inDiferenteCIENCIA y DIVULGACIÓN

NÚMERO 22 2016

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Químicaen elambienteAMENAZA SILENCIOSAPARA NUESTRA FAUNA

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La última especieSi acaso fuese el último ejemplar, debería mimarlo, darle

calor; debería sostenerlo, incluso alimentarlo. Si acaso fueseel último ejemplar y no hubiera ningún Arca, tendría que

dividir mi energía para procurarle un futuro —dijo el arbusto.

ROBERTO DUQUE CRANNY

cubierta nº22_cubierta inD nº22 (v.2) 07/06/16 10:02 Página 1

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DESENREDANDO

The genetic structure of the Canary Islands blue tits Cyanistes teneri-ffae has been extensively studied since the beginning of the 21stcentury. However, the evolutionary history of this complex grouphas been difficult to resolve due to the limited number of molecularmarkers and populations studied. With the present article I willshow how we have increased the knowledge on this group step bystep, and how only after the recent use of high genomic coverageand broad taxon sampling we have disentangled the evolutionaryhistory of the Afrocanarian blue tits. I will show that Afrocanarianblue tits are monophyletic and represent four clades, also that theCanarian blue tits show a continental origin, and that the Canary Islands were colonised three times (the first time after the Messi-nian salinity crisis, around four millions of years, and the last onearound 275,000 years). Importantly, the Canary Islands hold sinkpopulations and they have not served as source for back colonisa-tion of the continental blue tits.

JUAN CARLOS ILLERA

[LA COMPLICADA HISTORIA EVOLUTIVA DE LOS HERRERILLOS CANARIOS]

Unraveling the complex evolutionary history of the Canary Islands blue tits

Las relaciones de parentesco del género Cyanistes: un punto de partida

El herrerillo canario, conocido científica-mente con el nombre latino de Cyanistes te-neriffae (C. t.), es un pequeño paseriforme deunos 10 gr de peso y colores vivos que tieneuna distribución norteafricana (desde Libiahasta las islas Canarias), con poblaciones resi-dentes en todas las islas mayores (excepto enLa Graciosa)1. La isla de El Hierro tiene, portanto, el honor de mantener la población deherrerillos más occidental y meridional detodo el rango de distribución de la especie. His-tóricamente, se han considerado cuatro subes-pecies exclusivas del archipiélago canario1, conlo que es el ave viva que más ha radiado en Ca-narias y la segunda especie con más razas des-critas de todas las aves macaronésicas actuales

(solo detrás del pinzón vulgar Fringilla coe-lebs). Así, en las islas orientales de Fuerteven-tura y Lanzarote estaría la subespecie degener(C. t. degener); en Gran Canaria, Tenerife y LaGomera, la subespecie nominal C. t. teneriffae;en La Palma, palmensis (C. t. palmensis); y enEl Hierro, ombriosus (C. t. ombriosus).

En realidad, hasta hace pocos años a las po-blaciones del norte de África se las considerabacomo subespecies diferentes dentro de una es-pecie con un rango de distribución muchomayor (Cyanistes [Parus] caeruleus), que abar-caba toda Europa hasta la Rusia más occidentale incluso alcanzaba los países de Oriente Pró-ximo, donde era sustituida por otra especie deherrerillo, el herrerillo ciáneo C. cyanus. Aprincipios del siglo XXI, un grupo alemán en-cabezado por Walter Salzburger estudió lasrelaciones filogenéticas (de parentesco) del con-junto de herrerillos euroasiáticos; es decir, inclu -yeron algunas muestras de herrerillos comuneseuropeos, del norte de África (Marruecos), deCanarias (Lanzarote) y, finalmente, unos pocosindividuos más del herrerillo ciáneo, la cual seconsideraba la especie hermana del herrerillocomún. Estos investigadores amplificaron unfragmento de un gen mitocondrial (citocromo

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Asentando lasbases del relato

UNo de los aspectos que más ha fascinadoa nuestra especie desde la formación delas primeras sociedades humanas es co-

nocer y entender lo acontecido en el pasado.Hoy en día no pocas disciplinas científicas de-dican todo o buena parte de su tiempo a talesmenesteres. De este modo, geología, paleon-tología, arqueología, historia o genética se afa-nan por indagar, descifrar y comprender losucedido hace decenas, cientos, miles o millo-nes de años atrás. Sin embargo, de entre estasespecialidades quizá sea la genética la que apriori más nos pueda llamar la atención, puesutiliza de manera rutinaria seres vivos (aunquetambién extintos) para comprender lo que ocu-rrió en el pasado. Para ello investiga aquellasmoléculas en que reside toda la informaciónclave responsable del funcionamiento de losseres vivos, es decir, estudia los genes. Todonuestro material genético, conocido por elnombre de ácido desoxirribonucleico o más ha-bitualmente nombrado por su acrónimo, ADN,está en constante cambio; cambio susceptible

