
13 Pontuações da Análise de Correspondência Retificada para
os śıtios de coleta no Parque Estadual de Vassununga (PEV),
Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra
do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no segundo ano. . . . . . . . . 82
Conteúdo
1 Introdução. 24
2 Metodologia. 30
2.1 Local de estudo. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 30
2.2 Clima. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 34
2.3 As coletas. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 35
2.4 Caracterização morfológica. . . . . . . . . . . . . . . . . . . 36
2.5 Recursos vegetais (fontes de néctar) utilizados pelas espécies. 39
2.6 Abordagem estat́ıstica. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 40
2.7 Modelagem e predição da aptidão . . . . . . . . . . . . . . . 42
3 Resultados 46
4 Discussão 61
4.1 Identificando os processos e as causas da seleção. . . . . . . . 61
4.2 A questão dos recursos. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 64
4.3 Os processos evolutivos e seus mecanismos. . . . . . . . . . . 65
5 Apêndices 70
5.1 Processo de acetólise de pólen utilizado adaptado de Erdt-
man 1960 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 70
5.2 Descrição das medidas e peso do corpo dos machos de Eu-
glossini . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 72
5.3 Valores da Análise de Correspondência Retificada para as
espécies de Euglossini e os śıtios de amostragem por bioma . 79
6 Referências 83
1 Introdução.
A consolidação da ideia de que as caracteŕısticas dos organismos, impli-
cadas na sua sobrevivência e perpetuação, mudam de uma geração para
outra e que essa variação (expressada nas caracteŕısticas resultantes) pode
ser herdada diferencialmente pelas populações é provavelmente o evento
mais marcante na história do pensamento cient́ıfico contemporâneo ([1],[2]).
Esta ideia, conhecida como a teoria da evolução ([4], [3]), tem permitido
desde então, propor novos mecanismos e processos pelos quais a grande
diversidade que nos rodeia teria surgido ([5], [6]).
A evolução precisa de condições espećıficas que permitam herdabilidade
das mudanças per se. Herdabilidade pode ser entendida como a proporção
da variância fenot́ıpica que é devida a fatores genéticos. Fatores ambientais
são de alguma maneira uma importante fonte de variação do fenótipo já
que o ambiente pode condicionar o genótipo ([7], [8]).
O estudo da herdabilidade permite explicar vários aspectos necessários
para a evolução acontecer, como por exemplo: quanto do genótipo define
o fenótipo dos indiv́ıduos e em contrapartida quanto dessa variação fenot́ı-
pica é produzida pelo entorno (habitat), quanto daquele fenótipo contribui
à próxima geração e como a variação naqueles traços poderia influenciar
a capacidade dos indiv́ıduos de adquirir recursos e evitar predação entre
outros aspectos ([7]).
Essa relação entre a capacidade do indiv́ıduo (devido ao desempenho das
suas carateŕısticas) para subsistir e o sucesso de produzir descendência é
conhecida como aptidão ([9]). A contribuição dos parentais à sua progênie
é então uma função da aptidão e do fenótipo ([10]).
Os traços dos indiv́ıduos envolvidos na aptidão têm um ńıvel de de-
terminação genética pelo qual serão subsequentemente transferidos entre
24
gerações; assim, variações dos traços favoreceriam ou não a população de-
pendendo da resposta dos indiv́ıduos às fontes responsáveis pela variação.
Essa condição ou causa pela qual podem ser fixadas (ou eliminadas) aque-
las carateŕısticas é uma das explicações do processo evolutivo e se conhece
como “seleção” ([10]). Esta é justamente a contribuição de Darwin e Wal-
lace na consolidação à teoria da evolução ([11], [2]).
A seleção como determinante da evolução junto com a redescoberta dos
prinćıpios pelos quais os organismos herdam suas carateŕısticas não pode-
riam ter se constitúıdo como uma ideia conjuntural sem a identificação de
um elemento que permitisse essa variação acontecer: é devido à natureza
mutável e recombinante do DNA1 que todas as mudanças podem se ex-
pressar e transmitir inter e intra gerações ([12], [13]).
Variação seria então a condição sem a qual não ocorreriam processos
evolutivos, e como mencionado anteriormente, além dos mecanismos de
herdabilidade intŕınsecos à natureza genot́ıpica que definem o fenótipo,
a variação e seus processos estariam estreitamente relacionados com o en-
torno no qual os organismos vêm se desenvolvendo e se adaptando ao longo
do tempo ([14], [7]). Mudanças acontecem também devido a que no habitat
surgem interações entre os organismos e vários dos elementos do entorno.
Isso traz como resultado que na historia de vida desses indiv́ıduos se estabe-
leçam distintos processos evolutivos que relacionam ecossistema e fenótipo
([15], [16], [14], [17]).
O fenótipo então pode ser entendido como a interface entre o DNA e
o meio ambiente, sendo que, a totalidade dessas interações define o orga-
nismo. Essas interações são precisamente o objeto de estudo da ecologia
([18], [19], [20]).
Considerando a influência determinante dos fatores ambientais e ecos-
sistêmicos na evolução, abordagens ecológicas sobre as posśıveis fontes de1Acido desoxirribonucleico pelas suas siglas em inglês.
25
variação que afetam os traços ou carateŕısticas dos organismos, permiti-
ria detectar tendências em processos de adaptação e seleção. Esse tipo de
abordagem permite reconhecer elementos e o contexto que leva os organis-
mos a evolúırem. Em outras palavras, os estudos sobre como diferentes
fenótipos entram em conformidade ou “harmonia” com o ambiente e como
estão representados no habitat através de gradientes constituem um cami-
nho para detectar processos evolutivos ([12], [79], [14], [7]).
As abelhas (Hymenoptera: Apoidea) - o mais diversificado e importante
grupo de polinizadores - apresentam caracteŕısticas que exemplificam adap-
tação, como forma de seleção, muito interessante e referenciado quando se
discute sobre evolução ([22]). Se adaptabilidade é o grau ou ńıvel das ca-
pacidades de um organismo para viver num contexto espećıfico ([23], [24],
[2], [6]) as abelhas apresentam na sua biologia uma miŕıade de carateŕıs-
ticas que refletem essa propriedade evolutiva por sua vez determinante na
diversificação do ecossistema ([25]).
