1

SVEUČILIŠTE U ZAGREBU PRIRODOSLOVNO-MATEMATIČKI FAKULTET

BIOLOŠKI ODSJEK

Josip Brajković

UČINAK RELATIVNE MASE PLIJENA NA HRANJENJE ZMIJE ZELENE JAMIČARKE (TRIMERESURUS

ALBOLABRIS, GRAY 1842)

Diplomski rad

Zagreb, 2005

2

Ovaj je rad izrađen na Zavodu za animalnu fiziologiju, Prirodoslovno-matematičkog fakulteta, Sveučilišta u Zagrebu, pod vodstvom doc. dr. sc. Zorana Tadić.

3

Najljepše zahvaljujem svojem voditelju doc. dr. sc. Zoranu Tadiću na darovanom vremenu, bezgraničnom strpljenju i podršci te dragocjenim savjetima prilikom izrade i pisanja ovog rada. Beskrajno zahvaljujem roditeljima, koji su pruživši mi ljubav i svu potrebnu pomoć, stvorili temelje za nastanak ovoga rada. Dr. sc. Tomislavu Domazet-Loši, Mariji-Magdaleni Petrinović i Željki Pezer zahvaljujem na pomoći i korisnim savjetima prilikom izrade i pisanja ovog rada. Iskreno zahvaljujem i svima ostalima koji su mi, na bilo koji način, pružili pomoć i podršku te time doprinijeli uspješnom završetku ovog rada.

Josip Brajković

4

TEMELJNA DOKUMENTACIJSKA KARTICA

Sveučilište u Zagrebu Prirodoslovno-matematički fakultet Diplomski rad Biološki odsjek

UČINAK RELATIVNE MASE PLIJENA NA HRANJENJE ZMIJE ZELENE JAMIČARKE (TRIMERESURUS ALBOLABRIS, GRAY 1842)

Josip Brajković

Sveučilište u Zagrebu, Prirodoslovno-matematički fakultet, Biološki odsjek

Rooseveltov trg 6, Zagreb

Cilj ove studije je bio odrediti učinak mase i širine plijena na vrijeme gutanja, vrijeme

latencije i način manipulacije plijenom, te postoje li i koje su razlike u ponašanju mužjaka i ženki tijekom hranjenja.

Dobiveni rezultati pokazuju da vrijeme gutanja plijena raste sa porastom mase,

relativne mase i relativne širine plijena. Korelacije vremena gutanja plijena, te mase, relativne mase i relativne širine plijena su visoke i statistički značajne i u mužjaka i u ženki. Vrijeme latencije raste i u korelaciji je sa porastom mase i relativne širine plijena i u mužjaka i u ženki, ali u mužjaka ta korelacija nije statistički značajna. Korelacija i rast vremena latencije sa porastom relativne mase plijena su slabo izraženi i nisu statistički značajni ni u mužjaka ni u ženki. Razlike u koeficijentima korelacije među mužjacima i ženkama niti u jednom slučaju nisu statistički značajne. Porast relativne mase i relativne širine plijena potiču ispuštanje plijena u ženki, no njihov utjecaj na ispuštanje plijena u mužjaka je slabo izražen.

Iz dobivenih rezultata sam zaključio da vrijeme gutanja raste sa porastom mase i širine

plijena i taj rast je jače izražen u mužjaka jer su odrasli mužjaci manji od odraslih ženki. Zmije zelene jamičarke veličinu svog plijena primarno određuju širinom zagriza, a vratni proprioreceptori pri tome tek imaju sekundarnu ulogu. Vremena latencija su u mužjaka u prosjeku niža od vremena latencija ženki što bi moglo značiti da mužjaci imaju otrov veće toksičnosti nego ženke.

Rad je pohranjen u Središnjoj knjižnici biološkog odsjeka, Prirodoslovno-matematičkog fakulteta Sveučilišta u Zagrebu Ključne riječi: Manipulacija plijenom, zmije, zelena jamičarka Mentor: Doc. Dr. sc. Zoran Tadić Ocjenitelji: Rad prihvaćen: (52 stranice/ 22 slike/ 1 tablica / 44 literaturna navoda/ jezik izvornika: hrvatski)

5

BASIC DOCUMENTATION CARD

University of Zagreb Faculty of Science Graduation Thesis Department of Biology

THE EFFECT OF RELATIVE PREY MASS ON PREY - HANDLING BEHAVIOUR OF THE WHITE – LIPPED TREE VIPER (TRIMERESURUS ALBOLABRIS,

GRAY 1842)

Josip Brajković

University of Zagreb, Faculty of Science, Department of Biology Rooseveltov trg 6, Zagreb

The aim of this study was to determine the effect of prey mass and prey width on the prey – handling behaviour of the White – lipped tree viper. I also wanted to determine if there are any differences in the prey – handling behaviour between the males and females.

I showed that the swallowing time increases with increasing prey mass, relative prey

mass and relative prey width. All the correlations are quite high and statistically significant in both males and females. Latency is increasing with both prey mass and relative prey width, but the correlation is not significant in males. Interestingly, there is almost no correlation between latency and relative prey mass in both males and females. With the increasing relative prey mass and relative prey width, females show inclination towards "strike-and-release" hunting technique, as opposed to "grab-and-hold". However, these factors do not influence the prey-handling behaviour in males.

From these results; I concluded that the swallowing time increases with the increasing

prey mass and prey width. This effect is more pronounced in males, as they are much smaller than the females of this species. It is possible to speculate that the prey width, but not the prey mass affects the latency time. Also, latency times in males are shorter than that of females, suggesting the possibility that males have more toxic venom than females. Thesis deposited in the: Central Library of Department of Biology, Faculty of Sciences, University of Zagreb. Keywords: Prey-handling behaviour, snakes, White-lipped tree viper Supervisor: Dr. Zoran Tadić, Asst.Prof. Reviewers: Thesis accepted: (52 pages/ 22 figures/ 1 table/ 44 references/ original in Croatian)

6

SADRŽAJ

1. UVOD 8

1.1. PRILAGODBE ZMIJA 9

1.1.1. Opće prilagodbe 9

1.1.2. Prilagodbe pri hranjenju 9

1.2. ULOGA OSJETILA 9

1.2.1. Mehanorecepcija i sluh 9

1.2.2. Vid 10

1.2.3. Kemorecepcija 10

1.2.4. Toplinska osjetila 11

1.3. TEHNIKE SVLADAVANJA PLIJENA 13

1.3.1. Opće značajke i pregled tehnika 13

1.3.2. Stezanje (konstrikcija) 13

1.3.3. Zmije otrovnice 14

1.4. PONAŠANJE PRI LOVU I HRANJENJU 14

1.4.1. Podjela na tipove lova i hranjenja 14

1.5. OPĆE ZNAČAJKE POJEDINIH STUPNJEVA PONAŠANJA PRI LOVU 15

1.5.1. TIP CROTALUS 15

1.5.2. Pripravnost, okretanje glave, prilaženje plijenu 16

1.5.3. Napad na plijen 16

1.5.3.a) Izvođenje napada 16

1.5.3.b) Utjecaj veličine i mase plijena 16

1.5.3.c) Utjecaj otrova 17

1.5.3.d) Utjecaj preciznosti ugriza 18

1.5.4. Ponašanje nakon napada; traženje plijena i ponovno približavanje 18

1.5.5. Ponašanje nakon pronalaženja plijena: gutanje 19

1.6. TIP ELAPHE 19

1.7. TIP PYTHON 20

1.8. TIP VIPERA 20

7

2. SVOJTA TRIMERESURUS 21

2.1. OPĆE ZNAČAJKE SVOJTE 22

2.2. VRSTA TRIMERESURUS ALBOLABRIS 25

3. CILJ ISTRAŽIVANJA 27

4. MATERIJALI I METODE 29

4.1. ŽIVOTINJE 30

4.2. NAČIN ODRŽAVANJA ŽIVOTINJA 30

4.3. PLIJEN I NAČIN PREZENTACIJE PLIJENA 30

4.4. MJERENE ODREDNICE 31

4.5. STATISTIČKA OBRADA REZULTATA 31

5. REZULTATI 32

6. RASPRAVA 43

7. ZAKLJUČAK 46

8. LITERATURA 48

8

1. UVOD

9

1.1. Prilagodbe zmija

1.1.1. Opće prilagodbe

Smatra se da su se zbog prilagodbe zmija na podzemni način života u njih razvile anatomske

prilagodbe kao što su odsutnost udova, nepostojanje kapaka (oči od oštećenja štiti kožna

prevlaka) ili pak gubitak vanjskog uha (zmije ne čuju, ali su ipak osjetljive na vibracije tla).

Zbog evolucijski stečene odsutnosti udova pojavili su se novi problemi u mnogim

segmentima života zmija što je uvjetovalo daljnje prilagođavanje, poput izduživanja i

smanjivanja promjera tijela kako bi se olakšalo kretanje i hvatanje plijena, što je razlogom

posebnog rasporeda tjelesnih organa i uzrokom razvoja prilagodbi usnog aparata.