de estudiarse, cuantificarse y compararse. Losresultados que se pueden obtener de estos es-tudios no pocas veces han modificado nuestrapercepción de la historia evolutiva que han ex-perimentado los organismos estudiados, quetradicionalmente han estado basadas en la se-mejanza o diferencia de sus rasgos fenotípicosy en el conocimiento de sus distribuciones ac-tuales. En el presente artículo me dispongo acontar una de estas historias desenmarañadagracias al uso de marcadores genéticos. En rea-lidad, este artículo también podría servir paraentender cómo ha ido evolucionando el uso ge-neralizado de los marcadores moleculares aldescifrar la historia evolutiva de los organismosobjeto de estudio. Se trata de un relato fasci-nante donde se combinan llegadas ancestralesal archipiélago canario de más de tres millonesde años de antigüedad con procesos de especia-ción (y probable extinción de poblaciones insu-lares), con hipótesis de recolonizaciones delnorte de África a partir de poblaciones canarias,pero refutadas recientemente gracias a la infor-mación proporcionada por miles de genes nu-cleares. En definitiva, ciencia en estado puro. Ytodo ello con un protagonista que es una de lasaves más coloridas, abundantes y simpáticas denuestra avifauna insular: el herrerillo canario.

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El herrerillo canario Cyanistes teneriffae esun paseriforme de colo-res vivos que tiene unadistribución norteafri-cana (desde Libia hastalas islas Canarias), conpoblaciones residentesen todas las islas mayo-res. La isla de El Hierrotiene el privilegio deatesorar la población deherrerillos más occiden-tal y meridional de todoel rango de distribuciónde la especie. Tradicio-nalmente, se han consi-derado cuatro subes-pecies exclusivas de Ca-narias, por lo que seríael ave que más ha ra-diado en estas islas y lasegunda especie conmás razas descritas detodas las aves macaro-nésicas actuales (solodetrás del pinzón vulgarFringilla coelebs).

[FOTO: Samuel García]

[FOTO PORTADA: José Juan Hernández]

[FIGURA 1]Distribución mundialdel género Cyanistes(según Del Hoyo, J; AElliott y DA Christie(eds.): Handbook of theBirds of the World, volu-men 12: «Picathartes toTits and Chickadees».Lynx Ediciones, 2007).

[ILUSTRACIÓN: Martí Franch]

LibiaCanarias

Cyanistes caeruleus

Cyanistes cyanus

Cyanistes teneriffae

estructura genética de las poblaciones canariasestaba en consonancia con su clasificación ta-xonómica? Para resolver estas preguntas uti-lizamos un fragmento de la región control,otro gen mitocondrial, y lo amplificamos enindividuos de todas las islas canarias. Comosuele ocurrir con muchos trabajos científicos,los resultados obtenidos generaron más pre-guntas que respuestas. Sin embargo, sí confir-mamos que las subespecies previamente

establecidas en función de rasgos fenotípicosestaban en consonancia con las diferenciasgenéticas, aunque con matices. Así, encontra-mos una inesperada, pero muy robusta, es-tructura genética en la isla de Gran Canaria,comparable con la registrada en las otras su-bespecies. Este resultado sugería que en Ca-narias nos encontraríamos con hasta cincolinajes genéticos distintos, donde los herreri-llos de Gran Canaria emergían con suficienteentidad como para considerarlos una nueva

subespecie y así separarlos de las poblacionesde Tenerife y de La Gomera, donde tradicional-mente se les incluía5. Tres años después, otroequipo alemán repitió esta aproximación (sibien usando un gen mitocondrial distinto) yllegó, en términos generales, a las mismasconclusiones, con la salvedad de describir for-malmente a los herrerillos de Gran Canariacomo una subespecie independiente, a la quedenominaron C. t. hedwigae 6. No obstante,

estos trabajos no resolvieron la pregunta decuándo y por dónde llegaron los herrerillos aCanarias. Uno de los resultados más sorpren-dentes de nuestro estudio fue encontrar unfragmento de 12 pares de bases ausente entodas las poblaciones canarias y norteafrica-nas excepto en la isla de La Palma5. Curiosa-mente, este fragmento también está presenteen las poblaciones de herrerillo europeas.¿Fue entonces Europa el origen de los herre-rillos canarios?

