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i UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA CENTRO DE CIÊNCIAS APLICADAS E EDUCAÇÃO PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E MONITORAMENTO AMBIENTAL TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA: UMA ANÁLISE DO DESEMPENHO DE ESTIMADORES NÃO PARAMÉTRICOS MATILDE VASCONCELOS ERNESTO RIO TINTO 2013

Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

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Page 1: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

i

UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA

CENTRO DE CIÊNCIAS APLICADAS E EDUCAÇÃO

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E

MONITORAMENTO AMBIENTAL

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA

BRASILEIRA: UMA ANÁLISE DO DESEMPENHO DE ESTIMADORES

NÃO PARAMÉTRICOS

MATILDE VASCONCELOS ERNESTO

RIO TINTO

2013

Page 2: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

i

MATILDE VASCONCELOS ERNESTO

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA

BRASILEIRA: UMA ANÁLISE DO DESEMPENHO DE ESTIMADORES

NÃO PARAMÉTRICOS

Dissertação de mestrado do Programa de Pós-

Graduação em Ecologia e Monitoramento

Ambiental da Universidade Federal da

Paraíba, aprovada para obtenção do Título de

Mestre em Ecologia e Monitoramento

Ambiental.

Orientadores: Profª. Dra. Elaine Folly Ramos

Prof. Dr. Alexandre Vasconcellos

RIO TINTO

2013

Page 3: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ii

E71t Ernesto, Matilde Vasconcelos. Térmitas de duas áreas de floresta atlântica brasileira: uma

análise do desempenho de estimadores não paramétricos / Matilde Vasconcelos Ernesto.- Rio Tinto, 2013.

71f. : il. Orientadores: Elaine Folly Ramos, Alexandre Vasconcellos Dissertação (Mestrado) – UFPB/CCAE

1. Ecologia – monitoramento ambiental. 2. Isoptera. 3. Espécies – identificação – Floresta Atlântica. 4. Inventário faunístico. 5. Protocolo de Transecto.

UFPB/BC CDU: 577.4(043)

Page 4: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ii

Page 5: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

iii

AGRADECIMENTOS

À minha família e ao meu noivo Raphael Monteiro, pela compreensão, incentivo,

preocupação e carinho constantes, sendo fundamentais para meu crescimento pessoal e

profissional;

À Elaine Folly Ramos, pelo aceite de orientação, conhecimento compartilhado, apoio,

auxílio logístico nas coletas, sugestões pertinentes, boas risadas e confiança em mim

depositada;

A Alexandre Vasconcellos, também pela orientação, assim como pelos ensinamentos,

identificação dos Apicotermitinae, compreensão, por me direcionar na pesquisa e me advertir

no momento certo;

Aos amigos e professores que ajudaram nos exaustivos trabalhos de campo: Adriane

Wandeness, Adriano Medeiros, Alexandre Vasconcellos, Aline Lopes, Ana Cláudia, Carolina

Nunes, Daniel Bruno, Daniel Bó, Dayse Nascimento, Elaine Folly, Ewerton Lorenzo,

Giácomo Raphael, Gindomar Santana, José Renato, Luiz Paulo, Ricardo Nink, Rozzanna

Figueiredo, Virginia Araújo e Wellington Santos;

Aos responsáveis pelas unidades de conservação, Orione Alvares da Silva e Suênia

Oliveira, pelas autorizações das coletas e apoio logístico;

À equipe de segurança da Flona de Cabedelo, pela constante preocupação para o bem

estar do nosso grupo;

À Flávia Moura, pelo auxílio na identificação dos térmitas, pelas sugestões na

confecção dos gráficos, por ceder algumas fotos das espécies para as pranchas e pelas

palavras de incentivo;

A Hélio Leandro Lopes, pela confecção do mapa das áreas e por ter se tornado um

anjo para fortalecer nossa família;

À Carolina Nunes Liberal, do Laboratório de Entomologia, pelo auxílio nas

fotografias das espécies de térmitas, pela amizade e acolhimento num momento conturbado;

À Rozzanna Figueiredo, pelo auxílio no laboratório;

Page 6: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

iv

A Wellington Santos, pelo tutorial de utilização do CorelDraw®, e à Ana Cláudia, pelo

empréstimo do programa;

Aos queridos amigos de Campina Grande, pela compreensão da minha ausência e

pelos momentos de descontração;

Aos amigos biólogos, pelo incentivo e presença em todos os meus momentos de

felicidade e angústia enfrentados ao longo desses dois anos. Em especial: Aline Lopes, Ana

Cláudia, Carolina Nunes, Flávia Moura, Virgínia Araújo e Wellington Santos;

Aos colegas do LabTermes, pelo conhecimento compartilhado;

Aos biólogos da EntomoAracnologia, pelo fornecimento de altos índices de cafeína e

endorfina;

Aos membros da banca avaliadora, por aceitarem participar e pelas pertinentes

contribuições ao trabalho;

Aos coordenadores e professores do PPGEMA, pelo auxílio logístico e ensinamentos.

Em especial: Adriane Wandeness, Carla Soraia, Elaine Ramos, Frederico França e Ronaldo

Francini.

À CAPES, pela bolsa de mestrado.

Page 7: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

v

“A persistência é o menor caminho do êxito”

Charles Chaplin

Page 8: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

vi

RESUMO

ERNESTO, M. V. Térmitas de duas áreas de Floresta Atlântica Brasileira: Uma análise do

desempenho de estimadores não paramétricos. 2013. 71p. Dissertação (Mestrado em

Ecologia e Monitoramento Ambiental) - Universidade Federal da Paraíba Campus IV, Rio

Tinto, PB.

Estimadores de riqueza de espécies são alternativas na caracterização da biodiversidade local,

diante das limitações de inventários faunísticos completos. Devido à contínua destruição e

urbanização da Floresta Atlântica, estudos abordando a biodiversidade local são importantes

como registros de fauna e como meio para subsidiar medidas conservacionistas. Avaliou-se a

eficiência de cinco estimadores não paramétricos de riqueza de espécies, a partir do cálculo do

enviesamento (bias), precisão e acurácia, para a taxocenose de térmitas da Floresta Nacional

da Restinga de Cabedelo (FNRC) e da Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho

(APPMB). Foi utilizado um protocolo de amostragem padronizado de térmitas, o qual

consiste em cinco parcelas de 5 x 2m distribuídas ao longo de seis transectos de 65 x 2m.

Foram aplicados cinco protocolos na FNRC e 12 na APPMB, totalizando esforço amostral de

5100m² e 510h x pessoa, e com uniques e duplicates ausentes nos dados. Quarenta e cinco

morfoespécies de térmitas foram encontradas, pertencentes à pelo menos 26 gêneros e três

famílias, ultrapassando todos os registros já publicados ao longo do Domínio da Floresta

Atlântica. Foi constatado que o Jackknife1 e Jackknife2 devem ser utilizados para bancos de

dados com um número de uniques superior a 25% da riqueza observada e que a utilização das

estimativas do Bootstrap e do Chao2 são indicadas para os demais casos, quando o número de

espécies raras for inferior a este. Sugere-se a necessidade de mais avaliações do desempenho

do ICE antes de indicá-lo para estudos de diversidade de térmitas sob quaisquer condições.

Foram amostradas de 65 a 70% da riqueza real das áreas com a aplicação de um protocolo e

houve uma fiel reprodução das proporções da composição taxonômica e trófica,

demonstrando a eficiência do método para determinar a diversidade de térmitas nas duas áreas

de Floresta Atlântica investigadas.

PALAVRAS-CHAVE: Isoptera, Protocolo de Transecto, Enviesamento, Precisão, Acurácia.

Page 9: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

vii

ABSTRACT

ERNESTO, M. V. Termites from two areas of the Brazilian Atlantic Forest: A performance

analysis of nonparametric estimators. 2013. 71p. Dissertation (Master in Ecology and

Environmental Monitoring) – Universidade Federal da Paraíba Campus IV, Rio Tinto, PB.

Estimators of species richness are alternatives to characterize the local biodiversity, facing the

limitations of complete fauna inventories. Due to continuous urbanization and deforestation of

the Atlantic Forest, studies on local biodiversity are important as records of fauna and as a

way to subsidize conservation measures. It was evaluated the effectiveness of five

nonparametric estimators of species richness, from the calculation bias, precision and

accuracy of termites of Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo (FNRC), and the Área de

Preservação Permanente Mata do Buraquinho (APPMB). It was utilized a standardized

sampling protocol of termites, which consists of five 5 x 2m plots distributed along six

transects of 65 x 2m. Five protocols were applied in FNRC and 12 in APPMB totaling a

sampling effort of 5100m² and x 510h per person, and with uniques and duplicates absent in

the data. Forty-five termite morphospecies were found, belonging to at least 26 genera and

three families, exceeding any records ever published throughout the biome of Atlantic Forest.

It was found that the Jackknife1 and Jackknife2 should only be used for databases with a

number of uniques over 25% of the richness, and it was observed that the use of the Bootstrap

estimates and Chao2 are indicated in the remaining cases, when the number of rare species is

lower than this. It is suggested the need of further evaluation of ICE performance before

indicating it to studies on the diversity of termites under any conditions. It was sampled

around 65-70% of the real richness of the areas with the application of a protocol and there

was a robust representation of the taxonomic composition and trophic proportions, stressing

the efficiency of this method to determine the termites diversity in two areas of Atlantic

Forest investigated.

KEY WORDS: Isoptera, Transect Protocol, Bias, Precision, Accuracy

Page 10: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

viii

LISTA DE FIGURAS

FIGURA 1: Localização das duas áreas de estudo na Paraíba: Floresta Nacional (Flona) da

restinga de Cabedelo, Cabedelo e Área de Preservação Permanente Mata do buraquinho, João

Pessoa. ...................................................................................................................................... 20

FIGURA 2: Riqueza de espécies observada e abundância relativa (nº de encontros) de térmitas

por famílias, subfamílias de Termitidae e grupos alimentares. FNRC, Floresta Nacional da

Restinga de Cabedelo; e APPMB, Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho. ... 35

FIGURA 3: Riqueza observada de espécies de térmitas e riqueza estimada a partir de cinco

estimadores não paramétricos na Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo–PB. A: Curva de

acumulação de espécies (Sobs), desempenho de todos os estimadores analisados e valores dos

uniques e duplicates. B: Riqueza de espécie observada (Sobs). Desempenho dos estimadores

individualmente – C: ICE; D: Chao2; E: Bootstrap; F: Jackknife1; e G: Jackknife2. ............. 39

FIGURA 4: Riqueza observada de espécies de térmitas e riqueza estimada a partir de cinco

estimadores não paramétricos na Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho/João

Pessoa–PB. A: Curva de acumulação de espécies (Sobs), desempenho de todos os estimadores

analisados e valores dos uniques e duplicates. B: Riqueza de espécie observada (Sobs).

Desempenho dos estimadores individualmente – C: ICE; D: Chao2; E: Bootstrap; F:

Jackknife1; e G: Jackknife2. ..................................................................................................... 40

FIGURA 5: A composição taxonômica a partir do total de número de espécies em cada

protocolo de amostragem rápida de térmitas aplicado. Na Floresta Nacional da Restinga de

Cabedelo foram aplicados cinco protocolos, e na Área de Preservação Permanente Mata do

Buraquinho, 12. Famílias: Kalotermitidae e Rhinotermitidae. Subfamílias de Termitidae:

Apicotermitinae, Nasutitermitinae, Syntermitinae e Termitinae. ............................................. 48

FIGURA 6: A composição trófica a partir do total de número de espécies em cada protocolo de

amostragem rápida de térmitas aplicado. Na Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo foram

aplicados cinco protocolos e na Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho, 12.

Grupos funcionais: Xilófagos, Humívoros, interface Xilófagos/Humívoros e interface

Xilófagos/Folífagos. ................................................................................................................. 49

Page 11: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ix

LISTA DE TABELAS

TABELA 1: Espécies e abundância relativa (nº de encontros) de térmitas em dois

remanescentes de Floresta Atlântica da Paraíba: FNRC, Floresta Nacional da Restinga de

Cabedelo e APPMB, Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho. ........................ 31

TABELA 2: Quadro comparativo da riqueza de espécies e abundância relativa (nº de

encontros) de térmitas nas duas áreas estudadas: Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo

(FNRC) e Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho (APPMB). ........................ 34

TABELA 3: Valores do enviesamento, precisão e acurácia dos estimadores ICE, Chao2,

Jackknife1, Jackknife2 e Bootstrap para a Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo. Os

estágios amostrais selecionados para o cálculo dos critérios consistem no número de amostras

de 50 e 100% de cada protocolo aplicado (15, 30, 45, 60, 75, 90, 105, 120, 135 e 150

parcelas). ................................................................................................................................... 41

TABELA 4: Valores do enviesamento, precisão e acurácia dos estimadores ICE, Chao2,

Jackknife1, Jackknife2 e Bootstrap para a Área de Preservação Permanente Mata do

Buraquinho. Os estágios amostrais selecionados para o cálculo dos critérios consistem no

número de amostras de 50 e 100% de cada protocolo aplicado (15, 30, 45, 60, 75, 90, 105,

120, 135, 150, 165, 180, 195, 210, 225, 240, 255, 270, 285, 300, 315, 330, 345 e 360

parcelas). ................................................................................................................................... 42

TABELA 5: Classificação dos estimadores quanto aos critérios de avaliação (enviesamento,

precisão e acurácia) e a classificação final por protocolo de amostragem aplicado na Floresta

Nacional da Restinga de Cabedelo, PB. ................................................................................... 44

TABELA 6: Classificação dos estimadores quanto aos critérios de avaliação (enviesamento,

precisão e acurácia) e a classificação final por protocolo de amostragem aplicado na Área de