O grupo teria evolúıdo de um ancestral vespiforme que predava outros
animais para alimentar sua prole ([25]). Aproximadamente há uns 100
milhões de anos, aquelas vespas teriam começado a troca de substrato de
alimentação, tornando-se predadoras de pólen, que era uma “inovadora”
fonte de protéına e energia oferecida pelas emergentes plantas com flor
([26], [27], [25]). Como resultado do ińıcio dessa interação as abelhas apre-
sentam desde aparelhos bucais sugadores até estruturas transportadoras
de pólen; adaptações que geraram uma incŕıvel diversificação tanto deste
grupo de insetos como do hospedeiro: as Angiospermas ([27], [28]).
Estas relações entre abelhas e plantas com flor constituem interações
(rede) que serve para descrever a estrutura do ecossistema e que reflete ao
mesmo tempo mecanismos de adaptação sensu stricto ([29]), neste caso, a
predação de pólen. Pela natureza adaptativa, dita interação pode represen-
tar um padrão com implicações evolutivas se considerarmos que a variação
de um dos componentes do sistema está influenciando ou exercendo varia-
26
ção no outro e vice-versa ([30], [29], [31]).
Outro episódio evolutivo que teria outorgado alta adaptabilidade às abe-
lhas está relacionado ao surgimento das asas nos insetos ([32]) junto com o
desenvolvimento de tolerância as mudanças térmicas do ambiente por meio
da regulação do fluxo de hemolinfa do tórax ao abdômen ([33], [34]). Essas
duas carateŕısticas presentes nas abelhas fazem delas muito eficientes na
sua dispersão e colonização ao longo de gradientes ([35]).
Dentro da importante diversidade de abelhas existe um grupo que apre-
senta modificações na sua morfologia que poderiam estar relacionadas com
adaptações muito espećıficas. Este grupo, as abelhas das orqúıdeas (Api-
dae: Euglossini), possuem ĺınguas com um comprimento muito proemi-
nente em comparação aos seus parentes mais próximos (filogeneticamente2
falando) junto com uma viśıvel variação nas dimensões corporais entre as
espécies que compõem a tribo ([37]).
Apresentando uma distribuição neotropical, os Euglossini Latreille, re-
presentados por cinco gêneros: Eufriesea Cockerell, Eulaema Lepeletier,
Euglossa Latreille (de vida livre), Exaerete Hoffmannsegg e Aglae Lepele-
tier & Serville (cleptoparasitas de outras abelhas das orqúıdeas) habitam
principalmente florestas úmidas de baixas altitudes ([37]). São um grupo
diversificado recentemente ([38], [39]) constitúıdo por aproximadamente
240 espécies ([40]). Os Euglossini são parentes próximos das abelhas sem
ferrão (Tribo Meliponini Lepeletier), as mamangavas sociais (Tribo Bom-
bini Latreille) e as abelhas meĺıferas (Tribo Apini Latreille) compartilhando
uma carateŕıstica t́ıpica: a corb́ıcula3 , porém divergindo em formas e com-
portamentos ([41]).
2A filogenética estuda como os diversos grupos de organismos poderiam estar relacionados justamente em relação a sua
evolução ([36]).3A corb́ıcula é uma modificação na t́ıbia posterior das fêmeas a maneira de cesto para o transporte de pólen e constitui
uma sinapomorfia para essas quatro tribos ([25]).
27
A tribo Euglossini é conhecida e frequentemente referenciada na litera-
tura pela sua estética e ao mesmo tempo pelas posśıveis coadaptações e
mutualismo com Orchidaceae (Fig. 1) devido à coleta de óleos voláteis que
os machos realizam nas flores de algumas espécies dessa famı́lia de plantas
([37], [42], [43]).
Figura 1: Alguns exemplos pelos quais são reconhecidas as abelhas das orqúıdeas: A. machos de Euglossa
sp. vistando flores de Mormodes sp. na t́ıpica śındrome de polinização por machos de Euglossini, B.
Duas fêmeas de Euglossa imperialis trabalhando juntas no desenvolvimento de um ninho e C. fêmea de
Exaerete frontalis atacando células de cria de Eulaema meriana. Estes últimos exemplos fazem referência
à diversidade comportamental da tribo.
O comprimento da ĺıngua nos Euglossini seria resultado da adaptação
a sugar néctares fluidos o que permite à abelha uma aquisição do recurso
de maneira ótima ([44], [45]). Esta condição na dimensão das ĺınguas dos
Euglossini associa tais abelhas com algumas famı́lias vegetais (tipo Apocy-
naceae Juss) das quais são os principais polinizadores, havendo também,
28
uma especificidade morfológica por parte da planta ([46], [47], [37], [48]).
Os Euglossini seriam também capazes de se deslocar amplamente por
apresentarem uma importante capacidade de voo ([49]) e, reiterando, de
maneira similar a outros insetos estes polinizadores conseguem resolver
eficientemente (dependendo do tamanho corporal) as mudanças térmicas
([50], [51], [52]). Eficientes na dispersão do pólen através de longas distân-
cias ([53]), os Euglossini teriam na variação destes traços a determinação
de processos evolutivos como a sua diversificação ([38]) ao mesmo tempo
que, desde uma perspectiva ecológica, podemos ver a influência da varia-
ção destas caracteŕısticas na distribuição das espécies através dos habitats
([54]).
Considerando o que foi exposto o objetivo geral desta Tese é estimar a
variação de carateŕısticas relacionadas com a obtenção de néctar e capaci-
dade de voar dos machos de Euglossini com relação a um contexto ecológico
heterogêneo. Isso para determinar se algumas dessas caracteŕısticas estão
sob algum processo de seleção. Esses traços a serem escolhidos, assume-se
tem um valor adaptativo nos Euglossini pela sua importância fisiológica e
ecológica.
Como objetivos espećıficos e para detectar processos de seleção preten-
demos determinar:
A informatividade de diversos traços com pontencial de relacionar ob-
tenção de néctar e capacidade de voo.
Qual é a mudança da variância e média dos traços escolhidos entre
gerações.
Quais seriam as posśıveis fontes ambientais de variação para essas ca-
rateŕısticas.
Ajustar as medidas num modelo que permita predizer a seleção.
29
2 Metodologia.
2.1 Local de estudo.
O Brasil pelo seu posicionamento geográfico e extensão é um páıs que
abrange uma importante biodiversidade sendo São Paulo um dos estados
que possuem alguns dos tipos de vegetação exclusivos do neotrópico ([55]).
No entanto, também é um dos estados que exemplifica décadas de dete-
rioração ecossistêmica devido a práticas agŕıcolas tanto intensivas como
extensivas ([56]). Este panorama faz dos remanescentes de vegetação pau-
lista um cenário apropriado para o estudo de fontes de variação sobre a
aptidão de caracteŕısticas com valor adaptativo dos organismos que o ha-
bitam.