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b), que es muy utilizado en vertebradospara discernir relaciones de parentesco entrey dentro de especies. Los resultados fueron sor-prendentes porque modificaron la clasificacióntradicional que se tenía de este género. Así, losherrerillos ciáneos quedaron agrupados junto alos herrerillos europeos, mientras que en otrogrupo (clado) aparecían los herrerillos nortea-fricanos y canarios, también agrupados peromuy diferenciados genéticamente de los otros.Esto venía a sugerir que los herrerillos europeoscomunes y los herrerillos ciáneos han mante-nido una historia evolutiva más cercana entresí que la establecida con los herrerillos nortea-fricanos y canarios. Estos re-sultados contrastaban con elpatrón de coloración del plu-maje, que sugería mayorcercanía evolutiva entreherrerillos comunes euro-peos y norteafricanos y, portanto, se postulaba que losherrerillos ciáneos se habíanseparado de los herrerilloseuropeos mucho antes quelos herrerillos europeos delos canario-africanos; sinembargo, ocurrió exacta-mente lo contrario2.

Los herrerillos canarios:se empieza a complicar la historia

Más recientemente, se abordó otro estudio mo-lecular donde se pretendía comprender el

grado de diferenciación delas poblaciones canarias deherrerillo. Este estudio fueliderado por la doctora Lau -ra Kvist de la Universidadde Oulu, en Finlandia. LaDra. Kvist había estado tra -ba jan do durante su tesisdoctoral con diferentes po-blaciones europeas de he-rrerillo común, estudiandoel efecto de las glaciacionescuaternarias (periodos en losque buena parte del norte ycentro de Europa quedó cu-bierta por un manto dehielo) sobre la estructura ge-nética de esta especie. Du-

rante este tiempo, el rango de distribución demuchas especies europeas se vio reducido no-tablemente y quedó circunscrito a unos pocosreductos localizados fundamentalmente en elsur de Europa, en concreto en las penínsulasibérica, itálica y balcánica3. Los resultados de sutrabajo revelaron una incipiente diferenciaciónentre las poblaciones europeas de herrerillo,probablemente causada por su aislamiento du-rante este periodo glacial4. De hecho, sus traba-jos lograron identificar a las penínsulas ibéricae itálica como los refugios glaciares de esta es-pecie, es decir, los lugares donde permanecióaislada hasta la retirada de los hielos y desdelos cuales empezó a recolonizar Europa una vezterminado el periodo glacial.

Con estos precedentes, en el año 2005 pu-blicamos un primer estudio centrado en diluci-dar la historia evolutiva de los herrerilloscanarios. ¿Desde dónde colonizaron los herre-rillos las islas Canarias? ¿Fue desde Europa oquizá lo hicieron desde el norte de África? ¿La

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Los herrerillos europeoscomunes y los

herrerillos ciáneos hanmantenido una historiaevolutiva más cercana

entre sí que la establecida con los

herrerillos norteafrica-nos y canarios.

Cyanistes caeruleus

Parus major

Cyanistes cyanus

Cyanistes teneriffae

Cyanistes teneriffaedegener. Esta subespe-cie es exclusiva de Lanzarote y Fuerteven-tura y sus efectivos sonbastante reducidos y localizados. En especialen Lanzarote, donde sudistribución queda restringida al norte de la isla.

[FOTO: Beneharo Rodríguez]

[FIGURA 2]Relaciones filogenéticas(simplificadas) entre losherrerillos de Europa,Marruecos y Lanzarote,obtenidas por Salzbur-ger y otros (2002)usando un gen mito-condrial (citocromo b).

[ILUSTRACIÓN: Martí Franch]

Discordancia entre los genes mitocondriales y nucleares

Como ya he comentado anteriormente, utiliza-mos varios tipos de marcadores para esclarecerla historia de los herrerillos, y esto es porque losdiferentes genes usados (mitocondriales y nu-cleares) reflejan una historia evolutiva ocurridaen diferentes escalas temporales. Así, los genesmitocondriales muestran los sucesos transcurri-dos en un periodo relativamente reciente en tér-minos geológicos (es decir, cientos de miles ounos pocos millones de años). En cambio, la in-formación que reside en los genes nucleares, altener una tasa de cambio mucho más lenta yun tamaño efectivo poblacional mayor, nos dejainterpretar situaciones que han ocurrido hacemucho más tiempo (millones de años). En ge-neral, independientemente de la escala tempo-ral, lo previsible es que las historias que cuentanambos tipos de marcadores sean concordantes.Sin embargo, no siempre ocurre así, ya que pro-cesos como la introgresión genética (mezcla degenes entre dos especies o poblaciones diferen-ciadas) o una incompleta separación de linajespueden oscurecer, diluir o dificultar la interpre-tación de los resultados. Y esto es exactamentelo que nos ocurrió.