Preservação Permanente Mata do Buraquinho, João Pessoa, PB. ............................................ 45

TABELA 7: Os números de espécies de térmitas coletados a partir dos protocolos aplicados em

duas áreas de Floresta Atlântica da Paraíba. FNRC, Floresta Nacional da Restinga de

Cabedelo, PB; e APPMB, Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho, João

Pessoa, PB. ............................................................................................................................... 47

Page 12: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

x

SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO ....................................................................................................................... 11

1.1. Os Isoptera ..................................................................................................................... 11

1.2. Floresta Atlântica ........................................................................................................... 12

1.3. Riqueza de espécies ....................................................................................................... 13

1.4. Estimativas da riqueza de espécies ................................................................................ 14

1.5. Métodos de amostragem versus Estimativas de riqueza de espécies ............................ 17

2. OBJETIVOS ............................................................................................................................ 18

2.1. Geral .............................................................................................................................. 18

2.2. Específicos ..................................................................................................................... 18

3. MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................................................ 19

3.1. Áreas de estudo .............................................................................................................. 19

3.2. Inventário faunístico ...................................................................................................... 21

3.3. Grupos alimentares ........................................................................................................ 22

3.4. Hábitos de nidificação ................................................................................................... 22

3.5. Identificação das espécies .............................................................................................. 22

3.6. Análise dos dados .......................................................................................................... 23

3.7. Critérios para a avaliação do desempenho dos estimadores .......................................... 26

3.8. Avaliação do protocolo de amostragem proposto por CANCELLO et al. (2002) ........... 28

4. RESULTADOS ........................................................................................................................ 29

4.1. Inventário faunístico de dois remanescentes de Floresta Atlântica da Paraíba ............. 29

4.2. Avaliação dos estimadores de riqueza de espécies não paramétricos para taxocenoses

de térmitas ............................................................................................................................ 36

4.3. Avaliação do protocolo de amostragem proposto por CANCELLO et al. (2002) e da

suficiência amostral .............................................................................................................. 46

5. DISCUSSÃO ............................................................................................................................ 50

5.1. Inventário faunístico ...................................................................................................... 50

5.2. Avaliação dos estimadores de riqueza de espécies ........................................................ 53

5.3. Considerações acerca do protocolo proposto por CANCELLO et al. (2002) e da

suficiência amostral mínima ................................................................................................. 58

6. CONCLUSÕES ........................................................................................................................ 60

7. REFERÊNCIAS ....................................................................................................................... 61

Page 13: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 11

1. INTRODUÇÃO

1.1. Os Isoptera

O táxon Isoptera inclui exclusivamente os indivíduos conhecidos como cupins ou

térmitas. Esse é inteiramente composto por insetos eussociais, uma vez que possuem

indivíduos interdependentes entre si, apresentam sobreposição de gerações e cuidado

biparental com a prole (NALEPA et al., 2001). Os térmitas diferem de outros insetos

eussociais, como alguns grupos de Hymenoptera, por serem hemimetábolos, suas castas

serem geralmente bissexuais e diplóides e não possuírem grupos subsociais conhecidos

(KRISHNA, 1969; THORNE, 1997).

Atualmente, o táxon é composto por mais de 3.100 espécies descritas no mundo

(KRISHNA et al., 2013). Para a região Neotropical, foram assinaladas 562 espécies,

distribuídas em 92 gêneros (CONSTANTINO, 2013). No Brasil, país da América Latina com

uma das mais sólidas tradições em Termitologia, estudos destacam nossa termitofauna como

uma das mais diversas, com cerca de 300 espécies registradas (CONSTANTINO & ACIOLI,

2008). Das nove famílias do grupo, quatro ocorrem no Brasil – Kalotermitidae,

Rhinotermitidae, Serritermitidae e Termitidae –, sendo esta última mais diversa e abundante.

Os térmitas ocorrem em áreas tropicais e temperadas do mundo, entre os paralelos 30-

45º N e 40-45º S (LEPAGE, 1983; WOOD & SANDS, 1978), verificando-se declínio da riqueza

de espécies com a distância do equador (EGGLETON, 2000; JONES & EGGLETON, 2011),

provavelmente devido a uma queda na insolação e precipitação (EGGLETON & BIGNELL,

1995). Esses insetos distribuem-se nas regiões tropicais e subtropicais, mas são nas tropicais

onde ocorre a maior diversidade de espécies e abundância de indivíduos (WOOD, 1975).

EGGLETON (2000) afirma que a riqueza de espécies local das taxocenoses de térmitas é

claramente influenciada por fatores ambientais locais, como chuva, tipo vegetacional,

temperatura e altitude.

A importância ecológica dos térmitas nos ecossistemas está relacionada ao seu

comportamento alimentar e nidificação, exercendo grande influência nos processos de

decomposição e ciclagem de nutrientes, na estrutura física e composição química dos solos,

bem como na fixação de nitrogênio (LEE & WOOD, 1971; LA FAGE & NUTTING, 1978; WOOD

& SANDS, 1978; HOLT & LAPAGE, 2000). Em ecossistemas tropicais, os térmitas destacam-se

como elementos essenciais da fauna de solo, podendo consumir, em alguns deles, mais de

Page 14: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 12

50% dos detritos orgânicos produzidos de origem vegetal (EGGLETON & BIGNELL, 1995;

BIGNELL & EGGLETON, 2000).

1.2. Floresta Atlântica

A Floresta Atlântica é a segunda maior floresta pluvial tropical do continente

americano, que originalmente se estendia de forma contínua ao longo da costa brasileira,

penetrando até o leste do Paraguai e nordeste da Argentina em sua porção sul (TABARELLI et

al., 2005a). Com fauna e flora bastante diversas, este Domínio Morfoclimático Brasileiro é

considerado uma das 34 áreas de prioridade mundial para a conservação da biodiversidade

(INTERNATIONAL CONSERVATION, 2013), devido ao número de endemismo e a relação entre

espécies endêmicas por unidade de área, bem como pela perda de habitat original (MYERS et

al., 2000). Como agravante, a maioria dos remanescentes ocorre em pequenos fragmentos,

geralmente com extensões inferiores a 100 ha (RANTA et al., 1998), os quais são isolados uns

dos outros e compostos por florestas secundárias no estágio inicial ou intermediário de

sucessão (METZGER, 2000; METZGER et al., 2009). No estado da Paraíba, remanescentes

costeiros são pequenos e isolados, cobrindo menos de 0,4% da área, e praticamente todos

mostram sinais de colheita de produtos florestais (BARBOSA, 2008).

A Floresta Atlântica ao norte do Rio São Francisco é um dos setores mais degradados

de todo o Domínio, possuindo menos de 5% da extensão original nos estados de Pernambuco,

Alagoas e Sergipe, por exemplo (BROOKS & RYLANDS, 2003). TABARELLI et al. (2005b)

destacaram o Centro de Endemismo Pernambuco, o qual abriga a floresta costeira do estado

de Rio Grande do Norte ao de Alagoas, com um estado ainda mais crítico de conservação,

além de colocarem que esta parte da Floresta Atlântica (i.e., o Centro Pernambuco) como um

hotspot dentro de um dos mais importantes hotspots (i.e., a Floresta Atlântica brasileira). Essa

degradação expressiva da porção norte da Floresta Atlântica, somado à presença de muitas

espécies endêmicas e/ou ameaçadas de extinção, resultou na identificação da área como uma

das regiões do planeta onde os esforços de conservação são mais urgentes (RODRIGUES et al.,

2004).

Uma alternativa para auxiliar em ações conservacionistas do Domínio é o

monitoramento e análise da qualidade ambiental dos remanescentes. Um dos grupos de

insetos que tem sido apontado como mais adequado nesta função é o dos térmitas,

principalmente devido a sua importância funcional nos ecossistemas tropicais e a

Page 15: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 13

sensibilidade de suas populações a perturbações do meio em que vivem (DE SOUZA &

BROWN, 1994; EGGLETON et al., 1995; BROWN, 1997; BANDEIRA & VASCONCELOS, 2004).

Em geral, as comunidades termíticas são drasticamente afetadas quando seus habitats

são fragmentados ou isolados, seja por causas naturais ou antrópicas (DE SOUZA & BROWN,

1994; BANDEIRA & VASCONCELOS, 2002), como a remoção da vegetação, destruição dos

locais de ninhos, alteração do ambiente do solo e de fontes de alimento, deixando-os expostos

a predadores e parasitas (BLACK & OKWAKOL, 1997). EGGLETON et al. (1995) e EGGLETON et

al. (1996) constataram que em ambientes perturbados geralmente a abundância, biomassa e

riqueza de espécies de térmitas foram reduzidas.

Em ambientes fragmentados, o número de espécies pode aumentar, diminuir ou

manter-se constante, o que não significa que a fauna não sofreu com a fragmentação (DE

SOUZA et al., 2001). De modo geral, para quaisquer inferências acerca da degradação do

Domínio e influência deste fator para taxocenoses de térmitas, destaca-se a importância de

estudos que tratem da diversidade de espécies nestas áreas, bem como aqueles com

estimativas da riqueza de espécies, uma vez que caracterizam a fauna da região.

No complexo Floresta Atlântica, alguns estudos sobre a diversidade de térmitas foram

realizados ao longo da extensão norte do Rio São Francisco (BANDEIRA et al., 1998;

BANDEIRA & VASCONCELLOS, 1999; MEDEIROS et al., 1999; SILVA & BANDEIRA, 1999;

VASCONCELLOS et al., 2005; VASCONCELLOS et al., 2008; VASCONCELLOS, 2010; SOUZA et al.,

2012), bem como ao longo da extensão mais ao sul (BRANDÃO, 1998; REIS & CANCELLO,

2007), a partir de diferentes métodos de amostragem.

Considerando a contínua destruição e urbanização deste Domínio, estudos abordando

a biodiversidade local são fundamentais, uma vez que registram de fauna e atuam como meio

para subsidiar o planejamento de medidas conservacionistas.

1.3. Riqueza de espécies

Inventários biológicos são componentes fundamentais das ciências da vida (KING &

PORTER, 2005), os quais permitem, fundamentalmente, a caracterização da biodiversidade

mundial. Segundo HUBBLELL (2001), a biodiversidade é sinônimo de riqueza de espécies e

abundância relativa de espécies no tempo e no espaço; e o crescente interesse neste assunto

levou ao desenvolvimento de importantes novas técnicas de mensuração (MAGURRAN, 2011).

COLWELL e CODDINGTON (1994) enfatizaram que o futuro da avaliação da biodiversidade por

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ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 14

meio de inventários precisa primeiro designar o uso efetivo de número de amostragem e o uso

de estimadores de riqueza, especialmente para grupos hiperdiversos de organismos terrestres,

como os artrópodes.

A riqueza de espécies (i.e., número de espécies por unidade de área) é o indicador

mais simples e mais utilizado para descrever comunidades e a diversidade regional

(GURALNICK et al., 2007; FEEST et al., 2010; MAGURRAN, 2011), além de ser base para muitos

estudos, como em modelos ecológicos da estrutura da comunidades e como medida da

biodiversidade quanto ao habitat (MACARTHUR & WILSON, 1967; CONNELL, 1978; STEVENS,

1989; BUNGE & FITZPATRICK, 1993; COLWELL & CODDINGTON, 1994; MAO et al., 2005).

Existem dois métodos principais de expressar estimativas de riqueza de espécies:

riqueza de espécies númerica, que é o número de espécies por um número específico de

indivíduos ou biomassa; e densidade de espécies, que é o número de espécies por área ou

unidade específica de coleta (MAGURRAN, 2011). Segundo a autora, o primeiro método é

utilizado para táxons animais nos quais os indivíduos são prontamente identificados, dando ao

pesquisador a opção de continuar amostrando até que certo número mínimo de indivíduos seja

alcançado.

Estudos com abordagem na riqueza de espécies de térmitas, em sua maioria, utilizam

protocolos de levantamento baseados em amostras, os quais geram dados de incidência (ou

ocorrência). Esses dados, de acordo com MAGURRAN (2011), representam o número de

unidades amostrais nas quais a espécie está presente e se enquadram na categoria de

densidade das espécies.

1.4. Estimativas da riqueza de espécies

Estimar o número de novas espécies a serem detectadas para um determinado aumento

do esforço amostral, pode levar a um planejamento eficiente de protocolos de amostragem

(SOBERÓN & LLORENTE, 1993; COLWELL & CODDINGTON, 1994; MORENO & HALFFTER, 2000)

e é atualmente um motivo de preocupação quando se lida com a conservação e gestão da

biodiversidade (MAY, 1988; COLWELL & CODDINGTON, 1994). Existem três métodos para

estimar a riqueza de espécies: (i) a montagem de uma distribuição estatística para classificar

dados de abundância, (ii) a extrapolação das curvas de acumulação de espécies para sua

assíntota, e (iii) as estimativas do número de espécies da assíntota através de estimadores não

Page 17: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 15

paramétricos (PALMER, 1990; BALTANÁS, 1992; COLWELL & CODDINGTON, 1994; WALTHER

et al., 1995; CHAZDON et al., 1998; LONGINO et al., 2002).

As curvas de acumulação de espécies consistem num excelente procedimento para

avaliar o quanto um inventário se aproxima de capturar todas as espécies de determinado

local, e têm sido utilizadas por ecólogos para realizar comparações quantitativas entre

conjuntos de espécies (SANDERS, 1968; COLWELL & CODDINGTON, 1994; GOTELLI &

COLWELL, 2002). SANTOS (2003) explica que, em casos onde a curva estabiliza (i. e., atinge

um ponto em que o aumento do esforço de coleta não implica em aumento no número de

espécies) significa que aproximadamente toda a riqueza da área foi amostrada. Uma limitação

desta abordagem, segundo MAGURRAN (2011), é justamente quanto às inferências acerca da

riqueza total da área, uma vez que, a menos que a amostragem tenha sido exaustiva, estas

curvas não a revelam diretamente.

