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Enero-Junio 2017 Vol-. 7 No.1
Editorial
Peiculosis capitis
Por: MC. Gerardo Trujillo
Contenido:
1.- Editorial:
2.- Monografía: William Leishman
3.- Insecticidas Miscelaneos
4.- Aplicación Industrial de la Biotecnología
de Insectos
5.- Paratransgénesis: Simbiontes Como
Alternativa en el Control de Insectos
6.- Péptidos antimicrobianos
7.- Aceites Esenciales en el Control de Insectos
8.- Aplicación de la Biotecnología en el
Control Biológico
CONTENIDOEnero-Junio 2017. Vol-. 7 No. 1
Foto: Pediculus capitis.
1.- Editorial: Pediculosis capitis
Por. MC. Gerardo Trujillo
2.- Monografía: William Leishman
Andrea Díaz , Jennifer Ibarra y Cecilia Nájera
3.- Insecticidas MiscelaneosFranco Morales
4.- Aplicación Industrial de la Biotecnología
de InsectosAlfonso Juárez Olvera y Oscar López
5.- Paratransgénesis: Simbiontes Como
Alternativa en el Control de Insectos
Samantha Arce
6.-Péptidos antimicrobianos
Amaro-Morín Guillermo Oswaldo
7.- Aceites Esenciales en el Control de
Insectos
José de Jesús Lugo y Franco Morales
8.- Aplicación de la Biotecnología en el
Control BiológicoDí
Fotografías
Portada: Por MC. Selene Gutiérrez.
Monterrey, N. L..
Contenido: Gustavo Ponce García
DIRECTORIO
Ing. Rogelio G. Garza Rivera
Rector
Dra. Carmen del Rosario de la Fuente García
Secretario General
Dr. Juan Manuel Alcocer González
Secretario Académico
Dr. Celso José Garza Acuña
Secretario de Extensión y Cultura
Dr. Celso José Garza Acuña
Director de Publicaciones
Dr. Antonio Guzmán Velasco
Director de la Facultad de
Ciencias Biológicas
Dr. José Ignacio González
Sub-Director de la Facultad de
Ciencias Biológica
Dr. Gustavo Ponce García
Editor Responsable
Dr. Pedro Cesar Cantú Martínez
Redacción
Ing. Oscar Manuel Loaiza Jiménez
Dr. Saúl Lozano Fuentes
Diseño
Artrópodos y Salud, Año 4, Vol. 7 Nº 1. Es una publicación
semestral, editada por la Universidad Autónoma de Nuevo
León, a través de la Facultad de Ciencias Biológicas.
Domicilio de la publicación: Lab. de Entomología Medica,
Ave. Universidad s/n, Ciudad Universitaria, 2º piso, Unidad
B, San Nicolás de los Garza, Nuevo León, México, C.P.
66450. Teléfono: + 52 81 83294111. Fax: + 52 81
83294111. www.artropodosysalud.com. Editor
Responsable: Dr. Gustavo Ponce García. Reserva de
derechos al uso exclusivo No. 04-2013-120916500700-
102. ISSN en trámite, ambos otorgados por el Instituto
Nacional del Derecho de Autor, Registro de marca ante el
Instituto Mexicano de la Propiedad Industrial: En trámite.
Responsable de la última actualización de este Número,
Unidad Informática, Ing. Oscar Manuel Loaiza Jiménez,
Albino Espinoza 1308, Col. Obrera, C.P. 64010,
Monterrey, Nuevo León México. Fecha de última
modificación: 1 de enero de 2016.
Las opiniones expresadas por los autores no
necesariamente reflejan la postura del editor de la
publicación.
Prohibida su reproducción total o parcial de los contenidos
e imágenes de la publicación sin previa autorización del
Editor.
Todos los derechos reservados
© Copyright 2014
A Los Lectores:
Estimados lectores bienvenidos a la edición número uno del año 2017, de la
revista de divulgación Artrópodos y Salud, agradeciendo el interés por la lectura
de este número. Esta publicación será publicada semestralmente, en la cual les
presentamos una serie de información sobre tópicos relacionados con los
artrópodos y su efecto en la salud, humana, animal y vegetal.
En nuestra sección Editorial la pediculosis capitis Por. MC. Gerardo de
Jesús Trujillo, tema abordado de manera general.
En la sección de monografías, se habla del padre de la fisiología de insectos
William Leishman, sus obras y legado.
En la revisión, Insecticidas Misceláneos, nos da un panorama general
sobre los principales productos que se manejan en este grupo, así también se
abordan otros temas como es la Aplicación industrial de la biotecnología de
insectos, paratransgénesis: simbiontes como alternativa en el control de
insectos, péptidos antimicrobianos , aceites esenciales para el control de
insectos y aplicación de la biotecnología en el control biológico.
Los invitamos de la manera más atenta a que disfrute del contenido de esta
publicación, cuyo objetivo es divulgar conocimiento dentro del apasionante tema
de los Artrópodos y su efecto en la Salud en general.
COMITE EDITORIAL
1
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Editorial: Pediculosis Capitis
2
Pediculosis Capitis
Es una ectoparasitosis del cabello y piel cabelluda del humano, cuasada por Pediculus humanus var.
capitis (De Geer) (piojo de la cabeza), caracterizada por prurito constante y escoriaciones, siendo
frecuente en niños de entre 5 y 15 años de edad. La infestación por este parásito es una enfermedad
hiperdéndemica en todo el mundo.
De acuerdo con la organización mundial de la salud (OMS) los piojos del cuero cabelludo, el cuerpo y
el pubis son ectoparásitos hematófagos que pertenecen al suborden de los anopluros. Suelen transmitirse
por contacto personal directo, aunque en ocasiones se transmiten también por vía indirecta, a través de las
prendas de vestir, las toallas o la ropa de cama de las personas infestadas. La pediculosis es una
problemática de distribución mundial, especialmente frecuente en condiciones de hacinamiento. Aunque
la higiene deficiente favorece la pediculosis corporal, los piojos de la cabeza afectan con igual frecuencia
a los cabellos limpios y sucios, mientras que la pediculosis púbica se ha convertido en una parasitosis
frecuente en las sociedades ricas.
Cada una de las formas clínicas de pediculosis obedece a una especie distinta: la infestación del cuero
cabelludo, a P. h. capitis (De Geer); la del cuerpo, a P. h. corporis, y la del pubis, a Pthirus pubis, la
segunda de estas especies actúa también como vector del tifus exantemático epidémico, la fiebre quintana
(fiebre de las trincheras) y la fiebre recurrente epidémica.
La lucha contra la pediculosis depende en buena medida de la educación de la población. Las
personas infestadas deben recibir tratamiento y seguimiento posterior para detectar posibles recaídas. En
las escuelas deben realizarse inspecciones sistemáticas del cuero cabelludo ya que el piojo puede
presentarse en cualquier época del año (López 2008).
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Monografía: William Boog Leishman
3
Monografía:
William Boog Leishman
(1865-1926)
Bacteriólogo y patólogo. Nació el 6 de
diciembre de 1865 en la cuidad de Glasgow
(Escocia). Estudió en la Westminster School y
en la Universidad de Glasgow.
En 1887 ingresó a los Servicios Médicos de
la Armada como cirujano. En la India estudió
una enfermedad denominada Kala azar y fiebre
entérica.
Fue profesor ayudante de patología en la
Escuela Médica de la Armada donde contribuyó
a la mejora de las técnicas de Romanowsky (azul
de metileno y eosina) para la tinción de
parásitos.
En 1901, mientras examinaba preparaciones
del bazo de un paciente (afectado por Kala azar),
observó cuerpos ovales intracelulares y publicó
su hallazgo en 1903. De forma simultánea,
Charles Donovan, del Servicio Médico de la
India, también encontró dichos cuerpos en otro
paciente afectado por la enfermedad antes
mencionada. De esta manera descubrieron el
protozoo causante de Kala azar o Leishmaniasis
viceral, al que denominaron Leishmania
donovani, en honor a sus descubridores.
Leishman también llegó a clarificar el ciclo
vital de la Spirocheta duttoni, que es la causante
de la fiebre recurrente africana, causada por la
garrapata Ornithodorus.
Gracias a estos y diversos trabajos en los
que contribuyó, obtuvo otros reconocimientos,
como el de su destacada contribución a la salud
de los soldados en la Gran Guerra, trabajando
para encontrar una vacuna eficaz contra la fiebre
tifoidea. Sus resultados fueron publicados en el
British Medical Journal en 1900. Murió el 6 de
junio de 1926.
Por: Andrea Daniela Díaz Moreno, Jennifer
V. Ibarra Flores y Cecilia Nájera Peña. Facultad
de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma
de Nuevo León.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Insecticidas Miscelaneos
4
INSECTICIDAS
MISCELANEOS Franco Morales.
Universidad Autónoma de Nuevo León
Facultad de Ciencias Biológicas.
Laboratorio de Entomología Médica.
Resumen
Tiempo antes de la llegada de los insecticidas, los productos de origen natural proporcionaban los medios
para controlar los insectos que afectaban a la población humana, tanto directa como indirectamente.
Insecticidas de origen natural incluye a productos derivados de materiales naturales como animales, plantas,
bacterias y ciertos minerales. Por ejemplo, el uso de extractos de plantas o Feromonas sexuales tiene
aplicaciones insecticidas. Se acepta que los ingredientes vegetales pueden presentar efectos secundarios
tóxicos u otros efectos secundarios indeseables en organismos no blanco, incluidos los seres humanos. Así,
la nicotina era más tóxica para los mamíferos que para las plagas de insectos. Sin embargo, la mayoría de
los insecticidas vegetales son intrínsecamente menos dañinos que los plaguicidas convencionales, y por lo
general, afectan al organismo blanco y algunos estrechamente relacionados, a diferencia de los insecticidas
convencionales que también pueden afectar organismos tan distintos a los insectos, como lo pueden ser las
aves y mamíferos. Sin embargo, cualquier material de origen natural, que se desee introducir como agente
de control de plagas, debe someterse al mismo examen de para la toxicidad potencial para el hombre tal
como se aplica a los plaguicidas sintéticos.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Insecticidas Miscelaneos
5
INTRODUCCIÓN:
Un sin número de compuestos químicos se
han empleado desde la antigüedad para la
represión o prevención del desarrollo de las
plagas (1), las cuales afectan de manera directa o
indirecta al ser humano, un ejemplo de estas
sustancias, es el arsénico, que se ha empleado
desde el año 79 d.c. como insecticida (2), para el
siglo XVII se comenzó a usar la nicotina y en
1705 el cloruro de mercurio como preservador de
madera (Cremlyn, 1985); durante 1850 se
introdujeron dos insecticidas naturales, que son la
rotenona, obtenida de las raíces de una planta de
género Derris y el piretro, procedente de las
cabezuelas del crisantemo; posterior a estos, se
presentó lo que se denomina la era de los
insecticidas modernos, la cual se inició
inmediatamente después de terminada la Segunda
Guerra Mundial empleando DDT (el cual se
descubrió su acción insecticida en 1939) para
combatir insectos vectores de enfermedades que
afectaban a las tropas aliadas y posteriormente su
uso se extendió al combate de plagas agrícolas y
el ganado (Cisneros faustos, 1995), hacia 1950 se
comenzó a emplear organofosfatos, sin embargo
para 1959 se reportaron aún más compuestos
además de los que se seguían sintetizando (3).
Durante los años 60´s se desarrollaron los
carbamatos actuales, liderando el compuesto
oxime carbamato en 1965 (4), ulteriormente, los
piretroides comenzaron a utilizarse a partir de los
80´s debido a una baja toxicidad en mamíferos y
casi nula acumulación en el medio, además de su
importancia en el control de plagas agrícolas (5).
Sin embargo, a pesar de que la mayoría de los
insecticidas se encuentran organizados en sus
respectivos grupos debido a la abundancia de
estos, existen grupos menores como los
insecticidas misceláneos los cuales incluyen
productos sintéticos y formulaciones de origen
natural (6).
De entre algunos ingredientes activos que se
encuentran considerados como misceláneos, se
encuentran: avermectinas, spinosad,
Imidacloprid, Fipronil, Indoxacarb,
Diflurobenzuron, Tebufenozide, Metopreno;
estas sustancias encabezan la lista de esta
agrupación, donde en ésta revisión se desglosarán
cada de uno de ellos, haciendo énfasis en su modo
de acción y composición química.
Clasificación De Los Insecticidas Misceláneos,
Estructura, Modo De Acción Y Toxicidad En
Humanos.
1.-Avermectinas.
Existen antibióticos que no solo se aplican en
el ámbito de la medicina, si no, también como
pesticidas enfocados a hongos e insectos (7), estos
se descubrieron en 1975 a partir de cultivos de
Streptomyces avermitilis (8).
Estos compuestos denominados
macrocíclicos, potencian la transmisión neuronal
y neuromuscular, es decir, una hiperpolarización
de las membranas neuronales media la parálisis en
artrópodos.
1.1- Estructura química.
Las avermectinas (figura 1), las conforma un
anillo de lactona macrocíclico de 16 elementos
(9), formada principalmente por compuestos
diferentes como B1a, B1b, (10), de los cuales
80% corresponden al primero, mientras que al
segundo se le asigna solo el 20%; la diferencia
estructural radica en el grupo C2H5 de B1a y el
grupo CH3 de B1b que se encuentra unido a uno
de los anillos de la estructura.
Son compuestos lipofílicos, prácticamente
insolubles en agua e hidrocarburos saturados
como ciclohexano, sin embargo, debido a esto,
son altamente solubles en la mayoría de los
disolventes orgánicos.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Insecticidas Miscelaneos
6
Figura 1: Estructura química de las
Avermectinas,extraido de:
http://spanish.titanunichem.com/products/abamectin-CAS-71751-41-2-95-
TC-1-8-EC-5-EC-1-8-EW-avermectin-2719134.html
1.2.- Mecanismo de acción.
La lipofilidad de las avermectinas favorece
una absorción transcuticular, sin embargo,
también depende de su formulación (11); debido
a su alto peso molecular y forma irregular, hacen
que la absorción por este medio sea considerada
más lenta que para moléculas liposolubles de
menor tamaño (7).
En algunos organismos como los nemátodos,
la absorción transcuticular es tan importante
como la absorción oral. Sin embargo, en parásitos
hematófagos y artrópodos ectoparásitos,
probablemente la ruta oral contribuya
sustancialmente a la absorción (9), por lo que los
planes de control deben estar basados en su
totalidad en el tipo de organismo en el que se
busca la efectividad.
Estos insecticidas poseen un proceso de
biotransformación, es decir, la sustancia original
la modifica, transformándola en otra diferente en
el caso de que se requieran ser ingeridos por
mamíferos, la baja toxicidad en el huésped, se ha
justificado en función de que en los mamíferos,
las neuronas GABA se encuentran en el sistema
nervioso central donde estas sustancias se
difunden pobremente (12), además que presentan
afinidad por lo receptores de los invertebrados
100 veces mayor que por los receptores GABA en
vertebrados.
En parásitos, el efecto más evidente se
produce sobre la motilidad, observándose
disminución de la misma y parálisis muscular,
además de una reducción en la formación de
número de huevos en el organismo. El principal
mecanismo es un aumento en los iones cloruro, es
decir, un flujo de iones cargados negativamente,
hacia el interior de la neurona, provoca su
hiperpolarización, lo que resulta en bloqueo de la
transmisión postsináptica de impulsos nerviosos,
causando parálisis y muerte en los artrópodos que
se consideren sensibles (13,14); estudios sugieren
que estas sustancias pueden modular
alostéricamente el flujo de iones inducido por
GABA, por medio de una interacción con lugares
de unión distintos (15); sin embargo, otros
estudios han identificado a canales de cloruro
regulados por glutamato, sensibles a las
Avermectinas en menores concentraciones de las
consideradas necesarias para estimular los canales
dependientes de GABA (16).
1.3 Toxicidad en humanos
Ya que el uso de esta sustancia es empleada
también en humanos, surge la pregunta de
toxicidad en los mismos, sobre todo en el caso de
la ivermectina, que es un fármaco empleado para
el tratamiento de oncocercosis humana (7) y aun
cuando se han empleado más de 50,000,000 de
dosis distintas no se presenta algún reporte de
toxicidad atribuida a este (5).
2.- Spinosinas (spinosad)
Estos insecticidas, son de uso agrícola
conocidos, debido a una baja toxicidad en
animales y humanos, además de ser considerado
como pesticidas “verdes”, ya que son una
fermentación natural producida por la bacteria
Saccharopolyspora spinosa, además cabe
recalcar, que es la única bacteria que secreta
spinosad (17).
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Insecticidas Miscelaneos
7
2.1.- Estructura química
Se consideran como metabolitos secundarios
de la fermentación aeróbica de S spinosa , sin
embargo, la composición principal de este
insecticida son dos espinosines denominados A
con un 85% y D con entre 10-15% (18,19), estos
compuestos poseen un único anillo tetracíclico al
cual se encuentran unidos dos tipos de azucares
(20), sin embargo estos a su vez, difieren entre
ellos por la sustitución de hidrógeno, por un grupo
metil.
La síntesis de la espinosina A cuenta con una
macrociclización en tándem y una reacción TDA
Transannular Diels-Alder (figura 2), además de
una reacción MBH Morita-Baylis-Hillman para
su construcción total (21) (figura 3)
Figura 2.- Reacción TDA Transannular Diels-
Alder. Mergott, D. J., Frank, S. A., & Roush, W. R. (2004). Total synthesis of
(–)-spinosyn A. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United
States of America, 101(33), 11955-11959.
Figura 3.- Reacción MBH Morita-Baylis-
Hillman. Extraido de: Mergott, D. J., Frank, S. A., & Roush, W. R.
(2004). Total synthesis of (–)-spinosyn A. Proceedings of the National Academy of
Sciences of the United States of America, 101(33), 11955-11959.
En la espinosina A (figura4) se une un
sacárido neutral (2,3,4-tri-O-metil-α-L-
rhamnosyl) en el grupo hidroxil del C-9 y un
aminoazúcar (β-D-forosaminyl) en el C-17 del
grupo hidroxil (22), mientras que la espinosina D
(figura 4), al cual es 6-metil-espinosin A, está
conformado por propionato en lugar de acetato
durante la unión con el policétido (23,24).
Figua 4.-Estructura de espinosin A y D. Kirst, H. A.
(2010). The spinosyn family of insecticides: realizing the potential of natural
products research. The Journal of antibiotics, 63(3), 101-111.
2.2.- Mecanismo de acción.
El spinosad es un insecticida de ingestión-
contacto (figura 4), por lo que es particularmente
activo contra lepidópteros y dípteros.
Se le considera como una neurotoxina, que
incluye, pérdida de la coordinación, prostración,
temblores y otras contracciones involuntarias del
músculo, que llevan a una parálisis y muerte (5);
el insecticida involucra a receptores nicotínicos
de acetilcolina además de los receptores GABA
(25,26), lo que mediante una exposición
prolongada da como consecuencia al cese de
alimentación, seguido en 24 horas por parálisis y
muerte.
La aplicación foliar de este insecticida no se
considera altamente sistémico, sin embargo, se ha
demostrado movimiento translaminar y actividad
en insectos plaga (27), debido a esto y a una baja
toxicidad en aves y mamíferos (28), es
considerado como un insecticida de bajo riesgo
(29).
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Insecticidas Miscelaneos
8
Figura 4.-Mecanismo de acción de spinosad.
http://docplayer.es/14317459-Spinosad-green-insecticida-de-quimica-verde-y-su-
uso-en-agricultura-organica-a-nivel-mundial.html
2.3.-Toxicidad en humanos
Debido a que no se presentan reportes de
genotocixicidad en humanos o actividad
mutagénica asociada a este insecticida, no es
considerado de peligro para el humano (6),
además de presentar una casi nula actividad en
aves y otros mamíferos, no obstante, posee una
toxicidad moderada para organismos acuáticos.
3.-Insecticidas cloronicotiniles (imidacloprid)
La propiedad insecticida la nicotina se
conoce desde una cantidad importante de años
(30), sin embargo, debido a una alta toxicidad en
mamíferos, no se ha empleado desde 1940, sin
embargo en 1979 con el empleo de la niacina otras
sustancias fueron descubiertas (31), entre ellas el
imidacloprid, pero hasta 1992, y fue considerado
como un insecticida neonicotenoide nuevo,
incluso con una tal aceptación, que más de 120
países lo emplean (32).
3.1.-Estructura química
El imidacloprid (1-[6-cloro-3-pyridinyl)metil]-N-nitro-2-imidazolidinimina) (Figura 5) es un neonicotenoide, con una baja persistencia en el suelo, alta actividad insecticida y relativamente baja toxicidad en mamíferos (33,34), algunas veces cuando se hace referencia a los neonicotenoides también se engloba a los
nitrometileno, nitroimina o grupo cianoimina
(35).
El insecticida en cuestión contiene una mitad
6-cloro-3-piridil, además que la presencia de su
terminación electronegativa, consiste de un grupo
ciano o nitro y el cual se une a un sitio catiónico
en receptores del insecto (36).
Figura 5.- Estructura de imidacloprid. Matsuda, K.,
Buckingham, S. D., Kleier, D., Rauh, J. J., Grauso, M., & Sattelle, D. B. (2001).
Neonicotinoids: insecticides acting on insect nicotinic acetylcholine
receptors. Trends in Pharmacological Sciences, 22(11), 573-580.
3.2.-Mecanismo de acción
Posee un alto potencial de actividad ante
insectos chupadores (37), induciendo
despolarizaciones caracterizadas por temblor en
apéndices locomotores, seguido de temblor en
todo el cuerpo y posteriormente la muerte (38).
Actúa principalmente en tres receptores de
acetilcolina (AChR), sin embargo, es considerado
inefectivo en receptores muscarínicos, como
explicación en un insecto tipo (Figura 6), este
insecticida evoca despolarización en la cual
alcanza un pico que dará como consecuencia un
paro en la actividad del ganglio terminal
abdominal.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Insecticidas Miscelaneos
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Figura 6.-Efectos en insectos. Matsuda, K., Buckingham, S. D.,
Kleier, D., Rauh, J. J., Grauso, M., & Sattelle, D. B. (2001). Neonicotinoids:
insecticides acting on insect nicotinic acetylcholine receptors. Trends in
Pharmacological Sciences, 22(11), 573-580.
La selectividad de este tipo de compuestos
para insectos es opuesta a la de los mamíferos ya
que depende de la ionización del pirrolidin
nitrógeno; además, que el imidacloprid es
pobremente ionizado en un medio neutro, lo que
da como resultado un insecticida que puede ser
utilizado con medidas de seguridad en el agua no
dañando considerablemente a crustáceos (39).
3.3.- Toxicidad en humanos
No se tiene registro de toxicidad en humanos
en concentraciones menores, es decir menores a
30 ml con concentraciones de 17.8%, lo que
ocasiona taquicardia, somnolencia, presión
sanguínea con valores de 100/70 mm Hg (31).
4.-Insecticidas fenilpirazoles
Clase de insecticidas cuyo representante
principal es el fipronil, el cual fue descubierto en
1987 (40) y autorizado como de uso agrícola y no
agrícola en 1993 (41); posee un amplio rango de
poder insecticida, además de actividad biológica
y herbicida.
Su presentación es variada, ya que se puede
mostrar de diferentes maneras, en las que destaca
spray o granulado (43,44).
4.1.- Estructura química
Su fórmula molecular es: C12H4C12F6N4OS
(Figura 7) con una solubilidad de 2mg/l en agua,
además de presentar una absorción limitada en la
piel (45).
Figura 7.- Estructura del fipronil. Extraído de:
Gunasekara, A. S., Truong, T., Goh, K. S., Spurlock, F., & Tjeerdema, R. S. (2007).
Environmental fate and toxicology of fipronil. Journal of Pesticide Science, 32(3),
189-199.
Este insecticida puede ser formulado sólido,
spray líquido o granulado, no posee partículas
volátiles y es degradado vía fotolisis, además de
ser considerado susceptible a hidrólisis bajo
condiciones alcalinas (46), sin embargo, llega a
producir distintos metabolitos tras su
degradación, los cuales son extremadamente
estables y más tóxicos que el compuesto original
(figura 8) (47).
Figura 8.-metabolitos de fipronil. Gunasekara, A. S., Truong,
T., Goh, K. S., Spurlock, F., & Tjeerdema, R. S. (2007). Environmental fate and
toxicology of fipronil. Journal of Pesticide Science, 32(3), 189-199.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Insecticidas Miscelaneos
10
4.2.- Mecanismo de acción
Es una molécula extremadamente activa y un
potente alterador del sistema nervioso central de
insectos, vía canales de cloro regulados por
GABA (48), interrumpiendo el flujo neuronal
normal y a una dosis suficiente, causando una
excitación neural excesiva, parálisis y como
consecuencia la muerte (figura 9) (49,50).
Figura 9.- Modo de acción del fipronil.
https://blogparapet.wordpress.com/ectoparasitarios/fipronil/
Esta molécula insecticida presenta una gran
afinidad a los receptores GABA de insectos que
de mamíferos (51), lo que lo hace relativamente
específico.
4.3.-Toxicida en mamíferos
Se considerad neurotóxico tanto en ratas
como perros, según lo reportado en varios
estudios en ratas y dos estudios crónicos sobre
perros (52), en lo que respecta a humanos, se han
presentado casos de envenenamiento por este
insecticida en por lo menos siete personas,
caracterizándolo principalmente por vómito y
convulsiones (53), sin embargo, no se reportan
fatalidades ni casos de genotoxicidad.
5.-insecticidas oxidiazinas
De estos insecticidas el indoxacarb es su
representante, el cual fue descubierto en 1972
como una alternativa para combatir plagas en
cultivos(54), es un insecticida foliar que fue el
primero en comercializarse como un bloqueador
de los canales de sodio, afectando principalmente
a plagas de lepidópteros (54), por otro lado, se ha
mostrado con nula actividad ante abejas y otros
artrópodos benéficos (55).
Está compuesto de un isómero insecticida
activo e inactivo, además de que el ingrediente
activo de sus formulaciones puede contener los
isómeros mencionados en una proporción
aproximada de 3:1 (5), optimizando así su acción
insecticida.
5.1.- Estructura química.
La fórmula del indoxacarb es
C22H17CIF3N3O7 (Figura 10) y está conformado
por dos enantiómeros (S:R), designados como
DPX-KN128 y DPX-KN127 respectivamente, sin
embargo, solo el enantiómero S posee actividad
insecticida (56).
Figura 10.- Estructura del indoxacarb. McCann, S. F.,
Annis, G. D., Shapiro, R., Piotrowski, D. W., Lahm, G. P., Long, J. K., ... & Reeves,
B. M. (2001). The discovery of indoxacarb: oxadiazines as a new class of
pyrazoline‐ type insecticides. Pest management science, 57(2), 153-164.
Para la síntesis de este compuesto, sucede
una introducción de un quiral en la fase de
hidroxilación del 2-carbono methoxindanona de
su forma 1 a la 5 (figura 11).
Figura 11.-primera parte de síntesis. McCann, S. F., Annis,
G. D., Shapiro, R., Piotrowski, D. W., Lahm, G. P., Long, J. K., ... & Reeves, B. M.
(2001). The discovery of indoxacarb: oxadiazines as a new class of pyrazoline‐ type
insecticides. Pest management science, 57(2), 153-164.
Posteriormente se adicionan los reactivos AD
α y β donde cada enantiómero enriquecido,
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Insecticidas Miscelaneos
11
brindando 54% y 51% respectivamente de los
isómero positivos (+) y negativos (-) (figura 12).
Figura 12.-adición del reactivo α y β. McCann, S. F.,
Annis, G. D., Shapiro, R., Piotrowski, D. W., Lahm, G. P., Long, J. K., ... & Reeves,
B. M. (2001). The discovery of indoxacarb: oxadiazines as a new class of
pyrazoline‐ type insecticides. Pest management science, 57(2), 153-164.
Como fase final, el anillo se forma de una
manera protegida de carbamato de bencilo, la cual
posteriormente se acoplará con el cloruro de
carbamoil, dando como resultado el indoxacarb
(figura 13).
Figura 13.- Indoxacarb. McCann, S. F., Annis, G. D., Shapiro, R.,
Piotrowski, D. W., Lahm, G. P., Long, J. K., ... & Reeves, B. M. (2001). The
discovery of indoxacarb: oxadiazines as a new class of pyrazoline‐ type
insecticides. Pest management science, 57(2), 153-164.
5.2.- Modo de acción
Este compuesto, bloquea los canales de sodio
en insectos por medio del N-decarbometoxil
metabolito, posteriormente a su ingesta.
Además de esto, el ya mencionado
metabolito posee una lenta disociación una vez
unido al canal de sodio, lo que explica el porqué
de su alta respuesta ante los insectos,
principalmente lepidópteros (74).