Los resultados obtenidos con los genes mi-tocondriales reflejaron una historia similar a laya publicada por Salzburger y colaboradores2,es decir, los herrerillos aparecían divididos endos grandes grupos. En un primer grupo, los he-rrerillos ciáneos aparecían mucho más próximosfilogenéticamente a los herrerillos euroasiáti-cos, mientras que en un segundo conjunto es-taban todos los canarios y norteafricanos. Sinembargo, gracias al tremendo esfuerzo demuestreo realizado en el norte de África (nues-tro estudio incluyó numerosas poblaciones deMarruecos, Túnez, Argelia y de la isla italianade Pantelleria, situada en el estrecho de Sicilia),encontramos un hecho sorprendente: los herre-rillos canarios aparecían en la parte basal delgrupo que concentraba todas las poblacionescanarias y norteafricanas. Por tanto, este resul-tado sugería que los herrerillos canarios seríanlas poblaciones más antiguas. Es más, todas laspoblaciones norteafricanas (junto a las pobla-ciones de Fuerteventura y Lanzarote) se situa-ban al final del árbol, representando unevento de diferenciación relativamente re-ciente en relación con el resto de poblacionescanarias. Este resultado significaba, en lapráctica, que el origen de las poblaciones nor-teafricanas analizadas procedía ni más nimenos que del archipiélago canario. Este in-sospechado resultado hacía necesario una ex-plicación más profunda, puesto que las islasCanarias nunca han estado conectadas con elcontinente. En otras palabras, ¿desde dóndellegaron los herrerillos al archipiélago?

El uso de más marcadores ayuda acomprender mejorla historia

Una de las limitaciones más importantes al tra-bajar con marcadores moleculares reside enque los resultados pueden verse significativa-mente influidos por el muestreo incompleto depoblaciones o por el uso limitado de genes.Esta carencia puede dar lugar a interpretacio-nes incompletas con bajo poder de resolucióno directamente erróneas, pero también influyeen las estimas de los tiempos de separaciónentre especies y en las estimas sobre la coloni-zación de nuevas áreas. Solo con un muestreointensivo en donde se incluyan individuos detodas las poblaciones distintas en todo surango de distribución se pueden reducir signi-ficativamente estos problemas. Además, el usode muchos marcadores moleculares (genes) se

muestra también como la mejor aproximaciónpara comprender adecuadamente la historiaevolutiva de cualquier taxón. En el 2011 realiza-mos un esfuerzo ímprobo para lograr ambosobjetivos, esto es, analizamos muchas pobla-ciones (51) e individuos (más de 400) de los tresgrupos de herrerillos: el canario, el euroasiáticoy el ciáneo; pero también utilizamos una am-plia gama de marcadores genéticos, a saber:dos genes mitocondriales y ocho nucleares in-cluyendo los supervariables microsatélites7. Losresultados obtenidos de este trabajo cambiaronnuestra percepción sobre la historia evolutivade este grupo de especies, mostrándonos unrelato dinámico y apasionante, incluyendo di-ferentes oleadas de colonización a Canarias,con importantes procesos de especiación de laspoblaciones insulares, movimientos dispersivosprotagonizados fundamentalmente por los ma-chos y, como guinda final, un proceso derecolo nización del continente africano porparte de los herrerillos canarios. Estos resulta-dos son los que me dispongo a resumir a con-tinuación, espero que de manera sencilla ycomprensible para todos los lectores.

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Gracias a un reciente estudio genético, hoysabemos que todas laspoblaciones canariasson el resultado de tresoleadas independientesde colonización. La másantigua dio lugar a losherrerillos palmeros(hace casi 4 millones deaños) y la más reciente alas poblaciones de lasislas orientales (menosde 300 000 años).

[FOTO: José Juan Hernández]

Parus majorCyanistes caeruleus

Cyanistes cyanus

La Palma

Gran Canaria

Tenerife y La Gomera

Fuerteventura, Lanzarote y norte de África

Norte de África y Pantelleria

El HierroCyanistes teneriffae

[FIGURA 3A]Relaciones filogenéticas(simplificadas) entre losherrerillos de Europa,Oriente Próximo (Irán yJordania), norte deÁfrica (Marruecos, Argelia, Túnez y Pante-lleria) y Canarias, obte-nidas por Illera y otros(2011) usando un genmitocondrial (regióncontrol).

[ILUSTRACIÓN: Martí Franch]

[ÚLTIMA FOTO: Samuel García]

vamente por los machos. Por el contrario, no de-tectamos ninguna mezcla de genes entre el he-rrerillo ciáneo y las otras dos especies.

Con este resultado, podemos explicar razo-nablemente por qué aparecían en un mismogrupo los herrerillos euroasiáticos, los de lasislas centrales y orientales más el resto de po-blaciones norteafricanas. Pero, ¿cómo explicarque el herrerillo ciáneo apareciera agrupadojunto a las aves de las islas occidentales? Bien,para responder a esta pregunta no tuvimos otramanera más que establecer un método deduc-tivo y lógico, que nos permitiera al final propo-ner la explicación más parsimoniosa.