Tendo em vista a dificuldade de capturarem-se todas as espécies de um local,

sobretudo em regiões tropicais (SANTOS, 2003), foram desenvolvidos os estimadores não

paramétricos, assim denominados por não serem baseados no parâmetro de um modelo de

abundância de espécies previamente ajustado aos dados (MAGURRAN, 2011). Esses

estimadores fornecem estimativas da riqueza de espécies de uma área possuindo poucas

amostras, e, por não obedecerem a uma distribuição normal (SANTOS, 2003), são colocados

como a solução mais indicada nos casos de dados onde existam diferentes distribuições de

abundâncias.

MAGURRAN (2011) destacou que as medidas dos estimadores não paramétricos são

intuitivamente fáceis de compreender e usar, sendo sua acessibilidade ainda maior devido ao

programa EstimateS©

, criado por Robert Colwell. O programa calcula, dentre outros, os

índices de diversidade (Shannon, Simpson e alfa de Fisher) e uma variedade de estimadores

de riqueza de espécies para dados de abundância e incidência (p. ex. ACE, ICE, Chao1,

Chao2, Jackknife1, Jackknife2 e Bootstrap).

Embora alguns trabalhos questionem a eficiência de estimadores não paramétricos (p.

ex., LONGINO et al., 2002; CHIARUCCI et al., 2003; O’HARA, 2005), ao compará-lo com outros

métodos, como curvas de espécies-área ou estimadores assintóticos, foi evidenciado o melhor

desempenho dos não paramétricos em relação à maioria desses (HORTAL et al., 2006). Este

último trabalho sugere que os estimadores não paramétricos devem ser utilizados na ausência

de inventários completos, apesar de relatarem algumas desvantagens do método, como a

imprecisão.

Page 18: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 16

A limitação dos estimadores compreende principalmente o ajuste a bancos de dados ou

a táxons específicos, não significando, necessariamente, que este seja o mais acurado para

outros grupos. Apesar de cada estimador ter sido desenvolvido para trabalhar melhor sob

suposições definidas, seu desempenho é realizado em função dos dados, sendo o

enviesamento (bias), precisão e acurácia dependente do que o pesquisador deseja estimar

(WALTHER & MOORE, 2005).

Avaliações da eficiência de estimadores não paramétricos foram desenvolvidas em

diferentes grupos taxonômicos, a partir de dados reais ou simulados: por exemplo, com

plantas (PALMER, 1990; 1991; CHIARUCCI et al., 2001; 2003), parasitas (POULIN, 1998;

WALTHER & MORAND, 1998; ZELMER & ESCH, 1999), vertebrados (WALTHER & MARTIN,

2001; HERZOG et al., 2002), invertebrados (BALTANÁS, 1992; BROSE, 2002; FOGGO et al.,

2003; PETERSEN et al., 2003) e simulações gerais (i.e., táxons indefinidos) (BROSE et al.,

2003). De acordo com WALTHER & MOORE (2005), muitos destes trabalhos apresentaram os

resultados apenas na forma de gráficos e não através de tabelas, dificultando uma comparação

mais ampla dos estimadores, abrangendo múltiplos táxons e ecossistemas.

CHAZDON et al. (1998) destacaram, em seu estudo realizado em florestas primárias e

secundárias da Costa Rica, a necessidade de avaliações dos estimadores usando uma série de

critérios, como o tamanho amostral, o grau de agregação (patchiness) e a abundância total.

Alguns trabalhos avaliaram o desempenho de estimadores sob diferentes condições, como a

influência de espécies raras e/ou os tamanhos das amostras, assim como para vários outros

fatores (p. ex., CHAZDON et al., 1998; KEATING et al., 1998; PETERSON & SLADE, 1998;

WALTHER & MORAND, 1998; CHIARUCCI et al., 2001; WALTHER & MARTIN, 2001; BROSE,

2002; LONGINO et al., 2002; BORGES & BROWN, 2003; BROSE et al., 2003; CHIARUCCI et al.,

2003; MELO et al., 2003; BROSE & MARTINEZ, 2004; MAO & COLWELL, 2005; O’HARA, 2005;

HORTAL et al., 2006; CODDINGTON et al., 2009; CLARKE et al., 2011; LOPEZ et al., 2012).

Tendo em vista que não há consenso entre qual(is) o(s) estimador(es) menos

tendencioso(s), mais preciso(s) e acurado(s) para todos os táxons, destaca-se a importância de

trabalhos que avaliem o desempenho desses em cada grupo, sobretudo com térmitas, uma vez

que não há estudos publicados abordando esta problemática.

Page 19: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 17

1.5. Métodos de amostragem versus Estimativas de riqueza de espécies

As limitações dos métodos de amostragem consistem em um problema recorrente para

eficientes estimativas da biodiversidade, as quais surgem quando a probabilidade de captura

de espécie não é diretamente relacionada à abundância da mesma na área (LONGINO et al.,

2002). Por exemplo, nem todas as espécies ou indivíduos são igualmente fáceis de amostrar

(SOUTHWOOD & HENDERSON, 2000), o que pode gerar uma potencial fonte de erro nas

estimativas (YOCCOZ et al., 2001).

Outro grande problema com estimativas da riqueza de espécies, de acordo com

GASTON (1996), é a sua dependência ao esforço amostral, uma vez que este era raramente

documentado, impedindo comparações da riqueza de diferentes localidades. Tentando

minimizar estes problemas, atualmente há uma grande preocupação para a padronização de

protocolos de amostragem para todos os grupos taxonômicos.

Para térmitas, um protocolo de coleta padronizado de amostragem rápida em florestas

tropicais foi descrito por DAVIES (1997) e EGGLETON et al. (1997), o qual objetivou registrar a

abundância relativa das espécies e descrever as taxocenoses dos térmitas. Este protocolo foi

testado por JONES & EGGLETON (2000) e foi afirmado neste trabalho que a metodologia era

eficiente para caracterizar a termitofauna de florestas tropicais, uma vez que reproduzia as

proporções dos grupos alimentares e taxonômicos. No entanto, o protocolo possui algumas

limitações metodológicas e buscando minimizá-las, outro foi proposto por CANCELLO et al.

(2002), com o mesmo tempo amostral e tamanho das parcelas, no entanto com estas

distribuídas espaçadamente na área.

Apesar de ser bastante utilizado em trabalhos com térmitas no Brasil, o protocolo

proposto por CANCELLO et al. (2002) ainda não teve sua eficiência testada, sendo importante

ressaltar a necessidade de estudos com esta abordagem. Uma avaliação do protocolo

forneceria dados do quanto das taxocenoses de térmitas presentes nos habitats são amostradas

pelo o mesmo, além de permitir inferências acerca do número mínimo de amostras necessário

para estimativas de riqueza de espécies mais eficientes.

Page 20: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 18

2. OBJETIVOS

2.1. Geral

Avaliar o desempenho dos estimadores de riqueza de espécies de térmitas via

simulações computacionais, aplicadas ao conjunto de dados de taxocenoses de térmitas da

Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo – PB e ao da Área de Preservação Permanente

Mata do Buraquinho – PB.

2.2. Específicos

I. Inventariar a termitofauna das duas áreas de Floresta Atlântica na Paraíba;

II. Determinar qual(is) estimador(es) não paramétrico(s) é mais apropriado(s) para estudos

sobre a riqueza de espécies de térmitas nas duas áreas de Floresta Atlântica;

III. Testar a eficiência de um protocolo para avaliações rápidas da diversidade de térmitas;

IV. Indicar a suficiência amostral mínima para o bom desempenho dos estimadores em

áreas de Floresta Atlântica.

Page 21: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 19

3. MATERIAL E MÉTODOS

3.1. Áreas de Estudo

As coletas foram realizadas entre janeiro de 2012 e abril de 2013, em duas áreas de

conservação no estado da Paraíba: Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo e Área de

Preservação Permanente Mata do Buraquinho (Figura 1).

ÁREA I - FLORESTA NACIONAL (FLONA) DA RESTINGA DE CABEDELO (FNRC),

também conhecida como Mata da AMEM (Associação Metropolitana de Erradicação da

Mendicância), localiza-se em área urbana, no município de Cabedelo, região metropolitana de

João Pessoa. A área é delimitada, à leste, pela BR-230 e, ao sul, pelo rio Mandacarú. Situada

entre as coordenadas geográficas 6º57’56” a 7º05’59” de latitude sul e 34º49’31” a 34º51’57”

de longitude oeste, a Flona de Cabedelo possui aproximadamente 103,37 ha (VASCONCELLOS

et al., 2005).

Trata-se de uma restinga arenosa, localizada na planície costeira paraibana (SOUZA,

2000), distante cerca de 1 km a oeste das praias do Atlântico (PONTES & BARBOSA, 2008), e

com solo pobre em matéria orgânica, composto predominantemente por areia fina e branca

(JARDIM & ARAÚJO, 1989 apud PONTES & BARBOSA, 2008).

O clima é As na classificação de KÖPPEN (1936) – tropical, quente e úmido. A

temperatura média anual varia entre 24 e 27ºC (CARVALHO, 1982), a umidade do ar é

relativamente elevada (80-85%) e, de modo geral, as médias pluviométricas estão situadas em

torno de 1740 mm/ano, embora esse total apresente variações de ano para ano (SOUZA, 2000).

A estação seca se estende de setembro a janeiro-fevereiro, sendo o período que compreende

os meses de outubro, novembro e dezembro onde se verificam os maiores déficits

pluviométricos (LIMA & HECKENDORFF, 1985). Já o período chuvoso ocorre de maio a junho,

podendo também ter início desde fevereiro ou março (SOUZA, 2000).

A Flona de Cabedelo é composta principalmente por mata alta (48,5%), sendo também

observados hábitats de manguezal (31%), restinga arbustiva (10,5%), e áreas ribeirinhas

(10%) (JARDIM & ARAÚJO, 1989 apud PONTES & BARBOSA, 2008). Neste estudo, os térmitas

foram coletados nos habitats florestais e arbustivos.

Page 22: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 20

Figura 1: Localização das duas áreas de estudo na Paraíba: Floresta Nacional (Flona) da

Restinga de Cabedelo, Cabedelo e Área de Preservação Permanente Mata do buraquinho,

João Pessoa.

ÁREA II – ÁREA DE PRESERVAÇÃO PERMANENTE MATA DO BURAQUINHO (APPMB)

– está localizada a sudeste do centro urbano de João Pessoa, entre as coordenadas geográficas

de 7º08’42’’ de latitude sul e 34º51’54’’ de longitude oeste, e é dividida pelo rio Jaguaribe.

Possui uma área de 471 ha de cobertura contínua e vegetação do tipo secundária com estratos

arbustivo e herbáceo pobremente representados e solo mineralogicamente pobre (SILVA &

BANDEIRA, 1999).

Caracteriza-se como Floresta Estacional Semidecidual (IBGE, 1992) e constitui um

legítimo representante das florestas pluviais costeiras do nordeste brasileiro, sendo nela

registradas espécies típicas da Floresta Atlântica (ANDRADE-LIMA & ROCHA, 1971). É

considerada um dos maiores e principais remanescentes do Domínio no estado da Paraíba

(BARBOSA, 2008; OLIVEIRA & MELO, 2009), encontrando-se na formação geológica da Baixa

Planície Costeira, Grande Grupo Barreiras (CARVALHO, 1982).

O clima é As na classificação de KÖPPEN (1936) – quente e úmido – com chuvas

principalmente nos meses de março a agosto. A estação seca é curta, com duração de 1-3

meses, ocorrendo geralmente de outubro a dezembro (OLIVEIRA & MELO, 2009). A

Page 23: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 21

temperatura média anual é de aproximadamente 25ºC, a precipitação total varia de 1500 a

1700 milímetros por ano, e a umidade relativa é de 80% (LIMA & HECKENDORFF, 1985).

A APPMB é composta predominantemente por hábitats florestais e arbustivos, sendo

realizadas nessas áreas todas as coletas dos térmitas.

3.2. Inventário Faunístico

As taxocenoses de térmitas foram coletadas utilizando-se o protocolo proposto por

CANCELLO et al. (2002) para avaliações rápidas da diversidade destes insetos. Para cada

protocolo, aplicaram-se seis transectos de 65x2 m, distribuídos em áreas com ausência de

aparente atividade humana e com uma distância mínima da borda e entre um transecto e o

outro de 50m. Cada um dos transectos foi dividido em cinco parcelas de 5x2 m (10 m2),

distantes 10m uma das outras, totalizando 30 parcelas (300 m2) por protocolo. O tempo

amostral por parcela foi de 1h x pessoa. Nesse período, os térmitas foram procurados em

ninhos ativos e abandonados (até 2 m de altura), em túneis, em troncos de árvore vivas e

mortas, no folhiço, no interior e sob galhos caídos, no solo (até 15 cm de profundidade), sob

pedras e em raízes mortas. Foram coletadas subamostras das colônias encontradas nas

parcelas, principalmente soldados, quando presentes. As amostras foram preservadas em

álcool 70%.

Em cada área, foram aplicados protocolos de amostragem de térmitas várias vezes, na

tentativa de atingir uma “regra de parada” – indicador do ponto após o qual amostragens

adicionais não são mais necessárias ou no qual elas são muito dispendiosas (MAGURRAN,

2011). Para isto, foi utilizada a sugestão de COLWELL e CODDINGTON (1994), a qual determina

que um levantamento possa ser tratado como completo se todas as espécies ocorrerem em no

mínimo duas amostras. Essa regra de parada é um método seguro num levantamento

faunístico para estimativas da diversidade, uma vez que produz uma estimativa acurada do

tamanho da taxocenose, sem saber antecipadamente quão grande esta realmente é

(MAGURRAN, 2011).