5.3.- Toxicidad en humanos
En mamífero en general causa toxicidad a
altas dosis (200mg/kg) presentando ataxia y
reducida actividad motora, a una prolongada
exposición causa degeneración neuronal en el
hipocampo y posteriormente la muerte, sin
embargo, en humanos no se han presentado
efectos perjudiciales, incluso con el personal en
cargado de manufactura (5)
REGULADORES DE CRECIMIENTO
Una característica que destaca a los insectos
es la formación de un exoesqueleto, el cual lo
protege contra la perdida de agua, debido a que es
una estructura impermeable (57); el exoesqueleto
está formado por varias partes, como son la
cutícula, que es la más importante y recubre
externamente el cuerpo del insecto además de
intervenir en una gama importante de procesos
fisiológicos (58), esta capa se divide en varias
como la epicutícula y cuticulina que es la más
importante ya que limita el crecimiento al ser
inelástica (59).
Debido a la gran importancia de la cutícula
en el insecto, ofrece una oportunidad de control
para organismos considerados plagas, lo cual
recae en la necesidad del organismo de
desarrollarse-crecer y donde no llega a ser así,
tener la oportunidad de ser depredado.
Habiendo establecido este punto, en esta
parte del escrito se plantearán reguladores de
crecimiento, que de alguna forma alteran dicho
desarrollo interfiriendo la formación normal de la
cutícula (60).
6.-Inhibidores de la síntesis de quitina.
Para este fin, existen los insecticida
denominados benzoilureas, que interfieren con la
formación de cutícula, inhibiendo la síntesis de
quitina (61), donde en este grupo destaca el
diflubenzurón, el cual exhibe actividad ante larvas
(62) y considerado también como ovicida,
interrumpiendo el almacenamiento de quitina en
la cutícula (5).
6.1.- Estructura química
El diflubenzurón está formado por
C14H9CIF2N2O2 (figura 14), posee un peso
molecular de 310 g/mol y punto de fusión de 230-
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Insecticidas Miscelaneos
12
232°, por lo que es considerado estable; se logra
sintetizar mediante la reacción de 2,6
diflurobenzamida con p-clorofenil isocianato
(figura 15)
Figura 14.- estructura de diflubenzurón.
http://www.source-chem.com/product/321-diflubenzuron-in001-1266/
Figura 15.- síntesis de diflubenzurón. Grosscurt, A. C.
(1980). Some physiological aspects of the insecticidal action of diflubenzuron, an
inhibitor of chitin synthesis (Doctoral dissertation, [sn]).
6.2.-Modo de acción.
Esta benzoilurea, inhibe la formación de
quitina en el insecto, dependiendo del estadio de
desarrollo en el que se aplique, ya que el efecto
del insecticida es visible generalmente hasta el
siguiente estadio del artrópodo, donde la larva es
incapaz de mudar (63), en algunas especies de
insectos, la larva no es capaz de mudar por lo que
permanece inmóvil y eventualmente muere
(figura 16), además existen los denominados
efectos ovicidas, los cuales no son del todo bien
denominados, puesto que se caracterizan
solamente por inhibición de emergencia, los
efectos en los huevos se obtienen por aplicación
tópica o por contaminación de hembras grávidas
donde la larva a pesar de que se forma
completamente no es capaz del todo de romper las
paredes del huevo (64).
Además de la inhibición en la formación de
la síntesis de quitina también existe a la vez una
acumulación del precursor UDP-GIc-NAc(65)
Figura 16.- efecto de diflubenzurón en insectos.
https://www.garrards.com.au/technical-tips/241-starycide-for-cockroach-silverfish-
or-flea-control-programs
6.3.-Toxicidad en humanos
La genotoxicidad de este insecticida se
investigó por medio de pruebas in vivo, de los
cuales se arrojaron resultados negativos (5), sin
embargo existe la posibilidad de
methemoglobinemia, aunque no existen reportes
de esto en humanos (66), de lo mencionado se
puede decir que este insecticida es prácticamente
inofensivo para el humano.
7.-Tebufenozoide
Este compuesto agrupado como benzoil
hidracinas, actúa contra la hormona de la muda a
nivel molecular principalmente en lepidópteros,
lo que da como consecuencia, variaciones
hormonales no solo en insectos, si no, también en
crustáceos (67,68).
Se considera un insecticida muy amigable
(69), sin embargo, debido a esto, no es degradado
por muchos insectos.
7.1.- Estructura química
La fórmula del tebufenozoide es C22H28N2O2,
siendo capaz de descomponerse antes de la
temperatura de ebullición y con una LD50
>5000mg/kg, además de no ser irritante.
Este compuesto se sintetiza (Figura 17)
substituyendo en primer lugar al cloruro
aryloxyoxalyl (II) , el cual se prepara por distintas
reacciones de diferentes esteres de
hidoxibenzoatos con cloruro oxalyl en
diclorometano empleando a la piridina como
receptor ácido; posteriormente el intermediario
reacciona con el que será el tebufenozoide,
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Insecticidas Miscelaneos
13
posteriormente usando hidruro de sodio como
alcalí se obtiene una substitución de carboxilato
(III). El nuevo derivado N-oxalyl contiene
substitutos de ácido carboxílico, formando así el
nuevo compuesto (Figura 18).
Figura 17.- reacción de síntesis de tebufenozide.
Mao, C. H., Wang, Q. M., Huang, R. Q., Bi, F. C., Chen, L., Liu, Y. X., & Shang, J.
(2004). Synthesis and insecticidal evaluation of novel N-oxalyl derivatives of
tebufenozide. Journal of agricultural and food chemistry, 52(22), 67376741.
Figura 18.- tebufenozide. Retnakaran, A., Gelbic, I., Sundaram,
M., Tomkins, W., Ladd, T., Primavera, M., ... & Krell, P. (2001). Mode of action of
the ecdysone agonist tebufenozide (RH‐ 5992), and an exclusion mechanism to
explain resistance to it. Pest management science, 57(10), 951-957., c
7.2.-Modo de acción
Es un insecticida considerado de ingestión y
en una menor medida de contacto, actuando como
regulador de crecimiento considerándose agonista
no esteroide de la ecdisoma, causando que el
proceso de muda no se efectúe por completo (70),
como en el caso de larvas de lepidóptero que
induce el proceso precoz de la muda. Para
explicar esto, la hormona 20E, tiene un pico de
actividad durante cada estadio (Figura 19),
expresando así los genes involucrados en el ciclo
de la muda, el tebufenozide imitará la actividad
del ecdisteroide formando una esclerotización
incompleta (Figura 20) (5).
No eleva los contenidos endógenos de la
ecdisoma, sino que actúa directamente sobre los
tejidos, principalmente en los estadios L1-L4, sin
embargo, el insecto al no estar preparado, las
larvas dejan de alimentarse y mueren; además de
esto, diversos mecanismos regulados por la
ecdisona se ven igualmente perturbados.
Figura 19.- 20 Ecdisona en cada estadio. Extraída
de: https://leuzea.ru/leuzea_ecdysteroids.htm
Figura 20.-inhibición de escloratización en larva.
Extraído de: .- Retnakaran, A., Gelbic, I., Sundaram, M., Tomkins, W.,
Ladd, T., Primavera, M., ... & Krell, P. (2001). Mode of action of the ecdysone
agonist tebufenozide (RH‐ 5992), and an exclusion mechanism to explain resistance
to it. Pest management science, 57(10), 951-957., c
7.3.-Toxicidad en humanos.
No existe genotoxicidad a este insecticida,
además que no se presentan casos de
envenenamiento en humanos (5), sin embargo,
con una sobreexposición aguda se llega a
presentar midriasis, es decir, dilatación de la
pupila, ataxia, temblores musculares, náuseas,
vómitos, irritación dermal y ocular (71).
CONCLUSIONES
El grupo de los insecticidas misceláneos, al
tener integrantes con distintos mecanismos de
acción fungen una importante y variada opción
para el control de plagas tanto agrícolas como de
importancia médica, sin embargo, se debe tener
un uso responsable de los mismos, ya que puede
dar en la generación de resistencia a los mismo en
caso de una aplicación continua, mala práctica al
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Insecticidas Miscelaneos
14
no conocer la metodología correcta o no analizar
los mecanismos de defensa de los organismos en
donde se busca el efecto deseado de control, por
otro lado, no solo se debe tomar en cuenta el
organismo blanco, ya que pueden existir daños
colaterales en caso de que no tomen en cuenta las
precauciones que cada insecticida.
Dejando de lado las precauciones de estos
compuestos, son una gran opción para poder
implementar un plan de manejo de plagas, debido
a sus modos y mecanismos de acción específicos,
sin embargo, realizar un análisis detallado del tipo
de plaga que se desea controlar, siempre es estar
un paso adelante para evitar efectos no deseados.
Literatura Consultada
1.-Cisneros, F. 1995. Control de plagas
agrícolas. Lima. Perú.
2.- Lagunes-Tejeda, A., & Villanueva Jiménez, J.
A. 1994. Toxicología y manejo de insecticidas.
3.- Metcalf, R. L., 1959. Bull. Emomo/. Soc. Am.
5, 3.
4.- Weiden, M. H. J., Moorefield, H. H., and
Payne, L. K., J. Econ. Entomol. 58,154 1965.
5.-Soderlund, D. M. 2012. Molecular
mechanisms of pyrethroid insecticide
neurotoxicity: recent advances. Archives of
toxicology, 86: 165-181
6.- Solecki, R. 2004. Toxicology of
Miscellaneous Insecticides. Pesticide Toxicology
and International Regulation, 1, 159.
7.- Marrs, T. T., & Ballantyne, B. 2004. Pesticide
toxicology and international regulation (Vol. 1).
John Wiley & Sons.
8.- Carrasco, M. D., Espuny, A., Escudero, E., &
Cárceles, C. M. 2000. Farmacología De Los
Endectocidas: Aplicaciones Terapéuticas (II).
In Anales de Veterinaria de Murcia (Vol. 16, pp.
15-40).
9.- Burg, R.W., Miller, B.M., Baker, E.E.,
Birnbaum, J, Currle, S.A., Hartman, R., Kong,
Y.L., Monaghan, R.L., Olson, G., Putter, Y.,
Tunac, J.B., Wallick, H., Stapley, E.O., Oiwa, R.
and Omura, S., 1979: Avermectins, new family of
potent anthelmintic agents: producing organism
and fermentation. Antimicrob. Agents Ch., 15:
361-367.
10.- Mckellar, Q.A. and Benchaoui, H.A., 1996:
Avermectins and milbemycins. J Vet. Pharmacol.
Ther., 19: 33 1-351.
11.- Lo, P.A., Fink, D.W., Williams, J.B. and
Blodinger, J., 1985: Pharmacokinetic studies of
ivermectin: effects offormulation. Vet. Res.
Commun., 9: 251 -268
12.- Bennett, D.G., 1986: Clinical pharmacology
of ivermectin. Javma, 189: 100- 104
13.- Parri, H.R., Djamgoz, M.B.A., Holdendye, L.
and Walker, R.J. 1993. An ion-sensitive
microelectrode study on the effect of a high
concentration of ivermectin on chloride balance
in the somatic muscle bag cells of Ascaris suum.
Parasitology, 106: 421-427
14.- Shoop, W.L., Mrozik, H. and Fisher, M.H.,
1995a: Structure and activity of avermectins and
milbemycins in animal health. Vet. Parasitol., 59:
139-156
15.- Drexler, G. and Sieghart, W., 1984: Evidence
for association of a high affinity avermectin
binding site with the benzodiazepine receptor.
Eur. J. Pharmacol., 101: 201-207.
16.- Cully, D.F., Vassilatis, D.K., Liu, K.K.,
Paress, P.S., Vanderploeg, L.H.T., Schaeffer,
J.M. and Arena, J.P., 1994: Cloning of an
avermectin sensitive glutamate-gated chloride
channel from Caenorhabditis elegans. Nature,
371: 701-711.
17.- Pan, Y., Yang, X., Li, J., Zhang, R., Hu, Y.,
Zhou, Y. Zhu, B. 2011. Genome Sequence of the
Spinosyns-Producing Bacterium
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Insecticidas Miscelaneos
15
Saccharopolyspora spinosa NRRL
18395. Journal of Bacteriology, 193(12), 3150–
3151. http://doi.org/10.1128/JB.00344-11
18.-Kirstha, Michel KH,Mynderse JS, Chaoeh,
and Paschel JW, Deeter J. Band Thompson GD.
1992. Discovery, isolation and structure
elucidation of a family of structurally unique
fermentation derived tetracyclic macrolides, In
Synthesisand Chemistry of Agrochemicals III. Ed
by Baker DR,Fenyes J Gand Steffens JJ,
American ChemicalSociety, Washington,
DC.214±225.
19.-Copping LG, 1998. The BioPesticide Manual,
BCPC, Farnham, U.K., 38±40.
20.- Thompson, G. D., Dutton, R., & Sparks, T.
C. 2000. Spinosad–A case study: an example
from a natural products discovery
programme. Pest Management Science, 56(8),
696-702.
21.- Mergott, D. J., Frank, S. A., & Roush, W. R.
2004. Total synthesis of spinosyn A. Proceedings
of the National Academy of Sciences of the
United States of America, 101(33), 11955-11959.
22.- Kirst, H. A. 2010. The spinosyn family of
insecticides: realizing the potential of natural
products research. The Journal of
antibiotics, 63(3), 101-111.
23.-Kirst, H. A. et al. 1992. Discovery, isolation,
and structure elucidation of a family of
structurally unique, fermentation-derived
tetracyclic macrolides. In Synthesis and
Chemistry of Agrochemicals III 214–225.
24.- Nakatsukasa, W. M. et al. 1990. The use of
13 C-NMR spectroscopy in biosynthetic studies
of the insecticide, A83543. Abstr. Second Int.
Conf. Biotechnol. Microb. Prod.,P-21.
25.- Salgado, V. L. 1997. The modes of action of
Spinosad and other insect control products. Down
to Earth 52, 35–43
26.- Salgado, V. L. 1998. Studies on the mode of
action of Spinosad: Insect symptoms and
physiological correlates. Pestic. Biochem.
Physiol. 60, 91–102.
27.-Larson LL, Effects of adjuvants on the
activity of Tracer 2480S Concotton in the
laboratory, 1996. 1997. Arthropod Management
Tests22:415±416.
28.- Cisneros, J., Goulson, D., Derwent, L. C.,
Penagos, D. I., Hernández, O., & Williams, T.
2002. Toxic effects of spinosad on predatory
insects. Biological Control, 23(2), 156-163.
29.-Saunders, D. G., and Bret, B. L. 1997. Fate of
Spinosad in the environment. Down to Earth 52,
14–20.
30.- Buczacki, S. T. and Harris, K. M.
(1981).Collins Guide to the Pests, Diseases and
Disorders of Garden Plants. Collins, London.
31.- David, D., George, I. A., & Peter, J. V. 2007.
Toxicology of the newer neonicotinoid
insecticides: Imidacloprid poisoning in a
human. Clinical Toxicology, 45(5), 485-486.
32.-Buffin D. Imidacloprid. PesticidesNews
2003; 62:22–23. (Accessed July 24, 2006 at
http://www.panuk.org/pestnews/Actives/imidacl
o.htm).
33.- Mullins, J. W. 1993. Imidacloprid – a new
nitroguanidine insecticide. ACS Symp. Series
254, 183–198.
34.- Nauen, R. 1995. Behaviour modifying effects
of low systemic concentrations of Imidacloprid
on Myzus persicae with special reference to an
antifeeding response. Pestic. Sci. 44, 145–153.
35.- Matsuda, K., Buckingham, S. D., Kleier, D.,
Rauh, J. J., Grauso, M., & Sattelle, D. B. 2001.
Neonicotinoids: insecticides acting on insect
nicotinic acetylcholine receptors. Trends in
Pharmacological Sciences, 22(11), 573-580.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Insecticidas Miscelaneos
16
36.- Tomizawa M, Casida JE. Neonicotinoid
insecticide toxicology: Mechanisms of selective
action. Ann Rev Pharmacol Toxicol 2005;
45:247–68.
37.- Moriya K, Shibuya K, Hattori Y, Tsuboi S,
Shiokawa K and Kagabu S, Biosci Biotech
Biochem 56:364–365 (1992).
38.-Sone, S., Nagata, K., Tsuboi, S., and Shono,
T. 1994. Toxic symptoms and neural effect of a
new class of insecticide, imidacloprid, on the
American cockroach, Periplaneta americana
(L.).J. Pestic. Sci., 19, 69–72.
39.- Song, M. Y., Stark, J. D., and Brown, J. J.
1997. Comparative toxicity of four insecticides,
including imidacloprid and tebufenozide, to four
aquatic arthropods. Environ. Toxicol. Chem.,
16(12), 2494–2500.
40.- C. C. Tingle, J. A. Rother, C. F. Dewhust, S.
Lauer and W. J. King: Rev. Environ. Contam.
2003. Toxicol.176, 1–66.
41.- C. D. S. Tomlin: “The Pesticide Manual,”
12th Ed., The British Crop Protection Council,
Surrey, U.K., 2000 pp. 413–415 pp.
42.- Motoyama, N. Pesticides and the Future 43.-
L. White: Int. J. Pest. 1998. Manag.44, 115–117.
44.-U.S. EPA. EPA 737-F-96-005. 1996. Office
of Pesticide Programs, Washington, D.C., pp. 1–
10.
45.- O'Neil, M. J. 2013. The Merck index: an
encyclopedia of chemicals, drugs, and
biologicals. RSC Publishing.
46.- Gunasekara, A. S., Truong, T., Goh, K. S.,
Spurlock, F., & Tjeerdema, R. S. 2007.
Environmental fate and toxicology of
fipronil. Journal of Pesticide Science, 32(3), 189-
199.
47.- Fipronil for use on Rice (Regent, Icon) and
Pets (Frontline), HED Risk Assessment,
Chemical 129121, Barcodes D242090, D245656,
D245627, & D241676, Cases 288765, 031271,
060305, & 061662, Submissions S535772,
S541670, S541551, S534929, USEPA
Washington DC 20460, US, Office of Prevention,
Pesticides and Toxic Substances, 1998, 90 pp.
48.- Rhône-Poulenc Agro to boost fipronil
production, Agrow 1997, 294, 17.
49.- Aajoud, P. Ravanel and M. Tissut: J. 2003.
Agric. Food Chem.51, 1347–1352.
50.- L. M. Cole, R. A. Nicholson and J. E. Casida.
1993. Pestic. Biochem. Phys.46, 47–54.
51.- D. Hainzl and J. E. Casida. 1996. Proc. Natl.
Acad. Sci.93, 12764–12767.
52.- Evaluation on: Fipronil use as a public
hygiene insecticide, Issue No. 187, The Health
and safety Executive, UK, 1999.
53.- F. Mohammed, L. Senarathna, A. Percy, M.
Abeyewardene, G. Eaglesham, R. Cheng, S.
Azher, A. Hittarage, W. Dissanayake, M. H. R.
Sheriff, W. Davis, N. A. Buckley and M.
Eddleston: 2004. J. Toxicol.42, 955–963.
54.- McCann, S. F., Annis, G. D., Shapiro, R.,
Piotrowski, D. W., Lahm, G. P., Long, J. K., &
Reeves, B. M. 2001. The discovery of indoxacarb:
oxadiazines as a new class of pyrazoline type
insecticides. Pest management science, 57(2),
153-164.
55.- Wing, K.D., Schnee, M.E., Sacher, M. &
Connair, M.1998. A novel oxadiazine insecticide
is bioactivated in lepidopteran larvae. Arch.
Insect Biochem. Physiol, 37, 91-103.
56.- Mueller, U., & Moretto, A. First draft
prepared by U. Mueller1 and Angelo Moretto2.
57.- Wigglesworth, V. B., 1974: Insect
phisiology. Chapman and Hall. 7.a ed., 166 pp.
58.- Hadley, N. F., 1984: Cuticle: Ecological
Significance. En: Biology of the integument, 1:
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Insecticidas Miscelaneos
17
685-693. BereitherHahn, J.; Matoltsy, A. G.;
Richards, K. S. Ed. Springer-Verlag. Berlin.
59.- Gillot, C , 1980: Entomology. Plenum Press.
New York, 729 pp.
60.- Chen, A. C ; Mayer, R. T., 1985: Insecticides:
effects on the cuticle. En: Comprehensive insect
physiology biochemistry and pharmacology, 12.
Insect control. 57-77.
61.-Post, L.C. and Vincent, W. R. 1973.
Naturwissenschaften 60,431.
62.- Grosscurt, A. C. 1978. Diflubenzuron: some
aspects of its ovicidal and larvicidal mode of
action and an evaluation of its practical
possibilities. Pest Management Science, 9(5),
373-386.
63.- Grosscurt, A. C. 1978. Diflubenzuron: some
aspects of its ovicidal and larvicidal mode of
action and an evaluation of its practical
possibilities. Pest Management Science, 9(5),
373-386.
64.- Grosscurt, A. C. Meded. Fac. Landbouwwet.
Rijksuniv. Cent 1976, 41, 949.
65.- Mitsui, T.; Nobusawa, C; Fukami, J., 1981:
Inhibition of chitin synthesis by diflubenzuron in
Mamestra brassicae. J. Pest. Sci., 6: 155-161.
66.- Reigart, J. R. and Roberts, J. R.
1999.Recognition and Management of Pesticide
Poisonings, 5th edn. OPP USEPA
(http:www.epa.gov/pesticides/safety/heathcare).
67.- Wing, K. D. 1988. RH-5849, a nonsteroidal
ecdysone agonist: Efects on a Drosophilacell line.
Science 241, 467-469.
68.- Clare, A. S., Rittschof, D., and Costlow, J. D.
(1992). Effects of nonsteroidal ecdysone mimic
RH 5849 on larval crustaceans. J. Exp. Zool. 262,
436-440.
69.-Oberlander H, Silhacek DL and Porcheron P,
Non-steroideal esdysone agonists: Tools for the
study of hormonal action. Arch Insect Biochem
Physiol 28:209-223.
70.- Retnakaran, A., Gelbic, I., Sundaram, M.,
Tomkins, W., Ladd, T., Primavera, M., & Krell,
P. 2001. Mode of action of the ecdysone agonist
tebufenozide (RH‐5992), and an exclusion
mechanism to explain resistance to it. Pest
management science, 57(10), 951-957.
71.-
http://www.antalien.net/modulos/productos/archi
vos/2f3d1c1c6f44ead461db70e6d9ecaf75.pdf
72.- Riddiford, L. M. 1994. Cellular and
molecular actions of juvenile hormone I. General
considerations and premetamorphic
actions. Advances in Insect Physiology 24: 213-
274.
73.- United States Environment Protection
Agency, última revisión 28 de abril del 2017,
Extraido de https://www.epa.gov/
74.- Wing, K. D., Sacher, M., Kagaya, Y.,
Tsurubuchi, Y., Mulderig, L., Connair, M., &
Schnee, M. 2000. Bioactivation and mode of
action of the oxadiazine indoxacarb in
insects. Crop Protection, 19(8), 537-545.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicación industrial de la biotecnología de insectos
18
Aplicación industrial de
la biotecnología de
insectos Alfonso Juárez Olvera y López Ortiz Oscar Emiliano. Universidad Autónoma de Nuevo León.
Facultad de Ciencias Biológicas.
Resumen
El empleo de insectos posee
potenciales aplicaciones en la industria
biotecnológica y alimenticia, ya que las
propiedades características de la
fisiología de diversas especies, así
como de los órganos altamente
especializados que poseen, permite que
puedan ser empleados como una
alternativa al uso común que se posee
en la actualidad de microorganismos
dentro de la industria, ya que las
características de la especie particular
permite obtener moléculas útiles para
mimetizar
https://asbtec.org/2013/04/la-primavera-abejas-y-biotecnologia/
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicación industrial de la biotecnología de insectos
19
Introducción
Los insectos son la clase animal taxonómica
más diversa de la tierra, colonizando casi todos
los nichos ecológicos del planeta. Para sobrevivir
en varios hábitats, los insectos han establecido
diversos sistemas biológicos y químicos para la
producción de moléculas de defensa, proteínas
estabilizadoras o enzimas líticas [1]. Los
componentes principales para estos sistemas son
enzimas que les permiten a los insectos
alimentarse de diferentes fuentes nutritivas. El
uso de estas enzimas para aplicaciones tales como
el área alimenticia y el área industrial ha obtenido
gran importancia para su estudio [1].
Ejemplos prominentes de enzimas derivadas
de insecto son, peptidasas, amilasas, lipasas y β-
D-glucosidasas. Las peptidasas altamente
potentes sirven para la degradación del gluten,
una proteína de almacenamiento que puede causar
trastornos intestinales, pueden ser recibidas de
plagas de granos [2].
Insectos de corteza, escarabajos ambriosa y
termitas, son capaces de alimentarse de la madera
de los árboles. En el campo de la biotecnología
blanca, sus sistemas enzimáticos celulolíticos,
principalmente de endo-1,4-β-D-glucanasas y β-
D-glucosidasas, pueden emplearse para la
sacarificación del polímero más prominente sobre
la tierra, celulosa [2].
Enzimas en la industria alimenticia
Las enzimas son herramientas indispensables
para la producción de varios productos
alimenticios así también para la síntesis de
aditivos, vitaminas y saborizantes. Las enzimas
juegan un papel crucial en la conservación de
comida, la eliminación de componentes tóxicos o
factores no nutritivos [3].
El aumento de personas que sufren
intolerancias o alergias, ha liderado la búsqueda
de enzimas con nuevas propiedades en un campo
fértil de investigación para la solución de estos
problemas [3].
Hasta ahora las enzimas utilizadas en la
producción de alimentos han sido obtenidas de
bacterias, hongos, plantas y mamíferos.
Tabla 1 Habilidad de los insectos para hidrolizar proteínas de alimentos en zimogramas
Plaga de grano Caseína Gluten Proteína del arroz Alphitobius diapernius + + n.d. Oryzaephilus surinamensis + + + Rhizopertha dominica + + n.d. Sitophilus granaries n.d. n.d. + Tenebrio molitor + + + Tribolium castaneum - - + + positivo, - negativo, n.d. no determinado Fuente: Mika, N., Zorn, H., & Rühl, M. (2013). Insect-derived enzymes: a treasure
for industrial biotechnology and food biotechnology. In Yellow Biotechnology II (pp. 1-17). Springer Berlin Heidelberg.
Plagas de granos
Los Coleópteros (escarabajos) representan la
mayor biodiversidad de todas las criaturas. Las
plagas de cereales en particular están distribuidas
a nivel mundial. Con un ciclo de vida corto de
sólo 3-4 semanas, muchas plagas de granos son
fáciles de mantener en el laboratorio [3]. Debido
a que las plagas de granos dependen de las
mismas fuentes de alimento que los seres
humanos, sus estrategias para digerir las proteínas
de la semilla pueden ser copiadas, como para la
producción de alimentos sin gluten [4].
El grupo de plagas de granos incluye
Sitophilus granarius, Rhizopertha dominica,
Oryzaephilus surinamensis, Alphitobius
diaperinus y Tribolium castaneum (Figura 1).
Las plagas de granos producen varias
hidrolasas, incluyendo glicosidasas y peptidasas,
para la degradación de carbohidratos y proteínas
de almacenamiento, para satisfacer su demanda
de carbono y nitrógeno [5]. Se ha detectado
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicación industrial de la biotecnología de insectos
20
actividad de α-amilasa en plagas de granos
diferentes, como Helicoverpa armigera,
Eurygaster integriceps, y en el bien estudiado T.
castaneum [5].
Además, se han descubierto varias exo y
endo-peptidasas en numerosos insectos que se
alimentan de cereales: tripsina y quimotripsina
tipo peptidasas en Plodia interpunctell, una
cisteína peptidasa en Tenebrio molitor, y serina
peptidasas en Prostephanus trunca. Una de las
plagas de grano mejor caracterizadas es el gusano
amarillo de la harina, T. molitor [5].
Figura 1 ejemplos de pestes de grano: S. granaries (a), R. dominica (b), O. surinamensis (c) y T.castaneum
(d) Fuente: Mika, N., Zorn, H., & Rühl, M. (2013). Insect-Derived Enzymes: A Treasure For Industrial
Biotechnology And Food Biotechnology. In Yellow Biotechnology II (Pp. 1-17). Springer Berlin Heidelberg
Enzimas degradadoras de gluten.
La enfermedad celíaca es un trastorno
intestinal causado por una respuesta inmune no
controlada sobre el gluten de trigo y proteínas
similares,
tales como avena, centeno y cebada. Los
síntomas típicos incluyen diarrea, desnutrición y
trastornos del crecimiento. Debido a que la
enfermedad celiaca se diagnostica en infantes por
la ingesta de cereales, los productores de
alimentos para bebés deben de ofrecer una gama
sin gluten, la cual es bastante limitada, por eso
representa un papel importante la búsqueda de
enzimas de interés alimentario [6].
Las posibilidades de degradar los péptidos
relevantes para la enfermedad celíaca se han
demostrado en una serie de estudios. Se ha
discutido la hidrólisis de las proteínas asociadas a
la enfermedad celíaca con enzimas del
ascomiceto Aspergillus niger y de los cereales
germinados. Aunque una hidrólisis parcial de los
péptidos de interes se logró, peptidasas más
eficaces y específicos son necesarios. Una
conclusión obvia es centrarse en los insectos,
como las plagas de granos, cuya fuente de
alimento son las proteínas de almacenamiento de
granos de cereales [7].