El origen de todoslos herrerillos

Como ya hemos comentado, realizamos tam-bién un análisis donde estimábamos los tiem-pos de divergencia (o de separación) entre losprincipales grupos (especies y subespecies) delgénero Cyanistes. Los resultados sugieren queel inicio de la diferenciación entre los grupos eu-roasiático (incluidos los ciáneos) y el canarionor-teafricano debió ocurrir al final de la crisis salinadel Mesiniense. Este periodo (entre hace cincoy siete millones de años aproximadamente) secaracterizó principalmente por la desecación delmar Mediterráneo al clausurarse la entrada deagua procedente del océanoAtlántico. El final de este pe-riodo se corresponde con elllenado fulminante (proba-blemente en el transcurso deunos pocos meses) de toda lacuenca mediterránea8. Estarestitución brusca de caudaldebió provocar la separaciónfísica de los herrerillos a ambos lados del estre-cho aunque, como hemos apuntado anterior-mente, en algún momento con posterioridad aeste evento se produjera también cierto inter-cambio de genes entre Europa y África. Es muyprobable que después de este aislamiento conEuropa los herrerillos del norte de África coloni-zaran las islas Canarias de este a oeste y se em-pezaran a producir procesos de diferenciación oespeciación. De esta manera podría explicarsepor qué aparecen agrupados en el árbol nuclear

(el cual representa los eventos evolutivos másantiguos) los herrerillos ciáneos más las pobla-ciones de las Canarias occidentales. Es decir, losgenes de estas poblaciones han retenido las va-riaciones más antiguas (polimorfismos ances-trales) y por esa razón aparecen juntos. De unaforma similar podría explicarse que unos pocosindividuos de Fuerteventura y de Marruecosaparecieran en este mismo grupo, es decir,estos individuos mantienen asimismo reminis-cencias de una variabilidad ancestral. Debidoa que los herrerillos de las islas centrales yorientales se agrupan en el mismo conjuntoque las poblaciones norteafricanas y euroasiá-ticas, es plausible plantear que el flujo génicoantes comentado afectaría también a estas po-blaciones canarias; en otras palabras, la se-gunda oleada de colonización continental separó en la isla de Tenerife. En resumen: los he-rrerillos llegaron a Canarias en más de unaoleada.

Y la poblaciónde Libia

Llegados a este punto podríamos estar tenta-dos a pensar que ya estaba resuelto el puzle.Sin embargo, en un trabajo posterior fuimosun poco más lejos y conseguimos analizarmuestras de herrerillos obtenidas de la pobla-

ción de Libia (la más orientalde los herrerillos norteafrica-nos, figura 1) en un mues-treo realizado a comienzosdel siglo XXI9. Los resultadosde este trabajo fueron real-mente inesperados y muysorprendentes, no tanto por-que cambiara la interpreta-

ción inferida, ya explicada anteriormente, sinopor la propia situación filogenética de los herre-rillos de Libia. Pues bien, resultó que los herre-rillos libios se situaron filogenéticamente allado de los herrerillos de La Palma, es decir, quelos dos extremos de la distribución norteafri-cana se situaron como si fueran poblacioneshermanas.

En este punto, el lector se podría preguntar¿pero cómo es posible esto? ¿Cómo es posibleque los herrerillos de La Palma se sitúen evo-

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Y el gen nucleararrojó luz

Como ya he apuntado arriba, un resultado quenos desconcertó mucho al principio fue la dis-cordancia encontrada entre el resultado obte-nido con el gen mitocondrial y el nuclear.Resumiendo, con el marcador nuclear tambiénencontramos una división basada en dos gran-des conjuntos. Por un lado, y al igual que ocurríacon el gen mitocondrial, estaban incluidos losherrerillos canarios, aunque este grupo lo con-formaban exclusivamente individuos de las islasde La Palma, El Hierro y La Gomera más unospocos individuos de Fuerteventura y de Marrue-cos, pero —y aquí está la sorpresa— aparecíanagrupados junto a los herrerillos ciáneos. En unsegundo clado, aparecía el resto de individuoseuroasiáticos junto a los herrerillos canarios deTenerife, Gran Canaria y las islas orientales ytodas las poblaciones norteafricanas (excepto laspocas aves de Fuerteventura y Marruecos que se

agruparon en el primer clado). Y ahora la pre-gunta sería ¿y cómo se puede explicar este pa-trón? Para responderla, en primer lugar,realizamos un análisis específico para determi-nar si pudo existir flujo génico entre las tres es-pecies de herrerillo (canario, euroasiático yciáneo), y, en segundo término, realizamos esti-mas de los tiempos de divergencia o separaciónentre los principales grupos. Los resultados delprimer análisis señalaban, sin género de dudas,que los resultados obtenidos con el gen nuclear(el material genético es aportado a partesiguales por los machos y las hembras) estabandeterminados por un proceso de flujo génico(migración de individuos con intercambio degenes) entre las especies de herrerillo euroasiá-tico y canario (no olvidemos que cuando me re-fiero al herrerillo canario también considero alas poblaciones norteafricanas). Sin embargo,como este intercambio no tiene reflejo algunoen las relaciones obtenidas con el gen mitocon-drial (herencia solo obtenida a partir del genomamaterno), es plausible concluir que el movi-miento de individuos fue determinado exclusi-

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Parus major

Cyanistes cyanus

Fuerteventura y Marruecos

Tenerife, Gran Canaria, Fuerteventura, Lanzarote y norte de África

La Gomera y El Hierro

La Palma

Europa

Eurasia

Cyanistes teneriffae

Cyanistes teneriffae

Cyanistes caeruleus

Los herrerillos llegaron a Canarias en más de

una oleada.