Foram aplicados cinco protocolos de amostragem da riqueza de espécies de térmitas

na FNRC e 12 na APPMB, totalizando 150 e 360 parcelas, respectivamente, e um tempo de

coleta final de 510h x pessoa.

Page 24: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 22

3.3. Grupos alimentares

Com base em observações de consumo in situ e em informações disponíveis na

literatura sobre os térmitas neotropicais (CONSTANTINO, 1992; DE SOUZA & BROWN, 1994;

BANDEIRA et al., 2003; SENA et al., 2003; VASCONCELLOS et al., 2005; VASCONCELLOS, 2010),

as espécies foram categorizadas de acordo com o hábito alimentar em: (i) xilófagos, que

consomem madeira de árvore viva ou nos mais variados estágios de decomposição; (ii)

humívoros, que se alimentam de húmus e geralmente vivem no perfil do solo; (iii) interface

xilófagos/humívoros, que consomem húmus e madeira em estágio avançado de

decomposição; e (iv) interface xilófagos/folífagos, que consomem tanto madeira em estágio

avançado de decomposição como também folhas da serapilheira.

3.4. Hábitos de nidificação

Quanto à nidificação, os ninhos foram observados de acordo com as características

estruturais da construção (NOIROT, 1970) e categorizados em: (i) ninho em madeira, quando

os térmitas fixam sua colônia no interior da fonte alimentar utilizada; (ii) arborícolas,

construídos sobre árvores vivas ou mortas, sem contato direto de sua estrutura com a

superfície do solo; (iii) epígeos, iniciados geralmente abaixo da superfície do solo e que, com

o tempo, ficam com uma porção aérea; (iv) hipógeos/solo, com estrutura inserida

completamente no interior do solo; (v) ninho em serapilheira, quando os térmitas estabelecem

sua colônia na interface solo/folhiço; e (vi) inquilinos, quando térmitas não-construtores

estabelecem-se em ninhos de outros térmitas, estejam eles habitados pelo construtor ou

abandonado.

3.5. Identificação das Espécies

O material coletado foi armazenado em frascos contendo álcool 75% no Laboratório

de Termitologia, Departamento de Sistemática e Ecologia da Universidade Federal da Paraíba

(UFPB), Campus I, João Pessoa. As espécies foram identificadas utilizando-se chave

dicotômica para os gêneros de térmitas Neotropicais (CONSTANTINO 2002), os trabalhos

taxonômicos em nível específico listados em CONSTANTINO (1998), e através de comparações

Page 25: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 23

com espécimes da coleção de Isoptera do Departamento de Sistemática e Ecologia da

Universidade Federal da Paraíba (UFPB).

3.6. Análise dos dados

Foram analisados cinco estimadores não paramétricos de riqueza de espécies:

Jackknife1, Jackknife2, Bootstrap, Chao2 (com a fórmula do viés corrigido), e ICE, utilizando

o software EstimateS©

8.2.0 (COLWELL, 2011). Todos estes estimadores utilizam dados de

presença/ausência (i.e., incidência ou ocorrência das espécies) em unidades de amostragem, e

são mais baseados na dispersão espacial de espécies do que em medidas rigorosas da

abundância. Os demais estimadores não paramétricos calculados pelo software (p. ex. Chao1

e ACE) utilizam dados de abundância das espécies e não foram testados neste estudo.

O número de espécies observadas (Sobs), equivalente à curva de acumulação de

espécies, também foi calculado pelo programa. Este dado foi incluído nas análises como uma

linha base para a comparação do desempenho em relação aos estimadores.

Os estimadores Jackknife, de primeira e segunda ordem, foram inicialmente

desenvolvidos por BURNHAM e OVERTON (1978, 1979) para estimar o tamanho populacional

durante marcação e recaptura, sendo posteriormente utilizados para estimativas de riqueza

(HELLMANN & FOWLER, 1999). O Jackknife1 utiliza o número de espécies que ocorrem em

apenas uma amostra em seu cálculo (BURNHAM & OVERTON, 1978, 1979; HELTSHE &

FORRESTOR, 1983), conforme demonstrado na equação abaixo:

𝐒𝐉𝐚𝐜𝐤𝟏 = Sobs + Q1 𝑚 − 1

𝑚 ,

onde Q1 é o número de espécies encontradas em apenas uma amostra (“uniques”) e m

é o número de amostras analisadas.

O Jackknife2, por sua vez, um estimador de segunda ordem, utiliza tanto os números

de espécies encontradas em apenas uma amostra, como em duas amostras (“duplicates”)

(SMITH & VAN BELLE, 1984; PALMER, 1991). Na equação a seguir, os “duplicates” estão

representados por Q2.

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ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 24

𝐒𝐉𝐚𝐜𝐤𝟐 = Sobs + Q1 2𝑚− 3

𝑚−

Q2 𝑚 − 2 ²

𝑚 𝑚 − 1

O estimador Bootstrap foi inicialmente desenvolvido por EFRON (1979) como um

método relacionado com o Jackknife, sendo, no entanto, tratado num estudo posterior como

mais amplamente aplicável e confiável que este (SMITH & VAN BELLE, 1984). O Bootstrap

difere dos demais estimadores não paramétricos, por utilizar dados de todas as espécies

coletadas para estimar a riqueza total, não se restringindo às espécies raras (SANTOS, 2003).

Ainda segundo o autor, a estimativa pelo Bootstrap é calculada somando-se a riqueza

observada à soma do inverso da proporção de amostras em que ocorre cada espécie. Na

equação que segue abaixo, pk é a proporção de amostras que contém a espécie “k”, e m é o

número amostral.

𝐒𝐛𝐨𝐨𝐭 = Sobs + 1 − pk 𝑚

Sobs

𝑘=1

Os estimadores Chao foram desenvolvidos por CHAO (1984; 1987), a partir de

modelos teóricos de estimativa de classes e adaptados para estimativa de riqueza de espécies

ou de tamanho de populações (SANTOS, 2003). Chao1 e Chao2 consistem em estimadores

simples do número absoluto de espécies em uma assembleia e são baseados no número de

espécies raras (MAGURRAN, 2011). A riqueza estimada pelo Chao1 é igual à riqueza

observada, somada ao quadrado do número de espécies representadas por apenas um

indivíduo nas amostras – “singletons” –, dividido pelo dobro do número de espécies com

apenas dois indivíduos – “doubletons” (SANTOS, 2003). Para matrizes de incidência, foi

desenvolvido o Chao2, que substitui os números de “singletons” por “uniques”, e

“doubletons” por “duplicates”, conforme observado abaixo:

𝐒𝐂𝐡𝐚𝐨𝟐 = Sobs +Q1

2

2Q2 ,

onde, Q1 é o número de espécies que ocorrem em uma única amostra (espécies únicas)

e Q2 é o número de espécies que ocorrem em duas amostras.

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ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 25

O ICE (Incidence-based Coverage Estimator) é um estimador de cobertura baseado na

incidência, que foca espécies encontradas em mais de dez unidades amostrais (MAGURRAN,

2011). Estimadores de cobertura, desenvolvidos por CHAO e LEE (1992) e revisados por

COWELL e CODDINGTON (1994), baseiam-se no reconhecimento de que espécies amplamente

difundidas ou abundantes têm grande probabilidade de serem incluídas em qualquer amostra,

e assim contêm pouca informação sobre o tamanho total da assembleia (CHAO et al., 2000).

Nas equações abaixo, Sinfr é o número de espécies infrequentes (encontradas em menos de dez

amostras), Sfreq é o número de espécies comuns (encontradas em mais de dez amostras), minfr é

o número de amostras com no mínimo uma espécie infrequente e Qi é o número de espécies

que ocorrem em i amostras (Q1 é o número de espécies únicas).

𝐒𝐢𝐜𝐞 = Sfreq +Sinfr

Cice+

Q1

Ciceγ

ice2 ,

onde:

𝐂𝐢𝐜𝐞 = 1 − Q1

𝑁inf r

e

𝛄𝐢𝐜𝐞𝟐 = max

Sinfr

Cice

𝑚infr

𝑚infr − 1

𝑖 𝑖 − 1 F𝑖10𝑖=1

𝑁infr ²− 1,0

Os dados foram submetidos a 1000 aleatorizações, sem reposição (i. e., as amostras

foram adicionadas à análise por ordem aleatória e cada uma delas foi selecionada apenas uma

vez) (COLWELL, 2006; WALTHER & MOORE, 2005). Os valores resultantes foram utilizados

para calcular o enviesamento, a precisão e a acurácia de cada estimador, em diferentes níveis

do esforço amostral.

Em cada área, o desempenho dos estimadores foi comparado em diferentes estágios,

de 15 em 15 unidades amostrais. Os estágios amostrais correspondem à metade de cada

protocolo de amostragem de térmitas – o qual possui 30 unidades amostrais.

Page 28: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 26

3.7. Critérios para a avaliação do desempenho dos estimadores

Em ambas as áreas, o número de espécies encontrado no ponto da assíntota da curva

de acumulação de espécies foi considerado a riqueza total de espécies (A). Além disso, foram

calculados os valores do enviesamento, precisão e acurácia para avaliar o desempenho dos

estimadores não paramétricos de riqueza de espécies.

O enviesamento é a diferença entre o valor esperado do estimador (a média das

estimativas de todas as possíveis amostras que podem ser obtidas de uma população) e o valor

real da população de riqueza de espécies (HELLMANN & FOWLER, 1999). Os estimadores

costumam ser tendenciosos, e para avaliá-los é desejável que o enviesamento diminua com o

aumento do esforço amostral (WALTHER & MOORE, 2005). Uma medida comum para o

enviesamento é o erro médio (ME), que consiste na média de todas as diferenças entre os

valores estimados e os valores reais (ZELMER & ESCH, 1999; WALTHER & MOORE, 2005).

Essa medida indica se o estimador sub ou superestima a riqueza de espécies total (WALTHER

& MOORE, 2005), sendo o enviesamento positivo quando há a superestimação da real riqueza

de espécies, e negativo quando há a subestimação desse valor (HELLMANN & FOWLER, 1999).

Para a determinação do estimador menos tendencioso (i.e., aquele que forneceu uma

estimativa mais próxima da riqueza real), foi utilizado o valor do módulo do erro médio, ou

seja, |viés|. Foi considerado o estimador menos tendencioso aquele que apresentou o menor

valor do |viés| dentre os demais no estágio amostral observado.

Na equação para cálculo do erro médio abaixo, “A” é a riqueza de espécies assintótica

ou total (o valor real, que é uma constante para qualquer comunidade definida no tempo e no

espaço, mas pode ser diferente para diferentes comunidades), “Ej” é a riqueza de espécies

estimada para a amostra “j”, e “n” o número amostral. Assumimos que todas as estimativas

foram calculadas para a mesma comunidade, portanto, “A” é uma constante para cada área.

ME = 1

n Ej − A

n

j=1

A precisão é a diferença entre uma estimativa das amostras e a média das estimativas

de todas as possíveis amostras que podem ser obtidas na população (HELLMANN & FOWLER,

1999). A medida de precisão mais utilizada é o cálculo de variância (HELLMANN & FOWLER,

1999; FOGGO et al., 2003a; b), útil quando combinada com o erro médio para medir a acurácia

Page 29: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 27

(WALTHER & MOORE, 2005). Medidas de precisão isoladamente não podem avaliar o

desempenho de estimadores, uma vez que não necessitam dos valores das riquezas reais em

seu cálculo (WALTHER & MOORE, 2005). Na equação que segue abaixo, “Ê” corresponde à

média da população.

Var = 1

n Ej − Ê ²

n

j=1

Incorporando os conceitos de variância e desvio padrão (o EstimateS© fornece os

valores do desvio padrão em cada corte amostral), a variância é equivalente ao desvio padrão

(SD) ao quadrado, sendo assim, Var = SD2. O estimador com os menores valores da variância

na maioria dos estágios amostrais foi caracterizado como o mais preciso.

Quando o enviesamento é zero, a precisão e acurácia são iguais. Devido ao

enviesamento dificilmente ser zero, decorrente do erro inato em suas estimativas e erros na

coleta de dados, a precisão pode ser difícil de ser alcançada (HELLMANN & FOWLER, 1999).

A acurácia é definida como a distância entre os valores estimados (ou observados) e o

valor real (BAINBRIDGE, 1985; ZAR, 1996; JONES, 1997; KREBS, 1999). O seu cálculo foi

obtido através da média dos quadrados dos erros (MSE). Esta medida indica quão perto o

estimador está dos valores reais (WALTHER & MOORE, 2005). Um bom estimador deve ser

acurado, com estimativas o mais próximo possível dos valores reais (KOTZ & JOHNSON, 1982

– 1988; STUART & ORD, 1991). Na fórmula seguinte, “A” é uma constante, “Ej” é a riqueza de

espécies estimada para a amostra “j”, e “n”, o número amostral.

MSE = 1

n Ej − A

2n

j=1

A acurácia incorpora os conceitos do enviesamento e precisão, sendo a média do

quadrado dos erros igual à variância das estimativas, somada ao erro médio elevado ao

quadrado (MSE = Var + Viés², ou seja, MSE = Var + ME²) (CASELLA & BERGER, 1990;

WALTHER & MOORE, 2005). O estimador que apresentou os menores valores da acurácia nos

cortes realizados foi caracterizado como o mais acurado.

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ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 28

Foi realizada uma classificação dos estimadores de riqueza de espécies quanto aos três

parâmetros analisados e uma final por protocolo, obtida a partir do somatório dos pontos do

desempenho de cada um. A disposição desses pontos consistiu em determinar ao estimador

com melhor desempenho no critério e corte amostral analisado o número de cinco, o segundo

melhor com quatro, e assim por diante, até o com pior desempenho, este com um ponto. Os

pontos acumulados por cada estimador, nos três critérios em cada corte amostral, foram

somados, sendo a classificação final dos estimadores disposta em ordem decrescente de

melhor desempenho.