Sendo assim, foram escolhidas duas áreas de Reservas no estado de São
Paulo onde as comunidades de Euglossini foram amostradas sistematica-
mente. Uma das áreas compreende o Parque Estadual de Vassununga
(PEV), localizado no munićıpio de Santa Rita de Passa Quatro, e que
foi escolhido já que a diversa composição vegetal que abriga encontra-se
influenciada pela transformação agŕıcola. O PEV, criado a partir da incor-
poração de terras da falida Usina de Vassununga como forma de pagamento
ao governo do estado, é uma área onde a vegetação nativa encontra-se frag-
mentada em cinco glebas imersas em cultivos de cana de açúcar e eucalipto
([57]). A área do Parque encontra-se entre os 500 e 700 metros acima do
ńıvel do mar e consta de 20.710 m2 ([58]).
Um dos fragmentos do Parque é a Gleba Pé-de-Gigante onde predomi-
nam as fisionomias de cerrado, desde campo sujo, passando pelo campo
cerrado e cerrado sensu stricto, até o cerradão ([59]). Além do cerrado,
existem outros tipos de vegetação no Pé-de-Gigante, como a floresta esta-
cional semidećıdua (1,2% da área), campo úmido (0,6% da área) e floresta
riṕıcola, de tamanho inexpressivo em relação à área total do fragmento
([60]). As demais glebas do Parque estão cobertas também por floresta es-
30
tacional semidećıdua e campo de várzea onde a vegetação está representada
por espécies das famı́lias Rutaceae Juss, Lecythidaceae A.Rich., Moraceae
Gaudich, Apocynaceae, Vochysiaceae A.St.-Hil., Phytolaccaceae R.Br. e
Fabaceae Lindl. em ordem de importância ([57]). Machos de Euglossini
foram coletados nas glebas Capetinga Leste, Capetinga Oeste (Fig. 2) e
Pé-de-Gigante (Fig. 3).
Figura 2: Pontos de coleta nas glebas Capetinga leste (várzea – B 1 Vass ou VB1, B 2 Vass ou VB2
e B 3 Vass ou VB3) e Capetinga oeste (floresta semidećıdua – Vass Cap JeqB1 ou VCJB1, Vass Cap
JeqB2 ou VCJB2 e Vass Cap JeqB3 ou VCJB3) do Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita do
Passa Quatro, SP. Fonte: SIO, NOA, USA, Navy, NGA, GEBCO. US Dept of State Geographer. Image
Landsat. Google® 2014.
A Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), a outra área amostrada
nesse trabalho, situa-se na Serra do Japi, munićıpio de Jundiáı, dentro dos
limites da Área de Proteção Ambiental (APA) de Jundiáı, do Território de
Gestão da Serra do Japi e da área tombada pelo CONDEPHAAT (Conse-
31
lho de Defesa do Patrimônio Histórico, Art́ıstico, Arqueológico e Tuŕıstico
do Estado de São Paulo) em 1981. A ReBio possui uma área de 20.712
km2 a qual abarca altitudes entre os 700 e 1300 m.
Figura 3: Pontos de coleta na gleba Pé-de-Gigante (cerrado - Pe Gig B1 ou VPGB1, Pe Gig B2 ou
VPGB2 e Pe Gig B3 ou VPGB3) do Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita do Passa Quatro, SP.
Fonte: SIO, NOA, USA, Navy, NGA, GEBCO. US Dept of State Geographer. Image Landsat. Google®
2014.
Na Serra do Japi pode-se encontrar floresta semidećıdua, que ocupa a
maior parte da área, até em altitudes em torno de 1000 m. Nessa cobertura
vegetal as famı́lias mais bem representadas tanto em número de espécies
quanto em número de indiv́ıduos (número de árvores de cada espécie) são
Caesalpiniaceae R.Br., Fabaceae, Mimosaceae R.Br., Rutaceae, Meliaceae
Juss., Euphorbiaceae Juss., Myrtaceae Juss., Rubiaceae Juss. e Lauraceae
Juss. Há ainda famı́lias com poucas espécies, mas muitos indiv́ıduos, como
Anacardiaceae R.Br., Lecythidaceae e Myrsinaceae R.Br. ([61]).
32
A floresta semidećıdua de altitude está restrita às porções mais altas
da Serra, acima de 1000 m, onde são registradas temperaturas menores e
maior umidade devido à presença de nevoeiros em relação às áreas mais
baixas. Nela há uma maior presença de espécies t́ıpicas da floresta de
encosta da Serra do Mar, outro tipo de vegetação da Mata Atlântica, pro-
vavelmente em função da maior umidade. Nas florestas semidećıduas de
altitude, as famı́lias mais bem representadas em número de espécies e de
indiv́ıduos são Fabaceae, Myrtaceae e Asteraceae Bercht. & J.Presl, sendo
Fabaceae a mais t́ıpica desse tipo de floresta. Há ainda famı́lias representa-
das por poucas espécies, mas com muitos indiv́ıduos de cada espécie, como
Anacardiaceae, Clethraceae Klotzsch, Cunoniaceae R.Br., Euphorbiaceae
e Vochysiaceae ([61]).
Os lajedos rochosos é uma paisagem também encontrada na ReBio e
se constituem por afloramentos rochosos com predominância de plantas
herbáceas, principalmente bromélias e cactos, e com presença eventual de
arbustos e árvores de pequeno porte. É uma vegetação que contém elemen-
tos t́ıpicos do cerrado e de áreas secas, totalmente estranhas à vegetação
predominante atualmente. Nos lajedos rochosos, encontramos plantas her-
báceas das famı́lias Bromeliaceae Juss., Cyperaceae Juss., Eriocaulaceae
Martinov, Piperaceae Giseke e várias Cactaceae Juss. Além disso, podem
ser encontrados arbustos e árvores pequenas, às vezes com caule retorcido,
das famı́lias Ericaceae Juss., Celastraceae R.Br., Myrtaceae, Asteraceae e
Melastomataceae Juss. ([62]).
Essa importante diversidade florestal e, em geral, ecológica da Serra
oferece uma área ideal de estudo pelo fato de ser uma região natural re-
lativamente extensa e cont́ıgua ([63], [64]). As três áreas de amostragens
na ReBio são identificadas como “Base”, “Setor Cidinho” e “Śıtio Cururu”
(Fig. 4).