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicación industrial de la biotecnología de insectos
21
En estudios recientes se ensayaron los
extractos enzimáticos de las plagas de grano: A.
diapernius, S. granary, T. castaneum, T. molitor,
O. surinamensis y R. dominica para determinar su
capacidad para hidrolizar caseína, gluten,
seroalbúmina bovina y proteína de arroz (Tabla 1)
Para localizar las actividades de la peptidasa,
se comparó la capacidad de los insectos para
hidrolizar las proteínas alimentarias entre los
escarabajos desvenados y completos (Figura 2).
T. molitor es una de las plagas de granos
mejor examinadas. Por lo tanto, las peptidasas
digestivas de T. molitor se encuentran altamente
estudiados. La digestión de las proteínas de
almacenamiento en larvas de T. molitor ocurre en
el intestino medio. Los estudios de Vinokurov et
al. [8] y Elpedina y Goptar [9] revelaron un fuerte
gradiente de pH de 5.6 en el intestino medio
anterior (AM) a 7.9 en el intestino medio
posterior (PM), y las enzimas digestivas se
disponen a su pH óptimo en la AM o PM. De
acuerdo con su pH óptimo, las cisteínas
peptidasas y las glicosidasas se encuentran
principalmente en la AM, mientras que las serina
peptidasas se encuentran preferiblemente en la
PM.
En resumen, varios estudios se centran en las
enzimas derivadas de insectos para la degradación
del gluten, y varias enzimas se han caracterizado.
Sin embargo, ninguna se ha comercialización
hasta ahora. Por esa razón, otros estudios que se
centren en nuevas enzimas de insectos son de
especial interés.
Figura 2 Comparación de extractos enzimáticos obtenidos de escarabajos desvenados (1,3) y completos
(2,4), O. surinamensis (1,2) y R. dominicana (3,4). Los zimogramas contienen proteínas de arroz (a) y
gluten(b). Fuente: Mika, N., Zorn, H., & Rühl, M. (2013). Insect-derived enzymes: a treasure for industrial
biotechnology and food biotechnology. In Yellow Biotechnology II (pp. 1-17). Springer Berlin Heidelberg
Amilasas
Las amilasas, en especial α-amilasa (EC.
3.2.1.1), pertenecen a las enzimas digestivas más
importantes. Se emplean para la degradación del
almidón en el mosto, la fabricación de productos
de panadería y la producción de glucosa y otras
especialidades azucareras [10].
En la literatura, se pueden encontrar muchos
estudios sobre amilasas aisladas de insectos o
especies asociadas a insectos. Mehrabadi et al.
[11], por ejemplo, determinaron y caracterizaron
la actividad a-amilasa de diversas plagas de
granos, tales como S. granarius y R. dominica.
Otras amilasas fueron descritas por Saadati Bezdi
et al. [12]. Caracterizaron el sistema enzimático
de las glándulas salivales de E. integriceps e
identificaron dos α-amilasa.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicación industrial de la biotecnología de insectos
22
Enzimas de Insectos para la Biotecnología
Industrial
La biotecnología industrial (biotecnología
blanca) utiliza enzimas o microorganismos para
mejorar procesos industriales ya existentes o para
desarrollar nuevos productos y procesos
demandados por el mercado. Los recursos
renovables más importantes son los polímeros
vegetales, particularmente la lignocelulosa que
representa el principal compuesto de plantas
leñosas [13].
La liberación de azúcares fermentables a
partir de lignocelulosas (por ejemplo madera y
paja) para la producción de diversos productos
químicos tales como etanol, butanol o ácidos
orgánicos es una de las principales áreas de
investigación en la biotecnología blanca [14].
Uno de los pasos más importantes hacia
productos valiosos de la lignocelulosa es el ataque
inicial del polímero complejo y reticulado. Para
ello se necesitan enzimas oxidativas e
hidrolíticas.
El biopolímero más abundante en la tierra es
la celulosa. Se encuentra en las paredes celulares
de plantas herbáceas y en plantas leñosas junto
con hemicelulosa y lignina. En la naturaleza,
la lignocelulosa se degrada principalmente por
hongos filamentosos. Tienen un eficiente sistema
enzimático oxidativo capaz de degradar el
polímero lignocelulósico completo en fuentes de
nitrógeno y carbono consumibles [15].
La degradación ambiental de las
lignocelulosas por hongos superiores es un
proceso eficiente pero muy tedioso.
Los insectos que se alimentan de madera
dependen de procesos metabólicos
significativamente más rápidos. Esto genera
muchas esperanzas en las características
bioquímicas y catalíticas de las enzimas de los
insectos, y que puedan acelerar la descompresión
de las lignocelulosas en futuros conceptos de bio-
refinería [15].
Varios insectos, los escarabajos de ambrosía
y las termitas, son capaces de alimentarse de la
madera (xilófagos). A pesar de que esto sea
Tabla 2: Condiciones óptimas de β-glucosidasas derivadas de insectos
Organismo pH T
[°C]
Km V
Termitas
Coptotermes
formosanus
5.6-6.2 49 n.d. n.d.
Macrotermes
barneyi
5.0 50 n.d. n.d.
Nasutitermes
takasagoensis
5.5 65 n.d. n.d.
Neotermis
koshunensis
5.0 50 3.8 mM * 3.8 mM *
Neotermis
koshunensis
5.0 50 0.77 mM ** 0.77 mMa **
Reticulitermes
flavipes
7.0 n.d. 1.44 ± 0.14 mM *** 1.44 ± 0.14 mM ***
Escarabajos
Bombyx mori 6.0 35 n.d. n.d.
Rhynchophorus
palmarum
5.0 50 0.31 mM n.d.
*220 lmol min-1 mg-1,** 16 lmol min-1 mg-1ª, 638.0 ± 39.0 lmol min-. Fuente: Mika, N., Zorn, H.,
& Rühl, M. (2013). Insect-derived enzymes: a treasure for industrial biotechnology and food
biotechnology. In Yellow Biotechnology II (pp. 1-17). Springer Berlin Heidelberg
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicación industrial de la biotecnología de insectos
23
información ya conocida durante siglos, sus
sistemas digestivos todavía en gran medida
quedan por aclarar [15].
En particular, el aparato enzimático
necesario para la oxidación de la lignina y la
hidrólisis de la celulosa es sólo marginalmente
comprendido. Una razón podría ser las diversas
fuentes de las enzimas clave, que pueden ser
producidas por microorganismos, por hongos
simbióticos cultivados por los insectos, o por los
propios insectos como enzimas endógenas [16].
Recientemente, los estudios con
transcriptoma revelaron conocimientos sobre los
genes activos de la celulasa de los insectos. Las
celulasas más prominentes son endo-1,4-β-D-
glucanasas y β-D-glucosidasas. Una endo-1,4-β-
D-glucanasa de termitas inferiores Reticulitermes
flavipes se expresó heterólogamente en un
sistema de expresión de baculovirus [17]. La
enzima mostró una actividad óptima contra la
carboximetilcelulosa (CMC) a pH 6,5-7,5 y 50-
60ºC. Una β-glucosidasa recombinante derivada
del mismo organismo mostró la mayor actividad
contra celobiosa a pH neutro y demostró una
buena estabilidad hasta temperaturas de 40ºC.
Otra β-glucosidasa de la termitas Neotermis
koshunensis mostró una actividad ligeramente
superior contra el laminaribiose que contra la
celobiosa, con una temperatura óptima de 50ºC y
un pH óptimo de 5,0. La β-glucosidasa de la
termitas superiores Nasutitermes takasagoensis,
expresada heterólogamente en Pichia pastoris,
mostró actividades similares contra la celobiosa y
el laminaribiose, pero alcanzó su máxima
actividad a 65ºC y pH 5,5. La mayoría de las β-
glucosidasas se caracterizaron por un pH óptimo
en el intervalo de pH ligeramente ácido de 5,0-6,0
(Tabla 2), aunque el pH en el intestino de termitas
varía entre pH 6 y 10 [5, 18].
Enzimas oxidativas
En un estudio realizado por Geib et al. [19],
el escarabajo asiático A. glabripennis y el
termitero del pacífico del Pacífico Zootermopsis
angusticollis fueron alimentados con madera de
roble y de pino, respectivamente. Ambos insectos
podrían alterar dramáticamente las características
químicas y físico-químicas de la lignina de la
madera blanda y de la madera dura. Los autores
observaron oxidación de cadena lateral,
hidroxilación y desmetilación de los monómeros
de lignina, guayacol y siringol.
Muy probablemente, las peroxidasas
degradantes de la lignina (LiP, MnP, VP o DyP)
son producidas por organismos simbióticos y no
por los mismos insectos. Por otro lado, las
lacasas, que también son más prominentes en
hongos filamentosos, se producen en insectos
[19].
Las lacasas también están presentes en el
sistema intestinal de insectos, como en la termita
R. flavipes. Se identificaron dos lacasas,
expresadas y caracterizadas heterólogamente.
Ambas laccasas comprenden todos los lados
laccasespecíficos de unión al cobre (T1, T2 y T3),
pero no mostraron actividad contra los sustratos
generales de lacasa ABTS y syringaldazina.
Ambas lacasas mostraron un aumento en la
actividad cuando se añadió peróxido de
hidrógeno, revelando una actividad de fenol
oxidasa dependiente de peróxido [19]. Las
aplicaciones potenciales de lacasas son amplias.
Pueden emplearse para la producción de tableros
de fibras de densidad media, para la decoloración
de colorantes o para la clarificación de jugos [20].
Expresión de proteínas heterologas en células
de insectos.
Las células de insectos, al ser células
eucariotas tienen la capacidad de realizar
modificaciones post-traduccionales a las
proteínas, debido a esto los cultivos de células de
insectos representan una plataforma factible para
la expresión de proteína heterologas. El empleo
células de insectos para la expresión de proteínas
heterologas empieza a partir de la síntesis exitosa
de baculovirus recombinantes.
El primer reporte de producción de interferón
humano en células de mariposa fue publicado en
1938, en el cual se presenta un sistema que
permite la expresión de un gen de interés con la
ayuda de virus patogénicos de insectos, el punto
principal de dicha estrategia es que estos
baculovirus producen polihedrina, la cual no es
esencial para la replicación del virus y es
producida en cantidades mayores al 70% del
contenido total de proteína celular. Utilizando el
promotor fuerte de la polihedrina, se reemplazó el
DNA viral por el cDNA del interferón humano
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicación industrial de la biotecnología de insectos
24
siendo posible obtener un rendimiento de 5mg/L
de cultivo celular [21].
Figura 3. Replicación de baculovirus en larvas de
lepidóptero. [23]
Existen aproximadamente 500 líneas
celulares de insectos establecidas de
Lepidópteros y Dípteros, mientras que cerca de
100 a partir de otros insectos. Las líneas células
de insectos convencionales son derivadas de
Spodoptera frugiperda, Trichoplusi ni y
Drosophila melanogaster [22], estas células
pueden ser utilizadas para la producción de virus
o posterior a la infección con baculovirus para la
producción de proteínas recombinantes.
Para que los baculovirus sean empleados
como vector para la producción de proteínas
recombinantes, el gen de interés debe insertarse
próximo a un promotor potente sin afectar la
replicación del virus, dicho promotor en la
plataforma descrita corresponde al promotor de la
polihedrina. Debido a la longitud del genoma de
los baculovirus, no es práctico integrar
directamente el DNA de interés, es por ello que
variedad de vectores de transferencia se ofrecen
comercialmente [24], dichos vectores
comprenden un promotor, un sitio de clonación
para la inserción del gen, una señal de
terminación, una región que delimita el DNA
viral y un sitio para la unión de un transposon
bacteriano, adicionalmente la adición de un
péptido señal permite la recuperación de la
proteína secretada directamente del medio. El
sistema Bac-to-Bac ofrecido por Invitrogen fue la
primer plataforma disponible comercialmente
para la expresión de proteínas heterologas en
células de insectos [25]. Dicho sistema
comprende el uso de un bacmido que contiene el
genoma viral y un plásmido de transferencia
pFastBac que contiene el genoma de interés
específico el cuál será insertado posteriormente.
Figura 4. Sistema de expresión de baculovirus
Bac-to-Bac (Invitrogen.[23]
La plataforma de expresión en baculovirus se
ha utilizado para la producción de 5 vacunas
humanas o productos veterinarios para el año
2012, entre ellas Boehringer Ingelheim’s
CircoFLEX para el Circovirus porcino Tipo 2 y
GSK’s CERVARIX para el tratamiento del virus
del papiloma humano [26].
Biosensores
Los biosensores son sistemas que emplean
componentes orgánicos tales como células,
proteínas, organelos, u organismos completos
acoplados a un dispositivo tecnológico.
Combinando transudctores físico o químicos con
sensores biológicos es posible reproducir la
capacidad de sensores naturales. El papel del
transductor es convertir la interacción biológica o
química y el analito en una respuesta física o
química que genere una señal de salida
cuantificable.
Biosensores basados en el olfato de los
insectos han sido desarrollados a partir de las
antenas, esto debido a que se encuentran entre los
órganos más sensibles y selectivos químicamente
en el reino animal [27]. La combinación de un
órgano de insecto altamente especializado y
operativo bioquímicamente con dispositivo de
procesamiento electrónico permite la detección
de compuestos volátiles en la atmosfera. Debido
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicación industrial de la biotecnología de insectos
25
a que diversas especies de insectos se encuentran
en la mayoría de los ecosistemas del mundo y se
encuentran adaptados a diversas interacciones
con el ambiente basadas en el olfato la cantidad
potencial de aplicaciones que posee es muy alta.
El método mayormente empleado para la
cuantificación de la recepción de compuestos
volátiles por insectos es la electroantenografía,
reportada por primera vez en 1955 [28]. En estos
dispositivos las antenas de los insectos son
conectadas a 2 electrodos y 2 señales eléctricas
son cuantificadas cuando el analito es recibido,
los eventos de despolarización en la superficie de
la dendrita genera un nanovoltaje que debe ser
filtrado y amplificado para medir la señal.
Figura 5- Conexión de una Electroantenografía y
medición [29].
Los electrodos son unidos al tejido utilizando
soluciones salinas, previniendo de esta manera la
deshidratación o el saneamiento de los tejidos
dañados, permitiendo así la medición de las
señales producidas por la antena.
Se ha empleado el acoplamiento de la antena
aislada del escarabajo de la papa de colorado en
un transistor de efecto de campo, al aplicar aire
cargado de un compuesto especifico se obtiene
una casacada bioquímica dentro de la antena
permitiendo la formación de potenciales
eléctricos a través de la membrana celular los
cuales inducen una variación en la conductancia
dependiente de la concentración particular del
compuesto. Se ha desarrollado un sensor basado
en la antena de Melanophila acuminata que
permite la detección de los componentes
presentes en el humo provenientes de la pirolisis
de la lignina como el guajacol, sin embargo la
combustión del combustible fósil no genera las
mismas señales bioquímicas, de esta manera es
posible diferencias por medio de dicho sensor el
origen del fuego [29].
Una de las limitantes de la
electroantenografía es que se requiere la pureza
de las sustancias a analizar para obtener
mediciones exactas debido a que las reacciones de
todas las neuronas antenales son medidas
simultáneamente [30].
Leptinotarsa decemlieata tiene la capacidad
de diferenciar por vía olfatoria plantas de papa
infectadas con Phytophtora infestans, plantas con
daño mecánico por prácticas agrícolas y plantas
infestadas por L. decemlieata, ello debido a que
las plantas de papa emiten distintas escancias
cuando los escarabajos se alimentan de ella
comparado a si se encuentra infectada por hongos
o si tiene daño mecánico, estos compuestos
marcadores pueden ser detectados aún en bajas
concentraciones y reconocidas a largas distancias
de la fuente de emisión por L. decemlieata, uno
de estos compuestos es el 2-phenylethanol su
concentración se correlaciona con el tipo de daño
[31]. Esta estrategia es empleada para aplicar
medidas químicas profilácticas si los niveles
detectables representan un riesgo económico para
la producción del cultivo.
Es posible desarrollar biosensores para la
localización de cadáveres así como también para
la estimación del intervalo post-mortem.
Calliphora vicina tiene presencia en las etapas
iniciales, tardías e incluso en la descomposición
avanzada [32], convirtiendo a dicha especie en
una opción factible para el desarrollo de un
biosensor de este tipo. Dicho sistema también es
posible aplicarlo en la industria alimenticia, con
el fin de detectar carne en proceso de
descomposición, debido a la producción que
genera de compuestos sulfurados volátiles [33].
las funciones que realizan en su entorno
natural y trasladarlo a la industria. Así mismo la
capacidad de acoplar órganos de insectos a
dispositivos electrónicos permite el desarrollo de
herramientas que tengan como función la
detección de compuestos específicos.
Referencias
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicación industrial de la biotecnología de insectos
26
1: Bale JS (2002) Insects and low temperatures:
from molecular biology to distributions and
abundance. Philos T Roy Soc B 357:849–862
2:Landureau JC, Jolles P (1970) Lytic enzyme
produced in vitro by insect cells: lysozyme or
chitinase. Nature 225:968–969
3:Kazzazi M, Bandani AR, Hosseinkhani S
(2005) Biochemical characterization of
alphaamylase of the sunn pest, Eurygaster
integriceps. Entomol Sci 8:371–377
4: Applebaum SW, Konijn AM (1965) The
utilization of starch by larvae of the flour beetle,
Tribolium castaneum. J Nutr 85:275–282
5: Mika, N., Zorn, H., & Rühl, M. (2013). Insect-
derived enzymes: a treasure for industrial
biotechnology and food biotechnology. In Yellow
Biotechnology II (pp. 1-17). Springer Berlin
Heidelberg.
6:Green P, Cellier C (2007) Celiac disease. N
Engl J Med 357:1731–1743
7:Geßendorfer B, Hartmann G, Wieser H (2011)
Determination of celiac disease-specific
peptidase activity of germinated cereals. Eur
Food Res Technol 232:205–209
8:Vinokurov K, Elpidina E, Oppert B et al (2006)
Fractionation of digestive proteinases from
Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae)
larvae and role in protein digestion. Comp
Biochem Phys B 145:138–146
9:Elpidina E, Goptar I (2007) Digestive
peptidases in Tenebrio molitor and possibility of
use to treat celiac disease. Entomol Res 37:139–
147
10:Konarev AV, Beaudoin F, Marsh J et al (2011)
Characterization of a glutenin-specific serine
proteinase of sunn bug Eurygaster integricepts
put. J Agric Food Chem 59:2462–2470
11:Mehrabadi M, Bandini AR, Saadati F et al
(2011) a-amylase activity of stored products
insects and its inhibition by medicinal plant
extracts. J Agric Sci Technol 13:1173–1182
12:Saadati Bezdi M, Fatshbaf Pourabad R,
Toorchi M et al (2012) Protein patterns in the
salivary gland of the sunn pest, Eurygaster
integriceps (Put.) (Hemiptera: Scutelleridae).
Türk Entomol Derg 36:215–223
13: Busch R, Hirth T, Liese A et al (2006) The
utilization of renewable resources in German
industrial production. Biotechnol J 1:770–776
14:Zhang YP (2008) Reviving the carbohydrate
economy via multi-product lignocellulose
biorefineries. J Ind Microbiol Biotechnol 35:367–
375
15:Liers C, Arnstadt T, Ullrich R et al (2011)
Patterns of lignin degradation and oxidative
enzyme secretion by different wood- and litter-
colonizing basidiomycetes and ascomicetes
grown on beech-wood. FEMS Microbiol Ecol
78:91–102
16:Scharf ME, Karl ZJ, Sethi A et al (2011)
Multiple levels of synergistic collaboration
intermite lignocellulose digestion. PLoS One
6:e21709
17:King AJ, Cragg SM, Li Y et al (2010)
Molecular insight into lignocellulose digestion by
a marine isopod in the absence of gut microbes.
PNAS 107:5345–5350
18:Yapi DYA, Gnakri D, Niamke SL et al (2009)
Purification and biochemical characterization of a
specific b-glucosidase from the digestive fluid of
larvae of the palm weevil,
Rhynchophorus palmarum. J Insect Sci 9:1–13
19:Geib SM, Filley TR, Hatcher PG et al (2008)
Lignin degradation in wood-feeding insects.
PNAS 105:12932–12937
20: Xu F (2005) Applications of oxidoreductases:
recent progress. Ind Biotechnol 1:38–50
21: Smith GE, Summers MD, Fraser MJ (1983).
Production of human beta interferon in insect
cells infected with a baculovirus expression
vector. Mol Cell Biol 3:2156–2165
22: Lynn DE (2001) Novel techniques to establish
new insect cell lines. In Vitro Cell Dev Biol Anim
37:319–321
23: Becker-Pauly, C., Stöcker, W. (2011). Insect
Cells for Heterologous Production of
Recombinant Proteins. Insect Biotechnology.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicación industrial de la biotecnología de insectos
27
24: Murhammer DW (2007) Baculovirus and
Insect Cell Expression Protocols. Humana Press,
Totowa, NJ
25: Luckow VA, Lee SC, Barry GF, Olins PO
(1993) Efficient generation of infectious
recombinant baculoviruses by site-specific
transposon-mediated insertion of foreign genes
into a baculovirus genome propagated in
Escherichia coli. J Virol 67:4566–4579
26: Cox MMJ (2012) Recombinant protein
vaccines produced in insect 30(10):1759.
doi:10.1016/j.vaccine.2012.01.016
27: Schulz S (2010) The chemistry of pheromones
and other semiochemicals I. Springer, Berlin
Heidelberg
28: Schneider D (1955) Mikro-Elektroden
registrieren die elektrischen Impulse einzelner
Sinnesnervenzellen der Antenne des
Seidenspinners Bombyx mori L. Industrie-
Elektronik 5:3–7
29: Paczkowski, S., et al. (2011). Biosensors on
the Basis of Insect Olfaction. Insect
Biotechnology.
30: Schott, M., et al. (2013). Insect Antenna-
Based Biosensors for In Situ Detection of
Volatiles. Adv Biochem Eng Biotechnol. 136:
101–122
31-: Schütz S, Weißbecker B, Klein A, Hummel
HE (1997b) Host plant selection of the Colorado
potato beetle as influenced by damage induced
volatiles of the potato plant.
Naturwissenschaften 84:212–217
32: Smith KGV (1986) A manual of forensic
entomology. Department of Entomology, British
Museum (Natural History), London
33: Nicolay X (2006) Odors in the Food Industry.
Springer, New York, NY
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Paratransgénesis: Simbiontes al ataque
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Paratransgénesis:
Simbiontes al ataque Arce-Martínez Samantha, Rodríguez, Ceballos Dalia, Garza-Cabrales Jeannete Elizabeth, Núñez-Ramírez
Francisco Freinet.
RESUMEN
La aparición de resistencia por parte de insectos a toda clase de insecticidas ha ocasionado grandes
pérdidas económicas tanto para el sector salud como para el sector agrícola. En las últimas décadas, ha
existido una escasez de nuevos formulados químicos capaces de remplazar a los formulados viejos, y cuando
estos nuevos formulados llegan a aparecer en el mercado, los insectos blanco no tardan en desarrollar una
resistencia hacia ellos, volviéndolos inútiles poco después de su primera aplicación. Con el advenimiento
de la ingeniería genética, nuevas tecnologías se encuentran a nuestra disposición para hacerle frente a esta
dificultad. La paratransgénesis nos ofrece una alternativa a todos los problemas de resistencia a insecticidas
que existen actualmente en el mundo. No obstante, la paratransgenesis enfrenta grandes retos. El objetivo
de este trabajo es dar a conocer el impacto que puede tener la paratransgénesis de insectos como método
alternativo de control.
INTRODUCCIÓN
El uso descontrolado e irresponsable de
insecticidas para el control de insectos vectores de
enfermedades, así como para el control de plagas
agrícolas, ha traído consigo un problema de
dimensiones inimaginables. La aparición de
resistencia por parte de insectos a toda clase de
insecticidas ha ocasionado grandes pérdidas
económicas tanto para el sector salud como para
el sector agrícola. En las últimas décadas, ha
existido una escasez de nuevos formulados
químicos capaces de remplazar a los formulados
viejos, y cuando estos nuevos formulados llegan
a aparecer en el mercado, los insectos blanco no
tardan en desarrollar una resistencia hacia ellos,
volviéndolos inútiles poco después de su primera
aplicación. Todo lo antes mencionado nos lleva a
que es necesario el desarrollo de nuevas
estrategias de control para reducir la transmisión
de enfermedades por aquellos insectos vectores,
así como para asegurar el bienestar de los cultivos
agrícolas (20). Con el advenimiento de la
ingeniería genética, nuevas tecnologías se
encuentran a nuestra disposición para hacerle
frente a esta dificultad. La paratransgénesis nos
ofrece una alternativa a todos los problemas de
resistencia a insecticidas que existen actualmente
en el mundo. Lo que se busca es reducir o
completamente anular la competencia del insecto
modificando genéticamente organismos
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Paratransgénesis: Simbiontes al ataque
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simbiontes a éste. El esparcimiento de estos
simbiontes modificados en la población de un
insecto se da por vía materna o bien por
coprofagia (12).
El objetivo de este trabajo es dar a conocer el
impacto que puede tener la paratransgénesis de
insectos como método alternativo de control.
Además de informar las perspectivas que se
tienen en el área y los desafíos que existen. Una
única estrategia no basta para el control de
insectos plagas y vectores, será la combinación de
muchas metodologías, nuevas y tradicionales, las
que nos lleven a lograr el éxito.
INSECTOS TRANSGÉNICOS VS
PARATRANSGÉNESIS EN INSECTOS
Los insectos transgénicos prometen ser una
gran herramienta para el área médica,
farmacéutica y de salud pública. Los avances en
el desarrollo de tecnologías moleculares nos han
permitido transformar de manera rutinaria
diferentes organismos relevantes en este caso
insectos, estos desarrollos permiten la generación
de ideas que ayuden a combatir plagas,
enfermedades, o evitar la transmisión por vectores
(31).
El inicio de los insectos transgénicos se dio a
finales de los 60´s donde se modificó a
Drosophila donde se inició el desarrollo
estratégico de la creación de un insecto
genéticamente modificado, para el 2000 un
mosquito transgénico, y para el 2010 se realizaron
pruebas de campo de estos (25).
Pero aun cuando actualmente tenemos las
herramientas necesarias para producir un
organismo genéticamente modificado, hay
muchos detalles a considerar antes de poder
liberarlos , un aspecto importante el fitness que
presentan los organismos liberados es más bajo a
los silvestres debido a que estos al estar en
condiciones de laboratorio se seleccionan
características que no coinciden con las
poblaciones silvestres (13), además conocer el
mecanismo de acción del gen, como la estabilidad
del gen insertado en las siguientes generaciones,
y conocer de las múltiples subespecies del insecto
a modificar (47).
Aun cuando el camino para desarrollar
nuevas técnicas funcionales para el control de
insectos que puedan causar algún problema a la
sociedad ha sido largo, la sociedad aún no está
preparada para aceptar un organismo transgénico
y es aquí que observamos los problemas éticos,
legales y los problemas sociales que detienen
estos procesos.
Por las razones mencionadas anteriormente
la comunidad científica está interesada en la
técnica de la paratransgénesis la cual consiste en
el uso de bacterias simbióticas para expresar
moléculas que actúen dentro del organismo de
interés. La bacteria simbionte es genéticamente
modificada para expresar alguna molécula que
cause algún efecto en el organismo al cual será
reintroducido el simbionte (Fig. 1), Esta técnica
se planteó por primera vez en 1997 por el M.D.
Ravi V. Durvasula y colaboradores, donde buscaban
expresar una molécula antiparasitaria (Ceropina A,
péptido letal para el parasito Trypanosoma cruzi)
mediante una bacteria simbionte de insectos trasmisores
de enfermedades en este caso Rhodnius prolixus vector
de la enfermedad de Chagas (12). Esto es
desencadenó el uso de esta técnica para modificar
insectos de importancia en diferentes ámbitos,
pues se han realizado trabajos con el objetivo de
disminuir la población de mosquitos de los
géneros de Anopheles, Aedes y Culex (47), entre
otros organismos de importancia médica y
agrícola.
BACTERIAS, HONGOS Y VIRUS
SIMBIONTES EN INSECTOS
En los últimos años los conceptos de
microbioma y viroma se han popularizado en la
comunidad científica. Cada vez existe más
evidencia que las bacterias, hongos y virus juegan
un papel muy importante en diversos procesos
metabólicos de los organismos. En los insectos no
es diferente. Bacterias simbiontes se han
encontrado en muchos insectos. La eliminación
de estos simbiontes obligatorios resultaría en una
pérdida de fitness muy grande para el insecto (47).
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Paratransgénesis: Simbiontes al ataque
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Figura 1. La paratransgénesis consta de modificar genéticamente simbiontes del insecto de interés para que
exprese algún gen que codifique para alguna molécula con propiedades insecticidas o propiedades benéficas
para el insecto, al ser reintegrado en el insecto. Modificada de (13).