3.8. Avaliação do protocolo de amostragem proposto por CANCELLO et al. (2002)

A proporção de espécies de cada família (ou subfamília, no caso de Termitidae) foi

usada para comparar a composição taxonômica, enquanto que a proporção de espécies de

cada grupo alimentar foi usada para comparar a composição trófica. A partir desse parâmetro,

foi observado se há diferenças na proporção da composição taxonômica e a trófica entre os

protocolos aplicados nas áreas.

Page 31: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 29

4. RESULTADOS

4.1. Inventário faunístico de dois remanescentes de Floresta Atlântica da Paraíba

Quarenta e cinco morfoespécies de térmitas, pertencentes a 25 gêneros e três famílias,

foram registradas para as duas áreas estudadas (Tabela 1), totalizando 2224 encontros. De

forma geral, a família Termitidae foi a mais representativa tanto em relação à riqueza de

espécies (88,9% do total), quanto à abundância relativa (83,7% dos encontros) (Tabela 2 e

Figura 2A). A família Kalotermitidae apresentou três espécies (6,7% do total e 2,7% dos

encontros) e Rhinotermitidae duas espécies (4,4% do total e 13,6% dos encontros).

Entre as subfamílias de Termitidae, Termitinae e Nasutitermitinae apresentaram os

maiores números de espécies, ambas representando 30% do total, bem como apresentaram as

maiores abundâncias relativas (32,9% e 28,8%, respectivamente) (Tabela 2 e Figura 2B).

De modo geral, o grupo alimentar dos humívoros foi o mais representativo em relação

ao número de espécies (19 espécies, representando 42,2% do total), e o dos xilófagos em

relação à abundância relativa (47,2% dos encontros) (Tabela 2 e Figura 2C). Foram menos

frequentes os grupos alimentares da interface xilófagos/humívoros (8 espécies e 21,4% dos

encontros) e xilófagos/folífagos (3 espécies e 3,3% dos encontros) (Tabela 2 e Figura 2C).

As espécies com maiores abundâncias relativas foram Amitermes amifer Silvestri,

1901 e Heterotermes longiceps (Snyder, 1924), apresentando, respectivamente, 10,43% e

8,90% do número total de encontros para as duas áreas.

Nas duas áreas, formam observados ninhos conspícuos das seguintes espécies:

Anoplotermes banksi Emerson, 1925, Embiratermes neotenicus (Holmgren, 1906),

Labiotermes labralis (Holmgren, 1906), Microcerotermes indistinctus Mathews, 1977, M.

strunckii (Sörensen, 1884), Nasutitermes sp., N. ephratae (Holmgren, 1910), N. corniger

(Motschulsky, 1855), N. macrocephalus (Silvestri, 1903) e Silvestritermes holmgreni (Snyder,

1926).

Page 32: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 30

Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo (FNRC)

Vinte espécies foram registradas na FNRC, sendo todas elas também encontradas na

APPMB (Tabela 1). A subfamília Nasutitermitinae foi a mais representativa na riqueza de

espécies (56,2% do total) e abundância relativa (47,7% dos encontros) (Tabela 2 e Figura 2B).

O grupo alimentar dos xilófagos foi o mais frequente, tanto em relação ao número de espécies

(12 espécies, 80% do total), quanto à abundância relativa (62,6% dos encontros) e os

humívoros com a segunda menor frequencia (8,3% dos encontros) (Tabela 2 e Figura 2C).

Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho (APPMB)

Foram registradas 45 espécies na APPMB, sendo 25 exclusivas, em relação à lista da

FNRC (Tabela 1). As subfamílias Nasutitermitinae e Termitinae foram as mais

representativas quanto à riqueza de espécies (ambas apresentando 30% do total) (Tabela 2 e

Figura 2B). Em relação à abundância relativa, Termitinae foi a mais representativa, com

32,6% dos encontros (Tabela 2). O grupo alimentar dos humívoros foi o mais representativo

em relação ao número de espécies (19 espécies, 42,2% do total) e o dos xilófagos quanto à

abundância relativa (40,9% dos encontros) (Tabela 2 e Figura 2C).

Page 33: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 31

Tabela 1: Espécies e abundância relativa (nº de encontros) de térmitas em dois remanescentes de Floresta Atlântica da Paraíba: FNRC, Floresta

Nacional da Restinga de Cabedelo e APPMB, Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho.

TÁXONS

FNRC

APPMB

NIDIFICAÇÃO

GRUPO ALIMENTAR

KALOTERMITIDAE

Calcaritermes rioensis Krishna, 1962 23 20 Ma X

Neotermes sp. 6 3 Ma X

Rugitermes sp. 7 Ma X

RHINOTERMITIDAE

Coptotermes testaceus (Linnaeus, 1758) 51 54 So/Ma X

Heterotermes longiceps (Snyder, 1924) 70 128 So/Ma X

TERMITIDAE

APICOTERMITINAE

Apicotermitinae sp. 1 11 So H

Apicotermitinae sp. 2 26 So H

Apicotermitinae sp. 3 22 So H

Apicotermitinae sp. 4 14 So H

Apicotermitinae sp. 5 13 So H

Anoplotermes banksi Emerson, 1925 59 Ar H

Anoplotermes sp. 1 3 16 So H

Anoplotermes sp. 2 76 So/Ma H

Anoplotermes sp. 3 45 34 So/Ma H

Anoplotermes sp. 4 40 So H

Continua...

Page 34: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 32

Continuação. Tabela 1

TÁXONS

FNRC

APPMB

NIDIFICAÇÃO

GRUPO ALIMENTAR

Ruptitermes sp. 12 Li X/F

NASUTITERMITINAE

Atlantitermes sp. 4 Ma? X/H

Convexitermes sp. 3 Ma? X/H

Diversitermes sp. 24 9 Se X/F

Nasutitermes callimorphus Mathews, 1977 29 54 Ma X

Nasutitermes corniger (Motschulsky, 1855) 56 42 Ar X

Nasutitermes ephratae (Holmgren, 1910) 22 52 Ar X

Nasutitermes gaigei Emerson, 1925 64 52 Ma X

Nasutitermes jaraguae (Holmgren, 1910) 12 40 Ma X

Nasutitermes macrocephalus (Silvestri, 1903) 5 7 Ar X

Nasutitermes sp. 11 Ar X

Subulitermes microsoma (Silvestri, 1903) 6 15 In H

Velocitermes sp. 20 9 Se X/F

SYNTERMITINAE

Embiratermes neotenicus (Holmgren, 1906) 39 Ep X/H

Embiratermes parvirostris Constantino, 1992 127 So H

Ibitermes inflatus Vasconcellos, 2002 3 So H

Labiotermes labralis (Holmgren, 1906) 44 Ar H

Silvestritermes holmgreni (Snyder, 1926) 44 85 Ar X/H

Continua...

Page 35: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 33

Continuação. Tabela 1

TÁXONS

FNRC

APPMB

NIDIFICAÇÃO

GRUPO ALIMENTAR

TERMITINAE

Amitermes amifer Silvestri, 1901 93 139 Ma X/H

Cavitermes tuberosus (Emerson, 1925) 17 In H

Cylindrotermes sapiranga Rocha & Cancello, 2007 26 67 Ma X

Dentispicotermes conjunctus Araujo, 1969 5 So H

Microcerotermes indistinctus Mathews, 1977 42 100 Ar X

Microcerotermes strunckii (Sörensen, 1884) 7 Ar X

Neocapritermes opacus Hagen, 1858 8 So/Ma X/H

Neocapritermes talpoides Krishna & Araujo, 1968 29 So H

Orthognathotermes longilamina Rocha & Cancello, 2009 6 So/In H

Orthognathotermes tubesauassu Rocha & Cancello, 2009 12 So/In H

Termes hispaniolae (Banks, 1918) 4 In/Ma X/H

Termes medioculatus Emerson in Snyder, 1949 8 50 In/Ma X/H

ESPÉCIES 20 45

ENCONTROS 649 1575

GÊNEROS 14 25

Nidificação: So, solo; Ma, madeira; Se, serapilheira; Ep, ninho epígeo; Ar, ninho arborícola; In, inquilinos do ninho de outra espécie de térmita.

Grupos alimentares: X, xilófagos; H, humívoros; X/H, interface xilófagos/humívoros; e X/F, interface xilófagos/folífagos.

Page 36: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 34

Tabela 2: Quadro comparativo da riqueza de espécies e abundância relativa (nº de encontros)

de térmitas nas duas áreas estudadas: Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo (FNRC) e

Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho (APPMB).

FNRC APPMB

Riqueza Encontros Riqueza Encontros

Nº % Nº % Nº % Nº %

FAMÍLIAS

Kalotermitidae 2 10,0 29 4,5 3 6,7 30 1,9

Rhinotermitidae 2 10,0 121 18,6 2 4,4 182 11,6

Termitidae 16 80,0 499 76,9 40 88, 9 1363 86,5

TOTAL 20 100 649 100 45 100 1575 100

SUBFAMÍLIAS DE TERMITIDAE

Apicotermitinae 2 12,5 48 9,6 11 27,5 323 23,8

Nasutitermitinae 9 56,2 238 47,7 12 30,0 298 21,8

Syntermitinae 1 6,3 44 8,8 5 12,5 298 21,8

Termitinae 4 25,0 169 33,9 12 30,0 444 32,6

TOTAL 16 100 499 100 40 100 1363 100

GRUPOS ALIMENTARES

Xilófagos 12 60,0 406 62,6 15 33,3 644 40,9

Humívoros 3 15,0 54 8,3 19 42,2 569 36,1

Xilófagos/Humívoros 3 15,0 145 22,3 8 17,8 332 21,1

Xilófagos/Folífagos 2 10,0 44 6,8 3 6,7 30 1,9

TOTAL 20 100 649 100 45 100 1575 100

Page 37: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 35

Figura 2: Riqueza de espécies observada e abundância relativa (nº de encontros) de térmitas

por famílias, subfamílias de Termitidae e grupos alimentares. FNRC, Floresta Nacional da

Restinga de Cabedelo; e APPMB, Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho.

Page 38: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 36

4.2. Avaliação dos estimadores de riqueza de espécies não paramétricos para

taxocenoses de térmitas

A regra de parada foi totalmente alcançada nas duas áreas com esforço amostral de

1500m² na primeira e 3600m² na segunda, sendo o número de espécies encontrado na

assíntota das curvas de acumulação de espécies (Figuras 3A-B e Figuras 4A-B) considerado a

riqueza total de cada uma delas. Desta forma, para a Flona de Cabedelo, Sobs = A = 20 e para a

Mata do buraquinho, Sobs = A = 45.

Os valores do enviesamento, da precisão e acurácia apresentados pelos estimadores

não paramétricos analisados para a FNRC encontram-se na Tabela 2, e para a APPMB, na

Tabela 3. Na Tabela 4 encontra-se uma classificação dos estimadores de riqueza de espécies

quanto aos parâmetros analisados e uma final por protocolo, obtida a partir do somatório dos

pontos do desempenho de cada um.

A curva de acumulação de espécies, o desempenho de todos os estimadores analisados

e valores dos uniques e duplicates para a FNRC e a APPMB encontram-se nas Figuras 3 e 4.

Nas figuras 3A-B, observa-se que a curva da FNRC tendeu à estabilidade em relação ao eixo

Y (i.e., riqueza observada) a partir de 70 unidades amostrais, estabilizando-se com 105. Já nas

figuras 4A-B, foi a partir de 240 unidades amostrais que a curva da APPMB estabilizou-se em

relação ao eixo Y.

De forma geral, os estimadores ICE, Chao2, Jackknife1 e Bootstrap apresentaram

comportamento inicial de subestimar a riqueza de espécies observada, para posteriormente

apresentarem superestimativas nos cortes amostrais analisados (FNRC: Figuras 3C,E e G,

respectivamente; APPMB: Figuras 4C,E e G). Apenas na FNRC o estimador Chao2 não

apresentou superestimativas da riqueza de espécies (Figura 3D). Nas duas áreas, o Jackknife2

inicialmente superestimou a riqueza de espécies, para depois apresentar um comportamento

de subestimar o número de espécies observadas (FNRC: Figura 3F; APPMB: Figura 4F –

exceção em um corte amostral).

Enviesamento

O estimador Chao2 foi o menos tendencioso (i.e., estimou o número de espécies mais

próximo da riqueza real) em cerca de 70% dos estágios amostrais nas duas áreas (Tabelas 3 e

4). Este estimador ainda apresentou um desempenho satisfatório ao fornecer mais

rapidamente, em relação aos demais testados, o valor exato da riqueza de espécies observadas,

Page 39: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 37

com o menor valor de unidades amostrais possível (FNRC: Tabela 3; APPMB: Tabela 4). Nos

estágios iniciais, quando houve altas porcentagens de uniques (40 a 22%) e duplicates (22 a

15%), o Jackknife1 e o Jackknife2 apresentaram os melhores valores em relação ao

enviesamento nas duas áreas estudadas, sendo seguidos pelo ICE (Tabelas 3 e 4). Quando o

número de espécies infrequentes variou de 72 a 63% e o de espécies frequentes de 27 a 36%,

o estimador ICE foi o que apresentou os melhores valores do viés tanto na FNRC quanto na

APPMB (Tabelas 3 e 4, respectivamente). À medida que as proporções de espécies raras

diminuíram no banco de dados, o Jackknife1 e o Jackknife2 passaram a ser os mais

tendenciosos dentre os estimadores analisados (Tabelas 5 e 6). Por fim, o Bootstrap não

apresentou o melhor desempenho neste critério em nenhum corte amostral para as duas áreas

(Tabelas 5 e 6).

