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1 CAROLINA DEMETRIO FERREIRA FILOGENIA DOS CICONIIFORMES (AVES) COM ÊNFASE EM THRESKIORNITHIDAE Botucatu 2007

FILOGENIA DOS CICONIIFORMES (AVES) COM …livros01.livrosgratis.com.br/cp065836.pdf2 Carolina Demetrio Ferreira Filogenia dos Ciconiiformes (aves) com ênfase em Threskiornithidae

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    CAROLINA DEMETRIO FERREIRA

    FILOGENIA DOS CICONIIFORMES

    (AVES) COM ÊNFASE EM

    THRESKIORNITHIDAE

    Botucatu 2007

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  • 2

    Carolina Demetrio Ferreira

    Filogenia dos Ciconiiformes (aves)

    com ênfase em Threskiornithidae

    Tese apresentada ao Instituto de

    Biologia de Botucatu da

    Universidade Estadual Paulista,

    para a obtenção de Título de

    Doutor em Ciências Biológicas, na

    Área de Zoologia

    Orientador: Prof. Dr. Reginaldo José Donatelli

    Botucatu 2007

  • 3

    FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA SEÇÃO TÉC. AQUIS. E TRAT. DA INFORMAÇÃO

    DIVISÃO TÉCNICA DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO – CAMPUS DE BOTUCATU- UNESP

    FERREIRA, Carolina Demetrio Filogenia dos Ciconiiformes

    (Aves), com ênfase em

    Threskiornithidae/ Carolina

    Demetrio Ferreira. – Botucatu:

    [s.n.], 2007.

    Tese (doutorado) – Instituto deBiociências de Botucatu, UniversidadeEstadual Paulista, 2007. Orientador: Prof. Dr. Reginaldo José

    Comissão Julgadora: ________________________ ________________________ ________________________ ________________________

    _____________________________ Prof. Dr. Reginaldo José Donatelli

    Orientador

  • 4

    Prefácio O grupo Ciconiiformes é bastante controverso, alguns autores

    sugerem o monofiletismo do grupo, outros defendem o polifiletismo deste.

    SHELDON & SLIKAS (1997) procuraram relatar os avanços na sistemática

    dos Ciconiiformes de 1976 a 1996. Estes autores observaram que esta

    questão foi primeiramente levantada na Conferência Americana de Aves

    Aquáticas em 1976 e novamente, em 1978, no encontro para a criação da

    Sociedade de Aves Aquáticas Coloniais. Nestes dois eventos, PARKER

    (1978) e OLSON (1978) enfatizaram a questão da monofilia dos

    Ciconiiformes, questionando se “é a ordem Ciconiiforme simplesmente um

    “saco de gato” para as aves aquáticas pernaltas, de pescoço longo, bico

    comprido e desmognatas?”. A ordem compreende grupos heterogêneos,

    como as cegonhas (Ciconiidae), as garças (Ardeidae), os curicacas,

    colhereiros e afins (Threskiornithidae), as aves-cabeça-de-martelo

    (Scopidae) e as aves-bico-de-sapato (Balaenicipitidae). Na época, os

    flamingos (Phoenicopteridae) também eram incluídos nessa ordem. Muitas

    destas famílias compartilham caracteres com membros de outras ordens,

    como os Pelecaniformes, Charadriiformes, Gruiformes, Anseriformes e

    Falconiformes.

    Além disso, a relação filogenética intra-familiar é conflitante. Os

    Ciconiidae foram estudados quanto à caracteres etológicos (KAHL, 1971,

    1972 e 1979; SLIKAS, 1998), morfológicos (WOOD, 1983 e 1984) e

    moleculares (SLIKAS, 1997). As divergências estão relacionadas ao

    posicionamento de Anastomus, Mycteria, Leptoptilos e se o gênero Ciconia é

    ou não monofilético. Atualmente, GUZZI do programa de Pós-Graduação

    do instituto de Biociências da Unesp de Botucatu está estudando a

    filogenia desta família quanto aos caracteres osteológicos cranianos e seus

    resultados sugerem que Ciconia não é monofilético (Ciconia episcopus

    estaria fora). A família mais bem estudada é a dos Ardeidae (BOCK, 1956;

    CURRY-LINDAHL, 1971; PAYNE & RISLEY, 1976; PARKES, 1978;

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    SHELDON et al., 2000). Os gêneros mais controversos são: Syrigma,

    Pilherodius, Bubulcus, Agamia, Zebrilus e Cochlearius. Os

    Threskiornithidae são pouco estudados e o único trabalho que apresenta

    uma filogenia do grupo é o de SIBLEY & AHLQUIST (1990), que na verdade

    não é um trabalho com o objetivo de relacionar os representantes deste

    grupo, mas sim um trabalho sobre filogenia do grupo Aves baseado em

    análise de hibridização de DNA-DNA. Entretanto, estes autores incluíram

    oito gêneros e 11 espécies (dos 13 gêneros e 32 espécies de

    Threskiornithidae) e puderam inferir algumas relações filogenéticas do

    grupo. Os grupos conflitantes onde a relação filogenética não ficou clara

    foram: Cercibis, Eudocimus, Mesembrinibis e Theristicus. Talvez o grupo

    mais conflitante dentro dos Ciconiiformes seja os Balaenicipitidae. Vários

    estudos concluem que as aves-bico-de-sapato estão mais relacionadas aos

    pelicanos (Pelecanidae) (COTTAM, 1957; SAIFF, 1978; SIBLEY &

    AHLQUIST, 1990; HEDGES & SIBLEY, 1994; VAN TUINEN et al., 2001;

    LIVEZEY & ZUSI, 2001; MAYR, 2003) que aos Ciconiiformes. Já os

    Scopidae foram negligenciados em muitos estudos e quando este táxon foi

    incluído, seu posicionamento é bem conflitante como veremos na

    discussão do capítulo 1.

    Tendo em vista todo esse panorama da ordem Ciconiiformes, este

    trabalho foi dividido em dois capítulos. O primeiro capítulo se restringirá à

    ordem Ciconiiformes e pretende esclarecer se a ordem é ou não

    monofilética, quais as famílias que constituem a ordem Ciconiiformes e

    como estas estão relacionadas. Já o segundo capítulo tratará da relação

    filogenética dos representantes da família Threskiornithidae. A opção por

    estudar apenas a filogenia dos Threskiornithidae partiu dos seguintes

    argumentos: (1) já existem estudos sobre a filogenia das famílias Ardeidae

    e Ciconiidae e não dos Threskiornithidae; (2) as famílias Balaenicipitidae e

    Scopidae são monotípicas, sendo a relação destas famílias esclarecidas em

    nível taxonômico superior; e (3) por se tratar de uma tese de doutorado,

  • 6

    onde o tema em questão deve ser inédito, então a escolha dos

    Threskiornithidae está justificada.

    Uma mesma matriz será utilizada para os dois capítulos, visto a

    importância de se comparar os táxons em nível específico, evitando assim

    o excesso de polimorfismo observado em níveis taxonômicos mais elevados

    do grupo em questão.

    Quanto à escolha da metodologia, a Sistemática Filogenética

    (HENNIG, 1966) descritas em SWOFFORD & OLSEN (1990), WILEY et al.

    (1991), AMORIM (2002) e SWOFFORD (1997), se baseia na premissa de

    que os táxons envolvidos devem ser relacionados com base em caracteres

    derivados compartilhados (sinapomorfias). Nas últimas décadas, a

    morfologia tem sido utilizada para inferências filogenéticas das aves (por

    exemplo, PAYNE & RISLEY, 1976; RAIKOW, 1982 e 1987; STRAUCH,

    1985; MCKITRICK, 1985a e 1985b; PRUM, 1992; BJÖRKLUND, 1994;

    GRIFFITHS, 1994a e 1994b; CHU, 1995 e 1998; MAYR & CLARKE, 2003;

    MAYR, 2003; POSSO & DONATELLI, 2001 e 2006; LIVEZEY & ZUSI, 2001

    e 2007). Durante esse mesmo período, a sistemática molecular tem

    avançado e ganhado espaço entre os filogeneticistas ornitólogos

    (SHELDON, 1987; SIBLEY & AHLQUIST, 1990; AVISE et al., 1994;

    HEDGES & SIBLEY, 1994; VAN TUINEN et al., 2001). Entretanto, tanto a

    escola molecular quanto a morfológica apresentaram resultados

    controversos em suas análises, deixando claro que uma não é melhor que

    a outra, mas são complementares. Os trabalhos sobre a anatomia das aves

    têm revelado uma riqueza de caracteres anatômicos que tem implicações

    filogenéticas (LIVEZEY & ZUSI, 2001). Deste modo, optou-se pela

    utilização de caracteres osteológicos para o presente estudo. O crânio é a

    parte do esqueleto que é mais susceptível a modificações, sendo o pós-

    crânio (e o basi-crânio) mais conservativo (LIVEZEY & ZUSI, 2001). Como o

    objetivo, a princípio, era estudar a filogenia da família Threskiornithidae,

    os caracteres levantados foram baseados na osteologia do crânio. Mas após

    analisar a minha amostragem, constatei que com esses dados coletados

  • 7

    daria para estudar a ordem Ciconiiformes inteira e assim, resolvi

    aumentar a minha amostragem do grupo externo. A análise do pós-crânio

    seria interessante para o estudo em nível de Ordem, mas precisaria de

    mais tempo de coleta de dados, o que seria inviável para o término da tese.

    Para uma futura publicação, esses dados de pós-crânio serão

    acrescentados a matriz original. Boa parte dos caracteres utilizados neste

    trabalho foi descrito no trabalho sobre osteologia craniana de alguns

    representantes de Threskiornithidae (ver FERREIRA & DONATELLI, 2005)

    e não serão discutidos neste trabalho. A bibliografia referente ao prefácio

    será listada na bibliografia final.

  • 8

    SUMÁRIO Prefácio..............................................................................................i

    Capítulo 1..........................................................................................1

    Resumo..............................................................................................1

    Abstract.............................................................................................2

    Introdução.................................................................................3

    Objetivos...................................................................................16

    Material e Métodos....................................................................17

    Resultados e discussão.............................................................39

    Conclusões...............................................................................52

    Bibliografia geral......................................................................53

    Capítulo 2........................................................................................61

    Resumo............................................................................................61

    Abstract...........................................................................................62

    Introdução................................................................................63

    Objetivos...................................................................................66

    Material e Métodos....................................................................66

    Resultados e discussão.............................................................88

    Conclusões...............................................................................97

    Bibliografia geral.......................................................................98

    Anexo 1..........................................................................................103

    Anexo 2..........................................................................................118

    Bibliografia final.............................................................................183

  • 9

    Capítulo 1

    Relacionamento filogenético dos Ciconiiformes (Aves) baseado em caracteres osteológicos cranianos

    Resumo Os Ciconiiformes são aves aquáticas, pernaltas e de pescoço longo,

    com representantes em praticamente todos os continentes. Contudo, os

    sistematas ornitológos admitem que os Ciconiiformes são um grupo pouco

    definido, alguns autores ainda sugerem um polifiletismo do grupo. No

    presente trabalho, a filogenia dos Ciconiiformes foi obtida por meio de 113

    caracteres da osteologia craniana de 206 espécimes de Ciconiiformes (33

    gêneros e 83 espécies), utilizando como grupos-externo os Cathartidae,

    Phoenicopteriformes, Peleacniformes, Procellariiformes, Podicipediformes e

    Tinamiformes. Foi realizada uma análise cladítica que resultou em 10000

    árvores igualmente parcimoniosas (763 passos evolutivos, CI= 0,17 e RI=

    0,77). A partir desta análise, obteve-se: 1) os Ciconiiformes não são um

    grupo monofilético, baseado nas características morfológicas cranianas; 2)

    existem dois grupos distintos, onde o primeiro relaciona os

    Threskiornithidae, Phoenicopteridae e Ciconiidae e o segundo engloba os

    Podicipedidae, Scopidae, Balaenicipitidae, Pelecanidae, Procellariiformes,

    demais Pelecaniformes e Ardeidae; 3) os Phoenicopteridae são grupo-

    irmão dos Threskiornithidae e não de Podicipedidae, como argumentado

    por outros autores; 4) a corfirmação da relação (Scopidae (Balaenicipitidae,

    Pelecanidae)); e 5) a posição dos Ardeidae ainda é incerta, devido a sua

    controversa posição taxonômica não só neste estudo como em outros

    trabalhos.