1.1.2. Prilagodbe pri hranjenju

Kod hvatanja plijena i manipulacije plijenom došlo je do značajnih prilagodbi, jer se zbog

nedostatka udova zmije moraju služiti pokretima tijela i pokretima kostiju lubanje, posebice

čeljusnim kostima (Greene, 1983). U zmija je došlo do gubitka simfize između kosti donje

čeljusti te do gubitka čvrstih spojeva između kostiju lubanje, to im je omogućilo lakše gutanje

i pružilo mogućnost gutanja sve većeg plijena, ali je ujedno i rezultiralo smanjenjem snage

ugriza.

1.2. Uloga osjetila

1.2.1. Mehanorecepcija i sluh

Budući da zmije nemaju vanjskog uha, zvuk do unutrašnjeg uha prenose kvadratna kost i

columnella. Maksimalna osjetljivost sluha nalazi se između 200 i 400 Hz s pragom od 35 dB

zvučnog pritiska (de Cock Buning, 1983). Za primanje vibracija tla služi tzv. somatski sustav

kojeg čine tri vrste mehanoreceptora smještenih u koži (Proske, 1969). Somatski sustav

registrira frekvencije između 50 i 1000 Hz s pragom od 70 dB zvučnog pritiska.. Zmije ne

razlikuju vibracije tla i zvučne valove jer je isti moždani centar zadužen za obradu informacija

slušnog i somatskog sustava (Hartline, 1971). Dosadašnja istraživanja ukazuju da informacije

koje primaju slušni i somatski sustav nemaju značajan učinak na ponašanje pri lovu i

hranjenju zmija.

10

1.2.2. Vid

Razvijenost vidnog sustava u zmija mijenja se u odnosu na tip staništa. Ustanovljeno je da

zmije koje žive na tlu pokrivenom gustom vegetacijom imaju slabije razvijen vid od

arborealnih zmija i od onih koje žive na otvorenom (Dullemeijer, 1969). Vid u zmija je

relativno slabo razvijen, no unatoč tome neke zmije kao orijentire koriste oznake na tlu i

zvijezde (Landerth, 1973; Gillingham i sur., 1990). Zmije su jedinstvene po organizaciji

mrežnice i po mehanizmu akomodacije oka (Underwood, 1970). Vanjski segmenti

fotoreceptora zmija mogu biti čunjasti ili cilindrični simplex ili oba tipa duplex uzorka. Leća

zmijskog oka je kruta i prilikom akomodacije oka se pomiče prema van, položaj leće zmije

reguliraju mijenjanjem pritiska u stražnjoj komori oka. (Kahmann, 1932). Zmije mogu

detektirati ravninu polarizacije svijetlosti (Underwood, 1970). Većina zmija ima latelarni

položaj očiju te imaju binokularni vid sa preklapanjem od 30° do 40° (Porter, 1972).

1.2.3. Kemorecepcija

Kemijske informacije svog okoliša zmije dobivaju vomeronazalnim (Jacobsonovim)

organom, njuhom i okusnim pupoljcima. Njuh aktiviraju čestice u struji zraka, a

vomeronazalni organ aktiviraju čestice donošene vršcima rašljastog jezika (Burghardt i Pruitt

1975). Njuh je slabo razvijen u zmija i većina istraživanja je pokazala da nije neophodan za

normalan život zmija (Graves, 1993). Zmije imaju razvijeniji vomeronazalni organ od ostalih

ljuskaša (Squamata). Dosadašnja istraživanja ukazuju da vomeronazalni organ služi kao

glavni izvor kemijskih informacija o okolini (de Cock Buning, 1983), vrlo je važan u

socijalnom ponašanju zmija (Halpern, 1987) te ima važnu ulogu pri identifikaciji plijena prije

napada. Tome u prilog idu i istraživanja u kojima se onesposobljavanjem vomeronazalnog

sustava u zmija podvezica (svojta Thamnophis) se potpuno onesposobljava mužjakovo

seksualno ponašanje (Kubie i sur., 1978). Osim toga takve zmije nisu sposobne ni okupljati se

sa drugim zmijama, te imaju velikih problema u pronalaženju skloništa (Burghardt, 1980).

Vomeronasalni sustav je također važan i za agresivno ponašanje zmija (Andren, 1982) tj.

ukoliko im se onesposobi vomeronasalni sustav ponašaju se submisivno u odnosu na

suparničke zmije. Važan dio vomeronazalnog sustava je rašljasti jezik koji omogućava

zmijama da istovremeno provjeravaju dvije točke uzduž kemijskog gradijenta što im u biti

omogućuje da mogu odrediti smjer kemijskog traga (Schwenk, 1994). Okusni pupoljci se u

zmija ne nalaze na jeziku, već u papilama epitela usta (Kroll, 1973). Zmije okus koriste kako

bi odredile dali je plijen jestiv ili nije (Burghardt i sur., 1973).

11

1.2.4. Toplinska osjetila

Pored uobičajenih toplinskih receptora koji se nalaze u koži, neke su zmije razvile posebne

organe za detekciju topline koji se sastoje od mnogobrojnih golih živčanih završetaka (de

Cock Buning, 1983). Postoje tri tipa organa za primanje toplinskih podražaja. Jamičarke

(porodica Viperidae, potporodica Crotalinae) imaju dvije jamice (po jednu sa svake strane)

smještene između očiju i nosnica (slika 1). Pitoni (porodica Pythonidae) imaju različit broj

supralabijalnih, infralabijalnih i rostralnih jamica (slika 2) (Bullock i Barrett, 1968). Udavi

(porodica Boidae) imaju toplinsko osjetilo sastavljeno od niza živčanih završetaka

koncentriranih u supralabijalnim ljuskama (slika 3). Osjetljivost ovih receptora ovisi o

toplinskom kapacitetu tkiva u kojem su smješteni. Jamičarke mogu zamijetiti promjenu

temperature od 3x10-4 cal cm-2 s-1 (Bullock i Diecke, 1956), jer imaju membranu jamice

debelu samo 15 µm. Za razliku od njih, udavi imaju puno manju osjetljivost ovih receptora,

jer su im oni smješteni u debeloj epidermi koja ima puno veći toplinski kapacitet od tanke

membrane. Zbog tih razlika jamičarke pomoću toplinskih osjetila mogu zamijetiti plijen na

puno većoj udaljenosti od udava. Svojstvo toplinskih receptora je da imaju bazalnu aktivnost

pri stabilnoj temperaturi; relativni porast temperature, kojeg npr. uzrokuje plijen dovodi do

snažnog povećanja frekvencije signala kojeg odašilju toplinski receptori, dok relativni pad

temperature dovodi do utišavanja aktivnosti. Toplinski receptori većinom su unimodalni, tj.

reagiraju samo na toplinske podražaje (Bullock i Diecke, 1956), no u nekih pitona su

pronađeni i bimodalni receptori koji pored promjene u temperaturi registriraju i mehaničke

podražaje (de Cock Buning i sur., 1981). Iz ovoga dolazimo do zaključka da su se toplinski

receptori razvili iz mehanoreceptora te da je jamičast oblik organa za primanje topline

evoluirao kako bi se izbjeglo mehaničko podraživanje receptora. U centralnom živčanom

sustavu se područje za obradu informacija pristiglih iz toplinskih receptora nalazi odmah do

centra za obradu informacija vidnog sustava, te se vjerojatno vidne i toplinske informacije

integriraju i/ili nadopunjuju (de Cock Buning, 1983). Organi za detekciju topline sastavljeni

su od brzo adaptivnih toplinskih receptora, te se stoga smatra da ih zmije koriste primarno za

detekciju plijena i predatora, a ne za termoregulaciju.

12

Slika 1. Smještaj termoreceptora u zelene jamičarke (Trimeresurus albolabris).

Slika 2. Smještaj termoreceptora u kraljevskog pitona (Python regius).

Slika 3. Smještaj termoreceptora u smaragdnog udava (Corallus caninus).

13

1.3. Tehnike svladavanja plijena

1.3.1. Opće značajke i pregled tehnika

Postoje tri osnovna načina svladavanja plijena. Primitivne zmije su hvatale i svladavale plijen

snagom stiska svoje čeljusti, danas to čine neke porodice Aniliidae, Typhlopidae i

Leptotyphloidae, ali i neke filogenetski naprednije zmije. Tijekom evolucije zmija razvile su

se dvije naprednije strategije svladavanja plijena, a možemo ih podijeliti na razne oblike

stezanja (konstrikcije) i na ubrizgavanje otrova (Willard, 1977). Efikasno svladavanje plijena

potrebno je kako bi se izbjegle moguće ozlijede koje bi plijen mogao nanijeti zmiji, te kako bi

se osiguralo da plijen ne može pobjeći nakon napada tj. da se osigura što redovitiji unos hrane

uz što manji rizik od ozlijede. Većina zmija ima različite oblike ponašanja u skladu sa

različitom vrstom i veličinom plijena tj. njegovoj sposobnosti preživljavanja napada i

nanošenja ozljeda prilikom obrane. Tako će neke zmije manji plijen ugristi, ubrizgati otrov i

nakon kratkog vremena ga početi gutati dok će u slučaju većeg plijena promijeniti strategiju

pa će ga nakon ugriza i ubrizgavanja otrova odmah ispustiti te pričekati da otrov djeluje i

potom ga onda potražiti kako bi ga progutale bez opasnosti da budu ozlijeđene.