Precisão

O Jackknife1 foi o estimador mais preciso quando até 74% da riqueza real de espécies

foi amostrada (Tabelas 3 e 4), correspondendo à presença de 27% de uniques nos dados.

Quando amostrada de 82 a 98% da riqueza real amostrada, o Bootstrap apresentou os

melhores valores quanto à precisão. O Chao2 foi o mais preciso quando amostrados mais de

98% da riqueza real da FNRC e 99% da APPMB. O ICE teve um desempenho intermediário

nesse critério, não apresentando a melhor nem a pior precisão em nenhum dos cortes

amostrais. O Jackknife2, por sua vez, foi o estimador menos preciso em todos os cortes

amostrais em ambas as áreas (Tabelas 5 e 6).

Acurácia

O Jackknife2 apresentou a melhor acurácia quando até 59% da riqueza total de

espécies foi amostrada, onde evidenciou-se um número elevado de espécies raras nos dados

(40% de uniques e 22% de duplicates) (Tabelas 3 e 4). Já o Jackknife1 foi o mais acurado

quando a porcentagem da riqueza de espécies variou entre 74 e 87% da real, e o número de

uniques foi entre 27 e 18%. Quando amostrada de 90 a 97% da riqueza real, o estimador

Bootstrap forneceu os valores mais acurados em ambas as áreas. O ICE apresentou valores

mais acurados apenas nos cortes amostrais da APPMB, quando amostrada de 97 a 99% da

riqueza de espécies total (Tabela 4). Acima de 99% da riqueza de espécies da APPMB e 98%

Page 40: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 38

da FNRC, o Chao2 foi o estimador que apresentou os valores mais acurados de suas

estimativas.

Classificação geral dos estimadores

Na classificação final por protocolo (Tabela 5 da FNRC e Tabela 6 da APPMB), o

Jackknife1 foi que indicou o melhor desempenho geral quando amostrado de 74 a 87% do

número total de espécies, sendo considerado o estimador com melhor desempenho quando há

alta porcentagem de uniques no banco de dados (acima de 22%). Quando amostrada de 92 a

96% da riqueza total de espécies, o Bootstrap apresentou o melhor desempenho, sendo

seguido pelo ICE, o qual forneceu as melhores estimativas quando amostradas de 97 a 99% da

riqueza real. Acima de 99%, foi o Chao2 que forneceu as melhores estimativas. No entanto,

este último estimador ficou com o melhor desempenho na classificação final em mais cortes

amostrais do que os demais (41% na APPMB e 80% na FNRC).

Page 41: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 39

Figura 3: Riqueza observada de espécies de térmitas e riqueza

estimada a partir de cinco estimadores não paramétricos na Floresta

Nacional da Restinga de Cabedelo–PB. A: Curva de acumulação de

espécies (Sobs), desempenho de todos os estimadores analisados e

valores dos uniques e duplicates. B: Riqueza de espécie observada

(Sobs). Desempenho dos estimadores individualmente – C: ICE; D:

Chao2; E: Bootstrap; F: Jackknife1; e G: Jackknife2.

Page 42: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 40

Figura 4: Riqueza observada de espécies de térmitas e riqueza

estimada a partir de cinco estimadores não paramétricos na Área de

Preservação Permanente Mata do Buraquinho/João Pessoa–PB. A:

Curva de acumulação de espécies (Sobs), desempenho de todos os

estimadores analisados e valores dos uniques e duplicates. B:

Riqueza de espécie observada (Sobs). Desempenho dos estimadores

individualmente – C: ICE; D: Chao2; E: Bootstrap; F: Jackknife1; e

G: Jackknife2.

Page 43: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 41

Tabela 3: Valores do enviesamento, precisão e acurácia dos estimadores ICE, Chao2, Jackknife1, Jackknife2 e Bootstrap para a Floresta

Nacional da Restinga de Cabedelo. Os estágios amostrais selecionados para o cálculo dos critérios consistem no número de amostras de 50 e

100% de cada protocolo aplicado (15, 30, 45, 60, 75, 90, 105, 120, 135 e 150 parcelas).

N

%

SPP

TOTAL

%

UNI.

%

DUP.

%

INF.

%

FRE.

ENVIESAMENTO PRECISÃO ACURÁCIA

ICE

CHAO

2

JACK

1

JACK

2 BOOT ICE

CHAO

2

JACK

1

JACK

2 BOOT ICE

CHAO

2

JACK

1

JACK

2 BOOT

15 83,05 21,43 16,86 100,00 0,00 -1,01 -1,35 -0,08 0,76 -1,70 6,60 6,97 2,89 16,56 2,86 7,63 8,79 2,90 17,14 5,75

30 92,30 12,46 9,86 71,43 28,57 -0,33 -0,35 0,68 1,18 -0,38 2,89 3,42 1,85 11,56 1,82 3,00 3,55 2,31 12,95 1,97

45 96,25 8,83 8,78 62,50 37,50 0,10 -0,08 0,92 0,96 0,17 1,46 1,49 1,32 8,24 0,96 1,47 1,49 2,17 9,16 0,99

60 98,15 5,71 8,00 61,11 38,89 0,21 -0,06 0,73 0,33 0,32 0,88 0,48 0,74 6,15 0,53 0,93 0,48 1,27 6,26 0,64

75 99,05 3,58 6,36 36,84 63,16 0,18 -0,07 0,51 -0,02 0,32 0,46 0,15 0,36 4,24 0,29 0,49 0,16 0,62 4,24 0,39

90 99,60 2,11 4,72 31,58 68,42 0,11 -0,04 0,33 -0,18 0,28 0,19 0,04 0,15 2,50 0,14 0,21 0,04 0,26 2,53 0,22

105 99,85 1,15 3,30 30,00 70,00 0,06 -0,02 0,20 -0,22 0,22 0,06 0,01 0,05 1,49 0,06 0,07 0,01 0,09 1,54 0,11

120 99,95 0,45 2,40 25,00 75,00 0,02 -0,01 0,08 -0,29 0,16 0,02 0,00 0,01 0,76 0,02 0,02 0,00 0,01 0,84 0,05

135 100,00 0,15 1,30 25,00 75,00 0,01 0,00 0,03 -0,20 0,10 0,00 0,00 0,00 0,32 0,00 0,00 0,00 0,00 0,36 0,01

150 100,00 0,00 0,00 25,00 75,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,06 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Porcentagens: % N SPP TOTAL = número de Sobs em relação à riqueza real da área; % UNI. = número de uniques (espécies com ocorrência em uma unidade amostral); % DUP.

= número de duplicates (espécies com ocorrência em duas unidades amostrais); % INF. = número de espécies infrequentes (aquelas com ocorrência em menos de 10 unidades

amostrais) e % FRE. = número de espécies frequentes (aquelas com ocorrência em 10 ou mais unidades amostrais).

A porcentagem do número de espécies obervadas em relação à riqueza real foi baseado no valor do Sobs fornecido pelo EstimateS© para cada corte, ou seja, é randômico.

Os melhores valores quanto ao enviesamento, precisão e acurácia em cada corte amostral estão em destaque na tabela.

Page 44: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 42

Tabela 4: Valores do enviesamento, precisão e acurácia dos estimadores ICE, Chao2, Jackknife1, Jackknife2 e Bootstrap para a Área de

Preservação Permanente Mata do Buraquinho. Os estágios amostrais selecionados para o cálculo dos critérios consistem no número de amostras

de 50 e 100% de cada protocolo aplicado (15, 30, 45, 60, 75, 90, 105, 120, 135, 150, 165, 180, 195, 210, 225, 240, 255, 270, 285, 300, 315, 330,

345 e 360 parcelas).

N

%

SPP

TOTAL

%

UNI.

%

DUP.

%

INF.

%

FRE.

ENVIESAMENTO PRECISÃO ACURÁCIA

ICE

CHAO

2

JACK

1

JACK

2 BOOT ICE

CHAO

2

JACK

1

JACK

2 BOOT ICE

CHAO

2

JACK

1

JACK

2 BOOT

15 59,51 40,52 22,52 100,00 0,00 -7,07 -8,62 -8,10 -3,54 -13,50 49,42 56,70 8,29 50,84 10,24 99,41 131,01 73,90 63,37 192,49

30 74,58 27,89 17,25 93,10 6,90 -4,04 -3,92 -2,40 1,12 -7,08 24,60 39,44 7,84 49,28 8,18 40,92 54,80 13,60 50,53 58,31

45 82,36 22,26 15,11 74,19 25,81 -2,27 -1,98 0,12 2,77 -3,98 16,40 28,30 7,13 43,43 6,60 21,56 32,22 7,14 51,10 22,45

60 87,16 18,13 14,25 72,22 27,78 -1,17 -1,44 1,22 2,79 -2,21 11,90 17,56 6,30 35,88 5,34 13,27 19,63 7,79 43,66 10,22

75 90,58 15,24 13,35 71,05 28,95 -0,30 -0,73 1,89 2,71 -1,01 9,73 12,96 5,62 33,52 4,49 9,82 13,49 9,19 40,87 5,51

90 92,96 12,93 12,29 63,41 36,59 0,11 -0,37 2,17 2,49 -0,26 7,62 9,55 4,93 29,59 3,76 7,63 9,69 9,64 35,79 3,83

105 94,73 11,03 11,38 56,10 43,90 0,26 -0,15 2,29 2,18 0,26 5,57 6,92 4,28 25,20 2,99 5,64 6,94 9,53 29,95 3,06

120 96,02 9,28 10,48 53,66 46,34 0,22 -0,09 2,18 1,70 0,54 3,76 4,80 3,65 20,79 2,28 3,81 4,80 8,40 23,68 2,57

135 97,02 7,97 9,55 51,22 48,78 0,26 0,09 2,12 1,47 0,75 2,76 3,72 3,17 18,92 1,82 2,82 3,73 7,66 21,08 2,39

150 97,76 6,80 8,68 48,78 51,22 0,25 0,10 1,96 1,16 0,84 1,99 2,69 2,69 15,60 1,44 2,05 2,70 6,53 16,95 2,15

165 98,36 5,85 7,84 45,24 54,76 0,27 0,18 1,83 0,99 0,91 1,42 2,04 2,31 13,40 1,10 1,49 2,08 5,66 14,38 1,93

180 98,80 4,88 7,35 45,24 54,76 0,25 0,18 1,61 0,54 0,92 1,04 1,42 1,88 12,11 0,85 1,10 1,45 4,47 12,40 1,69

Continua...

Page 45: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 43

Continuação. Tabela 4

N

%

SPP

TOTAL

%

UNI.

%

DUP.

%

INF.

%

FRE.

ENVIESAMENTO PRECISÃO ACURÁCIA

ICE

CHAO

2

JACK

1

JACK

2 BOOT ICE

CHAO

2

JACK

1

JACK

2 BOOT ICE

CHAO

2

JACK

1

JACK

2 BOOT

195 99,09 4,01 6,75 46,51 53,49 0,20 0,10 1,36 0,17 0,87 0,72 0,88 1,44 10,76 0,64 0,76 0,89 3,29 10,79 1,40

210 99,38 3,33 6,19 47,73 52,27 0,20 0,11 1,21 -0,04 0,85 0,50 0,59 1,14 9,18 0,46 0,54 0,61 2,61 9,18 1,18

225 99,58 2,66 5,71 45,45 54,55 0,17 0,10 0,99 -0,36 0,79 0,32 0,38 0,81 7,95 0,31 0,35 0,39 1,79 8,08 0,94

240 99,71 2,07 5,22 44,44 55,56 0,14 0,05 0,80 -0,58 0,21 0,21 0,19 0,56 6,35 0,21 0,23 0,20 1,20 6,69 0,73

255 99,84 1,62 4,54 42,22 57,78 0,13 0,06 0,66 -0,63 0,14 0,14 0,12 0,38 5,20 0,14 0,15 0,13 0,82 5,60 0,58

270 99,89 1,18 4,07 40,00 60,00 0,09 0,03 0,48 -0,80 0,10 0,09 0,06 0,21 4,08 0,10 0,10 0,06 0,44 4,72 0,44

285 99,96 0,78 3,56 37,78 62,22 0,07 0,01 0,32 -0,92 0,06 0,05 0,02 0,10 2,92 0,06 0,05 0,02 0,20 3,77 0,32

300 99,98 0,47 2,96 37,78 62,22 0,04 0,01 0,20 -0,90 0,04 0,03 0,01 0,04 2,07 0,04 0,03 0,01 0,08 2,88 0,22

315 100,00 0,31 2,22 35,56 64,44 0,03 0,00 0,14 -0,72 0,02 0,01 0,00 0,02 1,46 0,02 0,01 0,00 0,04 1,98 0,16

330 100,00 0,16 1,53 33,33 66,67 0,02 0,00 0,07 -0,55 0,01 0,00 0,00 0,00 0,88 0,01 0,00 0,00 0,01 1,19 0,11

345 100,00 0,04 0,84 28,89 71,11 0,00 0,00 0,02 -0,34 0,00 0,00 0,00 0,00 0,42 0,00 0,00 0,00 0,00 0,54 0,07

360 100,00 0,00 0,00 28,89 71,11 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,04

Porcentagens: % N SPP TOTAL = número de Sobs em relação à riqueza real da área; % UNI. = número de uniques (espécies com ocorrência em uma unidade amostral); % DUP.

= número de duplicates (espécies com ocorrência em duas unidades amostrais); % INF. = número de espécies infrequentes (aquelas com ocorrência em menos de 10 unidades

amostrais) e % FRE. = número de espécies frequentes (aquelas com ocorrência em 10 ou mais unidades amostrais).