  • 10

    Abstract The Ciconiiformes are wading birds with long legs and short neck

    with representatives in almost all continents of the globe. However,

    ornithologist researches agree that Ciconiiformes is a poorly defined group,

    and some of them suggest the Order is polyphyletic. In this study, the

    phylogeny of the Ciconiiformes was inferred from 113 cranial osteological

    characters after the analysis of 206 specimens of the Order (33 genera and

    83 species). The outgroups used for comparison were the Cathartidae,

    Phoenicopteriformes, Pelecaniformes, Procellariiformes, Podicepediformes

    and Tinamiformes. A cladistic analysis was performed and results showed

    ten thousand equally parcimonious tress (763 steps, CI=0,17 and

    RI=0,77). From these results one observed that: (1) The Ciconiiformes are

    not a monophyletic group based on cranial osteological characters but a

    polyphyletc one; (2) there are two distinct groups, the first one relates the

    Threskiornithidae, Phoenicopteridae and Ciconiidae, and a second group

    includes the Podicipedidae, Scopidae, Balaenicipitidae, Pelecanidae,

    Procellariiformes, other Pelecaniformes (besides Pelecanidae) and Ardeidae;

    (3) The Phoenicopteridae form a sister group with the Threskiornithidae

    but not with the Podicipedidae; (4) it is agreeded that Scopidae is related to

    Balaenicipitidae and Pelecanidae; and (5) Ardeidae relationships is still

    doubtful due to its taxonomic position found in this and other previouly

    studies.

  • 11

    I- INTRODUÇÃO 1- Os Ciconiiformes

    Os Ciconiiformes abrangiam, até pouco tempo, todas as aves

    pernaltas e de pescoço longo (SIBLEY & AHLQUIST, 1990).

    Tradicionalmente, as famílias Ardeidae (garças), Ciconiidae (cegonhas),

    Threskiornithidae (curicacas, colhereiros e afins), Scopidae (aves-cabeça-

    de-martelo) e Balaenicipitidae (aves-bico-de-sapato) são colocadas na

    ordem Ciconiiforme (BARTLETT, 1861; SUNDEVALL, 1872; REICHENOW,

    1877 e 1882; SEEBOHM, 1889; MITCHELL, 1913; VERHEYEN, 1959 e

    1960; CRACRAFT, 1985; SIBELY & AHLQUIST, 1990; DEL HOYO et al.,

    1992); muitos autores ainda incluiam Phoenicopteridae (flamingos) nesta

    ordem (REICHENOW, 1882; GADOW, 1892 e 1893; BEDDARD, 1898;

    CRACRAFT, 1981; SIBLEY & AHLQUIST, 1990).

    Contudo, os sistematas ornitológos admitem que os Ciconiiformes

    são um grupo pouco definido, já que não há um único caráter derivado

    que possa sugerir monofilia deste táxon (MAYR, 2003). REA (1983) listou

    numerosos caracteres ordenados para estabelecer um táxon incluindo

    Balaenicipitidae, Scopidae, Threskiornithidae, Ciconiidae e Cathartidae,

    mas não distinguiu entre estados de caracteres derivados e primitivos.

    MAYR (op. cit.) relata que ao analisar estes caracteres listados por REA (op.

    cit.), não encontrou nenhum caracter derivado que suporte esta

    classificação.

    O histórico taxonômico desta ordem é bastante contraditório.

    SHARPE (1891) apresentou um diagrama no qual refletia sua opinião de

    que os Ciconiiformes estavam relacionados aos flamingos

    (Phoenicopteridae) e Anatidae de um lado e aos Cathartidae de outro.

    OLSON (1978) declarou que a tradicional ordem Ciconiiformes é

    polifilética, o que é corroborado também por MAYR (2003). OLSON (op. cit.)

    colocou os flamingos em Charadriiformes, os curicacas e afins entre

    Charadriiformes e Gruiformes e propôs que, Balaenicipitidae, Scopidae,

  • 12

    Ciconiidae e Pelecaniformes compõem um grupo “vagamente inter-

    relacionado”. As garças foram transferidas para a ordem Gruiformes,

    próximo aos Mesitornithidae, Eurypygidae e Rhynochetidae.

    Para SAIFF (1978), os Ciconiiformes e Pelecaniformes estão

    relacionados, suportados pela morfologia do ouvido médio; ainda, este

    autor relata que o padrão do ouvido médio destes dois grupos é

    caracterizado pela similaridade das foramina e que, com poucas exceções

    (Sulidae e Anhingidae), o sino pre-esfenóide é alongado e bem formado.

    CRACRAFT (1981) definiu duas linhagens em Ciconiiformes: (1)

    flamingos, cegonhas e curicacas, colhereiros e afins; e (2) garças e

    Balaeniceps. Estes dois grupos eram considerados grupos irmãos de

    Scopidae. REA (1983) considerou que Balaenicipitidae, Scopidae,

    Threskiornithidae, Ciconiidae e Cathartidae estão fortemente relacionados,

    excluindo os Ardeidae.

    Em 1988, CRACRAFT reviu sua classificação e reuniu os Ardeidae

    com os Gruiformes e Charadriiformes com base em alguns caracteres,

    separando-os dos Ciconiiformes que incluem Threskiornithidae,

    Ciconiidae, Phoenicopteridae e Scopidae, mas questionou o

    posicionamento de Balaenicipitidae.

    A família Balaenicepitidae apresenta posição taxonômica bastante

    contraditória. MAYR & AMADON (1951) acreditavam que Balaeniceps

    pertencia à família Ciconiidae. COTTAM (1957) estudando esqueletos de

    Balaenicipitidae, Ardeidae, Ciconiidae e Pelecaniformes, concluiu que

    Balaeniceps poderia ocupar uma família monotípica na ordem

    Pelecaniformes, possivelmente próximo de Pelecanidae.

    FEDUCCIA (1977) argumentou que Balaenicipitidae é uma cegonha,

    com base nas similaridades da columela (osso do ouvido médio), mas

    OLSON (1978) relatou que Feduccia também encontrou a mesma

    “condição derivada única do osso estribo (sic)...semelhante em alguns

    Pelecaniformes”.

  • 13

    OLSON (1978) concorda com COTTAM (1957) em que

    Balaenicipitidae está mais relacionado com os pelicanos (Pelecanidae).

    Contudo, Cracraft (1985) concluiu que a similaridade entre estes dois

    táxons seja uma convergência e que Balaenicipitidae é grupo-irmão das

    garças (Ardeidae). Ainda, Cracraft (op. cit.) relata que as evidências

    morfológicas observadas em seu estudo suportam uma relação de grupo-

    irmão entre Pelecaniformes e Procelariiformes, mas não entre

    Pelecaniformes e Ciconiiformes. Este autor sugere que o gênero

    Balaeniceps está mais relacionado aos Ciconiiformes que aos

    Pelecaniformes. Já em 1988, Cracraft acreditava que as similaridades

    entre Pelecaniiformes e Balaeniceps são atribuídas a convergência porque,

    de acordo com este autor “os caracteres de Balaeniceps não se encaixam

    aos padrões hierárquicos dos caracteres derivados apresentados pelos

    Pelecaniformes, mas àqueles apresentados pelos Ciconiiformes”.

    Balaenicipitidae e Pelecanidae estão relacionados, de acordo com

    HEDGES & SIBLEY (1994), suportados tanto pela análise de hibridação de

    DNA-DNA quanto pelo sequenciamento de DNA mitocondrial.

    MIKHAILOV (1995) investigou microestruturas de casca de ovo de

    Balaenicipitidae e obteve similaridades derivadas com Scopidae e com

    vários Pelecaniformes. Uma análise cladística de caracteres de crânio e

    vértebras realizada por LIVEZEY & ZUZI (2001), resultou em monofilia de

    Balaenicipitidae e Pelecanidae, apesar destes autores considerarem estes

    resultados como sendo preliminares.

    MAYR (2003) estudou Balaeniceps e suas afinidades com outros

    grupos e encontrou resultados que suportam a monofilia do táxon

    Scopidae + (Balaenicipitidae + Steganopodes), sendo Steganopodes

    compreendido pelos grupos Fregatidae, Pelecanidae, Sulidae,

    Phalacrocoracidae e Anhingidae.

    Os urubus do Novo Mundo (Cathartidae) e os do Velho Mundo

    (Accipitridae) normalmente são colocados em uma mesma ordem

    (Falconiformes), baseado em similaridades de suas morfologias externas e

  • 14

    seus modos de vida; entretanto, os Cathartidae também não estão bem

    posicionados taxonômicamente.

    LIGON (1967) declarou que os urubus do Novo Mundo (Cathartidae)

    eram relacionados às cegonhas (Ciconiidae) e os colocou em uma mesma

    ordem. AVISE et al. (1994) relatam que, a partir do estudo de

    sequenciamento do citocromo b, os urubus do Novo Mundo (Cathartidae) e

    as cegonhas (Ciconiidae) estão fortemente relacionados, pelos menos em

    relação à algumas espécies.

    SIBLEY & AHLQUIST (1990) concluíram, a partir de estudos de

    hibridação de DNA-DNA, que os Cathartidae estão mais relacionados aos

    Ciconiidae que aos urubus do Velho Mundo. Ainda, HEDGES & SIBLEY

    (1994) observaram que a respeito dos urubus do Novo Mundo

    (Cathartidae), os estudos de hibridação de DNA-DNA indicam que os

    Cathartidae formam um clado com as cegonhas (Ciconiidae); já os

    resultados de sequenciamento de DNA mitocondrial mostram uma relação

    de Cathartidae com Fregatidae.

    Por outro lado, apesar de Phoenicopteridae ser inserido na ordem

    Phoenicopteriformes por muitos autores, alguns estudos têm sugerido uma

    estreita relação de Phoenicopiteridae com Anseriformes (HAGEY et al.,

    1990; ERICSON, 1997), enquanto outros têm sugerido que Ciconiiformes

    são seus parentes mais próximos (CRACRAFT, 1981; SIBLEY &

    AHLQUIST, 1990; MCKITRICK, 1991). Uma outra hipótese é a de que os

    flamingos são membros da ordem Charadriiformes (OLSON & FEDUCCIA,

    1980; PETERS, 1987).

    Recentes análises filogenéticas sobre a relação de várias aves

    aquáticas têm encontrado que os mergulhões (Podicipedidae) são grupo-

    irmão dos flamingos (Phoenicopteridae) (SANGSTER, 2005). VAN TUINEN

    et al. (2001) observaram, a partir de estudos de dois dados moleculares

    independentes (seqüência de DNA nuclear e mitocondrial e hibridação

    DNA-DNA), que os flamingos são grupo-irmão de Podicipedidae

  • 15

    (Podicipediformes). Também relatou que Balaenicipitidae e Pelecanidae

    formam um clado e que este clado é grupo-irmão de Scopidae.

    MAYR (2004) testou a hipótese de VAN TUINEN et al. (2001) e

    chegou aos mesmos resultados destes, corroborando com a relação de

    Phoenicopteridae e Podicipedidae. MAYR (op cit.) também obteve como

    resultado o clado Ciconiidae + Threskiornithidae.

    2. Famílias tradicionais de Ciconiiformes

    2.1- Threskiornithidae

    O fóssil mais antigo de Threskiornithidae (curicacas, colhereiros e

    afins) data do Eoceno, há cerca de 60 milhões de anos. Na África do Sul

    foram encontrados fósseis de Geronticus e Threskiornis e na América do

    Norte de Plegadis, todos do Plioceno. Fósseis atribuíveis às espécies atuais

    têm sido encontrados nos depósitos do Pleistoceno em diferentes partes do

    mundo (MATHEU & DEL HOYO, 1992).