Quizá el ejemplo más conocido de una
bacteria simbionte de insectos lo pueda ofrecer
Wolbachia. Wobachia es una bacteria intracelular
gram negativa que puede ser encontrada en las
vacuolas citoplásmicas de insectos, isópodos,
ácaros y nematodos (28,45). La literatura está
repleta de numerosos reportes utilizando a
Wolbachia como un método de control biológico.
Recientemente LePage et al. (2017) y Beckmann
et al. (2017) mostraron evidencia de los
mecanismos moleculares que subyacen en la
incompatibilidad citoplásmica (IC) característica
de la cruza de un macho infectado con Wolbachia
y una hembra no infectada. Ellos reportan por
primera vez la identificación de genes de
Wolbachia responsables de la IC aun cuando la IC
tiene más de 45 años de haber sido descubierta
(19).
Además de las bacterias, los hongos son
organismos también muy útiles en lo que respecta
a la paratrangénesis en insectos. Éstos tienen
ciertas ventajas sobre las bacterias, ya que, a
diferencia de ellas, los hongos pueden sobrevivir
por mucho tiempo a las condiciones ambientales
como esporas, y pueden infectar al insecto sin
necesidad de ser consumido por éste, sino
directamente a través de la cutícula (44).
Virus simbióticos pueden servir como otra
alternativa a la paratransgénesis. Densovirus, por
ejemplo, ya son modificados genéticamente para
expresar moléculas que reduzcan la competencia
del insecto. Estos virus son vectores adecuados
para la expresión de genes extraños en los
mosquitos debido a que son altamente
específicos, ambientalmente estables, matan a las
larvas de los mosquitos de una manera dosis
dependiente, disminuyen la vida de los adultos
supervivientes y se transmiten verticalmente
(7,8).
PARATRANSGÉNESIS EN INSECTOS
CAUSANTES DE PLAGAS AGRÍCOLAS
El estudio e interés en microorganismos
simbiontes para el control biológico de plagas ha
crecido en los últimos años (15), esto es debido
principalmente a la creciente necesidad de optar
por otras tecnologías, además de las químicas, que
contribuyan en disminuir el creciente número de
pagas resistentes a pesticidas. En este sentido, se
ha puesto mayor énfasis a las bacterias como
método de control, debido a que estas tienen
pueden intervenir en varios estadios del ciclo de
vida de los insectos principalmente en la etapa
reproductiva, es por esto que se les ha dado el
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nombre de “parásitos reproductivos”, que de
manera general se puede definir como aquellas
bacterias simbióticas que afectan la reproducción
del hospedero (32), entre estas se incluyen
especies del genero Wolbachia, Ricketssia,
Arsenophonus, Cardinium, Flavobacterium y
Spiroplasma; de las cuales se hay mayor número
de investigaciones del genero Wolbachia, la cual
tiene la capacidad de infectar 20-70% de los
insectos y entre sus excepciones se encuentra en
el orden Phthiraptera. Arsenophonus ha sido
reportado en 11% de 36 especies de insectos,
Cardinium en 6% de 99 especies de artrópodos
(11).
Uno de los principales vectores de interés
para la aplicación de la técnica de
paratransgénesis, corresponde a Homalodisca
vitripennis (Fig. 2) perteneciente al orden
Hemiptera (27), ya que es el principal vector de
Xylella fastidiosa una bacteria gram negativa que
causa múltiples enfermedades en los cultivos
como, la enfermedad de Pierce en cultivos de
uva, clorosis variada en cítricos (CVC, por sus
siglas en inglés, se muestra en la figura 3),
enfermedades en los cultivos de durazno,
marchitamiento y enfermedad de quemadura de
hojas ciruela, olmo, arce y café, principalmente
(4).
Figura 2. Homalodisca vitripenni, principal
vector de Xylella fastidiosa. Tomado de: (22).
Este insecto adquiere el patógeno al
momento de su alimentación ya que este se
encuentra inmerso en el xilema de plantas
afectadas, y al momento de que el vector termina
su alimentación y procede a alimentarse de otra
planta, transmite el patógeno, infectando así
nuevas plantas (33). Es por esto que se han
propuesto múltiples técnicas que contribuyan a la
disminución de este agente patógeno, entre ellas
la creación de cepas no patógenas de Xylella
fastidiosa, transformaciones con Agrobacterium
rhizogenes que vuelvan resistentes a los cultivos
de uva, el aislamiento de anticuerpos para
integrarlos a insectos vectores con el fin de
volverlos resistentes a patógenos simbiontes
(9,22,27), además de técnicas de paratransgénesis
las cuales han demostrado tener eficacia y
viabilidad (27); como la manipulación de
bacterias endófitas, ya que estas son
caracterizadas por habitar por ciertos periodos
dentro de especies vegetales, sin causar ningún
tipo de daño, además se han encontrado especies
del genero Methylobacterium en varios cultivos
de cítricos, y este género en particular ocupa el
mismo nicho ecológico que X. fastidiosa en el
xilema de las plantas vasculares.
Figura 3. Izquierda, Lesiones en hojas y frutos
como consecuencia de de la clorosis
Además las bacterias endófitas tienen la
capacidad natural de actuar como protectoras en
contra de patógenos de plantas, ya que se cree que
pueden proveer a las pantas la resistencia a
enfermedades mediante la síntesis de compuestos
estructurales como los sideroforos y enzimas
extracelulares, así como la inducción y expresión
de moléculas que generan inmunidad a la planta
(26), en la Figura 4 se muestran los pasos
generales seguir para implementar una estrategia
de paratransgénesis contra Xylella fastidiosa. Es
aquí donde la técnica de paratransgénesis tiene su
participación, ya que se trata de provocar una
alteración genética deseada en microorganismos
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Paratransgénesis: Simbiontes al ataque
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endófitos simbiontes que sean acarreados por
insectos, de manera que, al momento de que el
vector se alimente de la planta transmitirá las
bacterias inocuas a plantas que no estén afectadas
con el fin de brindarles inmunidad contra
patógenos; además en aquellas que ya presenten
la infección, se espera que las bacterias endófitas
eliminen a las bacterias patógenas por
competencia (4); controlando así, en este caso, la
transmisión de uno de los patógenos plaga que
causan un gran número de pérdidas de cultivos.
La técnica de paratransgénesis también se ha
aplicado como control de plaga en Dermolepida
albohirtum (Fig. 5), el cual pertenece al orden
Coleóptera y afecta en su estado larvario al
cultivo de caña de azúcar australiana (37),
posterior a la eclosión, los especímenes en sus
primeros instas larvales se alimentan de materia
orgánica, incluyendo las raíces delgadas, esto
durante 4 semanas; en instas posteriores se
alimentan de las raíces de la caña de azúcar cerca
de 5 semanas. En el tercer insta se alimentan
durante 3 a 4 meses y es cuando se produce
mayores daños al cultivo (42). Se ha observado en
estudios microbiológicos, que el intestino larval
de estos escarabajos, está expuesto a una gran
diversidad de microorganismos. Es por esto, que
varios estudios se han centrado en la
identificación y caracterización de estas;
utilizando el análisis DGGE y análisis
filogenéticos acompañados de técnicas
moleculares, se han identificado especies de
bacterias asociadas a las larvas aun en especies
geográficamente aisladas (38), se propone que
estas especies de bacterias sean aisladas en
cultivos puros y transformadas genéticamente
para que puedan expresar compuestos que eviten
la alimentación los cultivos de caña de azúcar
australiana, ya que, posterior a la inserción a las
larvas de los escarabajos, posteriormente podrían
ser liberados y se espera que en base al fitness más
alto que estos presentaran, pueda disminuir
paulatinamente la población de escarabajos que
afectan a la caña de azúcar (37, 38, 42).
PARATRANSGÉNESIS EN INSECTOS
VECTORES
Las enfermedades transmitidas por vectores
representan el 17% de las enfermedades
infecciosas y provocan cada año más de 1 millón
de defunciones. Los vectores son organismos
vivos que pueden transmitir enfermedades
infecciosas entre personas o de animales a
personas. La mayoría de los vectores son insectos
hematófagos. Los mosquitos son los vectores de
enfermedades más conocidos después le siguen
las garrapatas, moscas, flebótomos, pulgas,
triatominos y algunos caracoles de agua dulce
(34).
Figura 4. Pasos a seguir para desarrollar la
estrategia de paratransgenesis como control
simbionte usando bacterias endofitas, en contra de
Xylella fastidiosa. Tomado de: (26).
Por ser una parte importante, la búsqueda de
técnicas que ayuden a la disminución del vector o
logren eliminar del vector el agente infeccioso, no
ha parado incluso se han retomado técnicas, a las
que ahora se les ve más futuro, como es el caso de
la paratransgénesis.
En cuanto a los mosquitos se ha realizado
paratransgénesis en los géneros de Anopheles,
Aedes y Culex, responsables de malaria, dengue y
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filiaríais respectivamente, las cuales son de gran
importancia para la salud pública por tal motivo
el desarrollo de técnicas genéticas para el control
de estos ha sido el centro de atención, al buscar
genes letales que disminuyan las poblaciones de
estos organismos haciendo que se detenga su ciclo
de vida. Un ejemplo es en Ae. aegypti que tiene
como simbionte a el hongo M. anisoplia la cual
fue modificada para expresar scopina una
molecula que puede interferir con el dengue, asi
como para An. Stephensi y An. Gambie que
transmiten malaria, se modificó a sus simbionte
bacteriano Pa. Agglomerans para secretar
Cercopina A, SM1, Scorpine EPIP, scFVS y
mPLA2 (antiplasmodium) que inhiben el
desarrollo del parasito P. falciparum causante de
esta infección (47).
Otro vector de importancia es la mosca de la
enfermedad del sueño o Tripaniosomiasis
africana, es la mayor causa de muertes en África,
el cuál mediante su simbionte bacteriano Sodalis
el cual fue modificado para producir un
tripanocida encontrando resultados de
prevalencia a la resistencia de tripanosomas del
100% por 25 años en poblaciones de la mosca
tsetse (17).
La enfermedad de Chagas es causada por el
protozoario Tripanosoma cruzi y es trasmitida a
humanos por la chinche besucona Triatoma
infestans que transmite el parasito al humano vía
fecal, este insecto es endémico de la región centro
y sur de América. Un simbionte de este insecto es
R. rhodnii la cual fue transformada para expresar
AMP ceropina A, como resultados obtenidos el
65% de los insectos examinados quedaron libres
de T.cruzi el restante quedó con un número
reducido de parásitos (24).
DESAFÍOS Y PERSPECTIVAS DE LA
PARATRANGÉNESIS EN INSECTO
A pesar del éxito en la transformación de
vectores en simbiontes de insectos, no se sabe si
los simbiontes transformados pueden substituir a
los no transformados en poblaciones naturales de
insectos y con ello afectar potencialmente el
desarrollo y la transmisión del patógeno en su
hábitat natural (2).
Figura 5. Dermolepida albohirtum, plaga de caña
de azúcar australiana. Tomado de: (42).
Aunque se han realizado estudios de la
microbiota de insectos silvestres, la identificación
completa de las poblaciones que allí residen
todavía está en desarrollo (3,10, 14, 18, 30, 36, 39,
40, 43). El conocimiento de la microbiota de los
insectos es esencial para que un sistema
paratransgénico funcione, por lo que uno de los
desafíos más importantes que enfrenta dicha
tecnología es buscar e identificar virus y
simbiontes bacterianos y fúngicos que no son
patógenas para los seres humanos o los animales
y que estén bien establecidos en los insectos
problema y que se puedan transmitir a la próxima
generación (6, 21, 36), ya que juegan un papel
crítico en los procesos metabólicos y pueden ser
vitales para erradicar a estos organismos pues
colonizan sus órganos internos y otros tejidos, por
lo que la eliminación de los simbiontes obligados
daría lugar a una pérdida en el fitness de los
insectos (disminución de la fertilidad y tasa de
crecimiento lenta) (16,36). Aunque se ha
identificado una gran variedad de
microorganismos simbióticos en la microflora de
insectos, en su mayoría bacterias, el aislamiento
de estos simbiontes no es tan sencillo debido a que
las técnicas existentes de cultivo no permiten
aislar e identificar todos los componentes del
microbioma ya que no es posible simular las
condiciones requeridas para su crecimiento en un
laboratorio (23). Pero gracias a las técnicas de
metagenómica, los científicos comienzan a
identificar cada vez de una forma más sencilla los
microorganismos presentes en este
microambiente.
Otro de los desafíos es explorar e idear
diferentes estrategias de paratransgénesis para
limitar la supervivencia o la reproducción de los
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Paratransgénesis: Simbiontes al ataque
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insectos blanco, o para disminuir la capacidad de
vectorización de patógenos de ciertas especies de
insectos e incluso para aumentar la eficacia de los
agentes de control biológico ya establecidos.
Para que una bacteria sea utilizada en la
paratransgénesis se requieren tres componentes
claves: una molécula efectora que logre el efecto
deseado; un mecanismo que excrete la molécula
efectora en la superficie de la bacteria; y que las
bacterias puedan sobrevivir en el insecto el
tiempo suficiente para producir la cantidad
esperada de moléculas efectoras (41). Si las
bacterias genéticamente modificadas expresan la
molécula efectora pero no la excretan o la exhiben
en su superficie, debe usarse un mecanismo
apoptótico, lo que conduce a costos adicionales en
el fitness, siendo uno de los tantos desafíos a los
que se ha enfrentado la paratransgénesis. Sin
embargo, si las moléculas efectoras excretadas
por las bacterias pueden ser producidas
continuamente, aumentarían significativamente la
efectividad del sistema para transgénico (41,46).
Las llegadas de tecnologías de edición de
genomas abrirán un sinnúmero de puertas en la
modificación genética de simbiontes de insectos.
Nuevas e ingeniosas aproximaciones se esperan
en los próximos años para el control de insectos
vectores y plaga. Como se mencionaba
anteriormente, LePage et al. (2017) y Beckmann
et al. (2017) reportaron recientemente la
identificación de genes de Wolbachia
responsables de la IC. El siguiente paso lógico
sería la construcción de un modelo in vivo de
mosquito mediante la utilización de estas nuevas
herramientas de edición de genomas como el
sistema CRISPR-Cas9, donde se le introduzca al
mosquito estos genes de Wolbachia y se pruebe
su efectividad y se compare con el efecto que
produce la propia Wolbachia.
Aunque el riesgo que se prevé con el uso de
insectos paratransgénicos implica la probabilidad
de que las bacterias, hongos o virus
genéticamente modificados puedan infectar
especies de insectos no problema, dicha
posibilidad se reduce drásticamente debido a que
los machos buscarán hembras de su misma
especie. Otro aspecto a considerar es que no hay
presión selectiva que interactúe con las bacterias,
ya que el insecto es un huésped sin salida,
impidiendo la extinción del insecto (1,41). No
obstante, los OGM utilizados en la
paratransgénesis podrían persistir y propagarse en
el medio ambiente ocasionando efectos adversos
sobre la diversidad biológica, consecuencias
adversas en el flujo de genes, alteración del
ecosistema y cambios ambientales (1). Por lo que
cualquier proyecto de liberación de organismos
genéticamente modificados deberá someterse a un
análisis del riesgo (AR) ambiental para evaluar
posibles efectos adversos en la salud humana y
animal, así como al medio ambiente.
Sin embargo, el AR en la paratransgénesis es
particularmente complejo debido a que: 1) existe
una amplia y diversa gama de virus, bacterias y
hongos que se utilizan para dicha estrategia por lo
que las características biológicas y las
interacciones de dichos OGM con los insectos
diana y el medio ambiente son muy diferente. 2)
El grado de asociación de ciertos OGM con sus
hospederos puede ser muy variado. Por ejemplo,
los simbiontes bacterianos intracelulares, como
Wolbachia, están estrechamente asociados con
insectos diana y su patrón de transmisión vertical
podría parecerse al de la reproducción de insectos
genéticamente modificados de la misma especie.
Mientras que otros microorganismos están menos
asociados con su hospedero. Por lo tanto, puede
producirse una transmisión horizontal dentro de
las poblaciones de hospederos o incluso entre
diferentes especies. 3) La capacidad específica de
las poblaciones de OGM de propagarse en sus
hospederos es diferente: Los virus y patógenos
son infecciosos en diferentes grados. Por otra
parte, las aplicaciones de paratransgénesis están
diseñadas para aprovechar los mecanismos de
accionamiento genético, que están presentes
naturalmente en los diferentes microorganismos.
4) Aún hay un conocimiento limitado de algunos
de los rasgos transgénicos explorados en la
paratransgénesis. 5) El conocimiento también es
limitado en lo que respecta a las interacciones de
los OGM con los insectos hospederos y estos con
el medio ambiente. Por otro lado, la liberación de
insectos portadores de OGM para la
paratransgénesis estaría sujeta a la regulación de
acuerdo con los marcos de bioseguridad
existentes. Por lo que otro de los desafíos es
desarrollar con urgencia una orientación
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específica que aborde de manera adecuada y
exhaustiva el AR para la paratransgénesis.
Por lo que se sugiere la investigación previa
a la liberación del organismo modificado en
cuestión para planificar y evaluar estos impactos
ambientales, teniendo en cuenta que el resultado
aceptable y esperado de la evaluación de la
liberación de los organismos modificados
genéticamente debería implicar niveles de riesgo
mucho más bajos que sus beneficios (1). Aunque
las medidas de seguridad para el uso de mosquitos
paratransgénicos son estrictas, la mayoría de los
problemas asociados con la liberación de OGM
no están presentes en el abordaje paratransgénico,
mismo que es compatible con las estrategias de
control tradicionales y los programas de manejo
integrado de plagas (IPM; Integrated Pest
Management) (6).
CONCLUSIONES
La paratransgénesis enfrenta grandes retos
por lo que todavía es una tecnología que se debe
desarrollar y perfeccionar puesto que la falta de
investigaciones que arrojen resultados
concluyentes le impide ser considerada como una
estrategia efectiva frente a enfermedades
transmitidas por vectores. Se debe considerar que
el propósito de la paratransgénesis es modular la
capacidad del insecto de transmitir un parásito y/o
enfermedad, reduciendo así su capacidad de dañar
la salud humana y de generar daños o pérdidas
económicas. En nuestra opinión las ventajas que
ofrece dicha estrategia superan las desventajas de
esta tecnología, aunque es necesaria una
investigación sólida sobre la seguridad pública y
donde se descarte que compromete el equilibrio
ecológico y la salud humana.
REFERENCIAS
1. Aguilera, J., Gomes, A. R. & Nielsen, K. M.
(2011): Genetically modified microbial
symbionts as arthropod pest controllers: risk
assessment through the European
legislations. Journal of Applied Entomology
135: 494-502.
2. Aksoy S, Weiss B, Attardo G.
Paratransgenesis applied for control of tsetse
transmitted sleeping sickness. Adv Exp Med
Biol 2008;627:35–48.
3. Alphey L. Re-engineering the sterile insect
technique. Insect Biochem Mol Biol.
2002;32:1243 – 7.
4. Arora, A. K., Yolo, T. S., Miller, T. A.,
Lauzon, C., Lampe, D., & Richards, F.
(2005). Symbiotic Control of Pierce’s
Disease: Testing Reagents Against Xylella
fastidiosa. In Symposium Proceedings,
Pierce’s Disease Research Symposium. San
Diego, CA: Pierce’s Disease. org (pp. 219-
20).
5. Beckmann, J. F. Ronau, J. A and
Hochstrasser, M. Nature Microbiol. 2017. 2,
17007.
6. Bruno-Wilke, André Barretto; Toledo-
Marrelli, Mauro. Paratransgenesis: a
promising new strategy for mosquito vector
control. Parasites & Vectors 2015;8:342-350.
7. Carlson J, et al. Molecular genetic
manipulation of mosquito vectors. Annu Rev
Entomol. 1995;40:359–88.
8. Carlson J, Suchman E, Buchatsky L.
Densoviruses for control and genetic
manipulation of mosquitoes. Adv Virus
Res. 2006;68:361–92.
9. Cooksey, D. A. (2003, December). Biological
control of Pierce’s disease with non-
pathogenic strains of Xylella fastidiosa. In
Symposium Proceedings.
10. Damiani C, Ricci I, Crotti E, Rossi P, Rizzi
A, Scuppa P, et al. Paternal transmission of
symbiotic bacteria in malaria vectors. Curr
Biol. 2008;18:1087-8.
11. Duron, O., et al. (2008). The diversity of
reproductive parasites among arthropodos:
Wolbachia do not walk alone. BMC Biology
6, 27.
12. Durvasula, R. V., Gumbs, A., Panackal, A.,
Kruglov, O., Aksoy, S., Merrifield, R. B., ...
& Beard, C. B. (1997). Prevention of insect-
borne disease: an approach using transgenic
symbiotic bacteria. Proceedings of the
National Academy of Sciences, 94(7), 3274-
3278.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Paratransgénesis: Simbiontes al ataque
36
13. Engel, P., & Moran, N. A. (2013). The gut
microbiota of insects–diversity in structure
and function. FEMS microbiology
reviews, 37(5), 699-735.
14. Favia G, Ricci I, Damiani C, Raddadi N,
Crotti E, Marzorati M, et al. Bacteria of the
genus Asaiastably associate with Anopheles
stephensi, an Asian malarial mosquito vector.
Proc Natl Acad Sci U S A. 2007;104:9047-
51.
15. Feldhaar, H. (2011) Bacterial symbionts as
mediators of ecologically important traits of
insect host. Ecological Enthomology 36, 533-
543
16. Gaio AO, Gusmão DS, Santos AV, Berbert-
Molina MA, Pimenta PF, Lemos FJ.
Contribution of midgut bacteria to blood
digestion and egg production in Aedes
aegypti (Diptera: culicidae). Parasit Vectors.
2011;14:4 – 105.
17. Gilbert, J. A., Medlock, J., Townsend, J. P.,
Aksoy, S., Mbah, M. N., & Galvani, A. P.
(2016). Determinants of Human African
Trypanosomiasis Elimination via
Paratransgenesis. PLoS Negl Trop Dis, 10(3),
e0004465.
18. Gonzalez-Ceron L, Santillan F, Rodriguez
MH, Mendez D, Hernandez-Avila JE.
Bacteria in midguts of field-collected
Anopheles albimanus block Plasmodium
vivax sporogonic development. J Med
Entomol. 2003;40:371-4.
19. Hilgenboecker K, Hammerstein P,
Schlattmann P, Telschow A, Werren JH. How
many species are infected with Wolbachia?.
FEMS Microbiol Lett 2008; 281: 215-220
20. Hill CA, et al. Arthropod-borne diseases:
vector control in the genomics era. Nat Rev
Microbiol. 2005;3(3):262–8.
21. Hillesland H, Read A, Subhadra B, Hurwitz I,
McKelvey R, Ghosh K, et al. Identification of
aerobic gut bacteria from the kala azar vector,
Phlebotomus argentipes: a platform for
potential paratransgenic manipulation of sand
flies. Am J Trop Med Hyg. 2008;79:881 – 6.
22. Hopkins, D. L., & Purcell, A. H. (2002).
Xylella fastidiosa: cause of Pierce's disease of
grapevine and other emergent diseases. Plant
disease, 86(10), 1056-1066.
23. Huhn GD, Sejvar JJ, Montgomery SP,
Dworkin MS. West Nile Virus in the United
States: an update on an emerging infectious
disease. Am Fam Physician. 2003;68:653 –
60.
24. Hurwitz, I., Fieck, A., Read, A., Hillesland,
H., Klein, N., Kang, A., & Durvasula, R.
(2011). Paratransgenic control of vector
borne diseases. Int J Biol Sci, 7(9), 1334-44.
25. Knols, B. G., Bossin, H. C., Mukabana, W.
R., & Robinson, A. S. (2007). Transgenic
mosquitoes and the fight against malaria:
managing technology push in a turbulent
GMO world. The American Journal of
Tropical Medicine and Hygiene, 77(6 Suppl),
232-242.
26. Lacava, P. T., Azevedo, J. L., Miller, T. A., &
Hartung, J. S. (2009). Interactions of Xylella
fastidiosa and endophytic bacteria in citrus: a
review. For. Sci. Biotechnol, 3, 40-48.
27. Lampe, D., Miller, T., Lauzon, C., Hayward,
C. A., Cooksey, D., & Bextine, B. (2002,
December). Paratransgenesis for control of
pierce's disease: manipulation of endophytic
bacteria for paratransgenic control of pierce's
disease. In Pierce’s Disease Research
Symposium.
28. Laven H. Eradication of Culex pipiens
fatigans through cytoplasmic incompatibility.
Nature. 1967; 216:383–4.
29. LePage, D. P. et al. Nature 543, 2017; 243–
247.
30. Lindh JM, Terenius O, Faye I. 16S rRNA
gene-based identification of midgut bacteria
from field-caught Anopheles gambiae sensu
lato and A. funestus mosquitoes reveals new
species related to known insect symbionts.
Appl Environ Microbiol. 2005;71:7217-23.
31. Mark Q Benedict (2014) Transgenic Insects:
Techniques and aplications. CAB
International
32. Mason, P. G., & Gillespie, D. R. (Eds.).
(2013). Biological control programmes in
Canada 2001-2012. CABI. Pp. 44-46.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Paratransgénesis: Simbiontes al ataque
37
33. Miller, T. A., Cooksey, D., Lampe, D.,
Lauzon, C., Peloquin, J., & Hayward, C. A.
(2001, December). Insect-symbiotic bacteria
inhibitory to xylella fastidiosa in
sharpshooters. In Pierce’s Disease Research
Symposium December 5-7, 2001 (p. 78).
34. Organización mundial de la salud OMS
Enfermedades transmitidas por vectores
Febrero de 2016
35. Paula AR, Carolino AT, Silva CP, Samuels
RI. Susceptibility of adult females Aedes
aegypti (Diptera: Culicidae) to the
entomopathogenic fungus Metarhizium
anisopliae is modified following blood
feeding. Parasit Vectors. 2011;2011(4):2 – 7.
36. Pidiyar VJ, Jangid K, Patole MS, Shouche
YS. Studies on cultured and uncultured
microbiota of wild Culex quinquefasciatus
mosquito midgut based on RNA gene
analysis. Am J Trop Med Hyg. 2004;70:597-
603.
37. Pittman, G. W., Brumbley, S. M., Allsopp, P.
G., & O'Neill, S. L. (2008). Assessment of gut
bacteria for a paratransgenic approach to
control Dermolepida albohirtum larvae.
Applied and environmental microbiology,
74(13), 4036-4043.
38. Pittman, G. W., Brumbley, S. M., Allsopp, P.
G., & O'Neill, S. L. (2008). “Endomicrobia”
and other bacteria associated with the hindgut
of Dermolepida albohirtum larvae. Applied
and environmental microbiology, 74(3), 762-
767.
39. Pumpuni CB, Demaio J, Kent M, Davis JR,
Beier JC. Bacterial population dynamics in
three anopheline species: the impact on
Plasmodium sporogonic development. Am J
Trop Med Hyg. 1996;54:214-8.
40. Rani A, Sharma A, Rajagopal R, Adak T,
Bhatnagar RK. Bacterial diversity analysis of
larvae and adult midgut microflora using
culture-dependent and culture-independent
methods in lab-reared and field-collected
Anopheles stephensi-an Asian malarial
vector. BMC Microbiol. 2009;19:9-96.
41. Riehle MA, Jacobs-Lorena M. Using bacteria
to express and display anti-parasite molecules
in mosquitoes: current and future strategies.
Insect Biochem Mol Biol 2005;35:699 – 707.
42. Robertson, L. N., & Walker, P. W. (2001).
Distribution of greyback canegrub,
Dermolepida albohirtum (Coleoptera:
Scarabaeidae), larvae in sugarcane soil. In
Proceedings of the International Society of
Sugarcane Technologists (Vol. 24, pp. 361-
365).
43. Terenius O, de Oliveira CD, Pinheiro WD,
Tadei WP, James AA, Marinotti O. 16S
rRNA gene sequences from bacteria
associated with adult Anopheles darlingi
(Diptera: Culicidae) mosquitoes. J Med
Entomol. 2008;45:172-5.
44. Thomas MB, Read AF. Can fungal
biopesticides control malaria? Nat Rev
Microbiol. 2007;5:377–83.
45. Townson H. Wolbachia as a potentialtool for
suppressing filarial transmission. Ann Trop
Med Parasitol. 2002; 96:117–27.
46. WHO - TDR. Planning meetings on Progress
and Prospects for the Use of GMM to Prevent
Disease Transmission: Meeting 1. Technical
Consultations on the Current Status and
Planning for Future Development. 2009.
47. Wilke AB, Marrelli MT. Paratransgenesis: a
promising new strategy for mosquito vector
control. Parasit Vectors. 2015; 8:3
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Péptidos antimicrobianos producidos por coleópteros: Una
alternativa médica
38
Péptidos antimicrobianos producidos por coleópteros: Una alternativa médica Amaro-Morín Guillermo Oswaldo, González-Cruz Aldo Omara, González-Santillán Francisco Javiera,
Granados-Ortíz José Alejandroa.