33
Figura 4: Pontos de coleta na Reserva Biológica d Serra do Jaṕı, Jundiáı, Sp: Base (Banco ou JT1, Japi
Trilh 2 ou JT2 e Japi Trilh 3 ou JT3), Setor Cidinho (Japi Cidh 1 ou JC1, Japi Cidh 2 ou JC2 e Japi Cidh
3 ou JC3) e sitio Cururu (Japi Cur 1 ou JR1, Japi Cur 2 ou JR2 e Japi Cur 3 ou JR3). Nesta reserva não
há distinção no tipo de vegetação, mas foi considerado para os pontos a influencia de floresta semidećıdua
e floresta atlântica. Fonte: SIO, NOA, USA, Navy, NGA, GEBCO. US Dept of State Geographer. Image
Landsat. Google® 2014.
2.2 Clima.
Nas áreas de estudo o clima corresponde ao tipo subtropical úmido, Cwa
para o PEV, e Cfa na ReBio ([65], [66]). Isso significa que no PEV a tem-
peratura é predominantemente alta sendo a média maior que 22°C no mês
mais quente e menor que 17°C no mês mais frio. O inverno é seco com uma
pluviosidade menor que 30 mm ([58]).
No caso da ReBio, temperaturas médias anuais oscilam entre os 15.7°C
(partes altas) e os 19.2°C (partes baixas). O mês mais frio é julho, apre-
34
sentando médias entre 11.8°C e 15.3°C e no verão variam entre 18.4°C e
22.2°C. Cabe ressaltar que pela topografia da ReBio as temperaturas va-
riam em função da altitude afetando também a incidência das chuvas. A
média é de 1900 mm na face sul enquanto na face noroeste atinge 1367
mm, correspondendo a 226 dias de chuva ao sul versus 95 a noroeste ([67],
[68]).
2.3 As coletas.
No PEV, os pontos de amostragem dos machos de Euglossini foram es-
colhidos arbitrariamente dependendo da acessibilidade na área ao interior
da floresta, procurando respeitar as normas do Parque de não abrir novas
trilhas e visando manter uma distância prudencial entre cada ponto. Neste
caso devido ao formato e tamanho das glebas as distâncias entre pontos
oscilaram entre os 200 e 1.200 m.
Já na ReBio foi mais fácil manter distâncias de mais de 1 km entre a
maioria dos pontos (variou de 400 a 1700 m) sendo que o objetivo nesta
área de amostragem foi coletar através do gradiente altitudinal oferecido
pela Serra.
Cada ponto de amostragem (nove por Reserva) foi georreferenciado usando
um GPS Garmin® eTrex Vista e no momento de cada coleta foi sorteada
a ordem de amostragem. Para atrair os machos de Euglossini, um chumaço
de aproximadamente 0.5 gr de algodão foi preso em um arame de metal
inoxidável, pendurado em ramos da vegetação e impregnado, quando ne-
cessário, com distintas sustâncias aromáticas atrativas aos machos.
As coletas foram efetuadas durante dois anos, uma vez por estação (co-
letas trimestrais), um dia de coleta por ponto, das 08:00h às 15:00h perfa-
zendo um esforço amostral próximo de 1100 horas nos seguintes peŕıodos:
no PEV as coletas foram realizadas de 8 a 18 de abril de 2011 (1º ano)
35
e de 17 a 26 de abril de 2012 (2º ano) para a estação de outono, de 13 a
21 de julho de 2011 (1º ano) e de 11 a 19 de julho de 2012 (2º ano) para
a estação de inverno, de 18 a 26 de outubro de 2011 (1º ano) e de 11 a
20 de novembro de 2012 (2º ano) para a estação de primavera e, de 18
a 26 de janeiro do (1º ano) de 2012 e de 29 de janeiro a 05 de fevereiro
de 2013 (2º ano) para a estação de verão; na ReBio os peŕıodos de coleta
corresponderam de 19 a 27 de abril de 2011 (1º ano) e de 28 de abril a 8
de maio de 2012 (2º ano) para a estação de outono, de 22 a 30 de julho
de 2011 (1º ano) e de 22 a 30 de julho de 2012 (2º ano) para a estação de
inverno, de 2 a 10 de novembro de 2011 (1º ano) e de 02 a 10 de novembro
de 2012 (2º ano) para a estação de primavera e, de 31 de janeiro a 11 de
fevereiro de 2012 (1º ano) e de 09 a 18 de fevereiro de 2013 (2º ano) para
a estação de verão.
Com a finalidade de obter uma amostra representativa (etária e taxonô-
mica4) foram utilizados como iscas os seguintes compostos qúımicos (grau
reagente anaĺıtico sem misturar): cineol, vanilina, eugenol, butirato de
etila, beta-ionona, salicilato de metila, 2-fenil-etanol, benzoato de benzila,
mirceno, acetato de benzila, benzoato de metila e cinamato de metila.
Aqueles em formato cristalino (vanilina e cinamato de metila) foram dis-
solvidos em álcool absoluto para disponibilizá-los no algodão.
Cada isca foi pendurada formando um ćırculo, mantendo uma distância
de 2 m entre cada uma, à aproximadamente um metro do solo e recarre-
gada submergindo o algodão cada hora no reagente transportado no mesmo
tubo de ensaio utilizado para transporte (Fig. 5).
2.4 Caracterização morfológica.
Consideramos somente medidas lineares para realizar a avaliação morfo-
lógica numa única dimensão. Para avaliar as dimensões corporais, fo-4Os machos de Euglossini parecem coletar fragrâncias diferencialmente dependendo da idade, aliás, a preferência pelas
fragrâncias muda de uma espécie para outra ([37]).
36
ram obtidas imagens de cada indiv́ıduo, fotografando-os com aux́ılio de
um microscópio estereoscópico Leica®MZ16, com uma câmara acoplada
Leica®DFC500. Com o diafragma da lupa na abertura máxima enfocamos
pelo menos três pontos da estrutura a ser analisada para garantir sempre o
mesmo posicionamento da estrutura. Desse modo, com uma profundidade
de campo mı́nima se garante que os pontos focados estarão consequente-
mente à mesma distância e sob o mesmo plano (Leica M16 e M16A infor-
mação técnica). No caso de estruturas projetadas nas três dimensões de
maneira mais proeminente, como é o caso da cabeça, os pontos escolhidos
foram as áreas paraoculares (sensu Michener [25]) junto com os ocelos na
mesma altura. No caso do tórax, escolhemos como ponto de referência a
margem anterior do escuto e os extremos do escutelo onde estes formam
uma sutura. Para a cabeça e o tórax foram geradas imagens multifocais
para permitir uma maior precisão no momento de medir as estruturas es-
colhidas.