    A família Threskiornithidae possui 14 gêneros e 33 espécies de

    acordo com MONROE & SIBLEY (1993); 13 gêneros e 32 espécies segundo

    MATHEU & DEL HOYO (1992) ou ainda 18 gêneros e 31 espécies de

    acordo com HOWARD & MOORE (1998). Destas, 6 espécies estão

    ameaçadas e uma está extinta desde 1600 (MATHEU & DEL HOYO, 1992).

    Os indivíduos desta família são de tamanho médio à grande,

    atingindo desde 46 cm de comprimento nas menores espécies (Bostrychia

    rara, Phimosus infuscatus e Plegadis chihi) a 110 cm na maior (Pseudibis

    gigantea). Em algumas espécies, os machos são ligeiramente maiores do

    que as fêmeas; entretanto, são semelhantes em sua morfologia externa,

    desenvolvendo certo dimorfismo sexual somente durante a estação

    reprodutiva (Eudocimus ruber (guará) e Platalea ajaja (colhereiro)). O

    imaturo pode ter colorido bem diferente, sendo seu bico mais curto (SICK,

    1997).

    A família Threskiornithidae é cosmopolita e tanto curicacas e afins

    como colhereiros estão presentes em todos os continentes, exceto na

  • 16

    Antártida. Estas aves são principalmente encontradas nos trópicos, onde

    sua diversidade é maior, e subtrópicos, mas também tem representantes

    nas zonas temperadas (AUSTIN JR. & SINGER, 1983).

    Todos os colhereiros e a maioria dos curicacas e afins alimentam-se

    em águas rasas. Suas dietas consistem de insetos aquáticos, larvas de

    insetos, crustáceos, moluscos, pequenos peixes e anfíbios, incluindo

    girinos (AUSTIN JR. & SINGER, 1983). De acordo com SICK (1997),

    pequenos crustáceos desempenham papel importante na dieta do

    colhereiro (Platalea ajaja) e guará (Eudocimus ruber), sendo responsáveis

    pela intensa pigmentação vermelha que estas aves apresentam em estado

    selvagem; os colhereiros executam pescarias coletivas.

    Os membros desta família dependem de certos habitats, em

    particular planícies inundadas para reprodução, alimentação e repouso;

    eles são particularmente vulneráveis às transformações massivas que têm

    sido realizadas nestas áreas nas últimas décadas. (MATHEU & DEL HOYO,

    1992).

    2.2- Ardeidae

    A origem desta família é antiga, a cerca de 55 m.a. no Eoceno

    inferior. Alguns gêneros são bem antigos como Ardea do Eoceno inferior e

    outros mais recentes, como Nycticorax, do Quaternário superior

    (MARTÍNEZ-VILALTA & MOTIS, 1992).

    Os Ardeidae (garças e socós) compreendem 17 gêneros e 60 espécies

    (pode variar dependendo do autor), incluídos em quatro subfamílias:

    Ardeinae, Nycticoracinae, Tigrisomatinae e Botaurinae. São aves de médio

    a grande porte (27-140 cm), com pernas longas e robustas, talvez pelo fato

    destas aves passarem grande parte do seu tempo dentro da água (nas

    margens de rios e lagos) a procura de alimento. Estas aves são

    especializadas em capturar presas vivas. O bico varia de bem fino e longo

    como em Agamia agamia, a curto e amplo como em Nycticorax. Em

  • 17

    Cochlearius cochlearius, o bico é bem atípico, extremamente largo e

    robusto (HANCOCK & ELLIOTT, 1978).

    Não há dimorfismo sexual pronunciado nos Ardeidae, com exceção

    de alguns Ixobrychus. A plumagem destas aves é basicamente preta,

    marrom, azul, cinza ou branca, sendo que a região do loro, bico e tarsos é

    desnuda (MARTÍNEZ-VILALTA & MOTIS, 1992).

    A distribuição das garças e socós é tropical, podendo ocorrer em

    elevadas altitudes como Nycticorax nycticorax, que foi registrada no Chile a

    4816m de altitude. Os Ardeidae são aves aquáticas, mas não são

    nadadoras, vivem nas margens de ambientes aquáticos (rios, lagos,...).

    Entretanto, nem todos os Ardeidae são totalmente aquáticos, alguns

    podem ser encontrados longe destes ambientes como Syrigma sibilatrix,

    que vive em campos abertos na América do Sul e Ardea melanocephala,

    que vive nas savanas Africanas (HANCOCK & KUSHLAN, 1984).

    Com exceção dos gêneros Tigrisoma, Zonerodius, Tigriornis,

    Ixobrychus e Botaurus, todos os outros gêneros são bem sociáveis,

    podendo se reproduzir em colônias, e se concentram em grandes grupos

    para pernoitar (HANCOCK & ELLIOTT, 1978).

    Os Ardeidae se alimentam, normalmente, de animais aquáticos como

    peixes, anfíbios, crustáceos, insetos (adultos e larvas), entre outros

    (MARTÍNEZ-VILALTA & MOTIS, 1992).

    A maior parte das garças e socós é migrante sazonal, além deste

    ocorre outro tipo de deslocamento principalmente com os jovens,

    conhecido como movimento dispersivo, que ocorre logo quando os jovens

    se tornam independentes (HANCOCK & ELLIOTT, 1978).

    Este grupo é vulnerável às mudanças ambientais, principalmente

    aquelas espécies de hábitos especializados. Dentre os Ardeidae apenas

    uma espécie foi extinta, Nycticorax megacephalus, das ilhas Mascarene do

    oceano Índico, no século XVIII. Entretanto, há seis espécies que estão

    ameaçadas: Ardea humbloti, A. insignis, Egretta vinaceigula, E. eulophotes,

    Gorsachius magnificus e G. goisagi (MARTÍNEZ-VILALTA & MOTIS, 1992).

  • 18

    2.3- Ciconiidae

    Os Ciconiidae (cegonhas) são um grupo bem definido, com origem no

    Terciário, sendo que os fósseis mais antigos datam do Eoceno superior

    (ELLIOTT, 1992a).

    Esta família compreende 6 gêneros e 19 espécies (MONROE &

    SIBLEY 1993). As cegonhas são aves de médio a grande porte (75-152 cm),

    com bico comprido e pescoço e pernas longos. Algumas espécies têm a

    região da face nua, sem pena nenhuma, podendo estender-se até o

    pescoço em alguns casos. Suas asas são bem grandes, chegando a 320 cm

    de curvatura no gênero Leptoptilos, que só perde para os grandes

    albatrozes. Ao contrário dos Ardeidae (garças), as cegonhas voam com o

    pescoço esticado (com exceção dos Leptoptilos), assim como os curicacas e

    afins. A plumagem geralmente é uma combinação de preto, tons de cinza e

    branco, com alguns tons iridescentes (COULTER & RODGERS, 1987).

    Alimentam-se de peixes, anuros, insetos e pequenos roedores,

    moluscos no caso dos Anastomus, serpentes e jacarés jovens no caso de

    Mycteria americana, entre outros (ELLIOTT, 1992a).

    As cegonhas são cosmopolitas, com representantes nos seis

    continentes. Normalmente preferem ocupar ambientes aquáticos, como

    planícies alagadas, lagos, rios e suas margens, entretanto muitas espécies

    não são tão rigorosas quanto ao habitat, podendo viver e se alimentar em

    áreas onde a água é escassa. Normalmente constróem ninhos em árvores,

    mas Ciconia ciconia pode construir ninhos nos telhados de edificações

    (COULTER & RODGERS, 1987).

    Apenas cinco espécies estão ameaçadas de extinção, são elas:

    Mycteria cinerea, Ciconia stormi, Ciconia boyciana, Leptoptilos javanicus e

    L. dubius. Entretanto, uma recente revisão do status desta família

    concluiu que 15 das 19 espécies estão regionalmente ameaçadas e que

    Ciconia nigra deve entrar para a lista de cegonhas ameaçadas de extinção

    (ELLIOTT, 1992a).

  • 19

    2.4- Scopidae

    A origem das aves-cabeça-de-martelo (Scopus umbretta) é ainda

    obscura e não se sabe ao certo sua afinidade com os outros grupos de

    aves, embora seja normalmente inserido dentro dos Ciconiiformes. O

    registro mais antigo desta família é um fóssil do Plioceno inferior na África

    do Sul (ELLIOTT, 1992b).

    Esta família compreende um gênero monoespecífico (Scopus

    umbretta). O nome dado a essa ave, “ave-cabeça-de-martelo”, deve-se ao

    fato de sua cabeça que lembra um martelo e pelo movimento realizado pela

    mesma. São aves de médio porte, cerca de 50-56 cm, e de plumagem

    marrom (a subespécie Scopus umbretta minor é mais escura e menor). O

    bico preto é largo na base e vai estreitando-se até a ponta, onde termina

    num gancho, característica esta que os assemelham aos Balaeniciptidae

    (aves-bico-de-sapato). O pescoço e os tarsos são relativamente pequenos

    para uma ave aquática, tendo estas aves de se alimentar em águas rasas

    (BRITTON, 1980).

    As aves cabeça-de-martelo ocorrem na África tropical e necessitam

    de águas rasas para se alimentar, freqüentemente encontradas em bancos

    de areia, lagos, pântanos, estuários e reservatórios. Os anfíbios constituem

    uma parte significante da alimentação destas aves, embora elas também

    se alimentem de pequenos peixes, crustáceos, insetos, vermes e, às vezes,

    pequenos mamíferos (SNOW, 1978).

    Os Scopidae não são aves sociáveis, sendo normalmente

    encontrados sozinhos ou em pares. Entretanto, podem ser avistados

    grupos de 10 indivíduos juntos. O repertório vocal destas aves é vasto,

    mas pouco compreendido. Quando estão sozinhos normalmente são

    silenciosos e a única vocalização que se escuta é quanto voam; entretanto,

    quando se juntam com outros indivíduos da mesma espécie, este

    repertório aumenta acompanhado de vários exibições sociais (ELLIOTT,

    1992b).

  • 20

    O ninho das aves-cabeça-de-martelo é bem grande, elas constróem

    vários ninhos no território, alguns ficam inacabados, outros estão prontos,

    mas não são utilizados. O interessante é que estas aves constróem os

    ninhos constantemente, independente de ser ou não época reprodutiva;

    elas também fazem regularmente a manutenção destes ninhos. Por ser um

    ninho muito grande, outras espécies de aves pequenas, como pardais,

    acabam utilizando parte do ninho. Não só outras aves acabam se

    aproveitando do imenso ninho das aves-cabeça-de-martelo, mas também

    abelhas, serpentes e o lagarto monitor (SNOW, 1978).

    O sedentarismo é bem evidente neste grupo e não há evidências de

    migrações regulares, embora em regiões de período de seca prolongada

    haja movimento de dispersão estas aves (ELLIOTT, 1992b).

    2.5- Balaenicipitidae

    Conhecidos como “ave-bico-de-sapato”, a origem do nome parece ser

    local e traduzido para várias línguas, provavelmente traduzido do nome

    árabe “Abu Marqub”, que significa “Pai do sapato” (SNOW, 1978).

    A característica mais marcante desta ave é o seu enorme e bizarro

    bico. A maxila, parecida com a de um pelicano, é robusta e termina em um

    pronunciado gancho, que pode facilitar na hora de agarrar presas

    escorregadias. Aparentemente este bico parece estar designado a ser forte

    o suficiente para que a ave-bico-de-sapato consiga pegar suas presas no

    meio da densa vegetação aquática. A cabeça é bem grande e larga para

    conseguir suportar o peso do bico. É considerada uma ave de grande

    porte, chegando a 1,2 m de altura ou mais. Quando estas aves voam, o

    pescoço é retraído com a finalidade de trazer o peso do bico para perto do

    centro do corpo, assim como fazem os pelicanos e algumas cegonhas

    (como Leptoptilos), que tem de lidar com o mesmo tipo de problema. As

    pernas são longas e os pés grandes, como de Jacanidae, que ajuda a

    distribuir o peso do corpo. A plumagem é de um cinza-azulado, sendo que

    as penas primárias são de um cinza mais escuro. A barriga é branca e

  • 21

    apresenta algumas penas escuras mais alongadas no peito. A plumagem

    dos jovens é semelhante a dos adultos, mas um pouco mais escura e com

    uma coloração amarronzada (ELLIOTT, 1992c).