Universidad Autónoma de Nuevo León. San Nicolás de los Garza, N.L. Facultad de Ciencias Biológicas
Los péptidos antimicrobianos (AMPs) son proteínas cortas con actividad antimicrobiana que forman parte
del sistema natural de inmunidad innata de los organismos. Una gran parte de los AMPs conocidos se
originan de insectos y dentro de este grupo, se ha establecido una clasificación en base a sus características
bioquímicas y estructurales. El presente trabajo menciona esta clasificación y describe algunos de los AMPs
obtenidos de insectos del orden Coleoptera que son relevantes debido a su potencial de aplicación en el área
médica como agentes terapéuticos, dichos péptidos son la coprisina de Copris tripartitus, la tenecina 1 de
Tenebrio molitor, las holotricinas de Holotrichia diomphalia, las acaloleptinas de Acalolepta luxuriosa y
las protaetinas 1, 2 y 3 de Protaetia brevitarsis. Además, se presenta una breve descripción de la forma en
que estos AMPs son aislados, purificados y caracterizados, así como del mecanismo de acción que les otorga
su actividad contra patógenos y se discuten las perspectivas a futuro de su aplicación terapéutica.
Introducción.
Los organismos biológicos han desarrollado
diversas estrategias a lo largo del tiempo, con el
fin de evadir enfermedades, una de ellas es
sintetizar un tipo de péptido con actividad
antimicrobiana el cual es parte de su sistema
natural de inmunidad innata. Los péptidos
antimicrobianos (AMP, del inglés “anti-microbial
peptides”) se constituyen generalmente de 15 a 14
residuos de aminoácidos, presentando
características hidrofóbicas y una carga positiva,
permitiéndoles alterar la bicapa lipídica de los
organismos, provocando un efecto similar al
producido por las proteínas canal [1].
Los AMP han tomado mucho interés debido
a que también constituyen una parte indispensable
de la inmunidad innata del humano, presentando
la característica de matar extremadamente rápido
a cualquier organismo susceptible, despertando
así el interés por AMPs de varios orígenes con
propiedades anti-bacteriales y anti-fúngicas para
su uso en ensayos clínicos y/o la industria agrícola
[2].
En este trabajo se abarcan los diversos tipos
de AMPs que podemos encontrar en insectos, más
específicamente AMPs presentes en coleópteros,
su modo de acción, un enfoque sobre su
caracterización, así como usos en las aéreas
medica/agrícola.
Tipos de AMPs.
De una manera general estos péptidos pueden
clasificarse o agruparse en base a sus
características químicas y bioquímicas, pero
principalmente por su estructura, sin embargo,
teniendo en cuenta el enfoque tomado se
presentarán las clases de AMPs en insectos como
un punto de partida. Los AMPs derivados de
insectos pueden clasificarse como AMPs de α-
Helice, AMPs estabilizados por puentes de
disulfuro (mejor conocidos como defensinas),
AMPs ricos en prolina y polipéptidos ricos en
glicina (Tabla1).
Los AMPs α-Helice son péptidos lineales,
helicoidales sin Cis con o sin bisagra, en donde
las cecropinas junto con las sarcotoxinas, la
hifancina, la enbocina y la espodopsina y otros
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Péptidos antimicrobianos producidos por coleópteros: Una
alternativa médica
39
péptidos similares a la cecropina representan la
familia más abundante. Los AMP estabilizados
por puentes disulfuro típicamente contienen tres
enlaces disulfuro, pero también se conocen
péptidos con cuatro, estos son comúnmente
referidos como defensinas de los insectos debido
a sus estructuras generales similares a las α- y β-
defensinas de mamíferos ya que también hay de
un solo enlace. Los AMP ricos en prolina y los
polipéptidos ricos en glicina son péptidos que se
encuentran enriquecidos específicamente por un
aminoácido, por ejemplo en el caso de los ricos en
prolina, esta se asocia típicamente en dobletes o
tripletes con residuos básicos, más
frecuentemente con arginina. Hablando
específicamente sobre los AMPs ricos en glicina
tenemos que estos pueden variar entre 8 kDa y 30
kDa y se han obtenido de coleópteros péptidos
como la coleoptericina, holotricina 2 y 3,
tenecina, y acaloleptinas A, los cuales algunos son
de los más conocidos [2].
Tabla 1. Tipos de AMP en insectos [2].
Tipos de AMPs Ejemplos
Péptidos catiónicos
lineales de hélice alfa
Cecropina A y B,
Sarcotoxina, Hifancina,
Enbocina y Espodopsina.
Péptidos estabilizados
por puentes disulfuro
Thanatina, Sapecina,
Heliomicina, Defensina A,
Termicina.
Péptidos ricos en
prolina Apidaecina, drosocina,
Abaecina, Formaecina.
Polipéptidos ricos en
glicina
Diptericina, gloverina,
Coleoptericina, Holotricina
2 y 3.
AMPs de Coleópteros.
Copris tripartitus - Coprisin (Coprisina).
Figura 1. Copris tripartitus [23].
En 2009 fue aislado el cDNA de la coprisina,
el cual es un péptido de tipo defensina, se
compone de 43 aminoácidos y es producido por el
escarabajo Copris tripartitus [3]. Este péptido
tiene una estructura anfipática α-helicoidal y 2
láminas-β. La secuencia aminoacídica de este
péptido maduro, se encontró idéntica en un 79.1%
y 67.4% a los péptidos de tipo defensina de
Anomala cuprea y Allomyrina dichotoma,
respectivamente [4].
Tenebrio molitor - Tenecin 1 (Tenecina 1).
Figura 2. Tenebrio molitor [24].
La Tenecina 1 es una proteína antibacteriana
secretada por la larva del escarabajo molinero
Tenebrio molitor, la cual tiene un largo loop N-
terminal y características estructurales comúnes
de la familia de defensinas de insectos
correspondiente al motivo α/β estabilizado con
cisteína [5].
Holotrichia diomphalia – Holotricin
(Holotricina).
Figura 5. Holotrichia diomphalia [25].
La holotricina es una proteína presente en la
hemolinfa de la larva de Holotrichia diomphalia.
Se analizó su cDNA y se encontró que es similar
a una proteína antifúngica de Sarcophaga
peregrina en términos de tamaño molecular y alto
contenido de residuos de histidina y glicina [6].
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Péptidos antimicrobianos producidos por coleópteros: Una
alternativa médica
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Acalolepta luxuriosa – Acaloleptin
(Acaloleptina)
Figura 4. Acalolepta luxuriosa [26].
Existen 3 AMPs relacionados
estructuralmente y con una masa molecular de 8
kDa (acaloleptinas A1, A2 y A3) en la hemolinfa
de larvas inmunizadas del escarabajo de cuerno
largo Udo, Acalolepta luxuriosa. Estos péptidos
tienen los mismos 6 aminoácidos N-terminales, y
se cree que son isoformas. A1 consiste de 71
aminoácidos y comparte una similaridad
significativa en su secuencia con la coleoptericina
y holotricina 2 de otros insectos coleópteros,
además los 29 residuos C-terminales de A1 tienen
un 40% de identidad con los 30 residuos C-
terminales de la himenoptaecina encontrada en las
abejas [7].
Protaetia brevitarsis – Protaetin (proatetinas) 1,
2 y 3.
Figura 6. Protaetia brevitarsis [27].
Las protaetinas 1, 2 y 3 son AMPs aislados
de la hemolinfa de Protaetia brevitarsis, una
plaga de árboles frutales en Corea. La homología
en la secuencia aminoacídica de la protaetina 1
con holotricina 2 (de Holotrichia diomphalia)
mostró un 99% de identidad. Un análisis de
Northern blot mostró que el gen de la protaetina 1
está fuertemente expresado en el cuerpo graso
después de una inyección de Escherichia coli al
organismo, también se expresó en el intestino,
pero mucho más débil después de la inmunización
[8].
Producción, purificación y caracterización
molecular.
Desde el descubrimiento del primer péptido
antimicrobiano en insectos, una gran variedad de
técnicas ha sido utilizada para lograr estos fines,
sin embargo, en este apartado se mencionan los
pasos generales y técnicas más comunes en
relación a los péptidos mencionados. El primer
paso consiste en inducir la producción del péptido
en la hemolinfa, a través de la inyección de 104 -
106 células de bacterias vivas, muertas con calor
o de componentes de su pared celular. A pesar de
que la inyección de dosis subletales de bacterias
Gram-negativas y Gram-positivas produce una
inducción más completa, los péptidos incluidos en
esta revisión fueron inducidos a través de los
primeros 3 métodos [9]. En coleópteros, luego de
24 horas de la inyección se extrae la hemolinfa de
larvas en sus últimos instares para luego
centrifugarla y así separar el plasma de los
hemocitos. Posteriormente se realiza una pre
purificación, que comienza con un tratamiento
con calor o con la acidificación con ácido
tricloroacetico o ácido acético, seguida de una
elución gradual, con un porcentaje bajo, medio y
alto de acetonitrilo a través de una columna de
extracción sólida en fase reversa (C18). Sales,
azucares y la mayoría de las proteínas hidrofílicas
son eliminadas durante los ciclos de lavado,
mientras que los lípidos y la mayoría de proteínas
hidrofóbicas quedan retenidas en la fase sólida [9,
10]. Luego de esto los extractos son concentrados
por liofilización o en centrífugas de vacío y
resuspendidos en buffers específicos. La principal
técnica de purificación es la cromatografía líquida
de alta eficacia en fase reversa o RP-HPLC y la
cromatografía por exclusión de tamaño o de tamiz
molecular, adicionalmente, la pureza suele
comprobarse empleando la técnica de SDS-
PAGE [9, 7].
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Péptidos antimicrobianos producidos por coleópteros: Una
alternativa médica
41
Figura 7. Esquema general de los pasos para la
producción, purificación y caracterización molecular
de péptidos antimicrobianos de insectos [9]
En cuanto a la caracterización de los péptidos
mencionados, esta se ha realizado principalmente
por una combinación de escisión enzimática,
degradación de Edman automatizada y
espectrometría de masas MALDI-TOF [7].
Mecanismo de acción de los AMPs y actividad
contra patógenos
En la actualidad se han propuesto varios
modelos de acción antimicrobiana de los AMPs,
los cuales explican que estos péptidos actúan de
manera selectiva perturbando la membrana
celular por medio de la alteración del arreglo
estructural anfipático [11], esto también puede
lograr la formación de canales iónicos que
aumentan la permeabilidad de la membrana [12].
Entre estos modelos se encuentran los
denominados “Barrel-Stave”, “Carpet” y
“Toroidal” [11, 13] (como se observa en la Figura
2), donde en el primero los péptidos se agregan e
insertan en la bicapa lipídica de manera que las
regiones hidrófobas del péptido se alinean con la
región de núcleo del lípido y de esta manera las
regiones hidrófobas del péptido forman un poro
en la membrana [14]; en el modelo “Carpet” los
péptidos alteran la membrana orientándose
paralelamente a la superficie de la bicapa lipídica
y formando una capa o alfombra extensa [16]. En
el caso del modelo “Toroidal” los péptidos se
agregan e inducen a las monocapas lipídicas a
doblarse continuamente a través del poro de
manera que el núcleo de agua se alinea tanto por
los péptidos insertados como por la cabeza de los
grupos lipídicos [16].
Un modelo adicional a los anteriormente
mencionados es el modelo “Detergent” el cual es
similar al modelo “Carpet”, como su nombre lo
indica el modo de acción se asemeja al de la lisis
celular por detergentes, donde se reduce la
homogeneidad de la membrana provocando su
ruptura o disolución [17].
Las hipótesis más recientes acerca de la
bioactividad de los AMPs proponen que dichos
péptidos activan moléculas involucradas en
cascadas de autolisis bacteriana [11, 18].
Figura 2. Esquematización general de los principales
modelos propuestos para la acción de AMPs sobre la
membrana celular [13, 18].
Tabla 2. AMPs aislados a partir de coleópteros, los
cuales tienen una actividad inhibitoria de alto espectro
[11, 19, 20, 4, 21].
AMPs obtenidos
de coleópteros
Actividad
antimicrobiana
Coprisina G (-), G (+), H
Tenecina 1 G (-), G (+)
Holotricina G (-), G (+)
Acaloleptina G (-), G (+)
Protaetina 2 G (-), G (+)
G (-): Bacterias gram negativas. G (+): Bacterias gram
positivas. H: Hongos.
Los AMPs producidos por insectos presentan
un espectro variado de blancos, pueden inhibir
tanto bacterias Gram positivas como Gram
negativas, e incluso algunos son capaces de
afectar a otra clase de microorganismos como
hongos [19]. El grupo de los coleópteros ha
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Péptidos antimicrobianos producidos por coleópteros: Una
alternativa médica
42
mostrado especial atención debido a que la
mayoría tienen el potencial de producir AMPs con
un espectro amplio de acción, abarcando en su
mayoría a una gran cantidad de bacterias Gram
negativas y Gram positivas [20] (así como se
muestra en la Tabla 2).
Potencial terapéutico de los AMPs.
Durante décadas, las perspectivas de los
péptidos antimicrobianos como una clase
alternativa de antibióticos han presentado gran
atención para el tratamiento de infecciones [11].
La incapacidad para validar de manera exacta el
mecanismo de acción en términos físico-químicos
es un obstáculo para futuras aplicaciones de los
AMPs como fármacos clínicamente útiles [20].
Actualmente existen programas clínicos basados
en este tipo de péptidos en las áreas de infección,
dermatología, cáncer e inflamación [19]. La
probabilidad de éxito clínico de los fármacos
terapéuticos basados en AMPs aumenta a medida
que surgen opciones para una gama más amplia
de indicaciones clínicas [22].
Conclusión.
La variedad de ambientes en la que los
coleópteros habitan, ha permitido que cada
especie desarrolle diferentes estrategias de
defensa contra agentes microbianos que
comprometerían su supervivencia, por lo que los
péptidos antimicrobianos representan una línea de
defensa muy importante para ellos, y que dado su
poder de defensa, podría ser de utilidad en el área
clínica para tratar infecciones microbianas, pues
se ha encontrado que algunos de estos AMPs
tienen actividad antimicrobiana con un amplio
espectro de actividad y algunos no representan un
peligro para la salud humana, sin embargo se
necesitan realizar las pruebas clínicas previas a su
aplicación terapéutica.
Literatura Consultada.
1. Villarruel, R., Huizar, R., Corrales, M.,
Sánchez, T., & Islas, A. (2004). Péptidos
naturales antimicrobianos: escudo esencial de
la respuesta inmune.
2. Vilcinskas, A. (Ed.). (2010). Insect
biotechnology (Vol. 2). Springer Science &
Business Media.
3. Hwang, J. S., Lee, J., Kim, Y. J., Bang, H. S.,
Yun, E. Y., Kim, S. R., ... & Kim, I. (2009).
Isolation and characterization of a defensin-
like peptide (coprisin) from the dung beetle,
Copris tripartitus. International journal of
peptides, 2009.
4. Lee, E., Kim, J. K., Shin, S., Jeong, K. W.,
Shin, A., Lee, J., ... & Kim, Y. (2013). Insight
into the antimicrobial activities of coprisin
isolated from the dung beetle, Copris
tripartitus, revealed by structure–activity
relationships. Biochimica et Biophysica Acta
(BBA)-Biomembranes, 1828(2), 271-283.
5. Lee, K. H., Hong, S. Y., & Oh, J. E. (1998).
Synthesis and structure-function study about
tenecin 1, an antibacterial protein from larvae
of Tenebrio molitor. FEBS letters, 439(1),
41-45.
6. MOON, H., 倉田, 祥一朗, 名取, 俊二, &
LEE, B. (1995). Purification and cDNA
cloning of an antifungal protein from the
hemolymph of Holotrichia diomphalia
larvae. Biological & pharmaceutical
bulletin, 18(8), 1049-1052.
7. Imamura, M., Wada, S., Koizumi, N.,
Kadotani, T., Yaoi, K., Sato, R., & Iwahana,
H. (1999). Acaloleptins A: inducible
antibacterial peptides from larvae of the
beetle, Acalolepta luxuriosa. Archives of
insect biochemistry and physiology, 40(2),
88-98.
8. Yoon, H. S., Lee, C. S., Lee, S. Y., Choi, C.
S., Lee, I. H., Yeo, S. M., & Kim, H. R.
(2003). Purification and cDNA cloning of
inducible antibacterial peptides from
Protaetia brevitarsis (Coleoptera). Archives of
insect biochemistry and physiology, 52(2),
92-103.
9. Hetru, C., & Bulet, P. (1997). Strategies for
the isolation and characterization of
antimicrobial peptides of
invertebrates. Antibacterial Peptide
Protocols, 35-49.
10. Moon, H. J., Lee, S. Y., Kurata, S., Natori, S.,
& Lee, B. L. (1994). Purification and
molecular cloning of cDNA for an inducible
antibacterial protein from larvae of the
coleopteran, Tenebrio molitor. Journal of
biochemistry, 116(1), 53-58.
11. Reddy, K. V. R., Yedery, R. D., & Aranha, C.
(2004). Antimicrobial peptides: premises and
promises. International journal of
antimicrobial agents, 24(6), 536-547.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Péptidos antimicrobianos producidos por coleópteros: Una
alternativa médica
43
12. Neubacher, H., Mey, I., Carnarius, C.,
Lazzara, T. D., & Steinem, C. (2014).
Permeabilization assay for antimicrobial
peptides based on pore-spanning lipid
membranes on nanoporous
alumina. Langmuir, 30(16), 4767-4774.
13. Brogden, K. A. (2005). Antimicrobial
peptides: pore formers or metabolic inhibitors
in bacteria?. Nature Reviews
Microbiology, 3(3), 238-250.
14. Wimley, W. C. (2010). Describing the
mechanism of antimicrobial peptide action
with the interfacial activity model. ACS
chemical biology, 5(10), 905-917.
15. Oren, Z. & Shai, Y. (1998). Mode of action of
linear amphipathic α- helical antimicrobial
peptides. Biopolymers 47, 451–463.
16. Huang, H.W. (2004). Molecular mechanism
of peptide induced pores in membranes. Phys.
Rev. Lett. 92, 198304-1 – 198304-4.
17. Chang, W. K., Wimley, W. C., Searson, P. C.,
Hristova, K., & Merzlyakov, M. (2008).
Characterization of antimicrobial peptide
activity by electrochemical impedance
spectroscopy. Biochimica et Biophysica Acta
(BBA)-Biomembranes, 1778(10), 2430-
2436.
18. Leiter, É., Gáll, T., Csernoch, L., & Pócsi, I.
Biofungicide utilizations of antifungal
proteins of filamentous ascomycetes: current
and foreseeable future
developments. BioControl, 1-14.
19. Dathe, M., & Wieprecht, T. (1999). Structural
features of helical antimicrobial peptides:
their potential to modulate activity on model
membranes and biological cells. Biochimica
et Biophysica Acta (BBA)-
Biomembranes, 1462(1), 71-87.
20. Wimley, W. C., & Hristova, K. (2011).
Antimicrobial peptides: successes, challenges
and unanswered questions. The Journal of
membrane biology, 239(1-2), 27-34.
21. Yoon, H. S., Lee, C. S., Lee, S. Y., Choi, C.
S., Lee, I. H., Yeo, S. M., & Kim, H. R.
(2003). Purification and cDNA cloning of
inducible antibacterial peptides from
Protaetia brevitarsis (Coleoptera). Archives
of insect biochemistry and physiology, 52(2),
92-103.
22. Zhang, L., & Falla, T. J. (2006).
Antimicrobial peptides: therapeutic
potential. Expert opinion on
pharmacotherapy, 7(6), 653-663
23. Pélissié, G. (31 de marzo de 2017). Copris
tripartitus set 5 pcsA- Tibet COPTRIPS1.
Recuperado de:
http://www.insecta.fr/es/copris-tripartitus-
xml-2390_2391_2412-15131.html
24. Storey, M. (31 de marzo de 2017). Tenebrio
molitor- Yellow mealworm – Discover Life.
Recuperado de:
http://www.discoverlife.org/mp/20q?search=
Tenebrio+molitor
25. Хрущ дальневосточный чёрный
(Holotrichia diomphalia Bates, 1888). (31 de
marzo de 2017). Recuperado de:
http://coleop123.narod.ru/coleoptera/Scaraba
eidae/Holotrichia_diomphalia.htm
26. Lamiinae Lamiini Acalolepta luxuriosa“ –
Worldwide Cerambycidae Photo Gallery. (31
de marzo de 2017). Recuperado de:
http://www.cerambycoidea.com/foto.asp?Id
=795
27. Magnus, M. (31 de marzo de 2017). Protaetia
brevitarsis brevitarsis Lewis, 1879
(3019456898) - Protaetia brevitarsis –
Wikispaces. Recuperado de:
https://species.wikimedia.org/wiki/Protaetia_
brevitarsis#/media/File:Protaetia_brevitarsis
_brevitarsis_Lewis,_1879_(3019456898).jpg
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Uso de los aceites esenciales en el control de plagas
44
USO DE LOS ACEITES ESENCIALES EN
EL CONTROL DE PLAGAS
José de Jesús Lugo Trampe Y Franco Morales Universidad Autónoma de Nuevo León, Facultad de Ciencias Biológicas. Laboratorio de Entomología
Médica. [email protected].
http://www.blog.nectardobrasil.com.br/2015/05/
Resumen
El uso de aceites esenciales, se considera como una alternativa en lo que respecta al control de insectos plaga, debido
a que producen mínima contaminación ambiental, además de ser considerados eficaces en los diferentes ámbitos del
uso de xenobióticos como el caso de repelentes, adulticidas y larvicidas entre otros y aunque no requieren de un proceso
de purificación para su uso, la implementación de nanoformulaciones le ha anexado una mejora, que es la estabilidad
molecular, siendo así, una mejor opción en lo que respecta a la sustitución de insecticidas formulados, debido a una
gran eficiencia y persistencia sin un daño marcado en el medio.
INTRODUCCION
Los aceites esenciales (AE), también
conocidos como esencias, aceites volátiles, aceites
etéricos o aetheroleum, son productos naturales
formados por varios compuestos volátiles (59).
Según la Organización Internacional Normativa de
AE (34) y la Farmacopea Europea (Consejo de
Europa 2004), se define como aceite esencial al
producto obtenido a partir de materia prima vegetal
por hidrodestilación, destilación a vapor o
destilación seca o por un proceso mecánico para la
obtención de un producto.
De acuerdo a la definición anterior esto suele
excluir otros productos tales como
aromáticos/volátiles obtenidos por diferentes
técnicas como la extracción con disolventes,
extracción de fluidos supercríticos y extracción
asistida por microondas. Los AE también difieren
de los aceites fijos o aceites grasos, tanto en
propiedades químicas como físicas. Los aceites
grasos contienen glicéridos de ácidos grasos y
dejan una mancha permanente en el papel de filtro,
mientras que los AE contienen compuestos
volátiles y desaparecen rápidamente sin dejar
ninguna mancha.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Uso de los aceites esenciales en el control de plagas
45
En la naturaleza, suelen jugar papeles muy
importantes en los procesos de defensa y
señalización de las plantas (30). También son
productos naturales valiosos utilizados como
materia prima en muchos campos, tales como las
industrias farmacéutica, agronómica, alimentaria,
sanitaria, cosmética y de perfumería (10).
Los AE se pueden encontrar en varios órganos
de la plantas (flores, frutos, semillas, hojas, tallos y
raíces) producidos y almacenados en estructuras
secretoras que difieren en morfología, estructura,
función y distribución. Estas estructuras
especializadas minimizan el riesgo de auto
toxicidad y pueden encontrarse en la superficie de
los órganos de las plantas o dentro de los tejidos de
las mismas, clasificándose como estructuras
secretoras externas o internas, respectivamente. Las
estructuras secretoras internas incluyen células
secretoras (a menudo idioblastos), cavidades
secretoras y conductos secretores, mientras que las
externas incluyen tricomas glandulares, células
epidérmicas y osmóforos (61). Algunos órganos y
tejidos de plantas, tales como raíces, tubérculos y
madera, son muy duros y necesitan ser
descompuestos para exponer las células y
cavidades que contienen aceite para la extracción.
Los bio-plaguicidas abarcan un gran número
de tecnologías, desde los microbianos hasta los
botánicos. Entre los productos botánicos, los AE
son una categoría importante que comenzó a
desarrollarse con la investigación en los años
ochenta (57). Los AE han tenido el crecimiento
más fuerte de todos los mercados de plaguicidas
botánicos en los últimos años.
Los AE suelen tener otras aplicaciones tales
como perfumería, cosméticos, detergentes,
farmacología, química fina y en la industria
alimentaria. Como resultado, los mercados
añadidos a veces agregan información científica
importante, pero también complican su
interpretación para el área de bio-plaguicidas. Los
AE tienen un futuro prometedor en el mercado de
bio-plaguicidas.
FITOQUÍMICA DE ACEITES ESENCIALES
Las AE de las plantas se han utilizado desde la
antigüedad, pero la primera descripción escrita de
la destilación data del siglo XIII por Ibn al-Baitar
en Andalucía, España (5). El método de
preparación clásico se basa en el aparato de
destilación de vapor Clevenger desarrollado en
1928. Hoy en día este método ha sido adaptado y
ampliado para la producción industrial. La
destilación al vapor requiere grandes recipientes
debido al bajo rendimiento (generalmente <1%) de
la biomasa y es costoso debido a las altas
temperaturas necesarias para la destilación. La
cáscara del cítrico es una excepción porque las
grandes cantidades de aceites se pueden obtener
barato por el presionar frío y l destilación
convencional. Los métodos modernos suelen medir
la calidad de los AE incluyendo evaluaciones
sensoriales, muy comunes en las casas de
perfumería; pruebas físicas y químicas, requeridas
en las normas, farmacopeas y códices; y técnicas
cromatospectrales para análisis de aceite. La
hifenización de la etapa de separación por
cromatografía de gases (GC) con técnicas
espectroscópicas es a menudo necesaria para la
identificación exacta de compuestos, siendo la
cromatografía de gases-espectrometría de masas
(GC-MS) una de las técnicas híbridas más
populares para la caracterización e identificación de
compuestos volátiles complejos. Un detector de
ionización de llama se utiliza generalmente para el
análisis cuantitativo, mientras que un detector de
masas de quadrapole o un detector de trampa de
iones es necesario para caracterizar los
constituyentes del aceite esencial (3). La
identificación de los compuestos se realiza
comparando tanto los datos cromatográficos (por
ejemplo, los índices de Kováts y los índices de
retención lineales) como los espectros de masas con
los de las muestras auténticas y los espectros de
referencia de la biblioteca. A pesar de los logros en
técnicas analíticas, la separación total e
identificación de todos los compuestos de la mezcla
volátil permanece inalcanzable debido al gran
número de compuestos, similitudes estructurales,
formas isoméricas y rango de concentración de los
compuestos presentes en los AE (14). De esta
manera, pueden ocurrir tiempos de retención
similares y se aconseja la confirmación en dos
columnas de diferente polaridad para evitar
identificaciones engañosas. Teniendo en cuenta que
los AE pueden contener cientos de constituyentes,
las co-eluciones son inevitables y, por lo tanto, se
han desarrollado nuevas estrategias analíticas para
maximizar la separación de compuestos, tales como
CG multidimensional (CG-MD) y CG
bidimensional (CGxCG) (14).
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Uso de los aceites esenciales en el control de plagas
46
Las principales familias de plantas que
contienen AE incluyen Myrtaceae, Lauraceae,
Lamiaceae, Asteraceae, Apiaceae, Cupressaceae,
Pinaceae, Piperaceae, Santalaceae y Zingiberaceae
: Apiaceae, un grupo ampliamente distribuido de
plantas anuales, bienales y perennes, con AE en
conductos tubulares; Asteraceae, que comprende
más de 30.000 especies de arbustos perennes,
hierbas rizomatosas, plantas perennes tuberosas y
hierbas arbóreas; Cupressaceae, un grupo de
coníferas generalmente árboles y arbustos
resinosos que producen AE dentro de bosques;
Lamiaceae, un grupo muy diverso de hierbas
aromáticas y arbustos con compuestos volátiles que
normalmente se acumulan en tricomas glandulares;
Lauraceae, que comprende plantas con flores y una
serie de árboles aromáticos volátiles presentes en
las células dentro de la corteza y la madera;
Myrtaceae, un grupo altamente aromático,
incluyendo varias especies de fruta; Pinaceae, un
grupo de coníferas de alto crecimiento con
materiales aromáticos resinosos con ácidos,
trementina y terpenoides; Piperaceae, una pequeña
familia de plantas con flores; Santalaceae con sólo
unas pocas especies aromáticas de interés; y
Zingiberaceae, la familia del jengibre con varios
rizomas aromáticos (31).
Los AE son mezclas complejas de compuestos
volátiles a semi-volátiles generalmente con un
fuerte olor, raramente coloreado, soluble en
disolventes orgánicos e insoluble en agua. Los
constituyentes de los AE pertenecen
principalmente a dos grupos fitoquímicos:
terpenoides (monoterpenos y sesquiterpenos de
bajo peso molecular) y, en menor medida,
fenilpropanoides, sintetizados a través de diferentes
rutas biosintéticas y con distintos precursores
metabólicos primarios. La biosíntesis de los
terpenoides involucra tanto las vías de mevalonato
como las de no mevalonato (desoxililulosa fosfato),
mientras que los fenilpropanoides se forman a
través de la vía shikimato (19; 32; 45).