Figura 5: A. Elementos para transporte e montagem da isca em campo. B e C. Machos de Euglossa spp.
no momento da coleta.
37
Os machos, individualmente transportados em tubos de centŕıfuga Fal-
con® de 15 ml, foram posteriormente anestesiados na geladeira e depois
sacrificados em etanol 70% para a retirada do pólen presente no corpo.
Despois de terem o pólen removido, eles foram retirados do álcool, alfine-
tados para identificação e posterior preservação como testemunha em seco,
sendo depositados na Coleção de Abelhas e Vespas Solitárias do Setor de
Ecologia do Departamento de Biologia da Faculdade de Filosofia Ciências
e Letras de Ribeirão Preto-USP.
As asas, embora sejam estruturas laminares, apresentam dobras trans-
versalmente, o que faz das veias longitudinais estruturas menos variáveis
para avaliar tamanho. Por isso é necessário que no momento da preparação
do exemplar seja tomado o cuidado da asa não ficar aderida ao abdômen e
assim conseguir manter a lâmina da asa sobre um plano. A ĺıngua por ser
uma estrutura filamentosa precisou ser fotografada lateralmente, quando
esta ultrapassa as coxas da abelha.
Usando o programa LAS v8.0, foram realizadas as seguintes medidas a
partir das imagens obtidas: altura da cabeça – AC, sensu Michener ([25])
junto com o que chamaremos de largura inter-ocular – LiO, (que corres-
ponde à largura da cabeça, na altura das fossas antenais), comprimento
(CT) e largura do tórax entre os extremos do escutelo (LT), comprimento
da célula radial (CR) junto com o somatório do comprimento das veias pos-
teriores das células submarignais da asa anterior (SbC) e o comprimento da
glossa a partir da base superior da mand́ıbula até os palpos labiais (CoL)
(Fig. 6).
Para a avaliação da informatividade das medidas tomadas é preciso tam-
bém obter uma medida da massa corporal. Para isso cada indiv́ıduo de-
sidratado (alfinetado e mantido em gaveta de coleção entomológica com
śılica gel durante dois anos) foi pesado usando uma balança Shimadzu®
Ayzzo, com precisão de 0.01 mg e erro de 0.1 mg.
38
Figura 6: Medidas tomadas dos machos. A. altura da cabeça (AC) e largura inter-ocular (LiO), B.
comprimento (CT) e largura do tórax (LT), C. comprimento da célula radial (RC) e comprimento das
veias posteriores das células submarignais da asa anterior (SbC) e D. comprimento da glossa (CoL).
2.5 Recursos vegetais (fontes de néctar) utilizados pelas espécies.
Como mencionado anteriormente, com o etanol utilizado para sacrificar os
machos, se procedeu à concentração por centrifugação do posśıvel pólen
nele suspenso (Roubik & Moreno, dados não publicados). Este material
foi tratado seguindo a adaptação da acetólise de Erdtman ([69]) realizada
pelo Laboratório de Palinologia do Setor de Ecologia do Departamento de
Biologia, Faculdade de Filosofia Ciências e Letras de Ribeirão Preto-USP
que consiste basicamente num processo de abrasão quente com ácido acé-
tico - anidrido e ácido sulfúrico (Seção 5.1 dos Apêndices).
39
Após acetólise o material foi montado em lâminas porta objetos e cada
tipo poĺınico achado foi fotografado usando um microscópio Leica®DM4000B
com câmara acoplada Leica®DFC500 para identificação por especialista.
Usou-se a palinoteca do mesmo laboratório como referência na identifica-
ção dos grãos. A referida coleção possui material de recursos utilizados por
abelhas da região onde foram feitas as coletas.
2.6 Abordagem estat́ıstica.
Inicialmente foi analisada a eficiência de amostragem para as reservas es-
tudadas utilizando um ı́ndice de rarefação e a abundância e riqueza da co-
munidade foram estudadas utilizando diversos ı́ndices de diversidade que
foram comparados entre eles. Foram escolhidos os ı́ndices de diversidade
de Shannon-Weaver (H) como expressão proporcional da abundância das
espécies, Simpson junto com suas variações (Inverso de Simpson e Simp-
son não enviesado) que considera a diversidade como uma expressão da
abundância tanto como da contagem de espécies e as sucessões logaŕıtmi-
cas de Fisher que corresponde principalmente à abundância resultante da
contagem de espécies. ([70]). Com o objetivo de verificar se a abundância
e riqueza nos pontos são similares foram feitas correlações entre os ı́ndices
de diversidade estimados.
As análises ecológicas e do uso de recursos vegetais inclúıram o total da
comunidade já que o total da interação é determinante. Para a descrição
da ocupação da comunidade no ecossistema comparamos distribuições da
riqueza em função do bioma. Para isso utilizamos o teste Kruskall-Wallis e
posteriormente analisamos a composição dos śıtios em função da riqueza.
Esta estimativa foi realizada mediante o ı́ndice de dissimilaridade Bray-
Curtis. Para identificar os fatores mais determinantes nesse gradiente do
número de espécies e os tipos de bioma, aplicamos uma análise de corres-
pondência retificada (DCA pelas siglas em inglês) aos dados de número de
espécie em relação ao sitio de coleta.
40
Já com relação às medidas, pode-se esperar que as carateŕısticas quan-
tificadas sejam resultantes da expressão de múltiplos loci (traços quanti-
tativos), o que significa que a frequência dos traços nas populações está
probabilisticamente distribúıda ([71], [7]).
Seguindo o protocolo para exploração de dados proposto por Zuur et al.
([72]) analisamos a tendência das medidas lineares através da sua frequên-
cia e densidade. Validamos prinćıpios de normalidade e, usando regressões
múltiplas, descartamos aquelas medidas que por colinearidade estivessem
gerando um fator de inflação da variância e/ou não fossem estatisticamente
informativas da massa corporal.
As medidas apresentaram uma clara distribuição enviesada que pode ser
devido à influencia de vários fatores (Seção 5.2 dos Apêndices). Para tes-
tar hipóteses sobre seleção, é mais prudente utilizar frequências que apre-
sentem um padrão, razão pela qual consideramos as seguintes proporções
entre aquelas medidas que resultaram ser informativas (ver resultados):
AC/CoL, CT/CoL e CR/CT. Com os novos valores foi determinado o pos-
śıvel efeito de interações com temperatura no momento da coleta em função
da época do ano para posteriormente aplicar uma analise de variância des-
tas proporções por ano de coleta.