    A distribuição das aves-bico-de-sapato se restringe a África central e

    leste (SNOW, 1978). Estas aves habitam regiões de pântanos,

    principalmente com vegetação do tipo Papyros, gramíneas e bambus

    (leguminosas). Alimenta-se em regiões de águas profundas e normalmente

    age de espreita. Prefere se alimentar em águas com baixa quantidade de

    oxigênio, já que os peixes têm que vir a superfície mais freqüentemente

    para obtê-lo, tornando-se presas mais fáceis. Fazem parte de sua dieta

    peixes de vários tamanhos, especialmente peixes-pulmonados, “bichirs” e

    tilápias. Outras presas favoritas são serpentes aquáticas, anfíbios, lagartos

    monitor e jovens tartarugas (VANDE WEGHE, 1981).

    Os ninhos são construídos em pântanos profundos, onde estas aves

    são pouco perturbadas. Nestes locais a vegetação é bem densa e pode estar

    até 7 m de altura acima da superfície da água. Normalmente, áreas com

    águas profundas oferecem vantagens, já que demoram mais tempo para

    secar depois da estação de cheia, sendo inacessível aos predadores e

    fazendeiros, que normalmente circulam com o gado e que muitas vezes

    provocam queimadas na região (ELLIOTT, 1992c).

    A ave-bico-de-sapato é solitária a maior parte de sua vida e mesmo

    quando em pares, são vistos alimentando-se em extremos opostos dentro

    do território. Esta espécie é basicamente diurna, mas pode ser vista de vez

    em quando se alimentando durante a noite em casos de lua cheia. São

    vistos empoleirados em árvores, mas normalmente são encontrados no

    chão próximos a água (BRITTON, 1980).

    Estas aves são bastante sedentárias e raramente são vistas fora do

    habitat preferido. Pode acontecer de no período de seca ter pouca oferta de

    alimento no território e estas aves podem se deslocar para áreas onde esse

    alimento esteja mais disponível e com isso, podem ser vistos vários

    indivíduos alimentando-se juntos (SNOW, 1978).

  • 22

    Apesar de ser uma ave bem conhecida, sua distribuição é bem

    desigual e pouco se sabe sobre sua biologia. Aparentemente não corre

    risco eminente de extinção e a principal ameaça para a espécie é a perda

    do habitat, especialmente pelos fazendeiros que colocam fogo nas áreas de

    pântano de Papyros e por agricultores que requisitam áreas

    economicamente não produtivas, ocupadas pelas aves-bico-de-sapato. A

    espécie é legalmente protegida em todo seu território, mas em algumas

    regiões estas aves são caçadas e vendidas para alimentação, tanto os

    adultos como os filhotes. Outro problema é a excessiva captura de jovens

    para zoológicos, sendo que só em 1978, 500 filhotes foram tirados da

    natureza e como o sucesso reprodutivo desta espécie é bem baixo, os

    pesquisadores acreditam que não conseguirão sustentar essas perdas por

    muitos anos (ELLIOTT, 1992c).

    II- OBJETIVOS A ordem Ciconiiformes é considerada atualmente, por alguns

    autores, como um grupo polifilético, como já mencionado anteriormente.

    Contudo, um estudo aprofundado amostrando boa parte dos gêneros e

    todas as famílias relacionadas como o realizado neste trabalho, ainda não

    foi realizado. Assim, com este estudo, procurou-se responder às seguintes

    questões: 1- São os Ciconiiformes polifiléticos ou monofiléticos?; 2- Quais

    as famílias que constituem a ordem Ciconiiformes?; e 3- Como estão

    relacionadas as famílias de Ciconiiformes?

    III- MATERIAL E MÉTODOS 1- Osteologia

    Este trabalho foi realizado com base em caracteres osteológicos de

    crânios de 62 espécimes de Threskiornithidae pertencentes a 12 gêneros e

    26 espécies (o único gênero não amostrado deste grupo foi Niponia, não

    disponível nos museus); 99 espécimes de Ardeidae incluídos em 13

  • 23

    gêneros e 39 espécies; 40 representantes de Ciconiidae com seis gêneros e

    16 espécies; dois espécimes de Balaeniceps rex (Balaenicipitidae) e três

    espécimes de Scopus umbretta (Scopidae). Para comparação com o grupo-

    interno, utilizaram-se 14 representantes de Cathartidae inseridos em cinco

    gêneros e sete espécies, 12 espécimes de Pelecaniformes pertencentes a

    seis gêneros e seis espécies, oito representantes de Procellariiformes

    inseridos em quatro gêneros e quatro espécies, cinco indivíduos de

    Phoenicopteriformes incluídos em três gêneros e três espécies, quatro

    espécimes de Podicipedidae com três gêneros e três espécies e dois

    exemplares de Tinamus solitarius, pertencente à família Tinamidae.

    O material utilizado neste estudo faz parte do acervo das coleções do

    National Museum of Natural History, Smithsonian Institution,

    Washington-D.C., U.S.A. (USNM), Delaware Museum of Natural History,

    Washington-D.C., U.S.A. (DMNH), American Museum of Natural History,

    New York, U.S.A. (AMNH) e Museu de História Natural de Taubaté,

    Taubaté-S.P., Brasil (MHNT).

    Os representantes dos grupos analisados neste estudo seguem

    abaixo:

    Ciconiiformes

    - Threskiornithidae:

    - Threskiornis aethiopicus (Latham, 1790): 1- USNM558412, África do

    Sul, coletado em 28/02/1983, adulto, ♂; 2- USNM488124,

    Tanzânia, coletado em 27/06/1962, adulto, ♂; 3- USNM613002,

    Austrália, coletado em 13/07/1983, adulto, ♂;

    - Threskiornis spinicollis (Jameson, 1835): 1- USNM429720, U.S.A.-

    National Zoo Park, coletado em 28/07/1953, adulto, ♂; 2-

    USNM347785, U.S.A.- National Zoo Park, coletado em 26/01/1950,

    adulto, ♂, cativeiro; 3- USNM620181, Austrália, coletado em

    novembro/1993, adulto, ♂;

    - Threskiornis melanocephalus (Latham, 1790): 1- AMNH4037, U.S.A.-

    New York Zoo Park, coletado em 08/02/1937, adulto, ?, cativeiro; 2-

  • 24

    AMNH4977, U.S.A.- New York Zoo Park, coletado em 27/08/1940,

    adulto, ?, cativeiro;

    - Threskiornis molucca (Cuvier, 1829): 1- AMNH9407, Austrália,

    coletado em 21/10/1974, adulto, ♂; 2- AMNH5852, U.S.A.- New

    York Zoo Park, coletado em 25/09/1944, adulto, ♀, cativeiro; 3-

    AMNH5851, U.S.A.- New York Zoo Park, coletado em 25/09/1944,

    adulto, ♂, cativeiro;

    - Pseudibis papilosa (Temminck, 1824): 1- USNM095835, Índia,

    coletado em 1993, adulto, ?;

    - Pseudibis davisoni (Hume, 1875): 1- AMNH58775, Filipinas, coletado

    em agosto/1883, adulto, ?;

    - Geronticus eremita (Linnaeus, 1758): 1- USNM560147, ?, coletado

    em 1984, adulto, ♀, cativeiro;

    - Bostrychia hagedash (Latham, 1790): 1- USNM431667, Kenya,

    coletado em 22/01/1962, adulto, ♂; 2- USNM431782, Kenya,

    coletado em 30/01/1962, adulto, ♀; 3- USNM322594, Camarões,

    coletado em 12/12/1931, adulto, ♀;

    - Bostrychia carunculata (Rüpell, 1837): 1- AMNH4089, U.S.A.- New

    York Zoo Park, coletado em 12/04/1938, adulto, ?, cativeiro; 2-

    AMNH3894, U.S.A.- New York Zoo Park, coletado em 15/03/1935,

    adulto, ?, cativeiro; 3- AMNH4737, U.S.A.- New York Zoo Park,

    coletado em 12/11/1938, adulto, ?, cativeiro;

    - Theristicus caudatus (Boddaert, 1783): 1- USNM227359, Paraguai,

    coletado em 13/09/1920, adulto, ♂; 2- USNM345764, ?, coletado ?,

    adulto, ?;

    - Theristicus caerulescens (Vieillot, 1817): 1- USNM227357, Paraguai,

    coletado em 13/09/1920, adulto, ♀; 2- USNM227358, Paraguai, em

    coletado 12/09/1920, adulto, ♂;

    - Theristicus melanopis (Gmelin, 1789): 1- USNM345730, Chile,

    coletado ?, adulto, ?; 2- USNM010022, Peru, coletado em

    07/07/1864, adulto, ?;

  • 25

    - Cercibis oxycerca (Spix, 1825): 1- DMNH058261, Colômbia, coletado

    em 12/01/1976, adulto, ?;

    - Mesembrinibis cayennensis (Gmelin, 1789): 1- USNM562523,

    Panamá, coletado em 18/03/1987, adulto, ♀; 2- USNM621937,

    Guiana, coletado em 13/03/1999, adulto, ♂; 3- USNM613351,

    Panamá, coletado em 28/04/1990, adulto, ♀;

    - Phimosus infuscatus (Lichtenstein, 1823): 1- USNM614541,

    Argentina, coletado em 17/02/1992, adulto, ♀; 2- USNM614535,

    Argentina, coletado em 13/02/1992, imaturo, ♀; 3- USNM614540,

    Argentina, coletado em 17/02/1992, adulto, ♀; 4- USNM614542,

    Argentina, coletado em 17/02/1992, imaturo, ♀; 5- USNM614536,

    Argentina, coletado em 15/02/1992, imaturo, ♂;

    - Eudocimus albus (Linnaeus, 1758): 1- USNM226457, República

    Dominicana, coletado em 22/02/1919, adulto, ♀; 2- USNM500882,

    USA- Flórida, coletado em março/1968, adulto, ♀; 3- USNM500883,

    USA- Flórida, coletado em 30/09/1967, imaturo, ♂; 4-

    USNM610612, USA- Flórida, coletado em 17/08/1925, imaturo, ♀;

    5- USNM344699, ?, coletado em 05/05/1938, adulto, ♀, cativeiro;

    - Eudocimus ruber (Linnaeus, 1758): 1- USNM019364, ?, coletado ?,

    adulto, ?, cativeiro; 2- USNM290946, ?, coletado em 05/05/1927,

    adulto, ♀, cativeiro; 3- USNM019675, U.S.A.- National Zoo Park,

    coletado em 26/04/1901, adulto, ?, cativeiro;

    - Plegadis chihi (Vieillot, 1817): 1- USNM614530, Argentina, coletado

    em 14/02/2002, imaturo, ♂; 2- USNM557973, USA- Arizona,

    coletado em maio/1982, adulto; 3- USNM614534, Argentina,

    coletado em 16/02/1992, adulto, ♀;

    - Plegadis rigdwayi (J. A. Allen, 1876): 1- USNM502127, Bolívia,

    coletado em 1959, adulto, ?;

    - Plegadis falcinellus (Linnaeus, 1766): 1- USNM502163, USA-

    Virginia, coletado em 17/06/1977, adulto, ♀; 2- USNM430823,

  • 26

    Chukutsa- Lakedow, coletado em 26/01/1959, adulto, ♀; 3-

    USNM502698, USA- Louisiana, coletado em 18/09/1977, adulto, ♂;

    - Lophotibis cristata (Boddaert, 1783): 1- AMNH3788, Madagascar,

    coletado ?, adulto, ?;

    - Platalea leucorodia Linnaeus, 1758: 1- USNM491267, Turquia,

    coletado ?, adulto, ?; 2- USNM491329, U.S.A.-m National Zoo Park,

    coletado em 25/07/1969, adulto, ?, cativeiro;

    - Platalea alba Scopoli, 1786: 1- USNM488121, Tanzânia, coletado em

    29/06/1962, imaturo, ♀; 2- USNM558417, África do Sul, coletado

    em 12/03/1983, adulto, ♂;