[FIGURA 3B]Relaciones filogenéticas(simplificadas) entre losherrerillos de Europa,Oriente Próximo (Irán yJordania), norte deÁfrica (Marruecos, Arge-lia, Túnez y Pantelleria)y Canarias, obtenidaspor Illera y otros (2011)usando un gen nuclear(12884).

[ILUSTRACIÓN: Martí Franch]

estadístico), al mismo tiempo sugiere que losherrerillos de La Palma estarían más cerca evo-lutivamente de los herrerillos europeos (curio-samente con una morfología de espermasimilar) que de los norteafricano-canarios11.

Sin embargo, este contradictorio resultadose resuelve en el siguiente trabajo, y últimohasta la fecha, publicado con los herrerillos ca-narios. En este estudio se emplearon muestrasactuales de Canarias, Marruecos (incluyendoalguna muestra de Ceuta), Argelia, Libia, Jor-dania, Grecia, la península ibérica, el ReinoUnido y Suecia, además de muestras del herre-rillo ciáneo. En esta ocasión no solo se obtuvie-ron miles de SNP, sino que también se estudióla variabilidad genética completa de 18 genesnucleares y dos genes mitocondriales12. Coneste titánico esfuerzo analítico sí se consiguie-ron resolver las relaciones filogenéticas de to-dos los grupos y se obtuvo un robusto soporteestadístico. Los resultados mostraron sin nin-gún tipo de ambigüedad que todas las pobla-ciones norteafricanas tienen un origen común:

las poblaciones de La Palma y Libia, un reflejogenético de lo que tuvo que ser una distribuciónmás extensa en el pasado. Hay que apuntarque la similitud morfológica (espermática) en-contrada en el trabajo anterior entre La Palmay Libia no tiene por qué significar cercanía filo-genética. Nuestro estudio también respaldacomo más probable una colonización múltiple(en tres oleadas) e independiente de Canarias.Así, el primer evento colonizador (y más anti-guo) alcanzaría la isla de La Palma, el segundopropiciaría la colonización de las poblacionesde las islas centrales junto con El Hierro y, fi-nalmente, una última oleada donde se com-pletaría su presencia en Canarias con la llegadaa las islas más orientales. Este trabajo tambiénrefuta de manera inequívoca la hipótesis de larecolonización del continente africano por partede los herrerillos canarios. Además, se analizóla evolución demográfica de las poblacionescanarias y se detectaron eventos de cuello debotella en las islas orientales de Canarias ocu-rridos hace menos de 300000 años, pero no

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lutivamente más cerca de los herrerillos libiosque del resto de herrerillos canarios? Bueno,la explicación vendría dada por un ejercicio dereconstrucción histórica de los eventos de co-lonización. De hecho, esto solo se puede expli-car situando a los herrerillos de La Palma comoun evento de colonización ancestral (el pri-mero en Canarias) y, simplificando mucho,poco después de separarse de los herrerillos deLibia. Los herrerillos del resto de las islas Ca-narias, según este estudio, sí que serían ya elresultado de un proceso de colonización desdeLa Palma hacia el oeste, llegando después a re-colonizar todo el norte de África desde Cana-rias (tal y como habíamos apuntado antes),excepto Libia. No obstante, un trabajo poste-rior obtuvo un resultado que no cuadraba biencon toda esta interpretación. En concreto, eneste estudio, después de analizar la variabili-dad genética de 21 microsatélites (marcadoreshipervariables) en las poblaciones canarias, delnorte de África y de los herrerillos europeos,vimos que la variabilidad genética de los he-rrerillos canarios era muy baja, mucho menorque la variabilidad encontrada en los herreri-llos del norte de África10. Dicho de otro modo,encontramos unos niveles de variabilidad ge-nética excesivamente bajos para ser el origende los actuales herrerillos norteafricanos. Sinduda, este resultado sugería que algo se nosestaba escapando, nos seguían faltando piezasdel puzle.