A porcentagem do número de espécies obervadas em relação à riqueza real foi baseado no valor do Sobs fornecido pelo EstimateS© para cada corte, ou seja, é randômico.

Os melhores valores quanto ao enviesamento, precisão e acurácia em cada corte amostral estão em destaque na tabela.

Page 46: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 44

Tabela 5: Classificação dos estimadores quanto aos critérios de avaliação (enviesamento, precisão e acurácia) e a classificação final por

protocolo de amostragem aplicado na Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo, PB.

N CRITÉRIOS CLASSIFICAÇÃO FINAL DO

DESEMPENHO DOS ESTIMADORES ENVIESAMENTO PRECISÃO ACURÁCIA

30 ICE, Chao2, Boot, Jack1, Jack2 Boot, Jack1, ICE, Chao2, Jack2 Boot, Jack1, ICE, Chao2, Jack2 Boot, ICE, Jack1, Chao2, Jack2

60 Chao2, ICE, Boot, Jack2, Jack1 Chao2, Boot, Jack1, ICE, Jack2 Chao2, Boot, ICE, Jack1, Jack2 Chao2, Boot, ICE, Jack1, Jack2

90 Chao2, ICE, Jack2, Boot, Jack1 Chao2, Boot, Jack1, ICE, Jack2 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2

120 Chao2, ICE, Jack1, Boot, Jack2 Chao2, Jack1, Boot*, ICE*, Jack2 Chao2, Jack1, ICE, Boot, Jack2 Chao2, Jack1, ICE, Boot, Jack2

150 Chao2*, ICE*, Jack1*, Jack2*, Boot Chao2*, Jack1*, Boot*, ICE*, Jack2* Chao2*, Jack1*, ICE*, Boot*, Jack2* Chao2*, Jack1*, ICE*, Jack2*, Boot

* Valores iguais

Page 47: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 45

Tabela 6: Classificação dos estimadores quanto aos critérios de avaliação (enviesamento, precisão e acurácia) e a classificação final por

protocolo de amostragem aplicado na Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho, João Pessoa, PB.

N CRITÉRIOS CLASSIFICAÇÃO FINAL DO

DESEMPENHO DOS ESTIMADORES ENVIESAMENTO PRECISÃO ACURÁCIA

30 Jack2, Jack1, Chao2, ICE, Boot Jack1, Boot, ICE, Chao2, Jack2 Jack1, ICE, Jack2, Chao2, Boot Jack1, ICE*, Jack2*, Chao2, Boot

60 ICE, Jack1, Chao2, Boot, Jack2 Boot, Jack1, ICE, Chao2, Jack2 Jack1, Boot, ICE, Chao2, Jack2 Jack1, ICE*, Boot*,Chao2, Jack2

90 ICE, Boot, Chao2, Jack1, Jack2 Boot, Jack1, ICE, Chao2, Jack2 Boot, ICE, Jack1, Chao2, Jack2 Boot, ICE, Jack1, Chao2, Jack2

120 Chao2, ICE, Boot, Jack2, Jack1 Boot, Jack1, ICE, Chao2, Jack2 Boot, ICE, Chao2, Jack1, Jack2 Boot, ICE, Chao2, Jack1, Jack2

150 Chao2, ICE, Boot, Jack2, Jack1 Boot, ICE, Chao2*, Jack1*, Jack2 ICE, Boot, Chao2, Jack1, Jack2 ICE, Boot, Chao2, Jack1, Jack2

180 Chao2, ICE, Jack2, Boot, Jack1 Boot, ICE, Chao2, Jack1, Jack2 ICE, Chao2, Boot, Jack1, Jack2 ICE, Chao2, Boot, Jack1*, Jack2*

210 Jack2, Chao2, ICE, Boot, Jack1 Boot, ICE, Chao2, Jack1, Jack2 ICE, Chao2, Boot, Jack1, Jack2 ICE, Chao2, Boot, Jack2, Jack1

240 Chao2, ICE, Boot, Jack2, Jack1 Chao2, Boot*, ICE*, Jack1, Jack2 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2

270 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2 Chao2, ICE, Boot*, Jack1*, Jack2 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2

300 Chao2, ICE*, Boot*, Jack1, Jack2 Chao2, ICE, Boot*, Jack1*, Jack2 Chao2, ICE, Jack1, Boot, Jack2 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2

330 Chao2, Boot, ICE, Jack1, Jack2 Chao2*, ICE*, Jack1*, Boot, Jack2 Chao2*, ICE*, Jack1, Boot, Jack2 Chao2, ICE, Jack1, Boot, Jack2

360 Chao2*, Boot*, ICE,* Jack1*, Jack2* Chao2*, ICE*, Jack1*, Boot*, Jack2* Chao2*, ICE*, Jack1*, Boot*, Jack2 Chao2*, ICE*, Jack1*, Boot*, Jack2

* Valores iguais

Page 48: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 46

4.3. Avaliação do protocolo de amostragem proposto por CANCELLO et al. (2002) e da

suficiência amostral

Quando aplicado um protocolo, foram amostradas de 65 a 70% da riqueza real das

áreas (Tabela 7). Mais de 90% do número de espécies assintótico foi inventariado com 60

unidades amostrais na FNRC e com 90 na APPMB e o valor total da riqueza de espécies na

assíntota foi relatado com 120 unidades amostrais na FNRC e 240 na APPMB. O número de

espécies assintótico foi exatamente detectado com 135 unidades amostrais para a FNRC e 315

para a APPMB, ambas as estimativas fornecidas pelo Chao2 (ver Tabelas 3 e 4).

A composição taxonômica entre os protocolos sofreu poucas alterações nas duas áreas

(Figura 5). Na FNRC, o maior número de espécies de Nasutitermitinae foi constante, assim

como sua proporção quanto aos demais grupos, sendo seguido por Termitinae. O número de

espécies de Rhinotermitidae e Syntermitinae não variou entre os protocolos da área, e

Kalotermitidae e Apicotermitinae aumentaram o número de espécies à medida que foram

aplicados os protocolos, variando levemente suas proporções em relação aos demais táxons.

Na APPMB, Termitinae foi o táxon com mais espécies desde o primeiro protocolo,

apresentando o mesmo número que Nasutitermitinae a partir do sexto. O terceiro maior valor

da riqueza de espécies em todos os protocolos foi de Apicotermitinae, sendo seguido por

Syntermitinae. O número de espécies de Rhinotermitidae não variou, e sua proporção quando

comparado aos demais também não. Kalotermitidae apresentou uma leve variação na

proporção de espécies à medida que aumentou o número de protocolos aplicados.

Em relação à composição trófica, as proporções dos grupos alimentares também foram

pouco alteradas entre os protocolos aplicados nas duas áreas (Figura 6). Na FNRC, o maior

valor da riqueza de espécies dos xilófagos não foi alterado entre os protocolos, nem sua

proporção quanto aos demais. O número de espécies do grupo de interface xilófagos/folífagos

não foi alterado e o do grupo dos humívoros e dos intermediários xilófagos/humívoros foi o

mesmo em todos os protocolos aplicados na área. Na APPMB houve uma pequena variação

na proporção do grupo dos xilófagos e dos humívoros entre o primeiro e segundo protocolo,

sendo os maiores valores da riqueza de espécies dos humívoros estabilizados a partir do

segundo protocolo. Os xilófagos apresentaram os segundos maiores valores da riqueza de

espécies a partir do segundo protocolo e as proporções dos grupos intermediários foram

constantes em todos eles.

Page 49: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 47

Tabela 7: Os números de espécies de térmitas coletados a partir dos protocolos aplicados em

duas áreas de Floresta Atlântica da Paraíba. FNRC, Floresta Nacional da Restinga de

Cabedelo, PB; e APPMB, Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho, João

Pessoa, PB.

PROTOCOLOS

APLICADOS

Nº DE ESPÉCIES

AMOSTRADAS*

% DA RIQUEZA

TOTAL*

FNRC

Protocolo 1 14 70

Protocolo 2 18 90

Protocolo 3 19 95

Protocolo 4 20 100

Protocolo 5 20 100

APPMB

Protocolo 1 29 64,44

Protocolo 2 36 80,00

Protocolo 3 41 91,11

Protocolo 4 41 91,11

Protocolo 5 41 91,11

Protocolo 6 42 93,33

Protocolo 7 44 97,78

Protocolo 8 45 100

Protocolo 9 45 100

Protocolo 10 45 100

Protocolo 11 45 100

Protocolo 12 45 100

* Dados baseados nos valores brutos do banco de dados de cada área

Page 50: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 48

Figura 5: A composição taxonômica a partir do total de número de espécies em cada

protocolo de amostragem rápida de térmitas aplicado. Na Floresta Nacional da Restinga de

Cabedelo foram aplicados cinco protocolos, e na Área de Preservação Permanente Mata do

Buraquinho, 12. Famílias: Kalotermitidae e Rhinotermitidae. Subfamílias de Termitidae:

Apicotermitinae, Nasutitermitinae, Syntermitinae e Termitinae.

Page 51: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 49

Figura 6: A composição trófica a partir do total de número de espécies em cada protocolo de

amostragem rápida de térmitas aplicado. Na Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo foram

aplicados cinco protocolos e na Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho, 12.

Grupos funcionais: Xilófagos, Humívoros, interface Xilófagos/Humívoros e interface

Xilófagos/Folífagos.

Page 52: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 50

5. DISCUSSÃO

5.1. Inventário faunístico

A riqueza de morfoespécies de térmitas inventariada para a FNRC (20 spp.) ficou

dentro da amplitude registrada para fragmentos de Floresta Atlântica; já para a APPMB, o

número de morfoespécies (45 spp.) ultrapassou todos os registros já publicados ao longo do

Domínio. De acordo com MOURA (2012), inventários realizados em 22 fragmentos ao longo

da Floresta Atlântica, a partir do mesmo protocolo de amostragem, citaram a riqueza entre 4 a

34 morfoespécies de térmitas. Já em inventários a partir de diferentes métodos de

amostragem, a riqueza na Floresta Atlântica variou de 8 a 43 morfoespécies de térmitas

(BANDEIRA et al., 1998; BRANDÃO, 1998; SILVA & BANDEIRA, 1999; VASCONCELLOS et al.,

2005; REIS & CANCELLO, 2007; VASCONCELLOS, 2010; SOUZA et al., 2012), onde cerca de 29

a 100% das morfoespécies não foram identificadas até espécie, dificultando comparações

entre as listas.

O setor situado ao norte do rio São Francisco, considerado um centro de endemismo

da Floresta Atlântica (SILVA et al., 2004; TABARELLI et al.,2005b), abriga as maiores riquezas

de térmitas já relatadas para todo o Domínio (ver, para a região ao norte do rio São Francisco,

BANDEIRA et al., 1998; VASCONCELLOS et al., 2005; VASCONCELLOS, 2010 e SOUZA et al.,

2012; e, para a região ao sul, BRANDÃO, 1998 e REIS & CANCELLO, 2007). A partir das listas

de espécies de trabalhos anteriores e da presente neste estudo, constatou-se um total de 34

espécies identificadas até o nível específico para o setor ao norte do rio São Francisco.

Seis espécies foram adicionadas à lista de VASCONCELLOS et al. (2005) para a FNRC:

Calcaritermes rioensis Krishna, 1962, outra espécie do gênero Anoplotermes, Nasutitermes

callimorphus Mathews, 1977, N. jaraguae (Holmgren, 1910), N. macrocephalus (Silvestri,

1903) e Termes medioculatus Emerson in Snyder, 1949. Das morfoespécies inventariadas

pelos autores, apenas uma espécie não identificada de Microcerotermes não foi encontrada no

presente estudo.

No estudo realizado por BANDEIRA et al. (1998), em duas áreas de Floresta Atlântica

de João Pessoa (PB), uma delas sendo a APPMB, foram encontradas 43 morfoespécies,

distribuídas em 22 gêneros. No entanto, comparações entre as listas de espécies não são

possíveis, uma vez que apenas 13% das listadas foram identificadas ao nível específico.

Também não é possível realizar comparações com a lista de espécies encontrada no trabalho

Page 53: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 51

de SILVA & BANDEIRA (1999), também realizado na APPMB, uma vez que 100% das espécies

não foram identificadas ao nível específico.

Em relação à lista trazida no estudo de VASCONCELLOS (2010) para a APPMB, foram

adicionados sete gêneros, sendo eles: Atlantitermes, Cavitermes, Convexitermes, Ibitermes,

Neotermes, Rugitermes e Subulitermes. Dentre estes, os identificados em nível específico

foram: Ca. tuberosus (Emerson, 1925), I. inflatus Vasconcellos, 2002 e S. microsoma

(Silvestri, 1903). Outras espécies para gêneros já citados pelo autor também foram

encontradas: Orthognathotermes longilamina Rocha & Cancello, 2009, O. tubesauassu Rocha

& Cancello, 2009 e T. hispaniolae (Banks, 1918).

Na FNRC, a subfamília Nasutitermitinae foi dominante em termos de número de

ocorrências e riqueza de espécies, diferentemente da APPMB, na qual Nasutitermitinae teve o

mesmo número de espécies de Termitinae, sendo esta última também a mais frequente. Em

outros estudos publicados com a termitofauna na Floresta Atlântica, a subfamília

Nasutitermitinae é apontada com os maiores valores da riqueza de espécies e abundância

relativa (BANDEIRA et al., 1998; BRANDÃO, 1998; VASCONCELLOS et al., 2005; REIS &

CANCELLO, 2007; VASCONCELLOS, 2010; SOUZA et al., 2012).

O grupo alimentar dos xilófagos foi o dominante em relação ao número de encontros

nas duas áreas, e em relação à riqueza de espécies na FNRC, corroborando com o padrão

observado em outros estudos conduzidos na Floresta Atlântica (BANDEIRA et al., 1998;

BRANDÃO, 1998; VASCONCELLOS et al., 2005; REIS & CANCELLO, 2007; SOUZA et al., 2012).