É importante esclarecer que dada a distorção na frequência dos nossos
dados o mais recomendável seria transformá-los ([73]), porém evitamos a
mudança de escala considerando que na ausência de outliers5, dita mu-
dança poderia dificultar a detecção de pequenas, porém importantes dife-
renças ([72]).
Outra premissa na análise de processos evolutivos é que as populações
estudadas não estejam estruturadas, de outra maneira a variação estimada5Valores at́ıpicos que se registram fora do intervalo compreendido entre 25 e o 75 % da distribuição observada.
41
representaria processos isolados ou de muitas outras fontes e talvez nem
todos os indiv́ıduos da população estariam interagindo e contribuindo para
a próxima geração ([74]).
No caso dos Euglossini, para a região de estudo, a ausência de estru-
tura populacional sugere que devido ao comportamento de forrageio, tipo
de organização social predominante e capacidade de deslocamento, é de se
esperar uma ocupação mais ampla por parte dos machos ([75]). Para corro-
borar este pré-requisito testamos a independência espacial das proporções
aplicando a auto-correlação de Moran I a qual oscila entre -1 e 1. Valores
negativos demostram uma distribuição perfeitamente organizada, valores
próximos de 1 denotam agrupamento e o zero significa total aleatoriedade
espacial ([76]). Subsequentemente foi estimado para os valores resultantes
das proporções, a variância e valores de tendência central entre gerações
como indicação de seleção.
Se existe uma variação nos traços, não pode existir sobreposição entre
estes. Isso significa que não deve existir coincidência de gerações na comu-
nidade, condição que pode assumir-se como existente no local de estudo
devido a que espécies de abelhas das orqúıdeas dificilmente atingem uma
longevidade maior aos 90 dias ([77]) e o inverno é uma época onde atividade
dos machos é mı́nima. Aquilo possivelmente representa um estacionamento
no ciclo de vida da maioria das espécies pelo qual assumiremos que depois
dessa parada aparecerão os descendentes dos indiv́ıduos antes ativos. As
amostragens então do primeiro ano de coleta corresponderam a uma pri-
meira geração ou “Parentais” e sua “Prole” serão os indiv́ıduos coletados na
replica temporal, ou seja, o segundo ano de coleta.
2.7 Modelagem e predição da aptidão
Embora pareça uma premissa que a análise das causas dos fenômenos natu-
rais devam ser realizadas uma por vez (referimo-nos a análise de variância
42
e.g. Fisher [78]), a variação no caso deste estudo está sujeita a múltiplos
fatores. Para testar hipóteses sobre as posśıveis fontes que geram variação
dos traços foi modelada sua distribuição em relação às outras variáveis ou
elementos estimados. Os fatores que foram avaliados como posśıveis de-
terminantes no processo de seleção foram considerados de efeito aleatório.
Isso devido a que o nosso conhecimento da biologia dos Euglossini em re-
lação com seu entorno não é necessariamente suficiente para realizar uma
generalização.
O primeiro elemento considerado como preditivo é a distribuição de
abundância das espécies a qual foi estimada através da sucessão logaŕıtmica
de Fischer para cada uma das unidades vegetais por geração amostrada.
Utilizamos esta medida da diversidade porque, embora se assuma conti-
nuidade na distribuição das populações, estas poderiam estar ocupando o
habitat heterogeneamente ao longo do peŕıodo de coleta, o que faz desta
diversidade alfa uma expressão razoável da composição total das abundân-
cias quando essa é aleatória (probabilisticamente falando) e quando existe
um efeito de subunidades, neste caso devido à sazonalidade ([79], [80], [81],
[82]).
Outros elementos preditivos foram o grau de aninhamento no uso dos
recursos em cada estação e a especificidade do polinizador na rede. O ńıvel
de grau de aninhamento ou grau de nidação no uso dos recursos vegetais
foi considerado como estimador de adaptação porque através de gradientes
o uso de recursos por parte das comunidades gera competição que, quando
são limitados podem determinar processos de ajuste dos indiv́ıduos destas
comunidades ao nicho ao longo do tempo evolutivo ([80]). Para isso foi
estimada a métrica de aninhamento baseada na sobreposição e diminuição
da ocupação, NODF pelas suas siglas em inglês ([84]), cujos valores variam
de zero (nenhum aninhamento) a 100 (aninhamento perfeito).
A especificidade é o processo pelo qual os elementos da rede podem mu-
dar de recursos no nicho o que evolutivamente pode resultar no surgimento
43
de grupos com uma aptidão sobressalente, mas para uma variedade pe-
quena de opções ambientais e bióticas ([83]). A especificidade foi estimada
usando a proporção do Índice de Diferença Pareada (PDI, pelas suas siglas
em inglês) considerado de robusto quando os dados são quantitativos ([83]).
Os demais fatores inclúıdos no modelo foram: a variável com a qual
houve interação (sazonalidade), a relação das medias por espécies para
determinar quais populações poderiam estar sendo influenciadas pelo(s)
processo(s) de seleção, o śıtio de coleta em relação ao tipo de vegetação e
finalmente consideramos a temperatura no momento de coleta. O modelo
utilizado para determinar a significância de cada elemento é da Melhor
Predição Linear não Enviesada ou BLUP, pelas suas siglas em inglês.
Como mencionado, a resposta evolutiva entre gerações depende em parte
da variação genética que definem os traços ([122]), o que no caso deste es-
tudo não seria plauśıvel de medir. Pesquisadores interessados na cria e
reprodução, tanto de animais como plantas, oferecem uma solução a este
problema, sendo a estimativa sobre a variância, utilizada na predição, uma
posśıvel resposta. Ela explicaria a herdabilidade de cada traço já que os
componentes da variância corresponderiam à contribuição de cada cara-
teŕıstica à inercia do sistema, ou em outras palavras, a herdabilidade do
traço explicar-se-ia por quanto a variação de cada um dos traços está re-
presentada nas populações depois da seleção. Assim, herdabilidade pode
ser assumida como o somatório das proporções da variância de cada uma
das variáveis inclúıdas na predição BLUP ([86], [87]).