Entran en juego los análisisde secuenciaciónmasiva

Hasta ahora hemos comentado los resultadosobtenidos tras el análisis de un gen mitocon-drial o unos cuantos genes mitocondriales ynucleares. Sin embargo, en los últimos añoslos estudios moleculares (de cualquier ámbito)se han beneficiado enormemente de las técni-cas de secuenciación masiva. Simplificandomucho, podríamos decir que ahora somos ca-paces de explorar el genoma de los organismosde manera más efectiva (p. ej., estudiar milesgenes) a un coste asumible y en un tiempo

muy razonable. Es en este contexto donde hayque situar los siguientes (y, hasta la fecha, úl-timos) dos estudios realizados con los herreri-llos canarios. Los dos han estudiado miles degenes caracterizados por presentar polimorfis-mos en un solo o en unos pocos nucleótidos—los conocidos SNP (Single Nucleotide Poly-morphism)— de las poblaciones actuales. Acontinuación voy a resumir ambos trabajos pororden de publicación.

El primero estudio se publicó a comienzosdel 2015 y estaba liderado por investigadoresnoruegos. En él se usaron muestras recientesde todas las poblaciones canarias, de Marrue-cos, de la península ibérica y de Noruega, y,como ya he comentado, buscaron estos genes(SNP) a través de una técnica llamada secuen-ciación en RAD (Restriction site AssociatedDNA). Además, usaron muestras de museo (esdecir, tejido con ADN de baja calidad) de la po-blación de Libia, que ya hemos comentado lointeresante que resultó ser11. Sus resultadosofrecieron algunos parecidos a los ya comenta-dos, otros nuevos y también algunas interpre-taciones equivocadas. Los parecidos confirmanlas relaciones de parentesco entre los herreri-llos ciáneos y los herrerillos europeos, y la di-ferenciación de estos con respecto a losherrerillos norteafricano-canarios. También rea-firman el papel de la población de La Palmacomo población relicta fruto de una coloniza-ción antigua. Los resultados, en parte novedo-sos, destacan el agrupamiento de las islascentrales junto con El Hierro y, finalmente, otrogrupo formado por las islas orientales y Ma-rruecos. Estos resultados son interesantes en símismos porque sugieren que la colonización deCanarias se produjo probablemente en variasoleadas independientes, pero más interesantees que sus resultados rechazan la idea de unarecolonización del norte de África por herreri-llos canarios. Finalmente estos autores aportanresultados sobre la morfología del esperma enlas poblaciones canarias que, si bien se ajustanen general al relato evolutivo encontrado,muestran una sorprendente similitud (a nivelde la morfología del esperma) entre las pobla-ciones europeas y la de La Palma (lo cual podríainterpretarse como un proceso de convergenciaevolutiva). La mayor limitación de este trabajoradica en los erróneos resultados obtenidos conel ADN degradado. Así, si bien sitúa a los herre-rillos de Libia junto a los herrerillos norteafri-cano-canarios (aunque con poco soporte

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Cyanistes caeruleus

Cyanistes cyanus

La Palma

Libia

Argelia

Marruecos

El Hierro

Gran Canaria

Tenerife

La Gomera

Fuerteventura y Lanzarote

Cyanistes teneriffae

[FIGURA 4]Relaciones filogenéticasobtenidas con secuen-ciación masiva, es decir,usando miles de loci(Stervander y otros,2015).

[ILUSTRACIÓN: Martí Franch]

diendo genes y poblaciones, hemos ido obte-niendo una mejor comprensión de los procesosevolutivos que han tenido lugar en este grupode aves. Con todos los resultados que ahoraestán en nuestras manos, se hace necesaria,sin lugar a dudas, una reevaluación urgentedel estado taxonómico de los herrerillos norte-africano-canarios.

¿Pero cuántas especies de herrerillo habríaentonces en Canarias? Teniendo presentestodos los resultados genéticos aquí comenta-dos, pero también los morfológicos, los acústi-cos y el aislamiento geográfico, probablementedeberíamos considerar como especies verdade-ras a cada una de las poblaciones insulares deherrerillo, es decir, una por cada isla. Las únicasdudas podrían venir de las poblaciones de Te-nerife-La Gomera y Fuerteventura-Lanzarote,donde quizá podrían tratarse ambos gruposcomo dos especies verdaderas y, a su vez, cada

una de estas islas como subespecies diferentes.Sea como fuere el resultado final, es decir, sihabláramos tanto de cinco como de siete espe-cies de herrerillos, esta diversificación ha sidola más importante registrada en la avifauna deCanarias, una de las más importantes descritasen toda la Macaronesia (solo superada por elgrupo de los pinzones actuales Fringilla spp.) ya un nivel parecido del proceso de especiacióndescrito en los pinzones de Darwin encuadra-dos en el género Geospiza. Así pues, estos re-sultados reforzarían la idea de Canarias comopunto caliente en diversidad de aves, lo cualnos debería llenar de orgullo y satisfacción;pero, al mismo tiempo, nos debería armar deuna tremenda responsabilidad para evitar queuna mala gestión de nuestro patrimonio natu-ral ponga en peligro toda esta riqueza gene-rada tras millones de años de constanteevolución. [ ]