1.3.2. Stezanje (konstrikcija)

Postoji nekoliko različitih strategija stezanja (konstrikcija). Postoje tri osnovne strategije

stezanja. Pritiskanje o podlogu (eng. Pinning ili pinion) je tehnika kada zmija svojim tijelom

stisne plijen o podlogu pritom ga čvrsto držeći ustima. Omatanje u obliku ukosnice (engl.

Hairpin loop) je tehnika pri kojoj zmija stisne plijen svojim tijelom, ali tako da se dijelovi

njezina tijela ne preklapaju, tj. ne okružuje plijen u potpunosti. Prava konstrikcija je tehnika

pri kojoj zmija potpuno omota plijen u obliku zavojnice (Willard, 1977). Broj načina na koji

se zmija može omotati oko plijena ograničen je njihovom anatomijom. Niti jedna vrsta ne

može napraviti krug oko plijena toliko malog promjera ako bi se dorzalna ili ventralna strana

njezina tijela nalazila okrenuta prema plijenu (Willard, 1977). Zmija se može omotati oko

plijena tako da ga stišće lateralno i to tako da joj dorzalna strana bude okrenuta prema glavi

kao u većine guževa (porodica Colubridae) ili da joj se ventralna strana nalazi okrenuta prema

glavi kao što je slučaj kod udava (porodica Boidae) i pitona (porodica Pythonidae). U nekih

guževa postoji i stezanje pri kojem nema određene strane koja je stalno u kontaktu s plijenom,

a zavoji se mogu i preklapati. Zmije porodica Boidae i Pythoniadae su pravi konstriktori i

uvijek pokušavaju napraviti pravilnu zavojnicu pa čak i ako je u pitanju mali plijen ili ako je

plijen prezentiran mrtav. Nakon ugriza zmija pokušava plijen privući sebi te se pokušava i

14

"usidriti" obuhvaćajući repom neki čvrsti predmet, a početni ugriz zadržava sve do završetka

napada. U guževa postoji velika raznolikost u načinu svladavanja plijena. Koriste sve tehnike

stezanja, a neki guževi se koriste i otrovom, što ni ne čudi budući da je to skupina zmija u

kojoj postoje mnoge razlike u njihovom obliku, veličini i načinu života. Razlozi zbog kojih

neka zmija koristi baš određenu vrstu stezanja plijena nisu određeni, ali smatra se da na

metodu svladavanja plijena mogu utjecati način lova i vrsta plijena te vrsta staništa na kojem

zmija obitava.

1.3.3. Zmije otrovnice

Otrov se u plijen ubrizgava kroz kanaliće u zubima, a zmijama služi kao sredstvo za

svladavanje plijena. Zmije otrovnice dijelimo prema položaju otrovnih zuba na opistoglifne,

proteroglifne i solenoglifne. U opistoglifnih zmija se zubi za ubrizgavanje otrova nalaze u

stražnjem dijelu gornje čeljusti, a u tu skupinu spadaju otrovnice iz porodice guževa.

Proteroglifne zmije imaju u prednjem dijelu gornje čeljusti relativno kratke i slabo pokretne

zube za ubrizgavanje otrova, a u tu skupinu spadaju otrovnice porodice Elapidae.

Solenoglifne zmije imaju relativno dugačke i pokretne zube za ubrizgavanje otrova smještene

u prednjem dijelu gornje čeljusti. Svojstvo tih zuba je da su kad zmija ima zatvorena usta

savijeni prema nazad, a prilikom napada ih ispravi. U solenoglifne zmije spadaju otrovnice iz

porodice Viperidae, podporodice Viperinae i Crotalinae. Neke otrovnice, iako nemaju aparat

za ubrizgavanje otrova u žrtvu imaju žlijezde koje proizvode toksične izlučevine.

1.4. Ponašanje pri lovu i hranjenju

1.4.1. Podjela na tipove lova i hranjenja

Ponašanje prilikom hranjenja odnosno lova možemo podijeliti u osam stupnjeva, prilikom

kojih se postupno mijenja važnost pojedinih osjetila. Bitno je napomenuti da se često ne može

odrediti točna granica među pojedinim stupnjevima. Stupnjevi su slijedeći: neaktivnost

(odmor), pripravnost, okretanje glave, prilaženje, priprema, napad, konstrikcija ili ponovno

prilaženje, pretraživanje njuškom i gutanje. Prilikom lova, odnosno hranjenja postoje četiri

tipa ponašanja, a nazvani su prema rodovima koji predstavljaju tipičan primjer za određeno

ponašanje: Tip Crotalus, tip Elaphe, tip Python i tip Vipera. Guževi (tip Elaphe) i prave ljutice

(tip Vipera) nemaju toplinsko (infracrveno) osjetilo koje posjeduju jamičarke (tip Crotalus) i

pitoni (tip Python). Na ponašanje prilikom lova veliki utjecaj imaju toplinski, vidni i kemijski

15

podražaji dok nešto manji utjecaj imaju mehanički i slušni podražaji. Treba napomenuti da na

ponašanje prilikom lova velik utjecaj ima i sama dob zmije (Mori, 1995).

1.5. Opće značajke pojedinih stupnjeva ponašanja pri lovu

1.5.1. Tip Crotalus

Mnogo radova vezanih uz ponašanje zmija je rađeno na jamičarkama (potporodica

Crotalinae), pa je moguće uz određene posebnosti, upravo na tipu Crotalus objasniti i mjesta

lova i manipulacije plijenom zajednička svim tipovima. Bez obzira o kojem se tipu radi,

razlikujemo zmije koje se prvenstveno oslanjaju na kemijske podražaje i one koje se

prvenstveno oslanjaju na vid. Razlike su vjerojatno uvjetovane staništem i vrstom plijena.

Ukoliko zmija obitava u okolišu guste vegetacije, prisiljena je oslanjati se na kemijske

informacije budući da su joj vidne "kratkog dometa", no ukoliko je njen plijen velike

pokretljivosti puno više će se oslanjati na vid, nego ako je u pitanju plijen male pokretljivosti.

1.5.2. Pripravnost, okretanje glave, prilaženje plijenu

Prvobitnu pažnju u zmija izazivaju prvenstveno vidni ili kemijski podražaji, ovisno o tome

dali se prvenstveno oslanja na vidna ili kemijska osjetila. Kod tipova Crotalus i Python

prisutna je i reakcija na toplinske podražaje, no kod tipa Python ta je reaktivnost niža zbog

slabije osjetljivosti toplinskih receptora. Važnosti toplinskog osjetila i činjenici da se

toplinske i vidne informacije integriraju u centralnom živčanom sustavu idu u prilog

istraživanja koja su pokazala da zmije koje se prvenstveno oslanjaju na vid, a kojima je

blokirano toplinsko osjetilo mogu kompenzirati njegov nedostatak za razliku od zmija koje se

prvenstveno oslanjaju na kemijska osjetila (de Cock Buning, 1983). Mehaničke informacije

ne utječu na ponašanje tipa Crotalus prije, a vjerojatno ni nakon napada. Prilikom faze

okretanja glave i prilaženju plijena osjetila se koriste u istom odnosu kao i kod faze

pripravnosti tj. opažaja plijena. Za vrijeme pripreme za napad i prilikom samog napada

najvažniju ulogu imaju vidne i toplinske informacije, dok kemijska osjetila imaju bitno manju

ulogu. Toplinsko osjetilo služi prvenstveno za točno lociranje plijena ili da nadoknadi

nedostatak vidnih informacija u uvjetima smanjene vidljivosti, dok su vidne informacije

važnije za preciznost samog napada (de Cock Buning, 1983). Zanimljivo je da se čegrtuše

mogu prebaciti na drugi osjetilni modalitet, vidni na infracrveni i obrnuto, a da im njihova

sposobnost lova ne bude bitno oslabljena. No ukoliko onesposobimo i vid i termorecepciju,

16

njihova sposobnost lova značajno opada, no tada dolazi do pojačanog korištenja

vomeronasalnog sustava, kako bi se pokušao kompenzirati nedostatak (Haverly i Kenneth,

1996).

1.5.3. Napad na plijen

1.5.3.a) Izvođenje napada

Prilikom napada zmija može zadržati plijen u ustima ili ga može pustiti odmah nakon ugriza.