Os ńıveis organizacionais nos quais a seleção é posśıvel têm sido ampla-
mente discutidos ([88]), sendo consenso que o mais alto desses ńıveis é o
populacional. Porém, processos seletivos parecem ser posśıveis em outros
ńıveis, como por exemplo em grupos de indiv́ıduos ao interior das popula-
ções, como foi relatado por Baer et al. ([89]) em relação à diminuição da
população e do fluxo genético, e também quando varias espécies ocupam
um mesmo ńıvel trófico ([90], [91] [92],[93]). Isso significa que se existir
44
dependência de elementos ecossistêmicos por parte de diferentes espécies,
estas responderão do mesmo modo à seleção. Seleção num sistema de
múltiplas espécies é plauśıvel e pode ocorrer quando um processo relaci-
onado com por exemplo, a paisagem, afeta a sobrevivência e reprodução
da comunidade através da modificação de alguma das suas propriedades
intŕınsecas ([94],[95]). Essas condições produzirão em espécies simpátricas
e estreitamente relacionadas, deslocamento dos traços quando há interação
ou correlação geográfica na distribuição das caracteŕısticas se as espécies
não estão interagindo ([11]).
Considerando o anterior, as análises evolutivas foram realizadas no ńıvel
de comunidade, devido a que as carateŕısticas medidas são homologas para
a tribo ([96]) o que é evidente pela convincente condição monofilética dos
Euglossini ([26],[39]), existe convergência fisiológica na obtenção de néctar
em varias espécies (consequentemente similitude nas preferências florais e
competição pelo recurso) ([47],[44]) e a capacidade na otimização da força
em voo é generalizada ([49],[50]).
Para realizar as analises utilizamos os pacotes estat́ısticos“ape”,“bipartite”,
“language R”, “vegan”, “psych”, “pastecs”, “lme4” e “sjP lot” ([97], [98],
[99], [100], [101], [102] [103],[104]) da linguagem de programação R ([105]).
45
3 Resultados
Trezentos e sessenta indiv́ıduos da tribo pertencentes a quatro gêneros fo-
ram utilizados neste estudo: Eulaema (El.), duas spp e 115 indiv́ıduos,
Euglossa (Eg.), 10 spp e 207 indiv́ıduos, Eufriesea (Ef.) uma sp. e 33
indiv́ıduos, e Exaerete (Ex.) uma sp. e quatro indiv́ıduos (Tabela 1).
5 10 15
24
68
1012
14
Sitios
Riq
ueza
de
espé
cies
+++++
+
+
+
++++
++
++++ ++
+
++
++
+
+
+
+
+
+ ++
++++
+
+++++++++++++++
++
+++++++++++++++ +++++++
Figura 7: Curva de acumulação com a variação por śıtios de coleta das
espécies de Euglossini amostras no Parque Estadual de Vassununga
(PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica da Serra
do Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013.
A análise de ra-
refacção sugere uma
amostragem eficiente
para a quantidade de
pontos de coleta utili-
zados (Fig. 7). Dos
18 pontos escolhidos
houve um na ReBio
para o qual não foi
coletado nenhum ma-
cho durante os dois
ano de coleta. A efici-
ência da amostragem
se corrobora também
com registros novos
para uma das locali-
dades (El. cingulata
Fabricius na ReBio).
Observou-se uma re-
lação linear na maio-
ria dos estimadores de
diversidade utilizados
ao mesmo tempo em que houve um alto ńıvel de heterogeneidade através
das áreas amostradas. Isso, já que tais estimadores oscilaram de abundân-
cias equiparáveis para alguns dos locais estudados até locais com abundân-
cias desproporcionais (Fig. 8).
46
H
0.0 0.4 0.8
+ +++
+
+
+
+++
++
+
+
+
+
+
+
++++
+
+
+
+++
++
+
+
+
+
+
−1.0 0.0 0.5
+ +++
+
+
+
+++
++
+
+
+
+
+
+ 0.0
1.0
2.0
+ ++++
+
+
++ +
++
+
+
+
+
+
+
0.0
0.4
0.8
++
+
+
+
+
+++++
+
+
+
+
+
+
+
simpson +++
+
+
+
+++
++
+
+
+
+
+
+
++
+
+
+
+
+++
++
+
+
+
+
+
+
+
++
+
+
+
+
+ ++
++
+
+
+
+
+
+
+
+++
++
+
+
+
+++
++
+
+
+
+
+ ++
++
+
+
+
+++
++
+
+
+
+ invsimp
+ ++
++
+
+
+
+++
++
+
+
+
+
12
34
56
7
+ ++++
+
+
+
+++
+++
+
+
+
−1.
00.
00.
5 ++
++
++
+++++
+
+
++
+
+
+
++
++
++
+++
+++
+
++
+
+
+
++
++
++
+++
+++
+
++
+
+
simp.n.e
++
+++
+
+ ++
+++
+
++
+
+
+
0.0 1.0 2.0
+
+
+ +++
+
+
++
++
+ ++
+
+
+ +
+
+ +++
+
+
++
++
+ ++
+
+
+
1 2 3 4 5 6 7
+
+
+ +++
+
+
++
++
+ ++
+
+
+
+
+ +++
+
+
++
++
+ ++
+
+
+
0 2 4 6 8
02
46
8
alpha
Figura 8: Matriz de gráficos de dispersão para a relação das estimativas de diversidade Shannon (H),
Simpson, inverso do Simpson (invsimpson), Simpson não enviesado (simp.n.e) e diversidade Alfa de Fisher
(alpha)) da comunidade de Euglossini amostrada no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita
do Passa Quatro, e a Reserva Biológica da Serra do Japi, Jundiáı, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a
fevereiro de 2013. As caixas do triângulo superior direito sao reflexo das caixas no triângulo inferior
esquerdo.
47
Tab
ela
1:A
bun
dân
cia
de
mac
hos
de
Eugl
ossi
ni
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ano
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cole
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2013.
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1º
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2º
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1º
ano
2º
ano
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viola
cea
22
15
15
34
Eg.
aff.
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72
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Eg.
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32
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Eg.
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57
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22
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13
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Ex.
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11
14
Tota
lp
or
Bio
ma
29
35
52
39
11
54
103
37
360
48
A heterogeneidade foi evidente na probabilidade de observar espécies
por bioma porém, a riqueza de um ano para o outro não apresentou dife-
rencias significativa. Para a primeira geração (Parentais) a diferencia foi:
Kruskal-Wallis (chi-quadrado) = 0.7806, valor-p = 0.8541, enquanto para a
descendência (Prole) foi: Kruskal-Wallis (chi-uadrado) = 6.3302, valor-p =
0.09661 (Fig. 9). Já em relação á composição da comunidade a dissimilari-
dade da amostra mudou para cada um dos pontos de coleta entre geraçoes
porém, foi equiparável de maneira geral. (Fig. 10)
Cerrado Semi Semi.Atlant Varzea
12
34
56
7
Cerrado Semi Semi.Atlant Varzea
12
34
56
A B
Riqueza
Figura 9: Diagrama de caixa da riqueza de espécies de Euglossini por bioma das coletas realizadas no
Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica da Serra do
Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013 (A: Parentais e B: Prole).