    - Platalea regia Gould, 1838: 1- AMNH11489, Austrália, coletado em

    31/04/1979, adulto, ♂;

    - Platalea flavipes Gould, 1838: 1- AMNH11490, Austrália, coletado

    em 31/04/1979, adulto, ♀; 2- AMNH11465, Austrália, coletado em

    16/02/1979, adulto, ♂; 3- AMNH4964, U.S.A.- New York Zoo Park,

    coletado em 15/03/1940, adulto, ?, cativeiro;

    - Platalea ajaja Linnaeus, 1758: 1- USNM346709, U.S.A.- National

    Zoo Park, coletado em 22/09/1930, adulto, ?, cativeiro; 2-

    USNM319971, ?, coletado em 21/09/1931, adulto, ♀, cativeiro; 3-

    USNM019717, U.S.A.- National Zoo Park, coletado ?, adulto, ?,

    cativeiro;

    - Ardeidae:

    - Ardea cinerea Linnaeus, 1758: 1- USNM344412, Copenhagen

    Zoological Museum, coletado em 10/10/1926, adulto, ?; 2-

    USNM431529, Itália, coletado em 24/02/1961, adulto, ♂; 3-

    USNM556293, Holanda, coletado em 06/02/1981, adulto, ♂;

    - Ardea cocoi Linnaeus, 1766: 1- USNM429364, Venezuela,

    coletado em 18/01/1954, adulto, ♂; 2- USNM614523, Argentina,

    coletado em 14/02/1992, adulto, ♀; 3- USNM614524, Argentina,

    coletado em 15/02/1992, adulto, ♂;

  • 27

    - Ardea goliath Cretzchmar, 1827: 1- USNM224819, África- Stanley

    Pool, coletado entre 1893-1895, adulto, ?; 2- USNM622457, ?,

    coletado em 29/06/1998, adulto, ♂; 3- USNM621674, ?, coletado em

    10/04/1998, adulto, ♀;

    - Ardea herodias Linnaeus, 1758: 1- USNM553812, U.S.A.-

    Maryland, coletado em agosto/1973, adulto, ♂; 2- USNM499389,

    U.S.A.- Minnesota, coletado em 13/06/1925, adulto, ♂; 3-

    USNM560270, U.S.A.- Florida, coletado em 17/05/1976, adulto, ♂;

    - Ardea melanocephala Vigor & Children, 1826: 1- USNM488107,

    Tanzânia, coletado em 28/06/1962, adulto, ♂; 2- USNM558410,

    África do Sul, coletado em 20/03/1983, adulto, ♂; 3- USNM322536,

    Camarão, coletado em 14/03/1931, adulto, ♀;

    - Ardea purpurea Linnaeus, 1766: 1- USNM290063, China,

    coletado em 01/12/1925, adulto, ?; 2- USNM290137, U.S.A.-

    National Zoo Park, coletado em 03/05/1926, adulto, ♂, cativeiro; 3-

    USNM605008, Israel, coletado em 23/04/1968, adulto, ♀;

    - Ardea sumatrana Raffles, 1822: 1- USNM556980, Indonésia,

    coletado em 27/05/1981, adulto, ♂; 2- USNM019749, ?, coletado ?,

    adulto, ?; 3- USNM488342, Indian Ocean- West Sumatra, coletado

    em 22/11/1963, adulto, ♀;

    - Ardeola bacchus (Bonaparte, 1855): 1- USNM292030, China,

    coletado em 12/06/1928, adulto, ♀; 2- USNM292267, China,

    coletado em 09/10/1928, adulto, ?; 3- USNM292032, China,

    coletado em 29/07/1928, adulto, ♂;

    - Ardeola ralloides (Scopoli, 1769): 1- USNM488112, Tanzânia,

    coletado em 30/06/1963, adulto, ♀; 2- USNM490546, Zimbabwe,

    coletado em 29/01/1970, adulto, ♂; 3- USNM490285, Zimbabwe,

    coletado em 23/01/1970, adulto, ♀;

    - Botaurus lentiginosus (Montagu, 1813): 1- USNM492595, U.S.A.-

    Utah, coletado em 05/10/1914, adulto, ?; 2- USNM499630, U.S.A.-

  • 28

    Louisiana, coletado em 29/08/1925, adulto, ♂; 3- USNM560118,

    U.S.A.- Virginia, coletado em 14/10/1984, adulto, ♂♀, cativeiro;

    - Botaurus poiciloptilus (Wagler, 1827): 1- USNM502126, Nova

    Zelândia, coletado em 23/02/1962, adulto, ♀;

    - Botaurus stellaris (Linnaeus, 1758): 1- USNM502140, Mongólia,

    coletado em 01/07/1971, adulto, ♀; 2- USNM343979, Tailândia,

    coletado em 24/01/1937, adulto, ♂;

    - Butorides striatus (Linnaeus, 1758): 1- USNM610607, U.S.A.-

    Louisiana, coletado em 23/05/1925, adulto, ♀; 2- USNM622500,

    U.S.A.- Florida, coletado em 10/04/1901, adulto, ♀; 3-

    USNM500820, U.S.A.- Florida, coletado em 07/04/1974, adulto, ♀;

    - Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758): 1- USNM587407, Swaziland,

    coletado em 16/02/1999, adulto, ♂; 2- USNM587411, Swaziland,

    coletado em 16/02/1999, adulto, ♂; 3- USNM292029, China,

    coletado em 12/06/1928, adulto, ♂;

    - Cochlearius cochlearius (Linnaeus, 1766): 1- USNM321842, ?,

    coletado em 10/11/1933, adulto, ♀, cativeiro; 2- USNM623239,

    U.S.A.- National Zoo Park, coletado em 25/12/2000, adulto, ♂,

    cativeiro; 3- USNM346906, ?, coletado em 18/05/1945, adulto, ♂,

    cativeiro;

    - Egretta alba (Linnaeus, 1758): 1- USNM344597, ?, coletado em

    12/10/1937, adulto, ♂, cativeiro; 2- USNM292770, China, coletado

    em 25/01/1929, adulto, ♂; 3- USNM432025, South Rhodesia,

    coletado em 10/06/1962, adulto, ♀;

    - Egretta ardesiaca (Wagler, 1827): 1- USNM430822,

    Bechuanaland Protectorate, coletado em 19/01/1959, adulto, ♀; 2-

    USNM432188, Madagascar, coletado em 07/09/1964, adulto, ♀;

    - Egretta caerulea (Linnaeus, 1758): 1- USNM610602, U.S.A.-

    Gergia (?), coletado em 11/08/1926, adulto, ♂; 2- USNM318670,

    Cuba, coletado em 22/02/1930, imaturo, ♀; 3- USNM318849, Haiti,

    coletado em 09/04/1930, adulto, ♀;

  • 29

    - Egretta garzetta (Linnaeus, 1766): 1- USNM289952, China,

    coletado ?, adulto, ?; 2- USNM291653, China, coletado em

    26/12/1927, adulto, ♂; 3- USNM430820, South Rhodesia, coletado

    em 26/12/1958, adulto, ♀;

    - Egretta intermedia (Wagler, 1829): 1- USNM561998, Philippines

    Palawan, coletado em 14/04/1987, adulto, ♀; 2- USNM430778,

    South Rhodesia, coletado em 17/07/1958, adulto, ♂; 3-

    USNM488117, Tanganyika, coletado em 27/06/1963, adulto, ♀;

    - Egretta novaehollandiae (Latham, 1790): 1- USNM430756, ?,

    coletado em 19/08/1958, adulto, ?, cativeiro; 2- USNM347668,

    Austrália, coletado em 16/06/1948, adulto, ♂; 3- USNM561541,

    New Caledonia, coletado em 11/09/1986, adulto, ♂;

    - Egretta rufescens (Gmelin, 1789): 1- USNM292998, U.S.A.- Texas,

    coletado em 29/07/1929, adulto, ♂; 2- USNM431657, U.S.A.-

    National Zoo Park, coletado em 01/06/1962, adulto, ♂, cativeiro; 3-

    USNM292999, Texas, coletado em 23/08/1929, adulto, ♂;

    - Egretta sacra (Gmelin, 1789): 1- USNM488335, West Thailand,

    coletado em 15/11/1963, adulto, ♀; 2- USNM429352, Marshall

    Island- Arno Atoll, coletado em 17/07/1950, adulto, ♀; 3-

    USNM491962, Eniewetok Atoll, coletado em 04/01/1973, adulto, ♂;

    - Egretta thula (Molina, 1782): 1- USNM492615, U.S.A.- Utah,

    coletado em 07/08/1914, imaturo, ♀; 2- USNM499227, U.S.A.-

    Utah, coletado em 22/09/1914, adulto, ♂; 3- USNM490088, U.S.A.-

    Utah, coletado em 07/08/1914, imaturo, ♀;

    - Egretta tricolor (P. L. S. Müller, 1776): 1- USNM610604, U.S.A.-

    Louisiana, coletado em 21/07/1925, adulto, ♂; 2- USNM613795,

    U.S.A.- Louisiana, coletado em 04/09/1925, imaturo, ?; 3-

    USNM019908, U.S.A.- Florida, coletado em 26/06/1906, adulto, ?;

    - Gorsachius melanolophus (Raffles, 1822): 1- USNM488330, West

    Thailand, coletado em 04/11/1963, adulto, ♂;

  • 30

    - Ixobrychus cinnamomeus (Gmelin, 1789): 1- USNM343195, North

    Siam, coletado em 03/07/1935, adulto, ♂; 2- USNM290196,

    Tailândia, coletado em 03/04/1926, adulto, ♀; 3- USNM291372,

    Filipinas, coletado em 17/10/1927, adulto, ♀;

    - Ixobrychus eurhythmus (Swinhoe, 1873): 1- USNM502141, antiga

    URSS, coletado em 27/06/1975, adulto, ♂;

    - Ixobrychus exilis (Gmelin, 1789): 1- USNM559149, U.S.A.-

    Pennsylvania, coletado em 17/05/1978, adulto, ♀; 2- USNM430753,

    U.S.A.- National Zoo Park, coletado em 18/08/1958, adulto, ?,

    cativeiro;

    - Ixobrychus involucris (Vieillot, 1823): 1- USNM562748, Brasil- São

    Paulo, coletado em 31/03/1987, adulto, ♂;

    - Ixobrychus sinensis (Gmelin, 1789): 1- USNM560646, Filipinas,

    coletado em 06/06/1985, adulto, ♀;

    - Ixobrychus sturmii (Wagler, 1827): 1- USNM322520, Camarão,

    coletado em 03/03/1931, adulto, ♀;

    - Nycticorax caledonicus (Gmelin, 1789): 1- USNM009842,

    Polinésia, coletado ?, adulto, ?; 2- USNM556979, Indonésia, coletado

    em 13/09/1981, adulto, ♀; 3- USNM561542, New Caledonia,

    coletado em 13/09/1986, adulto, ♂;

    - Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758): 1- USNM431964, U.S.A.-

    Califórnia, coletado em 1959, adulto, ♀; 2- USNM489903, U.S.A.-

    Utah, coletado em 10/09/1914, adulto, ♂; 3- USNM501635, U.S.A.-

    Virginia, coletado em 26/03/1975, adulto, ♀;

    - Nycticorax violaceus (Linnaeus, 1758): 1- USNM318842, Haiti,

    coletado em 06/05/1930, adulto, ♀; 2- USNM610610, U.S.A.-

    Louisiana, coletado em 29/07/1925, imaturo, ♀; 3- USNM288582,

    U.S.A.- Florida, coletado em 22/03/1923, adulto, ♂;

    - Pilherodius pileatus (Boddaert, 1783): 1- USNM345759, Brasil,

    coletado em 16/11/1940, adulto, ♂;

  • 31

    - Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824): 1- USNM562742, Brasil-

    São Paulo, coletado em 22/11/1986, adulto, ♀; 2- USNM227360,

    Argentina, coletado em 14/08/1920, adulto, ♂; 3- USNM614521,

    Argentina, coletado em 24/02/1992, adulto, ♂;

    - Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783): 1- USNM621936, Guiana,

    coletado em 28/02/1999, adulto, ♀; 2- USNM345756, Brasil- Mato

    Grosso, coletado em 04/10/1940, adulto, ♀; 3- USNM345757,

    Brasil- Mato Grosso, coletado em 04/10/1940, adulto, ♂;

    - Tigrisoma mexicanum (Swainson, 1834): 1- USNM007763,

    Mazatlan Mexico, coletado ?, adulto, ?; 2- USNM343840, Panamá,

    coletado em 06/03/1937, adulto, ?;

    - Ciconiidae:

    - Anastomus lamelligerus (Temminck, 1823): 1- USNM291420,

    Sudão (África), coletado em 08/03/1928, adulto, ♂; 2-

    USNM291419, Sudão (África), coletado em 08/03/1928, adulto, ♂;

    3- USNM291418, Sudão (África), coletado em 08/03/1928, adulto,

    ♀;

    - Anastomus oscitans (Boddaert, 1783): 1- USNM553234,

    Tailândia, coletado em 18/11/1964, adulto, ♂; 2- USNM489353,

    U.S.A.- National Zoo Park, coletado em 15/11/1961, adulto, ?,

    cativeiro; 3- USNM488759, U.S.A.- National Zoo Park, coletado em

    15/11/1961, adulto, ?, cativeiro;

    - Ciconia abdimii Lichtenstein, 1823: 1- USNM430456, Southern

    Rhodesia, coletado em 14/11/1957, adulto, ♂; 2- USNM430455,

    Southern Rhodesia, coletado em 14/11/1957, adulto, ♂ (sem

    mandíbula); 3- USNM430528, Southern Rhodesia, coletado em

    01/02/1958, adulto, ♂;

    - Ciconia ciconia (Linnaeus, 1758): 1- USNM605020, Israel,

    coletado em 01/10/1968, adulto, ♀; 2- USNM605017, Israel,

  • 32

    coletado em 26/09/1968, imaturo, ♂; 3- USNM428169, ?, coletado

    em 06/11/1950, adulto, ♂, cativeiro;

    - Ciconia episcopus (Boddaert, 1783): 1- USNM430766, U.S.A.-

    National Zoo Park, coletado em 18/09/1958, adulto, ♀, cativeiro; 2-

    USNM226001, Celebes, coletado em 15/03/1917, adulto, ♀; 3-

    USNM225807, Celebes, coletado em 18/10/1916, adulto, ?;

    - Ciconia maguari (Gmelin, 1789): 1- USNM614526, Argentina,

    coletado em 18/02/1992, adulto, ♂; 2- USNM614528, Argentina,

    coletado em 18/02/1992, adulto, ♀; 3- USNM614525, Argentina,

    coletado em 14/02/1992, adulto, ♂;

    - Ciconia nigra (Linnaeus, 1758): 1- USNM019784, ?, coletado em

    28/06/1904, adulto, ?, cativeiro; 2- USNM291560, ?, coletado em

    14/05/1978, adulto, ♂, cativeiro;

    - Ephippiorhynchus asiaticus (Latham, 1790): 1- USNM019694, ?,

    coletado em 1991, adulto, ?; 2- USNM346193, ?, coletado em

    11/02/1941, adulto, ?, cativeiro;

    - Jabiru mycteria (Lichtenstein, 1819): 1- USNM343462, Brasil,

    coletado em 1936?, adulto, ?; 2- USNM343461, Brasil, coletado em

    1936?, adulto, ?; 3- USNM343466, Brasil, coletado em 1936?,

    adulto, ?;

    - Leptoptilos crumeniferus (Lesson, 1831): 1- USNM430819,

    Bechuanaland Protectorade, coletado em 20/0015/1959, adulto, ♀;

    2- USNM489396, Zimbabwe, coletado em 03/12/1967, adulto, ♂; 3-

    USNM488129, Tanzânia, coletado em 28/02/1962, adulto, ♀;

    - Leptoptilos dubius (Gmelin, 1789): 1- USNM225988, ?, coletado

    em 13/08/1917, adulto, ♀, cativeiro; 2- USNM429220, ?, coletado ?,

    adulto, ♀, cativeiro;

    - Leptoptilos javanicus (Horsfield, 1821): 1- USNM488758, U.S.A.-

    National Zoo Park, coletado em 01/11/1959, adulto, ?, cativeiro; 2-

    USNM430764, U.S.A.- National Zoo Park, coletado em 01/09/1958,

  • 33

    adulto, ?, cativeiro; 3- USNM223897, Borneo, coletado em

    27/03/1913, adulto, ♂;

    - Mycteria americana Linnaeus, 1758: 1- USNM610613, U.S.A.-

    Arkansas, coletado em 13/08/1923, adulto, ♂; 2- USNM500884,

    U.S.A.- Flórida, coletado em 05/10/1967, imaturo, ?; 3-

    USNM622473, U.S.A.- Flórida, coletado em 29/06/1989, adulto, ♀;

    - Mycteria cinerea (Raffles, 1822): 1- USNM430169, U.S.A.-

    National Zoo Park, coletado em 05/06/1955, adulto, ♂, cativeiro;

    - Mycteria ibis (Linnaeus, 1766): 1- USNM488127, Tanzânia,

    coletado em 27/06/1962, adulto, ♂; 2- USNM488125, Tanzânia,

    coletado em 26/06/1962, adulto, ♀; 3- USNM431651, Southern

    Rhodesia, coletado em 27/12/1961, adulto, ♀;

    - Mycteria leucocephala (Pennant, 1769): 1- USMN432506, China,

    coletado ?, adulto, ?;

    - Balaenicipitidae:

    - Balaeniceps rex Gould, 1850: 1- USNM345070, U.S.A.- National

    Zoo Park, coletado em 11/06/1939, adulto, ♀, cativeiro; 2-

    USNM344963, ?, coletado ?, adulto, ?;

    - Scopidae:

    - Scopus umbretta Gmelin, 1789: 1- USNM431669, Kenya, coletado

    em 29/01/1962, adulto, ♂; 2- USNM431497, Zimbabwe, coletado

    em 20/06/1960, adulto, ♀; 3- USNM431670, ?, coletado ?, adulto, ?.

    Falconiformes

    - Cathartidae:

    - Cathartes aura (Linnaeus, 1758): 1- USNM345791, Brazil- Mato

    Grosso do Sul, coletado em 15/11/1960, adulto, ♀; 2-

    USNM562524, Panamá, coletado em 29/03/1987, adulto, ♂;

  • 34

    - Cathartes burrovianus Cassin, 1845: 1- USNM431336, Panamá,

    coletado em 24/03/1961, adulto, ♀; 2- USNM622341, Guiana,

    coletado em 24/03/2000, adulto, ♂;

    - Cathartes melambrotus Wetmore, 1964: 1- USNM559319,

    Guiana, coletado em 09/01/1984, adulto, ♀; 2- USNM621939,

    Guiana, coletado em 10/03/1999, adulto, ♀;

    - Coragyps atratus (Bechstein, 1793): 1- USNM560278, U.S.A.-

    Flórida, coletado em 17/05/1973, adulto, ♂; 2- USNM613353,

    Panamá, coletado em 22/04/1990, adulto, ♀;

    - Gymnogyps californianus (Shaw, 1798): 1- USNM492447, U.S.A.-

    Califórnia, coletado em 16/11/1974, adulto, ?; 2- USNM489359,

    U.S.A.- Califórnia, coletado em 27/10/1966, imaturo, ?;

    - Sarcoramphus papa (Linnaeus, 1758): 1- USNM320861, U.S.A.-

    National Zoo Park, coletado em 12/12/1932, adulto, ♀; 2-

    USNM345434, U.S.A.- National Zoo Park, coletado em 01/06/1940,

    adulto, ♂;

    - Vultur gryphus Linnaeus, 1758: 1- USNM019485, Coy Inlet-

    Patagônia, coletado em 26/11/1896, adulto, ?; 2- USNM346633,

    U.S.A.- National Zoo Park, coletado em 09/12/1942, adulto, ♂,

    cativeiro.

    Pelecaniformes

    - Phaethontidae:

    - Phaeton aethereus Linnaeus, 1758: 1- USNM490835, Ilha

    Ascensão, coletado em 25/07/1971, adulto, ♀; 2- USNM558044, Ilha

    Barbuda, coletado em 20/01/1983, adulto, ♀;

    - Fregatidae:

    - Fregata minor (Gmelin, 1789): 1- USNM289131, Havaí, coletado

    em 12/07/1923, adulto, ?; 2- USNM499272, Havaí, coletado em

    16/07/1923, adulto, ?;

  • 35

    - Pelecanidae:

    - Pelecanus erythrorhynchos Gmelin, 1789: 1- USNM017259, ?,

    coletado ?, adulto, ?; 2- USNM610584, U.S.A.- Nevada, coletado em

    07/10/1922, imaturo, ?;

    - Sulidae:

    - Sula leucogaster (Boddaert, 1783): 1- USNM622596, Johnston

    Atoll, coletado em 01/06/1999, adulto, ♀; 2- USNM490768, Ilha

    Ascensão, coletado em 03/07/1970, adulto, ♂;

    - Phalacrocoracidae:

    - Phalacrocorax olivaceus (Humboldt, 1805): 1- USNM001493,

    México, coletado ?, adulto, ?; 2- USNM288678, Guatemala, coletado

    em 23/06/1923, adulto, ♂;

    - Anhingidae:

    - Anhinga anhinga (Linnaeus, 1766): 1- USNM345748, Brasil,

    coletado em 17/11/1940, adulto, ♀; 2- USNM345749, Brasil,

    coletado ?, adulto, ♂;

    Procellariiformes

    - Diomedeidae:

    - Diomedea immutabilis Rothschild, 1893: 1- USNM289158, Havaí,

    coletado em 11/04/1923, adulto, ♀; 2- USNM289161, Havaí,

    coletado em 06/05/1923, adulto, ♀;

    - Procellariidae:

    - Puffinus pacificus (Gmelin, 1789): 1- USNM613904, Oceano

    Pacífico, coletado em 22/10/1990, adulto, ♀; 2- USNM614182,

    Oceano Pacífico, coletado em 03/04/1991, adulto, ♀;

  • 36

    - Fulmarus glacialis (Linnaeus, 1761): 1- USNM561910, Oceano

    Pacífico, coletado em 06/07/1983, adulto, ♀; 2- USNM557601,

    U.S.A.- Califórnia, coletado em 25/08/1982, adulto, ♀;

    - Procellaria aequinoctialis Linnaeus, 1758: 1- USNM488359, Ilha

    de Amsterdam, coletado em 08/04/1964, adulto, ♀; 2-

    USNM559784, Antártica, coletado em 03/12/1983, adulto, ♂.

    Phoenicopteriformes

    - Phoenicopteridae:

    - Phenicopterus ruber Linnaeus, 1758: 1- USNM319965, U.S.A.-

    National Zoo Park, coletado em 14/09/1931, adulto, ?, cativeiro;

    2- USNM558418, ?, coletado ?, adulto, ?;

    - Phoeniconaias minor (Geoffroy, 1798): 1- USNM488728, Kenya,

    coletado em fevereiro/1965, adulto, ♀; 2- USNM488729, Kenya,

    coletado em outubro/1963, adulto, ♀;

    - Phoenicoparrus andinus (Philippi, 1854): 1- USNM502130, U.S.A.-

    California, coletado em abril/1966, adulto, ♂?, cativeiro.

    Podicipediformes

    - Podicipedidae:

    - Podiceps grisegena (Boddaert, 1783): 1- MHNT1060, URSS- Primorye

    territory, coletado em 25/06/1975, adulto, ♂.

    - Podilymbus podiceps (Linnaeus, 1758): 1- MHNT14, Brasil-

    Pindamonhangaba/SP, coletado em janeiro/1985, adulto, ?; 2-

    MHNT326, Brasil- Ubatuba-Poruba/SP, coletado em 07/06/1987,

    adulto, ♀.

    - Aechmophorus occidentalis (Lawrence, 1858): 1- MHNT12, USA-

    Utah, coletado em 24/05/1932, adulto, ♂.