Ukoliko zmija pusti plijen, nakon kratke pauze, počinje traganje za plijenom prilikom čega

zmija jako paluca jezikom što nam ukazuje na važnost kemijskih osjetila prilikom potrage za

plijenom. Takav obrazac ponašanja se zove SICS (engl. strike-induced chemoensory

searching) (Chuszar i sur., 1992; de Cock Buning, 1983; Hayes, 1993). Zmija pušta plijen

nakon ugriza najvjerojatnije zato kako ne bi zadobila ozlijede koje joj može nanijeti plijen

prije nego što ga onesposobi ubrizgani otrov. Iako time riskira gubitak plijena, čini se da rizik

zadobivanja ozljeda koje joj može nanijeti umirući plijen kompenzira bilo kakvo smanjenje

sposobnosti preživljavanja (fitness) koje bi proizlazilo iz primjenjivanja ove strategije.

Postoje oprečna mišljenja o tome koliko često zmije gube pušteni plijen. Ukoliko zmije

rijetko gube ispušteni plijen tada ne bi postojao snažan selektivni pritisak koji bi favorizirao

držanje manjeg plijena (Radcliffe i sur., 1980). Ukoliko zmije često gube ispušteni plijen, tada

bi bilo selekcijski povoljno zadržati manji i neopasni plijen. Budući da bi u slučaju većeg

plijena selekcijski pritisak s obzirom na sposobnost preživljavanja (fitness) mogao biti

usmjeren ka puštanju, selekcija bi favorizirala razvoj sustava za donošenje odluka na kojem bi

se temeljilo ponašanje. Prema gore navedenom, postoje oba selekcijska pritiska u evoluciji

zmija (Radcliffe i sur., 1980).

1.5.3.b) Utjecaj veličine i mase plijena

Mali ili novookoćeni plijen je bezopasan, te je stoga opasnost od zadobivanja ozlijede mala,

pa zmije takav plijen uglavnom zadržavaju u ustima, a ponekad čak niti ne koriste otrov

(Radcliffe i sur., 1980). Sposobnost plijena za obranu raste s porastom težine i dobi te je stoga

logično zaključiti da su zmije razvile neki sustav za određivanje veličine plijena. Postoje

teorije da se odluka o ponašanju pri napadu donosi netom prije samog napada na temelju

primljenih osjetilnih informacija, druge pak teorije tvrde da zmije prilikom napada mogu

osjetiti težinu plijena uz pomoć proprioreceptora u vratu i tijekom samog napada mogu

prilagoditi ponašanje (Radcliffe i sur., 1980). Postoje indicije da je i žestina obrane plijena uz

17

veličinu i masu jedan od čimbenika odabira strategije napada, uz to je primijećeno da gladne

zmije rjeđe ispuštaju plijen od sitih jer im je relativna vrijednost plijena veća (Hayes, 1993).

Pokusi rađeni s mladim kobrama su pokazali da veći plijen pobuđuje više napada povezanih s

predacijom od manjeg (Radcliffe, 1984). Primijećeno je i da češće ispuštaju veći plijen te da

odrasle zmije rjeđe ispuštaju veliki plijen od mladih. To navodi na pretpostavku da je

strategija puštanja prilagodba koja je evoluirala prvobitno kako bi mlade zmije imale što širi

spektar potencijalnoga plijena, a da pri tome imaju što manji rizik od ozlijede.

1.5.3.c) Utjecaj otrova

Vrsta i jakost otrova također mogu utjecati na ponašanje pri napadu. Ukoliko zmija posjeduje

jak otrov plijen će brzo podleći djelovanju otrova, što smanjuje mogućnost ozlijede prilikom

držanja plijena. Ako zmija ispusti plijen on neće daleko pobjeći, te su šanse da će ga pronaći

velike. Plijen zmije koja ima slab otrov može se duže braniti, što povećava mogućnost

ozlijede, a ukoliko ga zmija ispusti, plijen će daleko pobjeći tj. šanse da će zmija pronaći

plijen su malene. Veća efikasnost otrova pozitivno utječe na sposobnost preživljavanja zmije,

ali vjerojatno je proizvodnja jakog otrova energetski skuplja i/ili je otrov previše specijaliziran

s obzirom na vrstu plijena. Dosadašnja istraživanja ukazuju da je za uspjeh samog lova

važnije pravovremeno zamjećivanje plijena i SICS faza od samog ugriza i jačine otrova.

Jakost otrova ne mora biti presudna za odabir strategije napada što nam i potvrđuje činjenica

da čegrtuše, iako imaju jak otrov, ispuštaju svoj plijen nakon napada (Radcliffe i sur., 1980;

Hayes, 1992, 1993).

Zmije mogu kontrolirati količinu otrova koju će ubrizgati u plijen (Hayes, 1995; Hayes i sur.,

1995). Čini se da se sposobnost doziranja pravilne količine otrova stječe s iskustvom, jer je

uočeno da odrasle zmije u veći plijen redovito ubrizgavaju više otrova nego kad ugrizu manji

plijen što nije slučaj u mladih zmija.

Na količinu ubrizganog otrova ne utječe samo veličina plijena nego i sam način lova. Ako

zmija odluči zadržati plijen nakon ugriza ubrizgat će u njega više otrova nego kad ga odmah

nakon ugriza ispušta. Kad zadržava plijen, u njega ubrizgava što više otrova kako bi se što

više smanjila opasnost od zadobivanja ozljeda.

18

Detaljnija istraživanja vezana uz količinu ubrizganog otrova u plijen su otkrila da zmije

kontroliraju volumen ubrizganog otrova u plijen, a ne količinu proteina u njemu (Hayes,

1993). Također je primijećeno da gladne zmije ubrizgavaju manje otrova u plijen od sitih što

navodi na zaključak da u tom slučaju količina doziranog otrova ovisi o njegovoj

raspoloživosti. Proizvodnja otrova je vjerojatno energetski vrlo zahtjevna, te zmije prilikom

gladi smanjuju količinu spremljenog otrova.

1.5.3.d) Utjecaj preciznosti ugriza

Zmije ciljano usmjeruju svoje ugrize prema određenom dijelu tijela plijena i to uglavnom

prema prvoj trećini tijela koju čine glava, vrat i prsni koš s prednjim nogama (Diefenbach i

Emslie, 1971; Barr i sur., 1988; Hayes, 1992). Budući da se u prvoj trećini tijela nalaze dobro

prokrvljeni vitalni organi poput srca, mozga i pluća ugriz u taj dio tijela ima najbolji učinak.

Glava je obično najpokretniji dio tijela plijena pa se smatra da se ugrizi navode pokretima

(Diefenbach i Emslie, 1971). No, kako raste jakost otrova tako mjesto ugriza gubi na važnosti,

jer u tom slučaju vrijeme, koje je potrebno da plijen podlegne otrovu, nije toliko ovisno o

samom mjestu ugriza (Barr i sur., 1988). Osim bržeg djelovanja otrova moguće je da, ako se

primjeni strategija držanja plijena u ustima, ugriz u prvu trećinu tijela najviše umanjuje

obrambene sposobnosti plijena te se tako smanjuje i rizik od ozlijede (Hayes 1992; Mori,

1991).

1.5.4. Ponašanje nakon napada; traženje plijena i ponovno približavanje

Nakon ugriza prije početka traženja plijena slijedi razdoblje neaktivnosti. Smatra se da je ta

prilagodba u ponašanju nastala kako bi se izbjegao susret sa plijenom koji je još sposoban za

branu. Ovo razdoblje neaktivnosti je prisutno i u gladnih zmija (Hayes, 1993).

Nakon razdoblja mirovanja, počinje SICS (engl. strike-induced chemosensory searching), u

toj fazi zmija se najviše oslanja na kemijska osjetila posebno vomeronazalni organ (Hayes,

1993). Zmija učestalim palucanjem jezika ispituje okolinu tražeći trag svog plijena čiji je

miris zapamtila tijekom napada. Vizualne i toplinske informacije su u ovoj fazi nevažne.

Smatra se da je promjena važnosti vizualnih i kemijskih informacija potaknuta samim činom

napada. Zanimljivo je da zmija može razlikovati trag otrovanog i neotrovanog plijena

(Chiszar i sur., 1992). Ukoliko zmija ima dva traga, jedan od otrovanog, a drugi od

neotrovanog plijena, ona uglavnom slijedi trag otrovanog plijena, čak i ako ga je otrovala

druga zmija, što nam ukazuje na to da zmijski otrov mijenja kemijski trag plijena. Istraživanja

na čegrtušama su pokazala da ukoliko im kao plijen posluže ptice, one u velikoj većini

19

slučajeva primjenjuju tehniku držanja plijena nakon napada. Razlog tome je što ptice mogu

prijeći velik put nakon trovanja i puno ih je teže pronaći po kemijskom tragu (Hayes, 1993).

Mnogima se može učiniti čudnim da su samo zbog ptica čegrtuše razvile potpuno različitu

tehniku lova od njihove uobičajene, tim više što su im ptice rijedak plijen, ali u godinama

kada je glodavaca malo ptice im postaju važan izvor hrane.