Monoterpenos y sesquiterpenos son generalmente
el principal grupo de compuestos que se encuentran
en los AE. Igualmente, los fenilpropanoides son
también muy frecuentes. Además, algunos AE
también pueden contener ácidos grasos y sus
ésteres y, más raramente, derivados de nitrógeno y
azufre (2; 32).
En las plantas aromáticas, la composición de
los AE suele variar considerablemente debido a
factores tanto intrínsecos (sexuales, estacionales,
ontogenéticos y genéticos) como extrínsecos
(ecológicos y ambientales) (23; 63) . Estos
extractos suelen contener, en promedio, de 20 a 80
compuestos que en su mayoría suelen ser terpenos
o monoterpenos con fenoles conectados, y otros
mas complejos, incluyendo los sesquiterpenos.
La expresión fisiológica del metabolismo
secundario de la planta puede ser diferente en todas
las etapas de su desarrollo. Las proporciones de
monoterpenos dependen de la temperatura y el
ritmo circadiano (29; 56) y varían según la etapa de
la planta (12). La acidez del suelo y el clima (calor,
fotoperiodo, humedad) afectan directamente el
metabolismo secundario de la planta (51) y la
composición de los AE. Por tal motivo, en el
proceso de los AE se debe establecer una serie de
parámetros relacionados con las buenas prácticas
agrícolas para el cultivo de las plantas (por ejemplo,
genotipos, selección y orientación de parcelas y
prácticas, tiempo de cosecha, condiciones y
parámetros técnicos y extracción) para minimizar la
heterogeneidad de los AE.
PRINCIPALES USOS
La mayor parte de la información relacionada
con el tema, muestran efectos inmediatos
(toxicidad aguda o repelencia) de AE sobre un
número de artrópodos, frecuentemente sobre la
base de ensayos que duran menos de 48 h.
La eficacia de los AE y sus constituyentes varía
según el perfil fitoquímico del extracto vegetal y el
objetivo entomológico, en la Tabla 1 se muestras
algunos estudios llevados a cabo en los últimos 2
años. La gran mayoría suelen reportar respuesta en
insecto blanco, ejerciendo efectos insecticidas o
reducción e interrupción en el crecimiento de los
insectos en varias etapas de la vida.
Los AE de las plantas aromáticas se han
ensayado a lo largo de los años para abordar varios
problemas de protección a los cultivos en
situaciones pre y poscosechas tales como
coleópteros, Sitophilus oryzae (gorgojo del arroz),
Tribolium castaneum, y Callosobruchus chinensis
(27; 28; 43; 44; 52).
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Uso de los aceites esenciales en el control de plagas
47
Tabla 1. Bioinsecticidas (aceites esenciales) en el control de plagas Nombre científico de la planta Parte de la planta Insecto Acción Autor-año
Artemisia dubia Partes aéreas
(flores)
Tribolium castaneum y
Liposcelis bostrychophila Insecticida natural
Liang jY, et tal.
2017 (42)
Juniperus formosana Hojas Tribolium castaneum y
Liposcelis bostrychophila Insecticida y repelente Guo SS. 2017 (27)
H. pectinata Hojas Atta sexdens y
rubropilosa Forel Nuevos insecticidas
Feitosa-Alcantara.
2017 (22)
Allium sativum Fruto T. molitor Control de plagas Tabari, M.A. 2017
(58)
Pelargonium roseum Hojas frescas Culex pipiens Repelente de mosquitos
y larvicida
Tabari MA -2017
(62)
Origanum onites Hojas Amblyomma americanum
y Aedes aegypti Repelente
Carroll JF -2017 (11)
Aristolochia trilobata Hojas Atta sexdens y
Acromyrmex balzani Insecticida
Oliveira BM – 2017
(17)
Cymbopogon citratus Hojas frescas Phlebotomus duboscqi Repelente Kimutai A – 2017
(39)
Artemisia annua y Artemisia
dracunculus
Partes aéreas
(flores) Calliphora vomitoria
Inhibición de
oviposición (fumigación)
Bedini(6)S – 2017
(6)
Echinops grijsii Hance Raíz
Aedes albopictus,
Anopheles sinensis y
Culex pipiens
Larvicida Zhao MP -2017 (69)
Pinus nigra, Hyssopus
officinalis, Satureja montana,
Pelargonium graveolens y Aloysia citrodora
Ramas con hojas/ partes aéreas
(flores)/hojas
Culex quinquefasciatus Larvicidas Benelli G – 2017 (8)
Eucalyptus sp, Mentha
piprita, Achillea
millefolium, Origanum vulgare y Rosmarinus officinalis
Follaje Fresco o
seco Supella longipalpa.
Toxicidad Fumigante y
actividad repelente
Mona Sharififard –
2016 (60)
Melaleuca alternifolia Hojas Sitophilus zeamais Fumigación Liao M - 2016 (44)
Artemisia anethoides Hojas frescas Tribolium castaneum y
Lasioderma serricorne
Toxicidad de contacto,
repelente y fumigante
Liang JY – 2017
(43)
Hedychium larsenii Tallo subterráneo
(rizoma) Anopheles stephensi
Actividad de disuasión
larvicida y de
oviposición
Alshebly MM -2017 (1)
Lippia sidoides Hojas Rhodnius prolixus Efecto ninficida,
ovicida, fagoinhibición
Figueiredo MB –
2017 (24)
Piper aduncum Linnaeus Hojas Aedes aegypti Repelente Mamood SN – 2017
(47)
Peumus boldus Molina Hojas Culex quinquefasciatus Actividad larvicida Castro DS -2016
(16)
Curcuma longa Tallo subterráneo
(rizoma) Cabbage looper Insecticida botánico
Souza Tavares W –
2016 (18)
Atalantia monophylla Hojas frescas
Callosobruchus
maculatus y Sitophilus
oryzae
Insecticida Nattudurai G – 2017
(52)
Mentha spicata y Mentha pulegium Partes aéreas
(hojas y flores)
Spodoptera littoralis, Leptinotarsa
decemlineata y Myzus
persicae
Actividad nematicida y
fitotóxico
Kimbaris AC -2017
(38)
Cymbopogon citratus Hojas Cabbage looper Larvicida Jun-Hyung Tak-
2016 (64)
Lippia gracilis Hojas Rhipicephalus
(Boophilus) microplus Acaricida
Costa-Júnior -2016
(13)
Aframomum daniellii,
Dichrostachys cinerea y Echinops
giganteus
Frutos frescos / raíces
Culex quinquefasciatus y larvas de filariasis
Larvicida Roman Pavela- 2016
(54)
Blumea lacera, Polygonum odoratum Lour, Piper
sarmentosum Roxb, Raphanus
sativus Linn, Myristica fragrans Houtt, Limnophila
aromatica (Lamk) Merr, Solanum aculeatissimum Jacq, Solanum
indicum Linn, Coriandrum
Tallo y hojas /
semillas / cáscara /
toda la planta / fruta /
rizoma (tallo
subterráneo)
Aedes aegypti Larvicida y adulticida Intirach J. -2016 (33)
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Uso de los aceites esenciales en el control de plagas
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sativum Linn, Foeniculum
vulgare Mill, Petroselinum crispum, Amomum
uliginosum Koenig, Picrorhiza
kurroa Royle & Benth, Curcuma aeruginosa Roxb, Curcuma
longa Linn, Kaempferia
pandurata Roxb, Kaempferia parviflora Wall. ex Baker
Origanum scabrum Hojas frescas
Anopheles stephensi,
Aedes aegypti, Culex quinquefasciatus y Culex
tritaeniorhynchus
Repelente, actividad
larvicida y ovicida,
adulticida
Marimuthu
Govindarajan-2016
(25)
Glycosmis lucida Hojas Tribolium castaneum y
Liposcelis bostrychophila Repelente Guo SS -2017 (28)
Ajania fruticulosa Parte aérea Tribolium castaneum y
Liposcelis bostrychophila Actividad insecticida
Jun-Yu Liang -2016
(42)
Citrus aurantifolia, Citrus grandis,
and Alpinia galanga
Hojas / fruta
/rizoma Aedes aegypti Repelente
Norashiqin Misni –
2016 (49)
Piper aduncum Hojas Euschistus heros Toxicidad en huevos,
ninfas y adultos
LM TURCHEN-
2016 (65)
Kadsura heteroclita Hojas
Anopheles stephensi,
Aedes aegypti y Culex quinquefasciatus
Larvicida Govindarajan M -
2016 (26)
Piper betle Hojas Spodoptera litura Innibidores de desarrollo
de larvas y pupas
Prabhakaran
Vasantha-Srinivasan- 2016
(66)
Piper corcovadensis Hojas frescas Aedes aegypti Actividad larvicida Marcelo Felipe
Rodrigues da Silva –
2016 (15)
Etlingera elatior y Zingiberaceae Inflorescen-cias
frescas Aedes aegypti
Innibicion de
oviposición
Patrícia C. Bezerra-
Silva-2016 (9)
Schinus molle Hojas Ctenocephalides felis
felis
Actividad contra huevos
y adultos BATISTA - 2015 (4)
Origanum vulgare Hojas
Anopheles stephensi, An.
Subpictus, Culex quinquefasciatus y Cx.
Tritaeniorhynchus
Actividad larvicida Govindarajan-2016
(25)
Lavandula luisieri Partes aéreas Spodoptera littoralis y
Myzus persicae colonies Actividad fitotóxica y
nematocida Julio -2016 (36)
Alpinia kwangsiensis Rizoma Lasioderma serricorne Actividad insecticida Wu – 2015 (68)
Chamaecyparis obtusa Hojas y ramas Drosophila melanogaster
y Musca domestica
Actividad insecticida,
afecta la fecundidad y el desarrollo sexual
Shin-Hae Lee-2015
(40)
MODOS DE ACCIÓN
Los AE son buenos penetrantes que
combinados suelen aumentar la biodisponibilidad.
La mayor propiedad relacionada es que disrumpe la
bicapa lípidica de las células. Algunos AE tienen
modos de acción específicos que los convierten en
buenos sinergistas, los derivados semisintéticos
tienen un factor sinérgico de dos a seis veces cuando
se combinan con insecticidas botánicos (7), pero las
piperamidas tienen un notable factor de sinergia de
11 cuando se combinan con piretrina (35) tienen
profundos efectos sobre el transcriptoma del
citocromo P450.
En la sensilias de los insectos, las proteínas
especializadas en odorantes (PEO) responden a los
monoterpenos volátiles. Los monoterpenos
acíclicos o monocíclicos son moléculas volátiles
pequeñas, por lo tanto, están implicados en la
transmisión de señales aerotransportadas desde las
plantas hasta los insectos (41).
La detección de ramos de aromáticos y
compuestos quimiosensores activos por insectos
involucra diferentes familias de proteínas,
incluyendo OBPs y proteínas quimiosensibles
(PQSs), PEOs y CSPs que se encuentran en la
periferia de los receptores sensoriales y participan
en la captura y transporte de estímulos moleculares
(21). El uso de compuestos químicos volátiles de
plantas y AE en protección de plantas puede ser más
eficaz con una mejor comprensión de estos
mecanismos.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Uso de los aceites esenciales en el control de plagas
49
Varios monoterpenos son neurotóxicos para los
insectos. Algunos receptores descritos son las
neuronas GABA-gated y GABA asociados a
canales de cloro, los cuales suelen alterar la sinapsis
de GABA (55). El eugenol actúa a través del sistema
octopaminérgico activando receptores para la
octopamina, que es un neuromodulador (20).
Algunos otros monoterpenos actúan sobre la
acetilcolinesterasa inhibiéndola (48). Con tales
acciones de los monoterpenos se cree que afecta a
múltiples objetivos por su modo de acción, ,
perturbando así más eficazmente la actividad celular
y los procesos biológicos de los insectos.
Una de las grandes desventajas de los AE, es
que en su gran mayoría se desconoce su modo de
acción, con la gran cantidad de bioensayos
realizados se conoce en que etapa del insecto blanco
suele tener mayores efectos, pero se desconoce su
forma de acción, Por otro lado, la regulación
transcripcional de la expresión génica en los
insectos se ha encontrado que desempeña un papel
importante en la respuesta de los insectos a diversos
factores de estrés (44). Este tipo de estudio abre una
alternativa en la búsqueda de modo de acción de los
diversos AE. Por ejemplo: Min Liao y
colaboradores (44) llevaron acabo un estudio de la
actividad de Melaleuca alternifolia en S. Zeamais
que por medio de un análisis de transcriptoma
demostraron la inhibición de tres enzimas; dos
enzimas desintoxicantes, glutatión S-transferasa
(GST) y carboxilesterasa (CarE), así como una
enzima de conducción nerviosa, la
acetilcolinesterasa (AChE), proponiendo un modelo
de acción del insecticida donde probablemente
afecta directamente al acarreador de hidrógeno para
bloquear el flujo de electrones e interferir en la
síntesis de energía en la cadena respiratoria
mitocondrial.
Como el ejemplo anterior, en los últimos años
se han realizado algunos estudios que incluyen un
análisis transcriptomico (46; 53), esto abre un
panorama hacia lo desconocido en el contexto de
búsqueda de mecanismos de acción de los AE.
FUTURO DE LOS ACEITES ESENCIALES
Hoy en día se utilizan varios AE en
formulaciones comerciales registradas. Entre estos
productos, los más frecuentes son el ajo, el clavo, el
cedro (Juniperus virginiana), la menta (Mentha
piperita) y los aceites de romero, varios de ellos
dirigidos a numerosos artrópodos, incluyendo
moscas, mosquitos, mosquitos, polillas, avispas,
arañas y ciempiés.
Al parecer los AE parecen ser un método
complementario o alternativo para el manejo
integrado de plagas en varios aspectos ya que como
se menciono anteriormente, consisten en mezclas de
muchos compuestos bioactivos (alcoholes,
aldehídos, cetonas, ésteres, fenoles aromáticos y
lactonas, así como monoterpenos y sesquiterpenos),
lamentablemente la alta volatilidad, baja solubilidad
en agua y la tendencia a la oxidación lo limitan
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Uso de los aceites esenciales en el control de plagas
50
como un sistema alternativo de control de plagas
(Moretti et al., 2002).
Una de las grandes alternativas para el futuro es
la nanoformulación de los AE ya que podría
resolver estos problemas, protegiéndolos de la
degradación y las pérdidas por evaporación,
logrando una liberación controlada y facilitando el
manejo (50). Dentro de los grandes beneficios de
las nanoformulaciones es mejorar la eficacia debido
al mayor área superficial, mayor solubilidad,
inducción de actividad sistémica debido a un menor
tamaño de partícula, mayor movilidad y menor
toxicidad debido a la eliminación de disolventes
orgánicos (37). En un trabajo realizado en el 2014
por Werdin González, et al. (67) demostraron la
eficacia y persistencia del uso de
nanoformulaciones contra B. Germánica usando
AE de geranio aumentando así su eficacia de 7 días
a más de 200 días.
BIBLIOGRAFÍA
1. AlShebly MM, AlQahtani FS, Govindarajan M,
Gopinath K, Vijayan P, Benelli G. 2017.
Toxicity of ar-curcumene and epi-beta-
bisabolol from Hedychium larsenii
(Zingiberaceae) essential oil on malaria,
chikungunya and St. Louis encephalitis
mosquito vectors. Ecotoxicol Environ Saf
137:149-57
2. Bakkali F, Averbeck S, Averbeck D, Idaomar
M. 2008. Biological effects of essential oils--a
review. Food Chem Toxicol 46:446-75
3. Baser K, Demirci F. 2007. Chemistry of
Essential Oils.
4. Batista LC, Cid YP, De Almeida AP, Prudencio
ER, Riger CJ, et al. 2016. In vitro efficacy of
essential oils and extracts of Schinus molle L.
against Ctenocephalides felis felis. Parasitology
143:627-38
5. Bauer K, Garbe D, Surburg H. 2001. Common
Fragrance and Flavor Materials: Preparation,
Properties and Use. Weinheim: Wiley-VCH
6. Bedini S, Flamini G, Cosci F, Ascrizzi R,
Echeverria MC, et al. 2017. Artemisia spp.
essential oils against the disease-carrying
blowfly Calliphora vomitoria. Parasit Vectors
10:80
7. Belzile A-S, Majerus SL, Podeszfinski C,
Guillet G, Durst T, Arnason JT. 2000. Dillapiol
Derivatives as Synergists: Structure–Activity
Relationship Analysis. Pesticide Biochemistry
and Physiology 66:33-40
8. Benelli G, Pavela R, Canale A, Cianfaglione K,
Ciaschetti G, et al. 2017. Acute larvicidal
toxicity of five essential oils (Pinus nigra,
Hyssopus officinalis, Satureja montana, Aloysia
citrodora and Pelargonium graveolens) against
the filariasis vector Culex quinquefasciatus:
Synergistic and antagonistic effects. Parasitol
Int 66:166-71
9. Bezerra-Silva PC, Dutra KA, Santos GK, Silva
RC, Iulek J, et al. 2016. Evaluation of the
Activity of the Essential Oil from an
Ornamental Flower against Aedes aegypti:
Electrophysiology, Molecular Dynamics and
Behavioral Assays. PLoS One 11:e0150008
10. Buchbauer G. 2000. The detailed analysis of
essential oil leads to the understanding of their
properties. Perfumer Flavorist 25:64–7
11. Carroll JF, Demirci B, Kramer M, Bernier UR,
Agramonte NM, et al. 2017. Repellency of the
Origanum onites L. essential oil and
constituents to the lone star tick and yellow
fever mosquito. Nat Prod Res:1-6
12. Clark R, Menary R. 1981. Variations in
composition of peppermint oil in relation to
production areas. Econ. Bot. 35:59–69
13. Costa-Junior LM, Miller RJ, Alves PB, Blank
AF, Li AY, Perez de Leon AA. 2016. Acaricidal
efficacies of Lippia gracilis essential oil and its
phytochemicals against organophosphate-
resistant and susceptible strains of
Rhipicephalus (Boophilus) microplus. Vet
Parasitol 228:60-4
14. da Silva MDRG, Cardeal Z, Marriott PJ. 2008.
Comprehensive Two-Dimensional Gas
Chromatography: Application to Aroma and
Essential Oil Analysis. ACS SYMPOSIUM
SERIES:3-24
15. da Silva MF, Bezerra-Silva PC, de Lira CS, de
Lima Albuquerque BN, Agra Neto AC, et al.
2016. Composition and biological activities of
the essential oil of Piper corcovadensis (Miq.)
C. DC (Piperaceae). Exp Parasitol 165:64-70
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Uso de los aceites esenciales en el control de plagas
51
16. de Castro DS, da Silva DB, Tiburcio JD, Sobral
ME, Ferraz V, et al. 2016. Larvicidal activity of
essential oil of Peumus boldus Molina and its
ascaridole-enriched fraction against Culex
quinquefasciatus. Exp Parasitol 171:84-90
17. de Oliveira BM, Melo CR, Alves PB, Santos
AA, Santos AC, et al. 2017. Essential Oil of
Aristolochia trilobata: Synthesis, Routes of
Exposure, Acute Toxicity, Binary Mixtures and
Behavioral Effects on Leaf-Cutting Ants.
Molecules 22
18. de Souza Tavares W, Akhtar Y, Goncalves GL,
Zanuncio JC, Isman MB. 2016. Turmeric
powder and its derivatives from Curcuma longa
rhizomes: Insecticidal effects on cabbage looper
and the role of synergists. Sci Rep 6:34093
19. DEWICK PM. 2010. Medicinal natural
products: a biosynthetic approach.
20. Enan EE. 2005. Molecular response of
Drosophila melanogaster tyramine receptor
cascade to plant essential oils. Insect Biochem
Mol Biol 35:309-21
21. Fan J, Francis F, Liu Y, Chen JL, Cheng DF.
2011. An overview of odorant-binding protein
functions in insect peripheral olfactory
reception. Genet Mol Res 10:3056-69
22. Feitosa-Alcantara RB, Bacci L, Blank AF,
Alves PB, Silva IMA, et al. 2017. Essential Oils
of Hyptis pectinata Chemotypes: Isolation,
Binary Mixtures and Acute Toxicity on Leaf-
Cutting Ants. Molecules 22
23. Figueiredo AC, Barroso JG, Pedro LG, Scheffer
JJC. 2008. Factors affecting secondary
metabolite production in plants: Volatile
components and essential oils. Flavour
Fragrance J. Flavour and Fragrance Journal
23:213-26
24. Figueiredo MB, Gomes GA, Santangelo JM,
Pontes EG, Azambuja P, et al. 2017. Lethal and
sublethal effects of essential oil of Lippia
sidoides (Verbenaceae) and monoterpenes on
Chagas' disease vector Rhodnius prolixus. Mem
Inst Oswaldo Cruz 112:63-9
25. Govindarajan M, Kadaikunnan S, Alharbi NS,
Benelli G. 2016. Acute toxicity and repellent
activity of the Origanum scabrum Boiss. &
Heldr. (Lamiaceae) essential oil against four
mosquito vectors of public health importance
and its biosafety on non-target aquatic
organisms. Environ Sci Pollut Res Int 23:23228-
38
26. Govindarajan M, Rajeswary M, Hoti SL,
Benelli G. 2016. Larvicidal potential of
carvacrol and terpinen-4-ol from the essential
oil of Origanum vulgare (Lamiaceae) against
Anopheles stephensi, Anopheles subpictus,
Culex quinquefasciatus and Culex
tritaeniorhynchus (Diptera: Culicidae). Res Vet
Sci 104:77-82
27. Guo S, Zhang W, Liang J, You C, Geng Z, et al.
2016. Contact and Repellent Activities of the
Essential Oil from Juniperus formosana against
Two Stored Product Insects. Molecules 21:504
28. Guo SS, Zhang WJ, Yang K, Liang JY, You
CX, et al. 2017. Repellence of the main
components from the essential oil of Glycosmis
lucida Wall. ex Huang against two stored
product insects. Nat Prod Res 31:1201-4
29. Hansted L, Jakobsen H, Olsen C. 1994.
Influence of temperature on the rhythmic
emission of volatiles from Ribes nigrum flowers
in situ. Plant Cell Environ 17:1069–72
30. Harborne J. 2014. Introduction to Ecological
Biochemistry. 384 pp.
31. Hunter M. 2009. Essential oils : art, agriculture,
science, industry and entrepreneurship (a focus
on the Asia-Pacific region).
32. Hüsnü Can Başer GB. 2010. Handbook of
essential oils: science, technology, and
applications.
33. Intirach J, Junkum A, Lumjuan N, Chaithong U,
Jitpakdi A, et al. 2016. Antimosquito property
of Petroselinum crispum (Umbellifereae)
against the pyrethroid resistant and susceptible
strains of Aedes aegypti (Diptera: Culicidae).
Environ Sci Pollut Res Int 23:23994-4008
34. ISO9235. 2013. Aromatic natural raw
materials-vocabulary.
35. Jensen HR, Scott IM, Sims SR, Trudeau VL,
Arnason JT. 2006. The effect of a synergistic
concentration of a Piper nigrum extract used in
conjunction with pyrethrum upon gene
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Uso de los aceites esenciales en el control de plagas
52
expression in Drosophila melanogaster. Insect
Mol Biol 15:329-39
36. Julio LF, Barrero AF, Herrador del Pino MM,
Arteaga JF, Burillo J, et al. 2016. Phytotoxic and
Nematicidal Components of Lavandula luisieri.
J Nat Prod 79:261-6
37. Kah M, Beulke S, Tiede K, Hofmann T. 2013.
Nanopesticides: State of Knowledge,
Environmental Fate, and Exposure Modeling.
Critical Reviews in Environmental Science and
Technology 43:1823-67
38. Kimbaris AC, Gonzalez-Coloma A, Andres
MF, Vidali VP, Polissiou MG, Santana-Meridas
O. 2017. Biocidal Compounds from Mentha sp.
Essential Oils and Their Structure-Activity
Relationships. Chem Biodivers 14
39. Kimutai A, Ngeiywa M, Mulaa M, Njagi PG,
Ingonga J, et al. 2017. Repellent effects of the
essential oils of Cymbopogon citratus and
Tagetes minuta on the sandfly, Phlebotomus
duboscqi. BMC Res Notes 10:98
40. Lee SH, Do HS, Min KJ. 2015. Effects of
Essential Oil from Hinoki Cypress,
Chamaecyparis obtusa, on Physiology and
Behavior of Flies. PLoS One 10:e0143450
41. Li S, Picimbon JF, Ji S, Kan Y, Chuanling Q, et
al. 2008. Multiple functions of an odorant-
binding protein in the mosquito Aedes aegypti.
Biochem Biophys Res Commun 372:464-8
42. Liang JY, Guo SS, Zhang WJ, Geng ZF, Deng
ZW, et al. 2017. Fumigant and repellent
activities of essential oil extracted from
Artemisia dubia and its main compounds
against two stored product pests. Nat Prod
Res:1-5
43. Liang JY, Wang WT, Zheng YF, Zhang D,
Wang JL, et al. 2017. Bioactivities and
Chemical Constituents of Essential Oil
Extracted from Artemisia anethoides Against
Two Stored Product Insects. J Oleo Sci 66:71-6
44. Liao M, Xiao JJ, Zhou LJ, Liu Y, Wu XW, et al.
2016. Insecticidal Activity of Melaleuca
alternifolia Essential Oil and RNA-Seq
Analysis of Sitophilus zeamais Transcriptome
in Response to Oil Fumigation. PLoS One
11:e0167748
45. Lichtenthaler HK. 1999. The 1-Deoxy-D-
Xylulose-5-Phosphate Pathway of Isoprenoid
Biosynthesis in Plants. Annu Rev Plant Physiol
Plant Mol Biol 50:47-65
46. Loke KK, Rahnamaie-Tajadod R, Yeoh CC,
Goh HH, Mohamed-Hussein ZA, et al. 2017.
Transcriptome analysis of Polygonum minus
reveals candidate genes involved in important
secondary metabolic pathways of
phenylpropanoids and flavonoids. PeerJ
5:e2938
47. Mamood SN, Hidayatulfathi O, Budin SB,
Ahmad Rohi G, Zulfakar MH. 2017. The
formulation of the essential oil of Piper
aduncum Linnaeus (Piperales: Piperaceae)
increases its efficacy as an insect repellent. Bull
Entomol Res 107:49-57
48. Mills C, Cleary BJ, Gilmer JF, Walsh JJ. 2004.
Inhibition of acetylcholinesterase by Tea Tree
oil. J Pharm Pharmacol 56:375-9
49. Misni N, Nor ZM, Ahmad R. 2016. New
Candidates for Plant-Based Repellents Against
Aedes aegypti. J Am Mosq Control Assoc
32:117-23
50. Moretti MD, Sanna-Passino G, Demontis S,
Bazzoni E. 2002. Essential oil formulations
useful as a new tool for insect pest control.
AAPS PharmSciTech 3:E13
51. Muller-Riebau F, Berger B, Yegen O, Cakir C.
1997. Seasonal variations in the chemical
compositions of essential oils of selected
aromatic plants growing wild in Turkey. Agric.
Food Chem 45:4821–25
52. Nattudurai G, Baskar K, Paulraj MG, Islam VI,
Ignacimuthu S, Duraipandiyan V. 2017. Toxic
effect of Atalantia monophylla essential oil on
Callosobruchus maculatus and Sitophilus
oryzae. Environ Sci Pollut Res Int 24:1619-29
53. Park YJ, Li X, Noh SJ, Kim JK, Lim SS, et al.
2016. Transcriptome and metabolome analysis
in shoot and root of Valeriana fauriei. BMC
Genomics 17:303
54. Pavela R, Maggi F, Mbuntcha H, Woguem V,
Fogang HP, et al. 2016. Traditional herbal
remedies and dietary spices from Cameroon as
novel sources of larvicides against filariasis
mosquitoes? Parasitol Res 115:4617-26
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Uso de los aceites esenciales en el control de plagas
53
55. Priestley CM, Williamson EM, Wafford KA,
Sattelle DB. 2003. Thymol, a constituent of
thyme essential oil, is a positive allosteric
modulator of human GABA(A) receptors and a
homo-oligomeric GABA receptor from
Drosophila melanogaster. Br J Pharmacol
140:1363-72
56. Raguso R, Pichersky E. 1999. New perspectives
in pollination biology: floral fragrances. A day
in the life of a linalool molecule: chemical
communication in a plant-pollinator system.
Part 1: linalool biosynthesis in flowering plants.
Plant Species Biol 14:95–120
57. REGNAULT-ROGER C. 1997. The potential
of botanical essential oils for insect pest control.
Integrated Pest Management Reviews 2:25-34
58. Sadeghi R, Hadizadeh Raeisi N, Jamshidnia A.
2017. Immunological Responses of Sesamia
cretica to Ferula ovina Essential Oil. J Insect Sci
17
59. Sangwan NS, Farooqi AHA, Shabih F,
Sangwan RS. 2001. Regulation of essential oil
production in plants. Plant Growth Regulation
34: 3–21
60. Sharififard M, Safdari F, Siahpoush A, Kassiri
H. 2016. Evaluation of Some Plant Essential
Oils against the Brown-Banded Cockroach,
Supella longipalpa (Blattaria: Ectobiidae): A
Mechanical Vector of Human Pathogens. J
Arthropod Borne Dis 10:528-37
61. Svoboda KP, Syred PM, Svoboda TG. 2000.
Secretory structures of aromatic and medicinal
plants : a review and atlas of micrographs.