A análise ordenativa mostrou uma comunidade para a primeira geração
mais complexa ao longo do gradiente riqueza-bioma, sendo que, a descen-
dência mostrou um comportamento oposto com menos espécies e śıtios
contribuindo à inercia do sistema (Fig. 11, Seção 5.3 dos Apêndices).
49
JC2
JC3
JC1
JR1
JT2
JR2
VB2
VCJB1
VB3
VCJB2
VB1
VCJB3
VPGB2
VPGB3
VPGB1
JT1
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
Distância
VPGB2
VB2
VB3
JC2
JT1
JT2
VCJB2
VPGB1
VPGB3
VCJB1
VCJB3
JR1
JC1
JC3
JR2
VB1
JT3
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
Distância
A BFigura 10: Dendrograma de dissimilaridade para os pontos de coleta das espécies de Euglossini coletadas
no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica da Serra
do Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013 (A: Parentais e B: Prole).
Dos 360 machos foi posśıvel obter pólen do corpo de 257 indiv́ıduos que
corresponderam a 115 tipos poĺınicos diferentes. Desses 115 tipos, 41 tipos
foram identificados ao ńıvel de gênero, um tipo poĺınico foi identificado
ao ńıvel de subfamı́lia, 17 foram identificados até o ńıvel de famı́lia e, os
restantes 56 tipos permaneceram na categoria de palinomorfo.
A maioria dos tipos poĺınicos corresponde a famı́lias vegetais frequente-
mente referenciadas como fontes de néctar tipicamente visitadas por mem-
bros da tribo, porém alguns tipos poĺınicos correspondem a plantas com
śındrome anemófila ou plantas com deiscência poricida (Tabela 2).
50
A
B
−2 −1 0 1 2 3 4
−2−1
01
23
DCA1
DCA2
+
++
+
+++
+
+
+++
+
+
−1 0 1 2
−2−1
01
DCA1
DCA2
++
+
+
+
+
+
+ +++
++
+
Figura 11: Ordenação dos quadrantes para o 1° e 2° eixo da Análises de Correspondência Retificada das
espécies de Euglossini por ponto de amostragem coletadas no Parque Estadual de Vassununga (PEV),
Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo
de abril de 2011 a fevereiro de 2013 (A: Parentais e B: Prole). ”q”representa os śıtios de coleta e ”+”as
espécies.
51
Como mencionado na abordagem estat́ıstica, a diversidade de tamanhos
das espécies representadas na amostra e a diferença na quantidade de indi-
v́ıduos coletados fizeram com que a distribuição dos dados tivesse frequên-
cias enviesadas (Seção 5.2 dos Apêndices).
Além disso, após analisar por meio do modelo linear a covariância do
conjunto de dados, foram informativas as medidas correspondentes à al-
tura da cabeça (AC), o comprimento do tórax (CT) e o comprimento da
célula radial (CR) (Tabela 4).
Em relação à interação dos estimadores de massa corporal com a sazona-
lidade esta tendência foi estatisticamente significativa para a proporção de
comprimento de tórax/comprimento da ĺıngua (CT/CoL) dos espécimens
coletados durante as estações do verão e outono (Fig. 12) e para proporção
do comprimento da célula radial com comprimento de tórax (CR/CT) nas
três estações de maior abundância. Não foi observado efeito significativo
de interações para a proporção cabeça/ĺıngua (AC/CoL) com a estação
do ano. A preponderância ou importância das proporções por estação foi:
Ef. violaceae Blanchard: 91% na primavera, 9% no verão, Eg. annectans
Dressler: 29% no outono, 14% na primavera e 57% no verão, Eg. cordata
Linnaeus: 17% na primavera e 83% no verão. Eg. fimbriata Moure: 8% no
inverno, 54% na primavera e 38% no verão (5, 38%), Eg. pleosticta Dres-
sler: 10% no inverno, 31% no outono 16% na primavera e 44% no verão,
Eg securigera Dressler: 20% no outono, 60% na primavera e 20% no verão,
Eg. truncata Rebêlo & Moure: 20% no outono 60% na primavera e 20%
no verão, El. nigrita Lepeletier: 1% no inverno, 14% no outono, 15% na
primavera e 70% no verão e, finalmente Ex smaragdina Guérin um 25% na
primavera e 75% no verão.
52
Tabela 2: Tipos poĺınicos mais frequentes presentes no corpo dos machos de Euglossini para os quais
se obteve uma aproximação na identificação. As informações são provenientes dos machos coletados no
Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do
Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013.
Familia (Frequência) Tipo poĺınico (Frequência)
Apocynaceae (8) Tipo Mandevilla sp. (8).
Asteraceae (6)Tipo Asteraceae sp.1 (1), Tipo Asteraceae sp.2 (1), Tipo
Asteraceae sp.3 (1), Tipo Vernonia sp. (3).
Bignoniaceae (30)
Tipo Amphilophium elongatum (1), Tipo Cuspidaria pulchra (1),
Tipo Jacaranda sp. (1), Tipo Zeyheria montana
(1), Tipo,Bignoniaceae sp.1 (2), Tipo,Bignoniaceae sp.2 (2),
Tipo,Bignoniaceae sp.3 (2), Tipo Tabebuia ochracea (2),
Tipo Tabebuia sp. (2), Tipo Adenocalymma
campicola (4), Tipo Fridericia florida (5), Tipo
Fridericia plathyphylla (7).
Bromeliaceae (3) Tipo Billbergia sp. (1), Tipo Bromeliaceae (2).
Costaceae (3) Tipo Costus sp. (3).
Fabaceae (11)
Tipo Anadenanthera sp. (1), Tipo Centrosema sp. (1),
Tipo Inga sp. (1), Tipo Senna velutina (2), Tipo
Machaerium sp. (2), Tipo Mimosa caesalpiniifolia (2),
Tipo Mimosoidae (3).
Malpigiaceae (6) Tipo Malpigiaceae sp.1 (1), Tipo Malpigiaceae sp.2 (5).
Martyniaceae (21) Tipo Ibicella lutea (21).
Melastomataceae (6)Tipo