1.5.5. Ponašanje nakon pronalaženja plijena; gutanje

Kada zmija pronađe plijen ona ga dodiruje i trlja njuškom (engl. nosing), pri čemu paluca

jezikom. Pretpostavka je da ona traži glavu, a postoji više teorija na koji način odredi gdje se

glava nalazi. Moguće je da traži kemijske signale koji bi upućivali na usta i/ili analno-

genitalnu regiju, no također je moguće da pri tome koristi i taktilne informacije poput smjera

rasta dlake i položaja udova (Diefenbach i Emslie, 1971).

Kod mladih zmija prilikom hranjenja nije zabilježen preferirani smjer gutanja plijena, dok

odrasle zmije plijen, u većini slučajeva, gutaju od glave (Mori, 1994). To nam ukazuje da ni

preferirani smjer gutanja plijena nije urođeno već iskustvom stečeno ponašanje. Zmije

preferiraju gutanje plijena od glave jer im je tada prosječno vrijeme gutanja plijena znatno

kraće nego kada gutaju plijen sa stražnje strane. Tada im probleme stvaraju dlake i udovi, a i

potrošnja energije je manja (Diefenbach i Emslie, 1971). Preferencija gutanja od glave je

posebno izražena kad zmija guta veliki plijen, jer su tada problemi prilikom gutanja jače

izraženi. Zabilježeni su i slučajevi, kod gutanja malog plijena, da zmija guta plijen i od

sredine. Osim što gutanjem od glave zmija skraćuje vrijeme gutanja, prilikom kojeg je

ranjiva, sama mogućnost zadobivanja ozlijede prilikom gutanja živog plijena je manja.

1.6. Tip Elaphe

Zmije tipa Elaphe, ovisno o tome na koje se podražaje prvenstveno oslanjaju, prije i za

vrijeme napada koriste ili vid ili kemijska osjetila. Kod njih mehanički podražaji također

nemaju neku bitnu ulogu u toj fazi. Nakon napada, dolazi do promjene važnosti osjetila,

najvažnija postaju kemijska osjetila, posebice vomeronasalni sustav, a vidne informacije gube

na značaju. Pri pronalaženju glave plijena, pored kemorecepcije, važnu ulogu ima i

mehanorecepcija (Diefenbach i Emslie, 1971; de Cock Buning, 1983).

20

1.7. Tip Python

Zmije tipa Python, iako imaju toplinske receptore, gotovo isključivo se oslanjaju na vidne

informacije. Razlog tome je što je domet njihovih toplinskih receptora nedovoljan da bi mogli

ispunjavati zahtjeve koje nameće detekcija plijena. No nakon približavanja plijenu

termorecepcija dobiva na značaju i važna je pri izvođenju samog napada. U znatno manjoj

mjeri i ostala osjetila doprinose opažanju i lociranju plijena. Nakon napada, slijedi faza

konstrikcije pri kojoj je najvažnija detekcija mehaničkih podražaja. Tome ide u prilog i

činjenica da se dodatnim mehaničkim podraživanjem može značajno produžiti faza

konstrikcije. Za pronalaženje glave plijena vjerojatno koriste samo kemijske podražaje, jer im

toplinska osjetila imaju previsoki prag podražaja da bi im mogla u tome koristiti (de Cock

Buning, 1983).

1.8. Tip Vipera

Zmije tipa Vipera prilikom detekcije i prilikom pripreme za napad prvenstveno koriste vidne

podražaje, a pored njih mehaničke, a u manjoj mjeri i kemijske podražaje. Za sam napad kao i

u prethodnim fazama najvažniji su vidni podražaji, a uz njih koristi mehaničke i kemijske

podražaje. Katkad vibracije mogu stimulirati napad. Pri ponovnom pronalaženju plijena zmije

koriste isključivo vomeronazalni aparat. Nedostatak toplinskih receptora vjerojatno

nadoknađuju pojačanim osjetom mehaničkih podražaja.

21

2. SVOJTA TRIMERESURUS

22

2.1. Opće značajke svojte

Smatra se da svojta Trimeresurus (Reptilia: Serpentes: Viperidae: Crotalinae) ima preko 40

vrsta (McDiarmid i sur., 1999). Nekad jedinstvena svojta Trimeresurus sensu lato je u novije

vrijeme podijeljena na šest svojti; Trimeresurus sensu stricto, Ovophis, Protobothrops,

Cryptelytrops, Tropidolaemus, Triceratolepidophis i Ermia (Malhotra i Thorpe, 2004). Odnosi

unutar tih svojti i među njima još su nejasni, te neke vrste koje su trenutno svrstane u svojtu

Trimeresurus mogu pripadati nekoj drugoj svojti. Ukoliko izuzmemo vrste koje su svrstane u

novih šest svojti tj. ukoliko u obzir uzmemo samo svojtu Trimeresurus sensu stricto, to je i

dalje velika i raznolika svojta sa 34 vrste. Zmije svojte Trimeresurus žive u južnoj Aziji i

Indo-Malajskom arhipelagu te okupiraju širok spektar staništa. Redovito se otkrivaju nove

vrste, a razlog tome je što su unatoč velikoj različitosti u ekologiji i ponašanju, zmije svojte

Trimeresurus sensu stricto morfološki jako slične. S obzirom na značajke u morfologiji i

načinu života svojta Trimeresurus se dijeli na nekoliko skupina. Razlikujemo arborealne i

terestialne oblike. Arborealne zmije dijele se na oblike smeđe (slika 4), zelene (slika 5) i

oblike sa složenim uzorkom boja na koži (slika 6).

Zelene jamičarke (eng. green pit vipers ili bamboo vipers) odnosno zeleni pripadnici roda

Trimeresurus sensu stricto ponekada se vrlo teško razlikuju. Tako je npr. Trimeresurus

gramineus, nakon što su Stejneger (1927) i Pope (1933) opisali karakteristike ljusaka i

hemipenisa, podijeljen na četiri vrste (T. albolabris, T. popeiorum (slika 7), T. stejnegeri

(slika 8) i T. gramineus), no spolni dimorfizam (slika 9) u vanjskom obojenju i zbog velike

morfološke sličnosti te prisutnost znatne varijacije u arealu rasprostranjenosti često dovode do

krive identifikacije tih vrsta (Malhotra i Thorpe, 1997). Dio problema je riješen otkrivanjem i

opisivanjem kriptičnih vrsta, no kada sve to uzmemo u obzir vrlo je vjerojatno da i dalje

postoje vrste koje još nisu otkrivene te da njihova sistematika nije do kraja objašnjena. Nove

metode molekularne biologije bi mogle pružiti ključne podatke kako bi se do kraja

rekonstruirala filogenija svojte Trimeresurus sensu stricto.

23

Slika 5. Trimeresurus gumprechti

Slika 4. Trimeresurus fasciatus

Slika 6. Trimeresurus flavomaculatus

24

Slika 7. Trimeresurus popeiorum

Slika 8. Trimeresurus stejnegeri

Slika 9. Primjer spolnog dimorfizma u Trimeresurus albolabris.Ženka je veća od mužjaka.

25

2.2. Vrsta Trimeresurus albolabris

Trimeresurus albolabris ima trokutastu srcoliku glavu na kojoj se ističu velike žute oči sa

vertikalno izduženom zjenicom. Na gornjoj strani tijela je uniformno zelene boje, na bočnim

stranama ima prugu bijele do blijedožute boje koja se proteže dužinom cijelog tijela, u

mužjaka je jače izražena, ponekad ta pruga može izostati. Donja polovica tijela je svijetle

žutozelene boje. Gornji dio repa je crvenosmeđe boje. Prosječna dužina im je 60 do 70 cm,

mužjaci (slika 11) su nešto kraći i tanji od ženki (slika 12) (Truntau, 1998). Zmije

Trimeresurus albolabris su ovoviparne tj. legu žive mlade i to u tankoj ovojnici koja je ostatak

jajeta.

Vrsta Trimeresurus albolabris se dijeli na tri podvrste: T. albolabris albolabris koja nastava

južnu Kinu, Indokinu, sjeverni dio poluotoka i otok Javu, T. albolabris insularis nastava Male

Sunda otoke te T. albolabris septentrionalis koja nastava Himalaje od Nepala do Kašmira.

Podaci o primjercima nađenima na ostalim Velikim Sunda otocima nisu pouzdani ni priznati

(slika 10). Bitno je napomenuti da zelene jamičarke trebaju izmjenu kišnog i sušnog razdoblja

kako bi se parile, stoga ih nema u tropima, jer u tropskoj zoni nema sušnog razdoblja godine.

Slika 10. Područje rasprostranjenosti zmije zelene jamičarke.

26

Slika 11. Trimeresurus albolabris, mužjak.

Slika 12. Trimeresurus albolabris, ženka.

27

3. CILJ ISTRAŽIVANJA

28

Ponašanje zmija je vrlo zanimljivo područje istraživanja budući da, za razliku od ptica i

sisavaca, nemaju razvijenu koru velikog mozga, te u zmija dolaze do izražaja samo

najosnovniji obrasci ponašanja. Ovo područje znanosti, osim što nam omogućuje da shvatimo

kako zmije doživljavaju svijet oko sebe i kako velike anatomske promjene mogu utjecati na

evoluciju ponašanja, pruža i podatke koji upotpunjuju sliku tijeka evolucije razvoja centralnog

živčanog sustava i njegovog utjecaja na složenost ponašanja.