    Tinamiformes

    - Tinamidae

  • 37

    - Tinamus solitarius (Vieillot, 1819): 1- MHNT1016, Brasil-

    Ubatuba/SP, coletado em 1991, adulto, ♀, cativeiro; 2- MHNT497,

    Brasil- Ubatuba/SP, coletado em 06/09/1988, adulto, ♂.

    A nomenclatura utilizada para a denominação das estruturas

    osteológicas seguiu a Nomina Anatomica Avium (BAUMEL & WITMER,

    1993). Contudo, nos casos onde não foram possíveis utilizar-se deste

    referencial, optou-se pela utilização de letras e números a fim de se evitar

    a criação desnecessária de nomes. Alguns caracteres utilizaram a

    nomenclatura apresentada no trabalho de osteologia craniana de

    FERREIRA & DONATELLI (2005). No anexo 2 estão apresentados os

    caracteres utilizados e suas respectivas ilustrações.

    Para a denominação das famílias e espécies, seguiu-se DEL ROYO et

    al. (1992) e HOUSTON (1994).

    As estruturas ósseas foram observadas utilizando-se de microscópio

    estereoscópio que esteve à disposição nas instituições (museus) visitadas;

    as medidas das estruturas ósseas foram realizadas com auxílio de um

    paquímetro Mitutoyo de 300mm.

    2- Sistemática

    Para o relacionamento entre os Ciconiiformes, utilizou-se da

    metodologia da Sistemática Filogenética (HENNIG, 1966) descritas em

    SWOFFORD & OLSEN (1990), WILEY et al. (1991), AMORIM (2002) e

    SWOFFORD (1997). Segundo essa metodologia, os táxons envolvidos

    devem ser relacionados com base em caracteres derivados compartilhados

    (sinapomorfias).

    Após a comparação da osteologia craniana dos Ciconiiformes, foram

    levantadas as características que apresentaram similaridades morfológicas

    (homologias primárias) específicas, por meio da técnica de comparação

    com o grupo-externo (“out group” ou grupo-irmão). Ainda, foram

  • 38

    descartadas as características que não apresentaram segurança para o

    estabelecimento de homologias com o grupo-externo.

    A análise filogenética procura estabelecer as relações de parentesco

    entre os táxons. Para que isso seja realizado, utilizar-se-á a condição de

    um determinado caráter no grupo em estudo (“in group”) e fora dele (“out

    group”) em táxons de categoria superior. Este procedimento nos informa se

    a condição do caráter é apomórfica ou plesiomórfica. Desta forma, a

    polaridade de um dado caráter pode ser determinada (BRYANT, 1991).

    Uma vez pré-selecionados, tais caracteres foram dispostos em uma

    matriz elaborada pelo software NEXUS Data Editor 0.5.0 (PAGE, 2001)

    exportada para o formato HENNIG 86, apresentada no anexo 1. Foram

    dados estados a esses caracteres, isto é, 0 ou 1, ou ainda 0, 1, 2... no caso

    dos caracteres multiestados. Isso não quer dizer que o estado “0” é

    plesiomórfico e o “1” apomórfico, significa apenas o estado do caráter, já

    que o sentido evolutivo é dado pelo programa utilizado. Quando não foi

    possível estabelecer o sentido evolutivo de uma série de transformação,

    esse mesmo caráter foi utilizado para a análise filogenética como não-

    ordenado, a fim de se evitar uma interpretação e ordenação incorreta na

    polarização do caráter. Os caracteres ordenados foram os 3, 11, 15, 16,

    31, 32, 36, 37, 40, 53, 56, 57, 104 e 108 (14 caracteres ao todo) (Anexo 2).

    Os táxons do grupo-interno foram reunidos através de caracteres

    homólogos compartilhados, ou seja, sinapomorfias. Caracteres

    encontrados apenas nos táxons terminais indicam uma condição mais

    recente e exclusiva, isto é, uma autapomorfia, não compartilhada com

    nenhum outro táxon. O estado plesiomórfico é encontrado pela

    comparação com o grupo-externo (LIPSCOMB 1992).

    Para a comparação com os Ciconiiformes, foram utilizados os grupos

    Cathartidae ("urubus-do-Novo-Mundo"), Pelecaniformes ("pelecanos,

    biguás, atobás, etc"), Procellariiformes (“albatrozes, pardelas e andorinhas-

    do-mar”), Phoenicopiteriformes ("flamingos"), e Podicipedidae

    (“mergulhões”) e Tinamidae (“inhambus”) como grupos-externos. Os

  • 39

    Pelecaniformes foram escolhidos por serem considerados grupo próximo

    aos Ciconiiformes por alguns autores (OLSON, 1978; SAIFF, 1978) e

    Procellariiformes por, às vezes, serem relacionados aos Pelecaniformes

    (CRACRAFT, 1985; VAN TUINEN et al., 2001); Cathartidae foi acrescentado

    aos Ciconiiformes, por SIBLEY & AHLQUIST (1990), a partir da análise

    molecular de proteínas de clara de ovo, hipótese esta compartilhada

    também por outros autores (LIGON, 1967; AVISE et al., 1994). Já

    Phoenicopteridae foi considerado como um grupo muito próximo aos

    Threskionithidae por vários autores (REICHENOW, 1882; SHARPE, 1891;

    GADOW, 1892 e 1893; BEDDARD, 1898; VERHEYEN, 1959 e 1960;

    CRACRAFT, 1981; SIBLEY & AHLQUIST, 1990; MCKITRICK, 1991), sendo

    hoje inserido em uma ordem (Phoenicopteriformes) próxima de

    Ciconiiformes. Os Podicipedidae foram escolhidos por serem considerados

    grupo-irmão dos Phoenicopteriformes (VAN TUINEN et al., 2001; MAYR,

    2004; CHUBB, 2004), sendo incluídos neste estudo para melhor elucidar

    as relações de Phoenicopteriformes com os Ciconiiformes; e Tinamidae, por

    ser um grupo basal dentro das aves (LIVEZEY & ZUSI, 2001), foi escolhido

    para comparação e enraizamento do cladograma.

    Assim, uma vez estabelecida a polaridade dos caracteres, pôde-se

    expressar as relações entre as famílias de Ciconiiformes na forma de um

    cladograma.

    A apresentação de um único cladograma final parte-se do princípio

    de que o número de cladogramas com o mesmo número de passos em

    estudos com um número grande de táxons terminais pode ser de centenas

    ou milhares (AMORIM 2002). Neste trabalho, optou-se pela apresentação

    da Árvore de Consenso Estrito, por esta transpor para a árvore de

    consenso apenas os grupos monofiléticos que estão presentes em todos os

    cladogramas (AMORIM op. cit.) e da árvore mais parsimoniosa. A

    apresentação apenas da Árvore de Consenso Estrito implica em uma perda

    considerável de informações, apesar do objetivo ser eliminar os grupos

    dúbios. Assim, para as hipóteses filogenéticas conflitantes entre si em um

  • 40

    mesmo conjunto de dados de um determinado grupo, foi utilizado o

    Princípio de Parcimônia. De acordo com o Princípio de Parcimônia, o

    cladograma final deve ser aquele que apresente o menor número de

    eventos evolutivos ou de surgimento de apomorfias.

    Os caracteres ambíguos foram otimizados. A otimização pelos

    critérios ACCTRAN (accelerated transformation) e DELTRAN (delayed

    transformation) se baseiam nas seguintes premissas: quando a apomorfia

    for uma aquisição, considera-se maior a probabilidade de ocorrer uma

    origem e uma perda que considerar duas aquisições independentes

    (ACCTRAN); se a apomorfia é uma perda, assume-se que duas perdas

    independentes devem ser mais prováveis que a ocorrência de uma perda e

    uma origem subseqüente (DELTRAN) (AMORIM, 2002). Entretanto, apesar

    da otimização ser muito subjetiva, DE PINNA (1991) comenta que o

    surgimento a priori de um caráter e depois de uma perda (ACCTRAN) é

    preferível que um surgimento a posteriori no cladograma, privilegiando

    assim as homologias primárias. Sendo assim, optou-se neste estudo pela

    otimização dos caracteres pelo critério ACCTRAN.

    A matriz com 108 táxons terminais (neste estudo em nível de

    espécie) e 113 caracteres (Anexo 1) foi analisada através do método

    numérico com a utilização dos programas Winclada (NIXON, 2002) e Nona

    (GOLOBOFF, 1993). A árvore com menor número de passos foi encontrada

    com a análise Heuristic Search randomizada, opção “Multmax” tree, com

    1000 réplicas, otimizada pelo critério “fast optimization” (referente ao

    ACCTRAN no PAUP). Para o suporte dos ramos foram feitas as análises de

    Bremer e bootstrap, realizadas pelos mesmos programas.

    IV- RESULTADOS E DISCUSSÃO

    A filogenia dos Ciconiiformes obtida neste estudo é apresentada,

    conforme a metodologia, pela apresentação da árvore de consenso estrito

    (Fig. 1) e pela árvore mais parcimoniosa (Fig. 2), ambas enraizadas em

  • 41

    Tinamus solitarius (Tinamidae). A relação dos caracteres com a descrição e

    polarização dos estados destes estão apresentados no anexo 2.

    Figura 1- Árvore de Consenso Estrito dos Ciconiiformes (L= 824, CI= 0,16,

    RI= 0,75) (amarelo= famílias tradicionais de Ciconiiformes; os números

    referem-se aos nós).

  • 42

    Figura 2- Cladograma da filogenia dos Ciconiiformes proposta neste estudo

    (L= 763, CI= 0,17, RI= 0,77) (grifado em amarelo= famílias tradicionais de

    Ciconiiformes; os números referem-se aos nós; entre parênteses são os

    valores do bootstrap; vermelho= índice de suporte de Bremer).

    A árvore de consenso estrito foi completamente resolvida com

    exceção das politomias dos nós 3 e 6 (Fig. 1). A análise cladística

    apresentou 824 passos evolutivos, com índice de consistência (IC) de 0,16

    e índice de retenção geral (IR) de 0,75.

    Foram encontradas 10000 árvores igualmente parcimoniosas com

    763 passos evolutivos, índice de consistência (IC) de 0,17 e índice de

    retenção geral (IR) de 0,77 (Fig. 2). KITCHING et al. (1998) relatam que um

    número elevado de táxons terminais pode resultar num baixo índice de

  • 43

    consistência, o que pode ter acontecido neste estudo, já que foram

    analisados 108 táxons terminais.

    De acordo com este estudo, os Ciconiiformes tradicionais, isto é, as

    famílias que são tradicionalmente incluídas na ordem Ciconiiformes

    (Ardeidae, Threskiornithidae, Ciconiidae, Balaenicipitidae e Scopidae),

    formam um grupo polifilético (Fig. 2). No cladograma da figura 2, observa-

    se que o grupo monofilético do nó 3 inclui, além dos tradicionais

    Ciconiiformes, os grupos Pelecaniformes, Procellariformes,

    Podicipediformes e Phoenicopteriformes, sendo este nó suportado por dez

    caracteres, bootstrap de 95% e índice de suporte de Bremer de 11: (0)

    Sutura frontonasal: presente; (1) Sutura frontolacrimal: presente; (10)

    Lacrimal fundido à caixa craniana: não fundido; (23) Tamanho do processo

    Pr3 do ectetmóide: curto; (24) Forma do processo Pr3 do ectetmóide:

    afilado na extremidade; (39) Processo Suprameático: presente; (69)

    Tamanho do processo orbital do quadrado: maior que 2/3 da relação:

    tamanho do processo versus tamanho do corpo do quadrado; (82) Sulco

    Sul3 na face ventral da maxila, ocupando toda a sua extensão (ver

    FERREIRA & DONATELLI, 2005): presente; (107) Processo Retroarticular:

    ausente; (112) Forâmen pneumático articular: presente.

    Em 1978, OLSON já havia chamado a atenção para o possível

    poilifiletismo dos Ciconiiformes, bem como para o conflitante

    posicionamento dos Ardeidae (que ele acreditava estarem mais

    relacionados aos Gruiformes). Relatou ainda que os Threskiornithidae

    seriam um grupo de transição, apresentando características de ambos os

    grupos Gruiformes e Charadriiformes. Os Ciconiidae, Scopidae e

    Balaenicipitidae devem estar relacionados entre si, com afinidades com os

    Pelecaniformes.