62. Tabari MA, Youssefi MR, Esfandiari A, Benelli
G. 2017. Toxicity of beta-citronellol, geraniol
and linalool from Pelargonium roseum essential
oil against the West Nile and filariasis vector
Culex pipiens (Diptera: Culicidae). Res Vet Sci
114:36-40
63. Taiz L, Zeiger E. 2010. Plant physiology.
Sunderland, Massachusetts: Sinauer
64. Tak JH, Isman MB. 2016. Metabolism of citral,
the major constituent of lemongrass oil, in the
cabbage looper, Trichoplusia ni, and effects of
enzyme inhibitors on toxicity and metabolism.
Pestic Biochem Physiol 133:20-5
65. Turchen LM, Piton LP, Dall'Oglio EL, Butnariu
AR, Pereira MJ. 2016. Toxicity of Piper
aduncum (Piperaceae) Essential Oil Against
Euschistus heros (F.) (Hemiptera:
Pentatomidae) and Non-Effect on Egg
Parasitoids. Neotrop Entomol 45:604-11
66. Vasantha-Srinivasan P, Senthil-Nathan S,
Thanigaivel A, Edwin ES, Ponsankar A, et al.
2016. Developmental response of Spodoptera
litura Fab. to treatments of crude volatile oil
from Piper betle L. and evaluation of toxicity to
earthworm, Eudrilus eugeniae Kinb.
Chemosphere 155:336-47
67. Werdin González JO, Stefanazzi N, Murray AP,
Ferrero AA, Fernández Band B. 2014. Novel
nanoinsecticides based on essential oils to
control the German cockroach. Journal of Pest
Science 88:393-404
68. Wu Y, Zhang WJ, Huang DY, Wang Y, Wei JY,
et al. 2015. Chemical Compositions and
Insecticidal Activities of Alpinia kwangsiensis
Essential Oil against Lasioderma serricorne.
Molecules 20:21939-45
69. Zhao MP, Liu QZ, Liu Q, Liu ZL. 2017.
Identification of Larvicidal Constituents of the
Essential Oil of Echinops grijsii Roots against
the Three Species of Mosquitoes. Molecules 22
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicaciones biotecnológicas en el control biológico
54
APLICACIONES BIOTECNOLÓGICAS EN EL
CONTROL BIOLÓGICO
Cantú-Ruiz, A. L., Galván-Quintero, A. O., Mar-Solís, L. M.
Universidad Autónoma de Nuevo León, Facultad de Ciencias Biológicas, UANL
Resumen
Las plagas de insectos son un problema importante para la salud, estos son transmisores de enfermedades
en humanos y en plantas, al atacar las plantas limitan el aumento de la producción mundial de alimentos.
Existen diversas alternativas para el control de insectos entre las cuales destacan el control físico, mecánico,
químico y biológico. Entre las alternativas más utilizadas se encuentra el control químico, pero estos pueden
causar problemas para la salud humana, la agricultura y el medio ambiente, en los últimos años la
biotecnología ha permitido que el control biológico desplace al químico, debido a que sus productos pueden
usarse con seguridad porque no dañan al medio ambiente. Entre los agentes de control biológico se
encuentran: los entomopatógenos, insectos beneficiosos, insecticidas botánicos y feromonas. En este plantea
las estrategias para el control biológico que se actualmente se están empleando en el continente Americano,
México y la Unión Europea. El enfoque de control biológico, será necesario en el futuro más que en la
actualidad, conforme los problemas con una mayor diversidad de especies invasoras continúen creciendo a
un paso alarmante.
Palabras Clave: Control de Insectos, Biotecnología, Entomopatogenos, Insectos Beneficiosos, Insecticidas Botánicos, Feromonas.
A lo largo de la historia la humanidad ha
enfrentado múltiples adversidades, en múltiples
sectores, como lo son el agrícola y médico. Un
claro ejemplo de estos problemas son las plagas
que durante toda la historia han azotado los
cultivos provocando grandes pérdidas de
alimento para el aprovechamiento humano, y bien,
enfermedades transmitidas por los insectos
vectores como lo es la malaria que es transmitida
por mosquitos del género Anopheles (Figura 1).
Figura 1: Mosquito del género Anopheles, transmisor de la
malaria
Por ello, se han empleado diferentes técnicas
que permitan controlar las poblaciones de las
mismas, una de las técnicas más comúnmente
utilizadas es el uso de plaguicidas los cuales se ha
observado que han generado más brotes
recurrentes de plagas resistentes a los mismos,
además de producir enfermedades en numerosos
cultivos, contribuir a la salinización y erosión del
suelo, contaminación de aguas y otros problemas
ambientales. Debido a lo anterior, se ha requerido
volver a técnicas antiguamente utilizadas para
poder combatir los problemas anteriormente
mencionados; una de estas técnicas es el control
biológico el cual consiste en el uso de enemigos
naturales y microorganismos para el control de
sus poblaciones incluyendo competencia,
prefación, parasitismo y patogenicidad.
El control biológico de especies es una
técnica que ha sido utilizada desde tiempos muy
antiguos, los primeros registros datan del siglo III
por chinos para el control de plagas de árboles de
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicaciones biotecnológicas en el control biológico
55
cítricos. Sin embargo, fue hasta el siglo XIX
cuando el control biológico de plagas despertó un
gran interés debido al éxito que se consiguió con
la introducción de la mariquita Rodolia cardinalis
para el control de la cochinilla acanalada Icerya
purchasi (Figura 2). Posteriormente, en el año de
1883 se llevó acabo el primer importe de
parasitoides a Estados Unidos proveniente de
Europa. Seguido de eso estudios de enfermedades
en insectos por Agostini Bassi con el uso del
hongo Beauveria bassiana como atacante del
gusano de seda, Bombyx mori sugiriendo que
cadáveres de insecto triturados aplicados con
agua podrían aplicarse a cultivos para matar a
insectos.
Figura 2: Control biológico de Icerya purchasi con Rodolia
cardinalis.
Debido a los aspectos anteriormente
mencionados, fue necesario plantear en los
posteriores años, una estrategia alternativa que se
basara en el uso de los principios ecológicos para
aprovechar al máximo los beneficios de la
biodiversidad en la agricultura, sin embargo,
debido a que algunos de los sistemas ecológicos
planteados presentaban algunas limitantes fue
necesario, con la ayuda de la biología molecular y
las herramientas de ingeniería genética presentes
en los últimos años, plantear modificaciones en
dichos sistemas para la minimización de
limitantes, esto, podría ser mediante la mejora de
las cosechas debido la producción de plantas
resistentes, a enfermedades y plagas, así como
modificar algunos insectos con el fin de atacar de
maneras distintas múltiples plagas, de tal manera
que se desarrollen métodos que nativamente en un
ecosistema no son encontrados. Por esta razón, en
la actualidad el control biológico se considera una
pieza fundamental e indispensable en cualquier
estrategia de agricultura sostenible con base
agroecológica, por este motivo, así, este trabajo
tratará de englobar algunos de los temas más
relevantes referentes al control biológico.
Métodos de control de insectos
El empleo de diferentes herramientas y
sistemas para monitorear y controlar la presencia
de organismos con gran potencial de plaga se ha
llevado a cabo a través de los años, buscando la
mejor opción según la situación que se presente.
Existen diversas maneras de controlar estas
plagas, entre las cuales destacan el control físico,
mecánico, químico y biológico.1 El control físico-
mecánico consiste en una serie de procedimientos
para eliminar directamente las plagas o, al
cambiar su hábitat, este no pueda sobrevivir por
mucho tiempo. Algunas de las técnicas empleadas
son conocidas desde la antigüedad, como el uso
de barreras, trampas, manejo de temperatura, la
eliminación manual del insecto en cuestión, así
como el empleo de agua hirviendo o la inundación
con el fin de eliminar ácaros, sin embargo este
último caso es solamente para bajas poblaciones
de insectos, con el fin de no dañar el cultivo
(Figura 3).2
Figura 3: Control físico- mecánico de Allium cepa,
mediante aspersión.
El uso de agroquímicos es una alternativa
altamente empleada para el control de plagas,
siendo responsable de la reducción de daños
económicos en los cultivos, debido a su alta
efectividad. Sin embargo, la toxicidad elevada de
ellos, la persistencia que tiempo después
presentan en el medio así como el mal uso de estos
insecticidas los han colocado como segunda
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicaciones biotecnológicas en el control biológico
56
opción para el control de plagas.3 Las ventajas que
presenta destacan una rápida acción curativa, bajo
costo, así como el uso práctico que representa,
disminuyendo daños económicos. Entre sus
desventajas se menciona la resistencia que estos
insectos pueden desarrollar, el empleo de
plaguicidas de manera recurrente, brotes de
plagas secundarias, daños a organismos
secundarios, así como los costos altos que estos
pueden presentar. Otro punto clave con respecto
al uso de agentes químicos es que, en el caso de
los insectos, estos productos se han hecho cada
vez más específicos, además de menos
contaminantes o tóxicos siendo el costo de estos
aumentado de manera considerable. Sin embargo,
los insecticidas o los acaricidas, siguen siendo
uno de los métodos más prácticos y económicos
de uso, a pesar de las limitaciones que presenta.4
Un ejemplo de ello es en el caso de la enfermedad
de Chagas, transmitido por diversos insectos
como Triatoma infestans. En los años 1974-1990
se realizó en Brasil un protocolo para la
erradicación esta enfermedad, fumigando las
viviendas con posibilidad de infección. 5.
Una forma de control utilizada actualmente
es el control biológico, definida como el control
de insectos mediante el uso de organismos
benéficos para reducir la densidad de una planta o
un animal que causa un daño (Figura 4). Este tipo
de control busca la reducción de las poblaciones
de la plaga de manera equilibrada, con el fin de
que no haya perdidas económicas totales del
organismo dañado y a su vez, que el agente
controlador no muera, debido a la ausencia de una
fuente de consumo (la plaga).6
Figura 4: Esquema general del control biológico de
insectos. Ejemplo depredación de Spalangia cameroni en la
mosca doméstica.
En el caso de los insectos, existen especies
entomófagas, que al alimentarse de otros insectos
depredadores o parásitos presentan una ventaja en
el uso de estos para un control biológico. Estos
depredadores, en su estado larval o adulto
requieren el consumo de insectos para su
crecimiento realizando un control biológico
natural, esto brinda la facilidad de emplearlo
como un método de control a gran escala,
tomando en cuenta las características del
organismo. Un ejemplo de ello es Rodalia
cardinalis, un coccinélido empleado como
control de Icerya purchasi, hemíptero encontrado
en cítricos. Las moscas blancas o palomillas
(Trialeurodes vaporariorum y Bemicia tabaci)
causantes de severos daños en diversos cultivos
ya sea por el daño directo o por transmisión de
virus, son controlados por Encarsia Formosa,
principalmente en los estados ninfales de la plaga7
Figura 5: Bacillus thuringiensis, formación de cristal.
Además de los insectos, existen bacterias,
virus y hongos capaces de ejercer algún control
sobre las plagas. Como en el caso de Bacillus
thuringiensis y Bacillus popilliae, colonizadores
de insectos de los órdenes Díptera, Ortóptera,
Coleóptera así como Himenóptera. Sin embargo
estos, en su etapa de esporulación, pueden formar
cristales proteicos con efecto insecticida o toxico
(Figura 5). Los hongos han sido considerados
una de las mejores alternativas para el control de
insectos debido a las características que les
permiten sobrevivir de forma parasita en los
insectos, además de ser más sencilla su
recolección y cultivo a nivel laboratorio, entre
ellos se encuentra Bauveria bassiana., utilizado
en cultivos de importancia económica mundial.
En Panamá es comercializado como un método de
control en forma de emulsión de esporas (Figura
6) 8
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicaciones biotecnológicas en el control biológico
57
Figura 6: Producto de espora de Bauveria bassiana
Métodos biotecnológicos para el control de
insectos
Las plagas de insectos son una limitación
para el aumento de la producción de alimentos.
Los agentes de control biológico, incluidos los
enemigos naturales, los entomopatogenos
(bacterias, nematos, virus y hongos), los
insecticidas derivados de plantas y las hormonas
de insectos están siendo de gran interés dado que
estos pueden ser utilizados como alternativas a los
pesticidas químicos y como componentes
esenciales para el manejo de plagas. La
biotecnología es de suma importancia para
mejorar la eficacia, la rentabilidad y en la
ampliación de los mercados para estos
bioinsecticidas. Se han utilizado diversas técnicas
moleculares para identificar y monitorear el
establecimiento y la dispersión de biotipos
específicos de enemigos naturales. La
biotecnología puede tener un impacto positivo en
la seguridad alimentaria de los ataques de insectos
y puede contribuir a la sostenibilidad de la
agricultura moderna 18.
Los recientes biopesticidas registrados a
nivel global incluyen: Bacterias (104 productos,
los cuales en su mayoría son Bacillus
thuringiensis) (Figura 7), Nematodos (44
productos), Hongos (12 productos), virus (8
productos), protozoos (6 productos) y enemigos
naturales (107 productos) 19. Una ventaja de los
biopesticidas es que pueden ser producidos a una
escala apropiada con tecnologías que están al
alcance de casi todos los países en desarrollo. Esto
permitiría el desarrollo de productos específicos
para plagas locales. La biotecnología ocupa un
papel fundamental ya que podría ayudar a evaluar
la producción de biopesticidas más potentes y
rentables. Los productos de control biológico
tienen como objetivo una velocidad de acción
rápida, amplia gama de huéspedes, una mejor
entrega del producto a la plaga y una mejor
persistencia en el medio ambiente 18.
Figura 7: La mayoría de los biopesticidas a partir de
bacterias registrados a nivel mundial son de Bacillus
thuringiensis
Entomopatógenos
El grupo de microorganismos
entomopatogenos es variado y diverso entre ellos
se encuentran un amplio grupo de virus, bacterias,
nematodos y hongos, entre otros (Anexo 1). Cada
uno de estos subgrupos se compone de un numero
de organismos que varían en su manera de
infectar, el sitio en que se replican, y el
mecanismo patogénico. Mientras que algunos
patógenos presentan rangos de hospederos muy
amplios, la mayoría prefieren ciertas especies de
insectos. También difieren en cuanto a su
patogenicidad selectiva de acuerdo a las
diferentes etapas de desarrollo del insecto
huésped 20.
Bacterias
En los últimos años, varias especies de
bacterias patógenas han sido aisladas, se han
desarrollado como pesticidas y utilizadas con
éxito en el control biológico de insectos en todo
el mundo 21. La mayoría de las bacterias
patógenas se encuentran en las familias
Bacillaceae, Pseudomonadaceae,
Enterobacteriaceae, Streptococcaceae y
Micrococaceae. Aunque hay muchos tipos
diferentes de bacterias que son conocidas por
infectar de forma aguda o crónica a los insectos,
solo se han registrado para el control de insectos
miembros de dos géneros de la orden
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicaciones biotecnológicas en el control biológico
58
Eubacteriales, Bacillus (Bacillaceae) y Serratia
(Enterobacteriaceae). Bacillus es considerado el
género pesticida más importante 23.
Las bacterias más patógenas se introducen a
los hospederos cuando estos comen alimento
contaminado. Estas bacterias se multiplican en el
aparato digestivo de los insectos, produciendo
algunas enzimas (como la lectinasa y las
proteinasas) y toxinas, las cuales dañan las células
del intestino medio y facilitan la invasión del
hemocele del insecto. Una vez que invaden el
hemocele, se multiplican y matan al hospedero
por septicemia, por la acción de toxinas o por
ambos. En numerosos casos, antes de morir, el
insecto huésped pierde el apetito o en otros casos
pueden defecar o vomitar, ayudando con esto a la
distribución del entomopatógeno. Algunas
bacterias pueden infectar a la progenie de los
insectos ya sea en los huevos o dentro de estos tal
como es el caso de Serratia marcencens en la
langosta café Locustana pardalina (Figura 8) 22.
Figura 8: Serratia marcencens infecta la progenie de
Locustana pardalina
Bacillus thuringiensis y plantas
transgénicas resistentes a insectos.
Bacillus thuringiensis (Bt) es una bacteria
Gram positiva omnipresente, formadora de
esporas, que produce cantidades masivas de una o
más proteínas que cristalizan intracelularmente
durante la fase de esporulación. Estas proteínas
son conocidas como proteínas Cry y son toxicas
principalmente para las larvas de insectos de los
órdenes lepidóptera, díptera, coleóptera,
hymenoptera, homóptera, ortóptera y mallophaga
y contra nematodos, ácaros, piojos y protozoos 24.
Las proteínas Cry se han clasificado en unos 30
grupos diferentes 25.
Si Bt se aplica a lugares expuestos a la luz
solar, se desactiva rápidamente por radiación
ultravioleta directa. Para maximizar la efectividad
de los tratamientos con Bt, los aerosoles deben
cubrir completamente todas las superficies de las
plantas, incluyendo la parte inferior de las hojas.
Además de la delta endotoxina de Bt, también se
encuentra la alfa endotoxina, VIP y una
diversidad de metabolitos secundarios que
también son eficaz contra ciertos insectos, en
cepas de B. cereus se puede encontrar la
Zwittermicina (Anexo 2) (Figura 9) 26.
Figura 9: La Zwittermicina A es un antibiótico producido
por Bacillus cereus.
Los avances en la transformación de plantas,
cultivo de tejidos y biología molecular ofrecen un
gran potencial para la incorporación de genes que
producen la delta endotoxina de Bt en cultivos
para conferir resistencia contra insectos. Los dos
métodos más ampliamente utilizados de
transformación de plantas son la transferencia de
ADN mediada por Agrobacterium y el
bombardeo de células con partículas revestidas de
ADN. El cultivo transgénico Bt tienen genes que
codifican las mismas proteínas de Bacillus
thuringiensis, pero tienen el uso de codones
típicos para genomas de plantas y cuentan con la
eliminación de todas las señales de procesamiento
aberrantes 27. La expresión de toxinas Bt se ha
realizado en cultivos de cereales, raíces,
hortalizas, cultivos forrajeros y árboles.
Actualmente los cultivos Bt se han
comercializado para maíz de campo, maíz dulce y
algodón los cuales presentan diferentes
propiedades (Anexo 3) (Figura 10) 18.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicaciones biotecnológicas en el control biológico
59
Figura 10: El maíz Bt es un tipo de maíz transgénico que
produce una proteína de origen bacteriano. La proteína Cry,
producida naturalmente por Bacillus thuringiensis.
Hongos
Los hongos son un grupo filogenéticamente
diverso de microorganismos que son todos
eucariotas heterotróficos (nutrición absorbente),
unicelulares (levaduras) o hifas (filamentosos) y
se reproducen por esporas sexuales y/o asexuales 18. Existen más de 750 especies de hongos
entomopatogenos que infectan a insectos, pero
pocas han sido consideradas seriamente como
posibles candidatos comerciales 23.
Los microinsecticidas son productos
formulados con hongos entomopatógenos. Los
hongos microorganismos que se encuentran
asociados con insectos que viven en diversos
habitas, como el agua, suelo y partes aéreas; por
su forma característica de infección son los
microorganismos más importantes que infectan
insectos chupadores como áfidos, mosquita
blanca, escamas, chicharritas y chinches 28.
El hongo invade la hemolinfa, por lo que la
muerte del insecto se debe a una combinación de
daños mecánicos producidos por el crecimiento
del hongo, desnutrición y por la acción de los
metabolitos secundarios o toxinas que el hongo
produce 29. Algunos hongos patógenos de insectos
han restringido el rango de hospederos, mientras
que otras especies de hongos tienen un amplio
rango de hospederos por ejemplo Metarhizium
anisopliae (Figura 11), M. flavoviridae,
Paecilomyces farinosus, Beauveria bassiana y B.
brongniartii, algunos ya son productos a base de
estos hongos ya son comercializados en el
mercado (Anexo 4) 28.
Figura 11: Cucaracha asesinada por Metarhizium
anisopliae
Virus
Las larvas de muchas especies de insectos
son vulnerables a epidemias devastadoras de
enfermedades virales. Los virus que causan estos
brotes son muy específicos, por lo que
generalmente actúan sobre un solo género de
insectos o incluso una sola especie, por lo tanto,
es seguro para el medio ambiente, los seres
humanos, plantas y enemigos naturales 23, 31. La
familia Baculoviridae es la más numerosa y
estudiada de los virus entomopatogenos. Esta
familia agrupa a virus de ADN de doble cadena
cuyos viriones están característicamente incluidos
en una matriz proteínica llamado poliedro o
cuerpo de inclusión (OB) 30. Uno de los casos más
exitosos ha sido el uso del nucleopoliedrovirus de
Anticarsia gemmatalis NPV (AgMNPV) para
controlar A. gemmatalis en soya en Brasil y fue
considerado como el más importante en el mundo 32, 33. En China, el nucleopoliedrovirus de
Helicoverpa armigera SNPV (HaSNPV), se
aplica en algodón, soya, maíz y cultivos de tomate,
después de que se autorizó por primera vez como
insecticida microbiano comercial en 1993
(Figura 12) 34.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicaciones biotecnológicas en el control biológico
60
Figura 12: El nucleopoliedrovirus de Helicoverpa
armigera SNPV, se aplica en algodón, soya, maíz y cultivos
de tomate
Los bioinsecticidas a base de baculovirus son
agentes de control ideales para ser usados en los
programas de manejo integrado de plagas y su
acción insecticida es útil: 1) contra aquellas
especies fitófagas que han desarrollado
resistencia múltiple o cruzada a los insecticidas
químicos de síntesis y 2) en los programas de
control donde se incluyen agentes biológicos de
control susceptibles a la acción de los insecticidas
químicos 35.
Nematodos
Los nematodos tienen un gran potencial para la
inoculación y la liberación inundativa y el control
de una amplia gama de plagas de insectos.
Probablemente en términos comerciales son
segundos solo de las bacterias, en específico de Bt.
Las especies de nematodos comercialmente
disponibles como bioinsecticidas se encuentran
en tres familias: Rhabditida, Steinernematidae y.
Heterorhabditidae (Figura 13). Los nematodos
parasitan a sus huéspedes por penetración directa
ya sea a través de la cutícula o apertura natural en
el integumento huésped (es decir, espiráculos,
boca o ano). La muerte de los insectos no se debe
al propio nematodo sino a una bacteria simbiótica
que se libera al entrar en el hospedador 18. Una
limitación de los nematodos para el control de
insectos es su susceptibilidad al estrés ambiental,
temperatura extrema, radiación solar y desecación.
Se está explorando el potencial de la ingeniería
genética para mejorar estos rasgos, además de la
incorporación de genes que confieren resistencia
a insecticidas o fungicidas para fines de
protección 36.
Figura 13: Steinernema carpocapsae es un nematodo
entomopatógeno, perteneciente a la familia
Steinernematidae.
Protozoarios
Los protozoarios son un grupo
extremadamente diverso con relaciones que van
desde comensales a patógenos. Por lo general son
de acción lenta y debilitante en lugar de rápida y
aguda. Aunque son importantes en la regulación
biológica natural, estos no poseen los atributos
necesarios para un insecticida microbiano exitoso.
La mayoría de las infecciones por protozoarios
causan lentitud, crecimiento irregular o lento, lo
que resulta en una reducción de la alimentación,
vigor, fecundidad y longevidad. Las especies de
los géneros Nosema y Varimorpha parecen
ofrecer el mayor potencial de uso como
insecticidas. Los patógenos de estos géneros
atacan larvas de lepidóptera y ortóptera.
Actualmente hay un producto de este tipo
registrado contra los saltamontes y el grillo
mormón. Nosema locustae es conocido por
infectar al menos 60 especies diferentes de
saltamontes y grillos, se vende bajo el nombre
comercial de Nolo Bait (Figura 14). Es más
eficaz cuando es ingerido por saltamontes
inmaduros. Las infecciones progresan lentamente;
donde el patógeno mata al saltamontes, la muerte
ocurre 3 a 6 semanas después de la infección
inicial 37.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicaciones biotecnológicas en el control biológico
61
Figura 14: Esporas de Nosema locustae llenan los tejidos
grasos del cuerpo de un saltamontes infectado, haciendo
que parezcan grumosos y blancos.
Insectos Beneficiosos
Hasta el presente, se conoce más de un millón
de especies de insectos distribuidas en todo el
mundo. De esta enorme diversidad, se estima que
en los agroecosistemas únicamente el 3% de las
especies se comporta como plaga y el 97% está
integrado por fauna auxiliar, de la cual, el 35%
está representado por enemigos naturales de las
plagas, entre los que destacan diversas especies de
insectos depredadores y parasitoides, mientras
que el 62% restante lleva a cabo otras funciones 38.
Insectos Depredadores
Son organismos de vida libre y matan a sus
presas al alimentarse de ellas. Las hembras de los
depredadores depositan sus huevos cerca de las
posibles presas. Al eclosionar los huevos, las
larvas o ninfas buscan y consumen sus presas. Los
depredadores generalmente se alimentan de todos
los estados de desarrollo de sus presas; en algunos
casos, los mastican completamente y en otros les
succionan el contenido interno, en este caso, es
frecuente la inyección de toxinas y enzimas
digestivas 39. De acuerdo a sus hábitos
alimenticios se clasifican en: Polífagos (Se
alimentan de especies pertenecientes a diversas
familias y géneros), Oligófagos (Se alimentan de
presas que pertenecen a una familia, varios
géneros y especies), Monófagos (Se alimentan de
especies que pertenecen a un solo género).
Algunos insectos depredadores que se han
utilizado con éxito en la agricultura son: larvas de
la mosca Aphidoletes aphidimyza (Cecidomyiidae)
para el control de pulgones, diversas especies de
chinches del género Orius (Anthocoridae) que se
alimentan de trips (Figura 15) y Anthocoris
depredador de ácaros, larvas del díptero
Episyrphus balteatus (Syrphidae) depredador de
pulgones, las catarinitas Stethorus punctillum y
Coccinella septempunctata (Coccinellidae)
depredadores de ácaros y pulgones
respectivamente, así como Cryptolaemus
montrouzieri para el control del piojo harinoso de
los cítricos, larvas y adultos de la crisopa
Chrysoperla spp. (Chrysopidae) para el control de
pulgones, ácaros y moscas blancas (Anexo 5) 40,41.
Figura 15: Aphidoletes aphidimyza es un insecto
depredador utilizado para el control de pulgones y diversas
especies de chinches del genero Orius.
Insectos Parasitoides
Los parasitoides son organismos
generalmente monófagos. En su estado inmaduro,
las larvas se alimentan y desarrollan dentro, o
sobre el cuerpo de un solo insecto hospedero, al
cual matan lentamente, ya sea que se trate de
huevecillos, larva, pupa o muy raramente adulto
de este. En la mayoría de los casos consumen todo
o la mayor parte del hospedero, al término de su
desarrollo larvario le causan la muerte y forman
una pupa ya sea en el interior o fuera del cuerpo.
Normalmente son más pequeños que el hospedero.
Este tipo de enemigos naturales pueden tener una
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicaciones biotecnológicas en el control biológico
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generación al año o presentar dos o más
generaciones al año 42, 43.
Los insectos parasitoides son los enemigos
naturales más utilizados en el control biológico
aplicado y juegan un papel fundamental como
reguladores naturales, esto debido a que tienen un
nivel de especialización mayor al de los
depredadores. Las principales especies
parasitoides utilizadas son: 84% del orden
Hymenoptera, 14% Díptera y 2% otros ordenes
(Anexo 6) (Figura 16) 44.
Figura 16: Las principales especies de insectos parasitoides
utilizadas son del orden Hymenoptera.
Insecticidas botánicos
Los insecticidas botánicos son derivados de
algunas partes o ingredientes activos de las
plantas. Estos productos vegetales son muy
eficaces, menos costosos, biodegradables y más
seguros que sus equivalentes sintéticos, los cuales
son altamente persistentes en el medio ambiente y
toxico para los organismos no blanco, incluidos
los humanos a los cuales les causan muchas de las
enfermedades no identificadas después de la
bioacumulación 45.
El efecto nocivo de los extractos de plantas o
sus compuestos puros contra los insectos se puede
manifestar de diversas maneras, incluyendo la
toxicidad, la mortalidad, inhiben el crecimiento,
la supresión de comportamiento reproductivo y
reducen la fertilidad y la fecundidad (Figura 17) 46.
La agricultura orgánica promueve el
equilibrio entre el desarrollo agrícola y los
componentes del agroecosistemas, y por esto los
plaguicidas botánicos, aplicados tanto
preventivamente como para controlar un ataque
severo de plaga, respetan este principio, porque
además de su efecto toxico y/o repelente, se
descomponen rápidamente y no causan
resistencia 47.
Figura 17: Tagetes patula es una planta toxica para las
larvas de diferentes mosquitos. Sus secreciones radiculares
son una barrera eficaz contra nematodos.