Cilj ovog istraživanja bio je odrediti učinak relativne mase plijena na vrijeme gutanja, vrijeme

latencije i način hvatanja plijena te određivanje mogućih odrednica koje utječu na smjer

gutanja plijena.

29

4. MATERIJALI I METODE

30

4.1. Životinje

U pokusima su korištene zmije vrste zelena jamičarka (Trimeresurus albolabris). Uzorak se

sastojao od dvanaest životinja, šest mužjaka i šest ženki.

Zmije su uzgojene kod privatnog uzgajivača u Austriji i Njemačkoj, a kad je pokus započeo

bile su stare oko 12 mjeseci. Prosječna masa mužjaka je bila 42.0g, a ženki 118.4g. U vrijeme

pokusa sve su zmije bile iskusne u hranjenju. Pokusi su izvođeni od sredine rujna 2002 do

sredine srpnja 2004 godine.

4.2. Način održavanja životinja

Životinje su držane u Zavodu za animalnu fiziologiju Prirodoslovno-matematičkog fakulteta

Sveučilišta u Zagrebu u plastičnim kavezima ("Geo Maxi", Ferplast SSpA, Castelgomberto,

Italia) dimenzija 41.3x26x29.8 cm. U kavezima su se nalazile plastične prečke, a dno kaveza

je bilo prekriveno tresetom. Životinje nisu bile uznemirivane minimalno 24 sata prije pokusa,

te nekoliko dana nakon izvođenja pokusa. Osvjetljenje je pružala 75W električna žarulja.

Omjer fotofaze i skotofaze slijedio je vanjske promjene svijetla i tame. Temperatura u

prostoriji je ljeti iznosila 25°C noću i 32°C danju, a zimi 20°C noću i 25°C stupnjeva danju.

Zmije su prskane vodom iz plastične prskalice svaka dva dana. Relativna vlažnost u kavezima

zmija kretala se u rasponu 80-95%.

4.3. Plijen i način prezentacije plijena

Kao plijen poslužili su laboratorijski miševi (Mus musculus), soja Balb-c Hsd/Ola, uzgojeni

na Zavodu za animalnu fiziologiju Prirodoslovno-matematičkog fakulteta Sveučilišta u

Zagrebu te u Imunološkom zavodu u Zagrebu. Dob plijena protezala se od netom okoćenih pa

do sasvim odraslih životinja. Plijen je davan živ. Pokusi su bili izvođeni u intervalima 10-25

dana, dok su za mužjake intervali hranjena bili neujednačeniji. Pokusi su otpočinjali sat ili

više vremena od početka skotofaze (pošto su zmije jamičarke noćne životinje) odnosno u

vrijeme razdoblja aktivnosti životinje. Plijen je pušten da se slobodno kreće po kavezu. Ako

zmija nakon nekog vremena nije izvršila napad na plijen, pristupili bi "hranjenju uz pomoć

draženja" (engl. Tease feeding), odnosno napad bi isprovocirali pomicanjem plijena ispred i

prema zmiji. Kada bi zmija zagrizla plijen, pustili bi ga sa pincete i uz što manje

uznemiravanja promatrali proces hranjenja.

31

4.4. Mjerene odrednice

1. Oblik prezentacije, hvatanja i gutanja plijena. Tijelo plijena podijeljeno je na trećine

od kojih bi prvu trećinu činili glava, ramena, prsni koš i prednje noge, drugu trećinu

sredina trupa i abdomen, a treću trećinu kukovlje i stražnje noge. Nakon što bi ubacili

plijen u kavez zabilježili smo u koju ga je trećinu zmija ugrizla i kako se pri tome

ponaša. Nakon što bi počela manipulacija i gutanje zabilježen je kraj od kojeg je zmija

gutala plijen, dakle od glave, po sredini ili od repa.

2. Vrijeme latencije. Vrijeme mjereno od početnog ugriza nakon kojeg je uslijedilo

gutanje pa do početka gutanja smo uzeli kao vrijeme latencije. Prije ugriza nakon

kojeg je plijen zadržan u ustima ponekad je dolazilo do neuspjelih napada na plijen.

Takvi napadi nisu bili obuhvaćeni u mjerenju. Vrijeme latencije se može interpretirati

i kao vrijeme trovanja, odnosno vrijeme tijekom kojeg zmija čeka da otrov djeluje.

Vrijeme zadnjeg vidljivog pokreta (koje nije mjereno) se može uzeti kao vrijeme smrti

i ono je uglavnom bilo kraće od vremena latencije.

3. Vrijeme manipulacije plijenom. Kao vrijeme manipulacije plijenom uzet je vremenski

interval od prvog lateralnog pokreta čeljusti pa sve do početka gutanja plijena.

4. Vrijeme gutanja. Kao vrijeme gutanja uzet je vremenski interval u razdoblju od

početnog ugriza nakon kojeg je uslijedilo gutanje pa do trenutka kada su stražnje noge

ili njuška plijena prestali biti vidljivi. Neuspjeli napadi prije ugriza nakon kojeg je

plijen zadržan nisu uzeti u obzir.

4.5. Statistička obrada rezultata

Razina povezanosti varijabli određena je izračunavanjem Pearsonovog koeficienta korelacije

(r) (tablica 1) (Petz, 2002). Učinak mase miša te relativne mase miša na način lova testiran je

Mann-Whitney U testom. Statistička analiza rađena je u računalnom programu Statistica 6.0

(StatSoft Inc., Tulsa, USA).

Pearsonov koeficijent korelacije (r) stupanj povezanosti

0,00 do ± 0,20 nikakva ili neznatna povezanost

±0,20 do ±0,40 laka povezanost

±0,40 do ±0,70 stvarna ili značajna povezanost

±0,70 do ±1,00 visoka ili vrlo visoka povezanost

Tablica 1. Tablični prikaz odnosa Pearsonovog koeficijenta korelacije (r) i stupnja povezanosti dviju varijabli.

32

5. REZULTATI

33

Visoka ovisnost mase plijena i vremena gutanja statistički je značajna i za mužjake (r = 0,83;

p < 0,05) i za ženke (r = 0,75; p < 0,05) (slika 13). Razlika u koeficijentima korelacije među

njima nije statistički značajna (p = 0,189).

masa plijena (g)

0 10 20 30

vrije

me

guta

nja

(s)

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

ženke mužjaci

Slika 13. Ovisnost vremena gutanja plijena o njegovoj masi.

34

Pri usporedbi relativne mase plijena i vremena gutanja ovisnost u mužjaka je visoka i

statistički značajna (r = 0,79; p < 0,05), dok je u ženki ta ovisnost umjerena i statistički

značajna (r = 0,63; p < 0,05) (slika 14). Razlika u koeficijentima korelacije među njima nije

statistički značajna (p = 0,09).

relativna masa plijena (%)

0 20 40 60 80 100

vrije

me

guta

nja

(s)

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

Slika 14. Ovisnost vremena gutanja plijena o njegovoj relativnoj masi.

ženke mužjaci

35

Prilikom usporedbe relativne širine plijena i vremena gutanja, pokazalo se da je njihova

ovisnost i u mužjaka (r = 0,61; p < 0,05) i u ženki (r = 0,48; p < 0,05) umjerena i statistički

značajna (slika 15). Razlika u koeficijentima korelacije među njima nije statistički značajna (p

= 0,22).

relativna širina plijena

0.4 0.5 0.6 0.7 0.8 0.9 1.0 1.1 1.2

vrije

me

guta

nja

(s)

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

ženke mužjaci

Slika 15. Ovisnost vremena gutanja plijena o njegovoj relativnoj širini.

36

Ovisnost mase plijena i vremena latencije je u mužjaka umjerena, ali nije statistički značajna

(r = 0,47; p = 0,079), dok je u ženki umjerena i statistički značajna (r = 0,49; p < 0,05) (slika

16). Razlika u koeficijentima korelacije među njima nije statistički značajna (p = 0,47).

masa plijena (g)

0 10 20 30

vrije

me

late

ncije

(s)

0

50

100

150

200

250

300

350

400

ženke mužjaci

Slika 16. Ovisnost vremena latencije o masi plijena.

37

Pri usporedbi relativne mase plijena i vremena latencije ovisnost u mužjaka je slaba i nije

statistički značajna (r = 0,35; p = 0,20), a u ženki je zanemariva i nije statistički značajna (r =

0,11; p = 0,514) (slika 17). Razlika u koeficijentima korelacije među njima nije statistički

značajna (p = 0,22).

relativna masa plijena (%)

0 20 40 60 80 100

vrije

me

late

ncije

(s)

0

50

100

150

200

250

300

ženke mužjaci

Slika 17. Ovisnost vremena latencije o relativnoj masi plijena.