    Dois grupos distintos podem ser observados no cladograma (Fig.2):

    um clado relacionando Ciconiidae, Threskiorniothidae e Phoenicopteridae

    (nó 4, Fig. 2) e outro relacionando Podicipedidae, Scopidae,

  • 44

    Balaenicipitidae, Pelecanidae, demais Pelecaniformes, Procellariiformes e

    Ardeidae (nó 6, Fig. 2).

    Os Threskiornithidae estão mais relacionados com os

    Phoenicopteridae que com qualquer outro grupo de ave analisado neste

    estudo, suportado por um bootstrap de 97% e índice de suporte de Bremer

    de 14 (Fig. 2). Estes grupos compartilham dez caracteres: (23) Tamanho do

    processo Pr3 do ectetmóide: comprido; (50) Fontículos occipitais: presente;

    (66) Processo Pr9 do pterigóide (ver FERREIRA & DONATELLI, 2005):

    presente; (68) Processo Pr10 do arco jugal (ver FERREIRA & DONATELLI,

    2005): presente; (87) Canalis neurovascularis maxillae (2 foramens ou

    fenestra): presente; (93) Maxila: curva-se ventralmente formando meia lua;

    (106) Tamanho do processo lateral da mandíbula: desenvolvido; (107)

    Processo Retroarticular: presente; (108) Tamanho do processo

    retroarticular: 2/3

  • 45

    parâmetros de distribuição de contagem radioativa de híbrido de DNA

    homoduplex e qualquer híbrido de DNA heteroduplex formado a partir de

    um mesmo registro de DNA foi de 11.1. Em relação aos Phoenicopteridae,

    SIBLEY & AHLQUIST (op. cit.) encontraram Δ 11.5, obtendo como

    resultado Phoenicopteridae como grupo-irmão deste clado maior (citado

    acima).

    Ainda, os Threskiornithidae foram relacionados aos Ciconiidae no

    estudo piloto de LIVEZEY & ZUSI (2001), agrupados por meio de

    caracteres osteológicos de crânio e pós-crânio (os autores não citaram as

    sinapomorfias). O mesmo resultado foi observado por MAYR (2004) a partir

    de análises de caracteres do pós-crânio, músculos, penas e ovos (contudo,

    o autor não relata quais caracteres são compartilhados por esse clado e

    não incluiu Scopidae em sua análise).

    VAN TUINEN et al. (2001) obtiveram na análise de sequenciamento

    de DNA o agrupamento de Threskiornithidae e Ardeidae e na hibridização

    de DNA-DNA, os Threskiorntihidae como grupo-irmão do clado Scopidae

    +(Balaenicipitidae + Pelecanidae). Já LIVEZEY & ZUSI (2007) encontraram

    que os Threskiornithidae estão mais relacionados aos Ciconiidae e

    Phoenicopteridae, a partir da análise de caracteres morfológicos, com

    bootstrap de 77% e índice de suporte de Bremer igual a 9. O

    relacionamento filogenético de Ciconiidae e Phoenicopteridae é suportado

    por um bootstrap de 92% e índice de suporte de Bremer de 21.

    Já os Phoenicopteridae, além dos resultados obtidos nos trabalhos

    relatados acima, é relacionado com Opisthocomidae por MINDELL et al.

    (1997), quando estes analisaram DNA mitocondrial, mas os autores não

    incluíram na análise os Threskiornithidae.

    Os Phoenicopteridae também são relacionados aos Podicipedidae.

    VAN TUINEN et al. (2001) encontraram, tanto nos resultados de análise de

    sequenciamento de DNA quanto nos de hibridização de DNA-DNA, a união

    de Phoenicopteridae e Podicipedidae. MAYR (2004) encontrou 10

    sinapomorfias suportando este clado (caracteres de pós-crânio,

  • 46

    musculatura, penas e ovos) e bootstrap de 80%. Assim como VAN TUINEN

    et al. (2001), MAYR (op. cit.) acredita que os Podicipedidae e

    Phoenicopteridae evoluíram de um ancestral com um “típico hábito e estilo

    de vida Charadriiforme” e que o parentesco entre esses dois grupos

    (Phoenicopteridae e Podicipedidae) provem do Juncitarsus do Eoceno

    médio, que é sugerido como o elo de ligação entre os Phoenicopteridae e

    Podicipedidae. Ainda, este autor relata que, com exceção do

    tarsometatarso alongado de Phoenicopteridae, todas as outras

    características relacionando este grupo ao Juncitarsus por OLSON &

    FEDUCCIA (1980) também são observadas em Podicipedidae.

    CHUBB (2004), em uma análise molecular, também observou

    relação de parentesco entre esses dois grupos (Phoenicopteridae e

    Podicipedidae). Baseado nesses resultados, SANGSTER (2005) propôs um

    novo nome para o clado Phoenicopteridae + Podicipedidae, chamando-o de

    Mirandornithes (miranda (latim)= maravilhoso e ornis (grego ορνιζ)= aves).

    Assim, podemos perceber que apesar de vários estudos envolvendo

    os táxons em questão, suas relações ainda são conflitantes. Dentre os

    trabalhos discutidos acima, a evidência mais forte é a relação filogenética

    entre Phoenicopteridae e Podicipedidae. Entretanto, neste trabalho

    baseado em caracteres osteológicos cranianos, essa relação não foi

    corroborada. A hipótese de filogenia proposta neste estudo une os

    Phoenicopteridae aos Threskiornithidae, mesmo na presença de

    Podicipedidae na análise. Foi realizado um teste com a mesma matriz de

    dados, contudo foi excluído o grupo Threskiornithidae da análise a fim de

    se saber se os caracteres que unem esses dois grupos (Threskiornithidae +

    Phoenicopteridae) são realmente sinapomorfias ou são apenas

    semelhanças superficiais. O resultado obtido está ilustrado na figura 3,

    mostrando que mesmo na ausência de Threskiornithidae, os

    Phoenicopteridae e Podicipedidae não estão relacionados, pelo menos

    quanto à osteologia craniana.

  • 47

    Figura 3- Cladograma da filogenia dos Ciconiiformes, com exceção dos

    Threskiornithidae (L= 533, CI= 0,22, RI= 0,75) (os números correspondem

    aos nós).

    Os Ciconiidae estão relacionados aos Threskiorntihidae e

    Phoenicopteridae, suportado por um bootstrap de 71% e compartilhando

    com estes dois grupos quatro sinapomorfias: (33) Processo lateral do

    paraesfenóide: presente; (34) Tamanho do processo lateral do

    paraesfenóide: grande; (42) Fossa temporal rostral: presente; (80) Fossa F1

    da maxila (ver FERREIRA & DONATELLI, 2005): presente.

    As relações filogenéticas de Ciconiidae nos trabalhos cladísticos

    estão relacionadas aos Cathartidae (SIBLEY & AHLQUIST, 1990; AVISE et

    al., 1994), Phoenicopteridae (MAYR & CLARKE, 2003; LIVEZEY & ZUSI,

    2007), Threskiornithidae (LIVEZEY & ZUSI, 2001) e com Scopidae,

    Balaenicipitidae e Pelecaniformes (MAYR, 2003). Quando analisamos a

    árvore de consenso estrito da figura 1, podemos concluir que existe uma

    relação filogenética dos Ciconiidae com os grupos relatados acima, já que a

  • 48

    politomia do nó 3 não esclarece bem suas relações. Neste estudo,

    constatou-se que os Ciconiidae não apresentam nenhuma relação com os

    Cathartidae, como proposto por SIBLEY & AHLQUIST (1990) e AVISE et al.

    (1994). Vale ressaltar que no trabalho de AVISE et al. (op. cit.), foi

    observada a relação de alguns Ciconiidae (Mycteria ibis e Jabiru mycteria)

    com alguns Cathartidae (Coragyps atratus e Gymnogyps californianus).

    Deste modo, o resultado obtido por este estudo revela que, em relação ao

    crânio, os Ciconiidae são mais aparentados aos Threskiornithidae e

    Phoenicopteridae que a qualquer outro grupo de ave.

    O nó 6 une os grupos Podicipedidae, Scopidae, Balaenicipitidae,

    Pelecanidae, demais Pelecaniformes, Procellariiformes e Ardeidae (Fig. 2).

    Este relacionamento filogenético é suportado por nove caracteres, listados

    a seguir e bootstrap de 93% e índice de suporte de Bremer de 1: (28)

    Processo Pr6 do lateroesfenóide (ver FERREIRA & DONATELLI, 2005):

    ausente; (30) Processo Pr4 do paraesfenóide (ver FERREIRA &

    DONATELLI, 2005): ausente; (31) Tamanho da projeção do paraesfenóide

    (PjP): menor/igual a1/6 da relação: comprimento da projeção versus o

    comprimento do rostro paraesfenóide; (37) Tamanho do processo

    zigomático: menor/igual a 1/3 da relação: tamanho deste processo versus

    a distância da base deste processo até o arco jugal; (48) Fossa temporal

    caudal: profunda; (72) Côndilo pterigóide do processo mandibular do

    quadrado: presente; (75) Côndilo medial unido ao côndilo pterigóide do

    processo mandibular do quadrado: unidos; (93) Maxila: reta; (100)

    Tamanho do processo coronóide 2 quanto ao tamanho: pouco conspícuo.

    Em relação aos Podicipedidae, já foi discutida sua relação com os

    Phoenicopteridae neste trabalho. Entretanto, outros trabalhos relacionam

    os Podicipedidae com os Gaviidae (BOURDON et al., 2005; LIVEZEY &

    ZUSI, 2007) e com Cuculidae (VAN TUINEN et al., 2000). Como neste

    trabalho não foram incluídos nenhum destes dois último grupos (Gaviidae

    e Cuculidae), preferi me ater apenas a discussão sobre a relação entre

    Phoenicopteridae e Podicipedidae.

  • 49

    Os Balaenicipitidae formam um clado com Pelecanidae (nó 9),

    suportado por um bootstrap de 96% e índice de Bremer de 7 (Fig. 2),

    compartilhando 12 caracteres: (1) Sutura frontolacrimal: ausente; (2)

    Concavidade rostromediana do frontal: ausente; (16) Tamanho do processo

    orbital do lacrimal: menor/igual a 2/3 da relação: tamanho do processo

    versus a distância da base deste processo até o arco jugal; (22) Processo

    Pr3 do ectetmóide (ver FERREIRA & DONATELLI, 2005): ausente; (33)

    Processo lateral do paraesfenóide: presente; (57) Tamanho da fossa ventral

    do palatino: maior/igual a 2/3 da relação: tamanho da fossa versus o

    comprimento do palatino; (65) Projeção caudomedialmente no pterigóide:

    presente; (77) Sutura Sut1 do nasal (ver FERREIRA & DONATELLI, 2005):

    ausente; (79) Crista margeando os dois lados da maxila superior: presente;

    (99) Processo Coronoide 2: ausente; (105) Processo lateral da mandibula:

    ausente; (112) Forâmen pneumático articular: ausente.

    Essa relação está fortemente embasada tanto por análises

    moleculares quanto morfológicas (COTTAM, 1957; SAIFF, 1978; SIBLEY &

    AHLQUIST, 1990; HEDGES & SIBLEY, 1994; VAN TUINEN et al., 2001;

    LIVEZEY & ZUSI, 2001; MAYR, 2003). O estudo da anatomia de

    Balaenicipitidae já mostrava fortes evidências de sua relação com

    Pelecanidae: GOULD (1852) considerava Baleniceps como um pelicano

    aberrante; COTTAM (1957) chamou a atenção para a similaridade de

    algumas características osteológicas entre Balaenicipitidae e

    Pelecaniformes, mas não deixou claro a posição de Balaeniceps dentro dos

    Pelicaniformes, comentando apenas que “poderia ser colocado próximo a

    Pelecanidae”. A mesma observação em relação ao parentesco