en el resto de las islas. Es interesante destacarque, si bien La Palma fue sin duda la primeraisla canaria en mantener una población estableen el tiempo, las estimas de colonización reali-zadas en este estudio (3,8-4,8 millones de años)sugieren también unas edades de media supe-riores a la edad geológica estimada para estaisla (1,7-2,0 millones de años). Este resultadoapuntaría a que quizá las islas más cercanas(y también más antiguas), como La Gomera yTenerife, podrían haber actuado de puente ha-cia la colonización de La Palma, con la posteriorextinción (o significativa erosión genética) enestas islas centrales tras la llegada de la se-gunda oleada de herrerillos desde África. Otrasposibilidades apuntarían hacia una tasa de mu-tación más rápida de lo que se podría pensar,o quizá una diferenciación de esta poblaciónen el continente en ese periodo para colonizarsolo posteriormente la isla de La Palma y ex-

tinguirse después del norte de África. Aten-diendo a un posible efecto fundador, podríaestimarse que el último evento colonizadortuvo lugar en las islas orientales hace unos275 000 años11.

Una reflexión finalcon implicacionesen conservación

Llegados a este punto, espero que el lector nohaya arrojado la toalla para entender este com-plicado proceso evolutivo en el que no hay unsolo acontecimiento de colonización sino va-rios, y en el que, a medida que se han ido aña-

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T0 = Hipotética distribu-ción del ancestro de todoslos herrerillos en Eurasia.

T1 = Separación de los herre-rillos euroasiáticos y norteafri-canos (4,4-5,7 Ma).

T2 = Primera oleada decolonización en Canarias(3,8-4,8 Ma).

T5 = Tercera oleada de colonización aCanarias, que llegó a las islas orientales(0,27 Ma).

[FIGURA 5]Reconstrucción de lasetapas de colonizacióny diferenciación de losherrerillos en Canarias(basada en los resulta-dos obtenidos en Ster-vander y otros, 2015).

T3 = Separación de los herrerillos comunes y ciáneos (3,0-3,7 Ma).

Cyanistes caeruleusAncestro de Cyanistes

Cyanistes caeruleus Cyanistes cyanus

Cyanistes teneriffae

Cyanistes teneriffae

T4 = Segunda oleada de coloni-zación a Canarias, que llegó a lasislas centrales y occidentales, excepto La Palma (2,1-3,4 Ma).

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AGRADECIMIENTOSEl trabajo de investigación con los herrerilloslo inicié cuando estaba realizando mi tesisdoctoral en la Universidad de La Laguna,luego lo continué con el disfrute de un con-trato posdoctoral Juan de la Cierva en elIPNA-CSIC y de un contrato Ramón y Cajalen la Universidad de Oviedo. Durante el con-trato Juan de La Cierva obtuve una ayudaJosé Castillejo (programa de ayudas de mo-vilidad para jóvenes investigadores) que mepermitió realizar una estancia en la Universi-dad de Oulu (Finlandia). Finalmente, a día dehoy la investigación con este grupo la man-tengo con mi actual contrato de profesor con-tratado doctor en la Universidad de Oviedo.Muchos amigos me ayudaron desinteresada-mente a lo largo de los años en que discurrióeste trabajo, y a todos ellos les estoy enorme-mente agradecido. Fernando Pacios realizó lafigura del mapa y Juan Carlos Rando meayudó a representar las oleadas de coloniza-ción. José Juan Hernández, Beneharo Rodrí-guez y Samuel García me dejaron usar susfantásticas fotografías. Martí Franch me per-mitió amablemente usar sus maravillosos di-bujos de herrerillo. Finalmente, me gustaríadedicar este artículo a la memoria de mipadre, Fernando, que tanto me animó yayudó durante mi formación como científicoy persona.

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EL AUTORJuan Carlos Illera es doctor en Biología porla Universidad de La Laguna. Sus interesescientíficos se centran, de manera general, enla ecología y la evolución de las aves (y susparásitos) en sistemas insulares. En especial,está interesado en entender los mecanismosque están actuando en la diferenciación delas poblaciones de aves que habitan los ar-chipiélagos atlánticos de la región macaro-nésica.

CITA RECOMENDADAILLERA, JC: «Desenredando. La complicada his-

toria evolutiva de los herrerillos cana-rios». inDiferente, 2016, n.º 22, pp. 72-87.

inDiferenteCIENCIA y DIVULGACIÓN

NÚMERO 22 2016

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La última especieSi acaso fuese el último ejemplar, debería mimarlo, darle

calor; debería sostenerlo, incluso alimentarlo. Si acaso fueseel último ejemplar y no hubiera ningún Arca, tendría que

dividir mi energía para procurarle un futuro —dijo el arbusto.

ROBERTO DUQUE CRANNY

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