38

Korelacija relativne širine plijena i vremena latencije je i u mužjaka ( r = 0,55; p < 0,05) i u

ženki (r = 0,50; p < 0,05) umjerena i statistički značajna (slika 18). Razlika u koeficijentima

korelacije među njima nije statistički značajna (p = 0,42).

relativna širina plijena

0.4 0.6 0.8 1.0

vrije

me

late

ncije

(s)

0

50

100

150

200

250

300

ženke mužjaci

Slika 18. Ovisnost vremena latencije o relativnoj širini plijena.

39

Mann-Whitney U test pokazuje da ženke zelene jamičarke mijenjaju strategiju napada u

ovisnosti o relativnoj masi plijena (p < 0,05) (slika 19). Ženke počinju ispuštati plijen nakon

što relativna masa plijena pređe 30 %, a što je veća relativna masa plijena to su veće šanse da

će zmija ispustiti plijen nakon ugriza.

način lova

ugriz-držanje ugriz-puštanje

rela

tivna

mas

a pl

ijena

(%)

0

20

40

60

80

100

Slika 19. Ovisnost načina lova u odnosu na relativnu masu plijena u ženki zelene jamičarke.

40

Promjena u strategiji napada u ovisnosti o relativnoj masi plijena u mužjaka nije primijećena.

Mann-Whitney U test pokazuje da nema statistički značajne razlike u relativnim masama

plijena s obzirom na način lova (p = 0,215) (slika 20).

način lova

ugriz-držanje ugriz-puštanje

rela

tivna

mas

a pl

ijena

(%)

0

20

40

60

80

100

Slika 20. Ovisnost načina lova u odnosu na relativnu masu plijena u mužjaka zelene jamičarke.

41

Mann-Whitney U test pokazuje da ženke zelene jamičarke mijenjaju strategiju napada u

ovisnosti o relativnoj širini plijena (p < 0,05) (slika 21). Ženke počinju ispuštati plijen nakon

što relativna širina plijena pređe 75 %.

način lova

ugriz-držanje ugriz-puštanje

rela

tivna

širi

na p

lijen

a

0,4

0,5

0,6

0,7

0,8

0,9

1,0

1,1

1,2

Slika 21. Ovisnost načina lova u odnosu na relativnu širinu plijena u ženki zelene jamičarke.

42

Promjena u strategiji napada u ovisnosti o relativnoj širini plijena u mužjaka nije primijećena.

Mann-Whitney U test pokazuje da nema statistički značajne razlike u relativnim širinama

plijena s obzirom na način lova (p = 0,409) (slika 22).

način lova (mužjaci)

ugriz-držanje ugriz-puštanje

rela

tivna

širi

na p

lijen

a

0,4

0,5

0,6

0,7

0,8

0,9

1,0

1,1

1,2

Slika 22. Ovisnost načina lova u odnosu na relativnu širinu plijena u mužjaka zelene jamičarke.

43

6. RASPRAVA

44

Rezultati dobiveni pri istraživanju manipulacije plijenom u zmije zelene jamičarke nam

pokazuju da se vrijeme gutanja povećava s povećanjem mase plijena. Taj trend je isti za oba

spola no u mužjaka je taj porast mnogo brži. To se može objasniti time što su odrasli mužjaci

(prosječna masa svih mužjaka u pokusu 42,0 g) manji od odraslih ženki (prosječna masa svih

ženki u pokusu 118,4 g). Pri malim masama plijena rezultati su ujednačeni za oba spola, no s

porastom mase plijena sve više do izražaja dolazi razlika u veličini između mužjaka i ženki,

tako da s porastom mase plijena vrijeme potrebno za manipulaciju u mužjaka raste brže nego

u ženki. Ovu tvrdnju potvrđuju i rezultati dobiveni usporedbom vremena gutanja s obzirom na

relativnu masu plijena, vrijeme gutanja se povećava s porastom relativne mase plijena, ali je u

ovom slučaju porast ujednačen za oba spola.

Sa porastom relativne mase plijena vrijeme gutanja se ipak nešto sporije povećava u mužjaka

nego u ženki. To možemo objasniti činjenicom da je plijen određene relativne mase u

mužjaka apsolutno manji, a pri tom i bespomoćniji, nego u ženki. Osim što je manji plijen

bespomoćniji, on ima i manje udove te je manje obrastao dlakom, što može dodatno utjecati

na vrijeme gutanja.

Istraživanja koja sam proveo su pokazala da je vrijeme gutanja također ovisno i o relativnoj

širini plijena, tj. sa porastom relativne širine plijena dolazi do porasta vremena gutanja. Taj

porast je podjednak i u mužjaka i u ženki, ali nije toliko jako izražen kao u slučaju porasta

vremena gutanja u ovisnosti o relativnoj masi plijena, tj. masa plijena ima veći utjecaj na

vrijeme gutanja nego širina plijena.

Vrijeme latencije također raste sa porastom mase plijena i taj porast je brži u mužjaka nego u

ženki. Mužjaci općenito pokazuju kraća vremena latencije od ženki za istu masu plijena, ali je

porast vremena latencije u mužjaka jače izražen, vjerojatno stoga što su manji pa se rizik od

ozljede prilikom manipulacije plijenom naglo povećava s porastom mase plijena. Kraća

vremena latencije u mužjaka nego u ženki za istu relativnu masi plijena možemo objasniti

većom toksičnošću otrova u mužjaka. No za potvrdu te pretpostavke treba provesti dodatna

istraživanja.

Vrlo zanimljivo je što prema dobivenim podacima nema korelacije između vremena latencije

i relativne mase plijena, ali je korelacija relativne širine plijena i vremena latencije stvarna i

statistički značajna. Ovi rezultati navode na zaključak da zmije veličinu miša primarno

određuju širinom zagriza, te da masa miša pri tome ima tek sekundarnu ulogu. Ti rezultati su

45

u kontradiktornosti sa rezultatima nekih radova u kojima se primarna važnost pri određivanju

mase plijena pridaje vratnim proprioreceptorima (Radcliffe i sur., 1980). Vratni

poroprioreceptori detektiraju jačinu trzaja koja nastaje neposredno nakon napada, prilikom

potezanja plijena, a koja je proporcionalna masi plijena (Radcliffe i sur., 1980). Da su oni

primarni pri određivanju mase plijena tada bi vrijeme latencije i relativna masa plijena bili u

stvarnoj ili velikoj korelaciji.

Mužjaci imaju niža vremena latencije od ženki s obzirom na relativnu širinu plijena, a i rast

vremena latencije, u ovisnosti o relativnoj širini plijena, je u mužjaka sporiji nego u ženki, što

se može objasniti većom toksičnošću otrova u mužjaka.

Istraživanja strategije napada u ovisnosti o relativnoj masi i relativnoj širini plijena pokazuju

da ženke mijenjaju strategiju napada u ovisnosti o ova dva parametra tj. ukoliko rastu

relativna masa i/ili relativna širina plijena raste i mogućnost da će zmija nakon napada

ispustiti plijen umjesto da ga zadrži. Mužjaci, naprotiv, ne pokazuju tendenciju mijenjanja

strategije u ovisnosti o relativnoj masi i/ili relativnoj širini plijena tj. korelacija načina napada

nije statistički značajno vezana uz ta dva parametra.

Spolni dimorfizam u zmije zelene jamičarke se najviše očituje u razlici u veličini između

mužjaka i ženki. Ženke su veće od mužjaka vjerojatno zato što je njihov ulog u stvaranje

potomstva puno veći. One tijekom gravidnosti ne jedu, pa da bi se zametci mogli razviti

moraju imati znatne količine masnih naslaga.

Trimeresurus albolabris su arborealne zmije, pa pri lovu nastoje zadržati plijen nakon ugriza,

kako bi mogućnost bijega plijena smanjile na minimum. Prednost te evolucijske prilagodbe na

arborealni način života je da rjeđe gube plijen, ali se i rizik od ozljeđivanja prilikom

manipulacije plijenom povećava sa porastom veličine plijena. Kako bi se mogućnost

stradavanja prilikom manipulacije i gubitka plijena svele na minimum zmije nastoje ugristi

plijen za glavu, jer otrov brže djeluje, a ujedno su obrambene mogućnosti plijena bitno

smanjene. Osim toga nastoje plijen gutati od glave, jer je proces gutanja kraći, te je vrijeme

kad je zmija izuzetno ranjiva skraćeno. Sve u svemu, mogućnost ozljede zmija i mogućnost

gubitka plijena se umanjuje time što se način manipulacije, vrijeme latencije i smjer gutanja

plijena prilagođavaju nizu čimbenika umjesto samo jednom (primjerice masi plijena i/ili

njegovoj veličini).

46

7. ZAKLJUČAK

47

1. Vrijeme gutanja raste sa porastom mase plijena u mužjaka i u ženki. U mužjaka raste

znatno brže nego u ženki. Vrijeme gutanja raste i s porastom relativne mase i relativne

širine plijena, a razlika među spolovima je neznatna.