Feromonas para el control de plagas de insectos
Las feromonas son compuestos utilizados
como señales de comunicación por los insectos.
Los métodos de control directo de insectos que
usan feromonas incluyen la captura masiva, las
tácticas de interrupción de apareamiento (solo
funciona con poblaciones aisladas), las tácticas de
atraer y matar, siendo esta ultima la más eficiente.
La combinación de feromonas y patógenos está
diseñada para no matar a los insectos de
inmediato, su objetivo es usarlos como vector de
la enfermedad en la población más amplia. Todas
las feromonas actualmente comercializadas se
fabrican mediante síntesis química, pero también
pueden ser obtenidas mediante métodos
biotecnológicos, los cuales se espera que
desplacen a la síntesis química en un futuro 18.
Uso de biotecnología en el control biológico en
la Unión Europea
El control biológico de insectos sigue siendo
un tema controversial en la actualidad, tanto en
países desarrollados como en proceso de
desarrollo. Específicamente en el caso de los
insectos manipulados genéticamente.
En el año 2010, se reportó que,
aproximadamente 230 especies de insectos
depredadores, procedentes de 10 grupos
taxonómicos fueron utilizados para el control de
plagas de todo el mundo. De esa cantidad, 170
especies se emplearon en Europa (Figura 5),
siendo un 95% clasificado como artrópodos. 9
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicaciones biotecnológicas en el control biológico
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Miembros de la familia Cleridae son
depredadoras importantes de Ips typographus,
ubicado en Europa Central, tal es el caso de
Thanasimus spp. También se puede mencionar a
Phitoseiulus permisimilis, empleado para el
control de ácaros.6
Figura 5: Control biológico empleado por continente.
Con respecto a los insectos transgénicos, se
llevó a cabo un intento de liberar insectos
modificados genéticamente al medio ambiente en
Europa, particularmente en España. En el año
2013, la empresa británica Oxitec, caracterizada
por manipular genéticamente insectos plaga como
lo son Plutella xylostella, y Ceratitis capitata,
solicitó al gobierno español permiso para la
liberación de ejemplares macho de la mosca de
olivo, denominada OX3097D. Dichas moscas
presentan letalidad a tetraciclina en la
descendencia femenina, así como un marcador de
fluorescencia para distinguir las moscas
transgénicas de las silvestres. Ante esta solicitud,
diversas organizaciones ecologistas, entre ellas
Greenpeace alzaron la voz, oponiéndose ante la
solicitud debatiendo que, “La liberación de
insectos modificados genéticamente en el medio
es un experimento peligroso que convertirá a toda
Europa en un laboratorio al aire libre. Los insectos
no respetan las fronteras, y la esterilidad nunca es
100% efectiva. Podrían escaparse del área de
experimentación y si, como con tantos otros
ensayos, las cosas no funcionan según el plan,
será imposible desmantelar el experimento”. Ante
el rotundo rechazo que el Departamento de
Agricultura, Ganadería, Pesca y Alimentación
(DARP) dio con respecto a la liberación de estas
moscas, Oxitec retiró la solicitud en el año 2015.
De haber sido aceptada esta solicitud se hubiera
convertido en la primera liberación de insectos
transgénicos en Europa.10
Aplicación de la biotecnología para el control
biológico en el continente Americano y México
La aplicación de la ingeniería genética para
mejorar la resistencia de cultivos a plagas o
patógenos ha abierto un sinfín de posibilidades
para el control biológico. Un ejemplo es el cultivo
en el norte de México y en Estados Unidos, de
algodón BOLLGARD® producido por la
compañía Monsanto, el cual se comenzó a
cultivar a partir del año 1996, seguidos por
Argentina y Colombia en el año 2004 11, dicha
planta también es utilizada con la capacidad de
producir una proteína que es generada
naturalmente por Bacillus thurigensis subsp.
kurstaki (B.t.k.) la cual es tóxica para los insectos
especialmente para Lepidópteros y para sus
orugas, dicho cultivo es eficaz contra las especies
Helicoverpa armigera, Pectinophora gossypiella
y Earias insulana 12 los cuales son de gran
importancia ya que generalmente son las
encargadas de plagar los cultivos de algodón.
Figura 6. Mapa del Plásmido PV-GHBK04 utilizado dentro
de A. tumefaciens para producir algodón Bollgard, además se
muestra la flor de dicho algodón.
En México destacan principalmente los
ejemplos como el ya mencionado de Bacillus
thuringiensis y de hongos que atacan insectos. En
el caso de agentes biológicos para el control de
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicaciones biotecnológicas en el control biológico
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enfermedades (principalmente producidos por
hongos), los éxitos comerciales son todavía
limitados y están basados principalmente en
hongos de los géneros Trichoderma, Gliocladium,
Streptomyces, Coniothyrium y Candida, y
bacterias de los géneros Pseudomonas, Bacillus y
Agrobacterium 13.
El uso comercial y a gran escala de este tipo
de productos ha sido muy limitado, una de las
limitantes más importantes para alcanzar el uso a
nivel comercial de los agentes de control
biológico es que, a diferencia de los pesticidas o
antimicrobianos químicos, que generalmente
hacen disminuir rápidamente la densidad de la
plaga o la severidad de la enfermedad, la eficacia
de los productos biológicos en el campo depende
sensiblemente de factores ambientales difíciles de
controlar (temperatura, humedad, acidez,
exposición a luz ultravioleta, etcétera) 14. Además,
la comercialización de los agentes de control
biológico se ha visto limitada por la falta de
métodos rigurosos de evaluación que permitan
anticipar de manera racional las complejas
interacciones entre planta, la plaga o agente
patógeno, el agente de control biológico, el suelo
y el ambiente, presentes todos en el campo 15.
Por otra parte, para el resto de América en
Brasil específicamente, se ha aplicado control
biológico para el barrenador de la caña de azúcar
con el uso de parasitoides, para el gusano
terciopelo de la soya con AgMNPV, chinches de
la soya con parasitoides, avispa de la madera
Sirex con nematodos, entre algunos otros,
mediante métodos clásicos de biotecnología. Así
mismo, en Chile se ha aplicado a la polilla de los
brotes de los pinos con Orgilus obscurator, oscas
caseras con parasitoides, y hay muchos otros
programas aumentativos en desarrollo para el
control de un mayor número de plagas; en
Colombia se busca atacar a plagas del algodón,
soya, sorgo y caña de azúcar con Trichogramma
y otros parasitoides, moscas caseras con
parasitoides, entre otras; Venezuela para el
barrenador de la caña de azúcar el uso del gusano
soldado (Telenomus), para plagas del sorgo
(Trichogramma), entre algunos otros; Perú plagas
de la caña de azúcar, arroz y maíz (Trichogramma,
Telenomus), plagas en cítricos (Aphytis local),
plagas en olivo (Methaphycus) y otros 16.
Perspectivas a futuro del uso del control
biológico
Debido a que aumentarán las demandas de
pruebas de especificidad de hospederos, las que
son complicadas y lentas, es posible que muchos
programas factibles terminen en el laboratorio del
investigador y tal vez en el futuro, sólo serán
posibles en laboratorios especializados con
equipos cooperativos que estén disponibles para
cubrir los muchos aspectos del trabajo. Sin
embargo, especialmente el enfoque de control
biológico, será necesario en el futuro aún más que
en la actualidad, conforme los problemas con una
mayor diversidad de especies invasoras continúen
creciendo a un paso alarmante 16.
Por ello, esta área aún está por desarrollarse
en México de manera más completa, con respeto
a los organismos con capacidad de control
biológico. Ya que actualmente, esfuerzos por
buscar la sustentabilidad de los cultivos y
preservar el ambiente demandan una visión
interdisciplinaria en la concepción y diseño de
nuevas estrategias de manejo de las enfermedades.
Por otro lado, la diversidad ecológica de nuestro
país, el hecho de que nuestros sistemas agrícolas
se encuentran relativamente poco perturbados, y
la composición socioeconómica y cultural de los
productores mexicanos, hacen del control
biológico una opción con futuro 17.
Conclusión
Las alternativas mencionadas en este trabajo
representan un método viable para ser utilizados
dentro de esquemas de control biológico de plagas
causantes de enfermedades tanto en humanos
como en plantas. Su uso permite mantener la
productividad del campo sin contaminarlo y sin
poner en riesgo la salud de la población que entra
en contacto directo o en forma indirecta con estos
insumos. Sin embargo, es necesario realizar
estudios de impacto ambiental del lugar donde se
utilicen, ya que si el agente biológico que se está
utilizando no es originario de la región donde se
esté aplicando, se corre el riesgo de la
introducción de nuevas cepas u organismos que
pueden en algunos casos, traer consigo un
desplazamiento de las especies que ya están
establecidas.
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicaciones biotecnológicas en el control biológico
65
Literatura citada
1- Universidad Autónoma de la Ciudad de Juárez.
2012. Introducción a las plagas. Hoja técnica de
divulgación Científica. 1(1): 1-4.
2- Jiménez E. 2009. Métodos de Control de Plagas.
Universidad Nacional Agraria. Managua,
Nicaragua.
3- Universidad de Alicante. Oferta Tecnológica:
Control biológico de plagas y enfermedades
vegetales. Servicio Gestión de la Investigación y
Transferencia de la Tecnología. Acceso
17/03/2017. Disponible en: https://sgitt-
otri.ua.es/es/empresa/documentos/ot-0811-
control-biologico-de-plagas.pdf
4- Cermeli M., Díaz G. 2016. Control Químico de
Insecto Plaga. Universidad Central de Venezuela.
Facultad de Agronomía
5- García M., Marsden P. 1994.Enfermedad de
Chagas: Control de Vigilancia con insecticidas y
participación comunitaria en Mambaí, Goiás,
Brasil. Bol of Sanit Panam. 116(2)97-110.
6- Nicholls C. 2008. Control biológico de insectos:
un enfoque agroecológico. Ciencia y Tecnología.
Editorial Universidad de Antioquia.
7- Badii M., Abreu J. 2006. Control Biológico una
forma sustentable del control de plagas.
International Journal of Good Conscience. 1(1);
82-89.
8- González M., Aguilar C., Rodríguez R. 2012.
Control de Insectos-Plaga en la Agricultura
utilizando Hongos Entomopatógenos: Retos y
Perspectivas. Revista Científica de la Universidad
Autónoma de Coahuila. 4(8):42-55.
9- Alvear A. 2013. Situación Actual del Control
Biológico en Europa. RedAgricola. Acceso:
17/03/17. Disponible en:
http://www.anasac.cl/agropecuario/wp-
content/uploads/Situacion-actual-del-control-
biologico-en-Europa.pdf
10- Soberanía Alimentaria Biodiversidad y Culturas.
2013. ¿Insectos transgénicos para controlar las
plagas? Acceso: 17/03/17. disponible en:
https://revistasoberaniaalimentaria.files.wordpres
s.com/2013/08/moscas-oxitec_definitivo.pdf
11- Silva Castro, C. A., & Castro, C. A. S. (2005).
Algodón genéticamente modificado (No. PDF
118)).-393
12- Novillo, C., Soto, J.Y Costa, J. 1999. Resultados
en España con variedades de algodón, protegidas
genéticamente contra las orugas de las cápsulas.
Bol. San. Veg. Plagas 25:383
13- Carreón, L. S., & Fentanes, E. G. Control
biológico de organismos fitopatógenos: un reto
multidisciplinario.
14- Moffat, A.S. (2001), “Finding new ways to fight
plant diseases” Science, 292, 2270-2273.
15- Serrano, L., C. Flores, M. Patiño, M. Ortiz, V.
Albiter, M. Caro, R. Allende, A. Carrillo, E.
Galindo (2003), “Desarrollo de bioprocesos para
la producción de agentes de control biológico:
experiencias de escalamiento y pruebas de
campo”, Memorias del X Congreso Nacional de
Biotecnología y Bioingeniería, Puerto Vallarta,
Jalisco
16- Van Driesche, R. G., Hoddle, M., Center, T. D.,
Ruíz, C. E., Coronada, B. J., & Manuel, A. J.
(2007). Control de plagas y malezas por enemigas
naturales. USDA.
17- Woodhead, S.H., A. L. O’Leary, D. J. O’Leary y
S. C. Rabatin (1990), “Discovery, development,
and registration of a biocontrol agent from an
industrial perspective”, Can. J. Plant Pathol., 12,
328-331.
18- Tipvadee Attathom (2002). Biotechnology for
insect pest control Proc. Sat. Forum, “Sustainable
Agricultural System in Asia,” Nagoya. 12:73-84.
19- Waage, J. 1996. Integrated pest management and
biotechnology: An analysis of their potential for
integration. In G. J. Persley (ed.), Biotechnology
and integrated pest management. Biotechnology
in Agriculture No. 15. CAB International,
Wallingford, Oxon., UK. 37-60.
20- Aronson, A. I., Beckman, W. and Dunn, P. 2011.
Bacillus thuringiensis and related insect
pathogens. Microbiological reviews. 1-24 pp.
21- Demir, I., Eryüzlü, E. and Demirbağ, Z., 2012. A
study on the characterization and pathogenicity of
bacteria from Lymantria dispar L. (Lepidoptera:
Lymantriidae). Turk J Biol. (36) 459-468.
22- Van Driesche, R. G., Hoddle, M. S., Center, T. D.
2007. Uso de patógenos de artrópodos como
plaguicidas. En: Control de plagas y malezas por
enemigos Naturales. Sección IX. Capitulo 24.
443-466.
23- Mehra, P., Rana, M., Rai, D., Upadhyay, V., &
Pandey, A. P. (2014). New Approaches in Insect
Pest Management Entomopathogens: Trends in
Biosciences, 7(14), 1609–1616.
24- Lacey, L. A., and Goettel, M. S. 1995. Current
developments in microbial control of insect pests
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicaciones biotecnológicas en el control biológico
66
and prospects for the early 21st century.
Entomophage. 40: 3–27.
25- Yamamoto,T. 2001. One Hundred Years of
Bacillus thuringiensis Research and Development:
Discovery to Transgenic Crops. J. Insect
Biotechnol. Seric.70:1-23.
26- Gatehouse, J. A. and A.M.R. Gatehouse 1998.
Genetic engineering of plants for insect resistance.
In: (J. E. Rechcigl and N. A. Rechcigl eds.),
Biological and Biotechnological Control of Insect
Pests. Agriculture and Environment Series. CRC
Press LLC. 211-241.
27- Perlak, F. J., R. L. Fuchs, D. A. Dean, S. L.
McPherson, and D. A. Fischhoff. 1991.
Modifications of the coding sequence enhances
plant expression of insect control protein genes.
Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 88: 3324-3328.
28- Alatorre, R. R. 2007. Hongos entomopatógenos.
pp. 127-143. En: L. A. Rodríguez del-Bosque y H.
C. Arredondo-Bernal (eds.). Teoría y Aplicación
del Control Biológico. Sociedad Mexicana de
Control Biológico, México. 303 p.
29- Chul Kang, S., S. Park., D. Gyu-Lee. 1999.
Purification and characterization of a novel
chitinase from the entomopathogenic fungus
Metarhizium anisopliae. Journal of Invertebrate
Pathology. 73: 276- 281
30- Theilmann, D. A., Blissard, G. W., Bonning, B.,
Jehle, J. A., O’reilly, D. R., Rohrmann, G. F.,
Thiem, S. and Vlak, J. M. 2005. Baculoviridae. pp.
177-185. En: Fauquet, C. M.; Mayo, M. A.;
Maniloff, J.; Desselberger, U.; Ball, L. A. (Eds.).
The Eighth report of the international committee
on taxonomy of viruses. Elsevier, San Diego,
California. 1259 p
31- Yasuhisa, K. 2007. Current status and prospects
on microbial control in Japan. J. Invertebr. Pathol.
95: 181–186
32- Ahmad, I., Ahmd, F., Pichtel, J. 2011. Microbes
and microbial technology: agricultural and
environmental applications. Springer Science
Business Media LLC. pp. 415-430.
33- Moscardi, F. 1999. Assessment of the application
of baculoviruses for control of Lepidoptera. Ann.
Rev. Entomol. 44: 257–289.
34- Sun, X.L., Peng, H. 2007. Recent advances in
biological pest insects by using viruses in China.
Virol. Sin. 22:158–162.
35- Rodgers, P. B. 1993. Potential of biopesticides in
agriculture. Pesticide Science. 39: 117-129
36- Harrison, R. L. and B. C. Bonning. 1998. Genetic
engineering of biocontrol agents for insects. In J.
E. Rechcigl and N. A. Rechcigl (eds.), Biological
and Biotechnological Control of Insect.
Agriculture and Environment Series. CRC Press
LLC. 243-280
37- Gaugler, R., P. Grewal, H.K. Kaya, and D. Smith-
Fiola. 2000. Quality Assessment of
Commercially Produced Entomopathogenic
Nematodes. Biological Control.; 17:100–109.
38- Najera, M.B.; Souza, B. 2010. Insectos benéficos.
Guía para su identificación. Instituto Nacional de
investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias
México. 72 pp.
39- Badii, M.H.; Flores, A.E.; Quiroz, H.;
Foroughbakhch, R.; Torres, R. 2000.
Depredación y control biológico. EN:
Fundamentos y Perspectivas de Control
Biológico. Badii, M.H., A.E. Flores; L.J. Galán W.
(Eds.). Universidad Autónoma de Nuevo León.
San Nicolás de los Garza, Nuevo León, México.
pp. 53-60.
40- Garrido V.A. 1991. La lucha biológica. EN:
Primeras jornadas sobre agricultura
ecocompatible. Badajoz, España. pp. 41-52.
41- van Lenteren, J.C. 1995. Basis of biological
control of arthropod pests in protected crops. IN:
Integrated Pest and Disease Management in
Protected Crops. CIHEAM. Zaragoza, Spain. 21
p.
42- Leyva V.J.L. 1992. Biología y Comportamiento
de Insectos Parasitoides. EN: Memorias III Curso
de Control Biológico. SMCB - UNAM.
Cuautitlán, Edo. De México. pp. 61- 74.
43- Cano, E.; Carballo, M. 2004. Control biológico de
insectos mediante depredadores. EN: Control
biológico de plagas agrícolas. Carballo, M.;
Guaharay, F. (Eds.). Serie Técnica. Manual
Técnico No. 53. CATIE. Turrialba, Costa Rica.
pp. 113-122.
44- Clausen, C.P. (Ed.). 1978. Introduced parasites
and predators of arthropod pests and weeds. A
world review. Agriculture handbook No. 480,
United States Dept. of Agriculture. Washington,
D.C.
45- Singh, A., Singh, D.K., Mishra, T.N., Agarwal,
R.A. 1996. Molluscicides of plant origin. Biol.
Agri. Horti. 13: 205–252
46- BenJannet, H., Skhiri, F., Mighri, Z., Simmonds,
M. S. J., Blaney, W. M. 2001. Antifeedant activity
of plant extracts and of new natural diglyceride
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2017. Vol. 7 No. 1 Aplicaciones biotecnológicas en el control biológico
67
compounds isolated from Ajuga pseudoiva leaves
against Spodoptera littoralis larvae. Ind. Crop.
Prod. 4: 213-222.
47- Alfonso, M. 2002. Los plaguicidas botánicos y su
importancia en la agricultura orgánica.
Agricultura Orgánica 2. 26-30 pp.
48- Nava-Pérez, E.; C. García-Gutiérrez; J . R.
Camacho-Báez; E. L. Vázquez-Montoya. 2012.
Bioplaguicidas: Una opción para el control
biológico de plagas. Ra Ximhai, vol. 8, núm. 3b.
pp. 17-29. Universidad Autónoma Indígena de
México.
49- Talukdar Diganggana. Modern biotechnological
approaches in insect research, Int. Res. J. of Sci.
& Engg., 2013; 1(3): 71-78.
Anexo 1. Microorganismos y agentes patógenos de insecto 48.
Grupo Especies Representativas Insectos susceptibles
Virus
Virus de la poliedrosis nuclear
Lepidóptera, Hymenóptera, Coleóptera,
Díptera, Neuróptera, Ortóptera, Trichoptera,
Hemíptera, y otros
Adoxophyes orana
granulovirus (GV) + Homona
magnanima GV
Algunas polillas (Adoxophyes honmai y
Homona magnanima)
Virus de la poliedrosis nuclear de la
mosca de la sierra del pino
Palomilla de la manzana (Cydia pomonella)
Mosca de la sierra del pino (Diprion similis)
Virus de la poliedrosis nuclear de
Heliothis virescens Gusano Bellotero (Heliothis virescens)
Rickettsia Rickettsiella melolonthae Coleóptera, Díptera, Ortóptera
Hongos
Beauveria bassiana Lepidóptera, Homóptera, Himenóptera,
Coleóptera, Díptera (Trips, mosca blanca)
Metarhizium anisopliae
Lepidóptera, Homóptera, Himenóptera,
Coleóptera, Díptera (Trips, mosca blanca,
Cucarachas)
Verticillium lecanii Cucarachas
Isaria fumosorosea Mosca blanca (Bemisia tabaci)
Lecanicillium longisporum Áfidos, mosca blanca (Bemisia tabaci y
Trialeurodes vaporariorum)
Nemátodos
Steinernema carpocapsae
Los gorgojos, gusano cortador negro,
gusano cortador común, polilla del
melocotón
Steinernema glaseri
Gusanos blancos, gorgojos, gusano cortador
negro, Gusano azul, gusano cortador de
césped Gusano cogollero (S. frugiperda)
Protozoarios Nosema locustae Saltamontes, langostas
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Anexo 2. Uso de transgénes y su modo de acción 49.
Transgén Fuente y modo de acción Ejemplo de uso
Bacillus thuringiensis
(Bt) endotoxina La endotoxina de Bacillus thuringiensis
La endotoxina de Bacillus
thuringiensis
Proteína insecticida
vegetativa (VIP)
VIPs son producidos por Bacillus cereus
y Bacillus turingiensico.
Tienen una actividad similar a las
endotoxinas de Bt. Vip1 / Vip2 son
tóxicos para los insectos coleópteros y
Vip3 es tóxico para los insectos
lepidópteros
Muy tóxico para las especies
Agrotis y Spodoptera. VIP indujo
la parálisis intestinal, la lisis
completa de las células epiteliales
intestinales y dio como resultado
la mortalidad larvaria
Quitinasa (Enzima)
La quitinasa cataliza la hidrólisis de la
quitina, que es uno de los componentes
vitales del revestimiento del tracto
digestivo en insectos y no está presente en
plantas y animales superiores.
La colza transgénica (Brassica
napus) que expresaba M. sexta
quitinasa y toxina de insecto de
escorpión aumentó la mortalidad y
redujo el crecimiento de Plutella
maculipenis
Colesterol Oxidasa
(Enzima)
El colesterol oxidasa es una enzima
bacteriana que cataliza la oxidación del
colesterol. Funciona dañando las
membranas del intestino medio
La colesterol oxidasa de
Streptomyces causó retraso en el
crecimiento de H. virescens, H.
zea y Pectinophora gossypiella
cuando se incorporó a una dieta
artificial
Lipoxigenasa (Enzima)
Las enzimas dioxigenasas están
ampliamente distribuidas en plantas y
catalizan la hidroperoxidación de restos
cis-cis-pentadieno en ácidos grasos
insaturados. Funciones dañando las
membranas del intestino medio
La lipoxigenasa de la soja retrasa
el crecimiento de Manduca sexta
cuando se incorpora en la dieta
artificial
Anexo 3. Propiedades de Cultivos Genéticamente Modificados 49.
Cultivos Propiedades de las variedades
genéticamente modificadas Modificación
Maíz
Resistencia a los insectos mediante la
producción de proteínas Bt. Además de
la adición de alfa amilasa, que
convierte el almidón en azúcar para
facilitar la producción de etanol
Nuevos genes, algunos de la bacteria
Bacillus thuringiensis añadidos /
transferidos al genoma de la planta
Algodón Elimina las plagas de insectos
susceptibles
Gen para una o más proteínas
cristalinas de Bt transferidas al
genoma de la planta
Papa Resistencia de Bt contra el escarabajo
de Colorado y resistencia contra 2 virus
Nueva hoja: gen de una o más
proteínas cristalinas de Bt transferidas
al genoma de la planta
Soya Elimina las plagas de insectos
susceptibles
Gen para una o más proteínas
cristalinas de Bt transferidas al
genoma de la planta
Tomate
Mostró resistencia al gusano del
tabaco, al gusano del tomate, al gusano
del tomate y a la broca del tomate
La toxina insecticida de la bacteria
Bacillus thuringiensis se ha insertado
en una planta de tomate
Garbanzo Mostró resistencia al gusano
Helicoverpa armigera
Se ha insertado la toxina insecticida de
la bacteria Bacillus thuringiensis
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Anexo 4. Bioinsecticidas a base de hongos entomopatógenos 48.
Agente Biológico Nombre Comercial Huéspedes País
Beauveria bassiana
BEA-SIN Lepidópteros México-Sinaloa
AGO BIOCONTROL
Coleóptera/ Hemíptera/
Lepidóptera/
Díptera
Colombia
OSTRINIL Ostrinia nubilalis Francia
BOTANI GARD Trips, mosca blanca, polilla
dorso de diamante Japón
Lagenidium giganteum LAGINEX Mosquitos E.U.A.
M. anisopliae
SALTGREEN Aneolamia spp, Prosapia México-Córdoba
BIOGREEN Adoryphouse couloni Australia
GREEN MUSCLE Locusta pardalina y otras
langostas y chapulines Sudáfrica
P. fumosoroseus PAE-SIN Mosquita blanca México– Sinaloa
PREFERD Mosquita blanca, áfidos Japón
Verticillium lecanii
APHIN Brevycorine brassicae México
VERTALEC Áfidos Suiza
MYCOTAL Mosquita blanca/ trips Holanda/ Suiza
Lecanicillium
longisporum VERTALEC Áfidos Japón
Anexo 5. Principales órdenes y familias de insectos depredadores 38.
Orden Familia Principales Presas
Coleóptera
Coccinellidae Pulgones, escamas, cochinillas y moscas blancas
Cleridae Larvas de mariposas, picudos y chicharritas
Melyridae Huevos, lavas, pupas, adultos de tamaño pequeño y cuerpo
blando de diversos insectos
Carabidae Larvas y pupas de mariposas y avispas
Hemíptera
Anthocoridae Trips, ninfas de mosquita blanca, pequeñas larvas de
mariposas, acaros y pulgones.
Geocoridae Pequeños insectos de diferentes grupos.
Nabidae Pulgones y larvas de mariposas
Reduviidae Pulgones, larvas de mariposa, escarabajos y chicharritas.
Pentatomidae Escarabajos y catarinitas plaga.
Phymatidae Abejas, moscas, mariposas y otras chinches.
Díptera
Asilidae Chapulines, escarabajos, avispas, abejas, huevecillos de
chapulines y otras moscas.
Syrphidae Las larvas son depredadores de pulgones y pequeñas larvas
de mariposas.
Neuróptera Chrysopidae
Sus larvas se alimentan de pulgones, escamas, mosquitas
blancas, ácaros, huevos, larvas de mariposas, escarabajos y
trips.
Hymenoptera Formicidae La mayoría son depredadores generalistas.
Vespidae Depredadores generalistas
Dermáptera Forficulidae Pulgones, huevos y larvas de mariposas y palomillas
Mantodea Mantidae Depredadores generalistas
Odonata Calopterygidae Moscas, mosquitos y otros insectos pequeños.
Coenagrionidae Moscas, mosquitos y otros insectos pequeños.
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Anexo 6. Principales órdenes y familias de insectos parasitoides 38.
Orden Familia Tipo de Hospedero
Hymenoptera
Aphelinidae Escamas, pulgones, mosquitas blancas, psílidos, chinches y
moscas entre otros.
Braconidae Larvas de escarabajos, moscas, mariposas, así como
pulgones y chinches.
Chalcididae Larvas o pupas de mariposas, moscas, escarabajos,
crisópidos y otras avispas.
Encyrtidae
Escamas, huevo o larvas de escarabajos, moscas,
mariposas, crisópidos y avispas, huevos de chapulines y
chinches.
Eulophidae Huevos, larvas, pupas y adultos de 10 órdenes de insectos,
inclusive acuáticos.
Figitidae Larvas de moscas, crisópidos y avispas.
Ichneumonidae Larvas de escarabajos, mariposas y avispas.
Mymaridae Huevos de cícadas, chapulines, grillos, escarabajos,
chinches, pulgones y moscas.
Perilampidae Pupas de avispas, escarabajos y crisópidos.
Pteromalidae Larvas de escarabajos, pulgones, chicharritas, cigarras y
moscas.
Scelionidae
Huevos de mariposa, grillos, chapulines, mántidos,
chinches, cigarras, chicharritas, escarabajos y moscas entre
otros.
Torymidae Parasitan a más de 51 familias en 8 órdenes de insectos,
especialmente avispas y moscas formadoras de agallas.
Trichogrammatidae Huevos de mariposas, chinches, escarabajos, trips, moscas,
crisópidos y otros himenópteros.
Diptera Tachinidae Larvas de mariposas, escarabajos, estados inmaduros de
chinches, saltamontes y chapulines.
Instituciones Participantes