2. Vrijeme latencije raste sa porastom mase i relativne širine plijena u oba spola. Mužjaci

u prosjeku imaju kraća vremena latencije od ženki.

3. U mužjaka vrijeme latencije lagano raste sa porastom relativne mase plijena, ali ženke

ne pokazuju povezanost vremena latencije i relativne mase plijena.

4. Ženke zelene jamičarke sa porastom relativne mase i relativne širine plijena mijenjaju

strategiju napada, tj. što je veća relativna masa i/ili širina plijena to je vjerojatnije da

će ženke neposredno nakon napada ispustiti plijen.

5. Mužjaci zelene jamičarke ne mijenjaju strategiju napada na plijen sa porastom

relativne mase i/ili relativne širine plijena.

48

8. LITERATURA

49

Andren, C., (1982). The role of the vomeronasal organs in the reproductive behavior of the adder Vipera berus. Copeia 1: 148-157.

Barr, A.O., Weiburg, S.A. and Kardong, K.V., (1988). The predatory strike behavior of the mamushi, Agkistrodon blomhoffi blomhoffi, and the Malay pit viper, Calloselasma rhodostoma. J.Herpetol. 12: 135-138.

Bullock, T.H. and Barrett, R., (2005). Radiant heat reception in snakes. Comm.Behav.Biol. 1: 19-29.

Bullock, T.H. and Diecke, F.P., (1956). Properties of an infra-red receptor. J.Physiol. 134: 47-87.

Burghardt, G.M. and Pruitt, C.H., (1975). Role of the tongue and senses in feeding of naive and experienced garter snakes. Physiol Behav. 14: 185-194.

Burghardt, G.M., Wilcoxon, H.C. and Czaplicki, J.A., (1973). Conditioning in garter snakes: Aversion to palatable prey induced by delayed illness. Anim.Learn.Behav. 1: 317-320.

Chiszar, D., Lee, R.K.K., Radcliffe, C.W. and Smith, H.M., (1992). Searching behaviors by rattlesnakes following predatory strikes. In: "Biology of the pitvipers" (Campbell J.A. and Brodie E.D., eds.), (pp. 369-382). Selva, Tyler, Texas, 1992.

de Cock, B.T., (1983). Thermal sensitivity as a specialisation for prey capture and feeding in snakes. Amer.Zool. 23: 363-375.

de Cock, B.T., Terashima, S. and Goris, R.C., (1981). Python pit organs analyzed as warm receptors. Cell Mol.Neurobiol. 1: 271-278.

Diefenbach, C.O. and Emslie, S.G., (1971). Cues influencing the direction of prey ingestion of the Japanese snake, Elaphe climacophora (Colubridae, Serpentes). Herpetologica 27: 461-466.

Dullemeijer, P., (1969). Growth and size of the eye in viperid snakes. Neth.J.Zool. 19: 249-276.

Gillingham, J.C., Rowe, J. and Weins, M.A., (1990). Chemosensory Orientation and Earthworm Location by Foraging Eastern Garter Snakes, Thmnophis S. Sirtalis. In: "Chemical Signals in Vertebrates 5" (Macdonald D.W, Müller-Schwarze D. and Natynczuk S.E., eds), (pp. 522-532). Oxford University Press, Oxford, 1990.

50

Graves, B.M., (1993). Chemical delivery to the vomeronasal organs and functional domain of Squamate chemoreception. Brain Behav.Evol. 41: 198-202.

Greene, H.W., (1983). Dietary correlates of the origin and radiation of snakes. Amer.Zool. 23: 431-441.

Halpern, M., (1987). The organization and function of the vomeronasal system. Ann.Rev.Neuroscience 10: 325-362.

Hartline, P.H., (1971). Mid-brain responses of the auditory and somatic vibration systems in snakes. J.Exp.Biol. 54: 373-390.

Haverly, J.E. and Kenneth, V.K., (1996). Sensory deprivation effects on the predatory behavior of the rattlesnake, Crotalus viridis oreganus. Copeia 2: 419-428.

Hayes, W.K., (1992). Prey-handling and envenomation strategies of prairie rattlesnakes (Crotalus v. viridis) feeding on mice and sparrows. J.Herpetol. 26: 496-499.

Hayes, W.K., (1993). Effects of hunger on striking, prey-handling and venom expenditure of prairie rattlesnakes (Crotalus v. viridis). Herpetologica 49: 305-310.

Hayes, W.K., (1995). Venom metering by juvenile prairie rattlesnakes, Crotalus v. viridis - effects of prey size and experience. Anim.Behav. 50: 33-40.

Hayes, W.K., Lavin - Muricio, P. and Kardong, K.V., (1995). Northern Pacific rattlesnakes (Crotalus viridis oreganus) meter venom when feeding on prey of different sizes. Copeia 2: 337-343.

Heller, S.B. and Halpern, M., (1982). Laboratory observations of aggregative behavior of garter snakes, Thamnophis sirtalis: roles of the visual, olfactory, and vomeronasal senses. J.Comp Physiol Psychol. 96: 984-999.

Kahmann, H., (1932). Sinnesphysiologische Studien an Reptilien. Zool.Jb.Alg.Zool.Physiol.Tiere. 51: 173-238.

Kroll, J.C., (1973). Taste buds in the oral epithelium of the blind snake, Leptotyphlops dulcis (Reptilia: Leptotyphlopidae). Southwest.Nat. 17: 365-370.

Kubie, J.L., (1978). Garter snake trailing behavior: Effects of varying prey extract concentration and mode of prey extract presentation. J.Comp.Physiol.Psychol. 92: 362-373.

51

Landreth, H., (1973). Orientation and behavior of the rattlesnake, Crotalus atrox. Copeia 1: 26-31.

Loop, M.S. and Bailey, L.G., (1972). The effect of relative prey size on the ingestion behavior of rodent-eating snakes. Psychon.Sci. 28: 167-169.

Malhotra, A. and Thorpe, R.S., (1997). New perspectives on the evolution of South-East Asian pit-vipers (genus Trimeresurus) from molecular studies. In: " Venomus Snakes: Ecology, Evolution and Snakebite" (Thorpe R.S., Wüster W. and Malhotra A., eds.), (pp. 115-118). Clarendon Press, Oxford, 1997.

Malhotra, A. and Thorpe, R.S., (2000). A phylogeny of the trimeresurus group of pit vipers: new evidence from a mitochondrial gene tree. Mol.Phylogenet.Evol. 16: 199-211.

Malhotra, A. and Thorpe, R.S., (2004). A phylogeny of four mitochondrial gene regions suggests a revised taxonomy for Asian pitvipers (Trimeresurus and Ovophis). Mol.Phylogenet.Evol. 32: 83-100.

McDiarmid, R.W., Campbell, J.A. and Toure, T.A., (1991). Snake species of the world: A taxonomic and geographic reference., The Herpetolgist's League, Washington DC.

Mori, A., (1994). Prey-handling behaviour of newly hatched snakes in two species of the genus Elaphe with comparison to adult behaviour. Ethology 97: 198-214.

Mori, A., (1991). Effects of prey size and type on prey handling behavior in Elaphe quadrivirgata. J.Herpetol. 25: 160-166.

Mori, A., (1995). Handling behavior of the young rat snake, Elaphe taeniura (Squamata: Reptilia). Mem.Fac.Sci.Kyoto Univ.(Ser.Biol.) 16: 43-47.

Petz, B., (2002). Osnove statističke metode za nematemetičare 4 izdanje., Naklada "Slap", Jastrebarsko

Porter, K.R., (1972). Herpetology., Saunders, Philadelphia.

Proske, U., (1969). An electrophysiological analysis of cutaneous mechanoreceptors in a snake. Comp Biochem.Physiol. 29: 1039-1046.

Radcliffe, C.W., Chiszar, D. and O'Connell, B., (1980). Effects of prey size on poststrike behavior in rattlesnakes (Crotalus durissus, C. enyo, and C. Viridis). Bull.Psychonom.Soc. 16: 449-450.

52

Radcliffe, C.W., Stimac, K., Smith, H.M. and Chiszar, D., (1984). Effects of prey size on poststrike behavior of juvenile red spitting cobras (Naja mossambica pallida). Trans.Kans.Acad.Sci. 87: 59-62.

Rochelle, M.J. and Kardong, K.V., (1993). Constriction versus envenomation in prey capture by the brown tree snake Boiga irregularis (Squamata: Colubridae). Herpetologica 49: 301-304.

Schwenk, K., (1994). Why snakes have forked tongues. Science 263: 1573-1577.

Truntau, L., (1998). Gattung Trimeresurus. In: "Giftshlangen" (Truntau L., ed.), (pp. 327-330). Ulmer, Stuttgart, 1998.

Underwood, G., (1970). The eye. In: "Biology of the Reptilia" (Gans C., ed.), (pp. 1-97). Academic Press, New York, 1970.

Willard, D.E., (1977). Constricting methods of snakes. Copeia 2: 379-382.