Em relação ao número de espécies, o grupo dos humívoros foi o dominante na APPMB, o que

pode ser devido às dificuldades taxonômicas encontradas em espécies da subfamília

Apicotermitinae, a qual é principal representante deste grupo alimentar nos ecossistemas.

Ninhos conspícuos pertencentes a 10 espécies de térmitas foram encontrados na

APPMB. Este dado corrobora outro estudo ao norte do rio São Francisco, o qual cita essas

mesmas espécies como construtoras de ninhos visíveis para três remanescentes de Floresta

Atlântica (VASCONCELLOS, 2010), sendo este total o máximo já encontrado neste setor (ver

VASCONCELLOS et al., 2005; VASCONCELLOS et al., 2008; VASCONCELLOS, 2010; SOUZA et

al., 2012). Na FNRC, foram encontradas cinco espécies construtoras, adicionando a

ocorrência de N. macrocephalus à lista publicada no estudo de VASCONCELLOS et al. (2005)

para a mesma área. Das listadas, apenas Embiratermes neotenicus (Holmgren, 1906) constrói

ninhos epígeos, sendo as todas as demais construtoras de ninhos arborícolas.

Page 54: Análise do desempenho de estimadores de riqueza de

ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 52

A alta diversidade da termitofauna verificada na APPMB ressalta a importância de

pequenos fragmentos para a conservação da biodiversidade da Floresta Atlântica, inclusive

quando este está inserido em matriz urbana. A biodiversidade encontrada na APPMB a

destaca dos demais fragmentos pela sua possibilidade de atuar como centro dispersor de

espécies para recolonizações de outros próximos. HOLLAND & BENNETT (2011) afirmam que

uma efetiva conservação de várias espécies em longo prazo depende da sua capacidade de

persistir em fragmentos de habitats em meio a paisagens fortemente modificadas. Para que

isto ocorra, SEKERCIOGLU et al. (2002) destacam a importância da circulação de indivíduos

entre os fragmentos. Caso houvesse a implementação de medidas conservacionistas que

restaurassem a conectividade original da paisagem da APPMB e dos fragmentos próximos,

poderia haver uma maior migração de indivíduos provindos de outras populações da APPMB,

aumentando o fluxo gênico e facilitando a recolonização de fragmentos próximos com baixa

biodiversidade. Isto garantiria a permanência das espécies por mais tempo e atuaria

diretamente para a conservação do Domínio. Os resultados de um estudo sobre os efeitos da

fragmentação com insetos, COLLINGE (2000) sugere que os corredores de habitat podem

potencialmente influenciar a taxa na qual algumas espécies de insetos recolonizam os

fragmentos ao redor. Se aplicados na APPMB, talvez estes métodos auxiliem na manutenção

da sua diversidade.

É importante destacar que ações conservacionistas devem ocorrer de forma iminente e

eficiente em fragmentos inseridos em matriz urbana, como os dois remanescentes estudados,

uma vez que estes são mais susceptíveis às alterações do ambiente e, geralmente,

modificações na biodiversidade local. Uma compilação de dados realizada por MCKINNEY

(2008), baseada em 105 estudos sobre os efeitos da urbanização sobre a riqueza de espécies

de vertebrados, invertebrados e plantas, indicou que a extrema urbanização quase sempre

reduz a riqueza de espécies. No entanto, em casos de urbanização com níveis moderados, o

autor afirmou que seu efeito variou significativamente entre os grupos, apontando uma

tendência menos consistente para reduzir a riqueza de espécies, e com o aumento dela em

alguns grupos.

Num estudo sobre térmitas, BROWN (1997) afirmou que, em casos de baixos distúrbios

ambientais, a resposta dos térmitas foi de aumentar a riqueza de espécies, já nos de altos

distúrbios, houve pequena ou nenhuma alteração no número de espécies. Este estudo

possibilita futuras avaliações, as quais são essenciais para o monitoramento das áreas e

planejamento de medidas conservacionistas.

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ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 53

5.2. Avaliação dos estimadores de riqueza de espécies

Divergências sobre o desempenho dos estimadores não paramétricos foram

evidenciadas em muitos trabalhos: por exemplo, PALMER (1990) concluiu que Jackknife1 é o

estimador menos tendencioso, quando comparado ao Bootstrap (os estimadores Chao não

foram examinados), COLWELL & CODDINGTON (1994) defenderam a utilização dos

estimadores Chao2 e Jackknife2 como os mais eficientes (os estimadores de cobertura ACE e

ICE não foram analisados, pois não existiam até então); e WALTHER & MORAND (1998),

trouxeram o Chao2 e o Jackknife1 como os melhores. BROSE et al. (2003) sugerem que essas

divergências podem ser atribuídas às diferenças em suas coberturas de amostra.

A maioria dos testes de desempenho de estimadores envolveu assembleias pequenas e

bem inventariadas, ou grandes áreas insuficientemente estudadas, com riqueza real

desconhecida (MAGURRAN, 2011). A melhor maneira para estas avaliações, de acordo com

TOTI et al. (2000), é a utilização de conjuntos de dados a partir de um local onde a riqueza

real é conhecida, independente do seu tamanho, o que possibilita afirmações concretas acerca

do desempenho dos estimadores. Com esforço amostral de 1500m² na primeira área e 3600m²

na segunda, bem como a ausência de uniques e duplicates nos dados de ambas, infere-se que a

riqueza real de espécies de térmitas sensível ao protocolo foi totalmente amostrada nas áreas.

Outros trabalhos também avaliaram o comportamento dos estimadores a partir de áreas bem

inventariadas, como o de COLWELL & CODDIGNTON (1994) e o de BUTLER & CHAZDON

(1998).

Em testes de desempenho de estimadores a partir de curvas de acumulação de espécies

observadas que não atingiram à assíntota, como um realizado com taxocenoses de aranhas

(TOTI et al., 2000), não é possível utilizar abordagens diretas de avaliação, sendo necessário a

utilização de outras formas menos rigorosas, e, consequentemente, menos confiáveis.

O comportamento de um estimador em relação ao esforço amostral também é

fundamental para avaliações de seu desempenho. De acordo com TOTI et al. (2000), um bom

estimador deve chegar a uma assíntota estável com menos amostras do que as requeridas pela

curva de acumulação de espécies para chegar a este mesmo ponto. Neste estudo, o estimador

que chegou mais rapidamente ao número da riqueza real de espécies nas duas áreas foi o

Chao2, apresentando menores valores do enviesamento e estabilizando a curva de acumulação

de espécies mais rapidamente, a partir de um menor número de unidades amostrais. Esta

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ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 54

rápida aproximação das estimativas do Chao2 ao valor real do número de espécies já havia

sido relatado num estudo anterior realizado por CHAZDON et al. (1998).

Alguns trabalhos publicados, como o de CHIARUCCI et al. (2003), destacam que o

desempenho dos estimadores melhora progressivamente com o aumento do número amostral.

No presente estudo, o verdadeiro valor da riqueza de espécies foi estimado quando cerca de

80% das espécies foram amostradas e/ou ocorreu cerca de 20% de uniques nos dados. Essas

características já foram observadas em investigações anteriores, como a de WALTHER &

MORAND (1998) e a de MAO & COLWELL (2005), as quais sugerem que os estimadores de

riqueza não paramétricos não comecem a cobrir o verdadeiro valor até cerca de 2/3 para 4/5

das espécies sejam observadas; e a de LOPEZ et al., (2012), que determinaram um limite de 20

indivíduos/espécies, ou menos de 21% de singletons para a produção de estimativas de

riqueza de confiança, a partir de estimadores não paramétricos corrigidos. Foi evidenciado

também que o desempenho de alguns estimadores não paramétricos melhorou com o aumento

do número amostral, como o Chao 2, no entanto, outros, como o Jackknife de primeira e o

segunda ordem, pioraram seu desempenho ao passo que aumentava o número de amostras, e,

consequentemente, diminuía o número de espécies raras.

Alguns trabalhos trazem os resultados do desempenho dos estimadores a partir da

cobertura amostral (p. ex., BROSE et al., 2003), mas BROSE e MARTINEZ (2004) destacam que

esta pode apenas ser estimada, o que faz a escolha do estimador ótimo incerta. É importante

utilizar também outras abordagens, como o número de espécies raras, frequentes e

infrequentes, nos resultados de avaliações dos estimadores, pois estes padrões são testáveis e

utilizados posteriormente mais facilmente por outros estudos.

MAGURRAN (2011) inferiu que, em assembleias em que todas as espécies são dispostas

numa proporção aproximadamente igual, a amostragem fornece uma estimativa acurada de

sua riqueza. Já de acordo com MAY (1975), em amostras feitas em assembleias onde há a

dominância de determinada espécie e as demais são menos frequentes, ou raras, o resultado é

geralmente uma subestimativa da riqueza real de espécies. Em nosso estudo, onde foram

evidenciadas proporções diferentes da disposição das espécies nas áreas, o comportamento

inicial dos estimadores foi de subestimar a riqueza real. Ao passo que o número de unidades

amostrais aumentava e o de espécies raras diminuía, a maioria dos estimadores superestimou

a riqueza real, com exceção apenas do Jackknife2, que forneceu subestimativas nos cortes

finais nas duas áreas.

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ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 55

WALTHER e MOORE (2005) realizaram uma revisão de literatura acerca do

desempenho dos estimadores de riqueza de espécies, além de definirem os conceitos de

enviesamento, precisão e acurácia. Estimadores utilizados em estudos de biodiversidade

precisam não apenas ser os menos tendenciosos possíveis, como também precisam ser

confiáveis em termos de precisão, a fim de reduzir a variação arbitrária durante a realização

de levantamentos semelhantes (BROSE et al., 2003). Nesse estudo, todos os três critérios

foram avaliados isoladamente, apesar de a acurácia incorporar os dois outros conceitos, uma

vez que, quando avaliado apenas este último critério, péssimos valores do enviesamento ou

precisão podem ser mascarados. A fim de evitar esse problema, todos os dados gerados nos

três critérios foram inicialmente analisados individualmente, para em seguida ser realizada

uma classificação final dos estimadores baseada nos valores desses três parâmetros em cada

corte amostral. Foi caracterizado com um bom desempenho em cada categoria aquele(s)

estimador(es) que apresentou(aram) os valores mais baixos em relação aos demais para o

número de amostras analisado.

BROSE et al. (2003) afirmam que a escolha do estimador menos tendencioso pode ser

apropriada para estudos em que vários conjuntos de dados independentes estão disponíveis

para se obter uma estimativa média, como estimativas da biodiversidade global ou riqueza de

espécies de um bioma inteiro. Entretanto, os autores afirmam que, no caso de estudos de

campo em pequenas escalas espaciais (como os que utilizam o protocolo para rápidas

avaliações da riqueza de espécies de térmitas), a precisão deve ser priorizada, além de

destacarem a existência de um trade-off entre a redução do enviesamento e a precisão dos

estimadores. Levando isto em consideração, sugere-se cautela ao considerar as estimativas

realizadas pelos estimadores Jackknife de 1 e 2 ordens em estudos com térmitas a partir do

protocolo de transecto, uma vez que estes estimadores apresentaram resultados muito

oscilantes, tanto em relação ao enviesamento quanto à precisão, a partir do aumento do

esforço amostral, passando das melhores estimativas às piores.

HELLMANN e FOWLER (1999) afirmaram que quando o tamanho da amostra é inferior a

aproximadamente 25% da riqueza real, o estimador Jackknife2 foi o menos tendencioso,

sendo seguido pelo Jackknife1 e o Bootstrap. De fato, no presente estudo os estimadores

Jackknife apresentaram um comportamento análogo: até aproximadamente 75% da riqueza

real amostrada, o Jackknife de segunda ordem foi o que apresentou o melhor enviesamento, e

o de primeira ordem até aproximadamente 82%. Apesar do Jackknife2 ser o menos preciso

dentre os analisados, neste caso, há um trade-off entre os valores do enviesamento e a

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TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 56

precisão, resultando na melhor acurácia deste estimador, nestas condições e a partir de um

baixo número amostral.

As estimativas realizadas pelo Jackknife1 e Jackknife2 são baseadas no número de

espécies raras encontradas no banco de dados. O Jackknife1 forneceu boas estimativas até

uma porcentagem de aproximadamente 22,2% de uniques e o Jackknife2 quando há no

mínimo 27,9% de uniques e 17,2% de duplicates nos dados. Quando a frequencia de espécies

raras foi menor que estas porcentagens, esses estimadores passaram a ter um desempenho

insatisfatório, fornecendo estimativas tendenciosas, imprecisas e sem acurácia. Assim, sugere-

se que o Jackknife1 e o Jackknife2 sejam utilizados em trabalhos com térmitas apenas quando

haja altas frequencias de espécies raras nos dados (no mínimo, de 25% de uniques). Vale

salientar que estes valores de frequencia de espécies raras são baseados nos resultados

fornecidos pelo EstimateS©

, e não nos dados brutos da matriz de dados, uma vez que são a

partir dessas médias randômicas fornecidas pelo programa (p. ex., uniques, duplicates e Sobs)

que as estimativas da riqueza de espécies são calculadas.

O Bootstrap, diferentemente dos demais analisados, não utiliza em suas estimativas

número de espécies raras ou infrequentes. Pelo contrário, usa as frequências de todas as

espécies observadas, o que pode influenciar na alta precisão evidenciada no desempenho deste

estimador, a qual persistiu até quando mais de 99% da riqueza real foi amostrada em uma das

áreas. Essa característica do Bootstrap de apresentar elevada precisão já havia sido relatada

em outros estudos: POULIN (1998) destacou a ótima precisão do Bootstrap em relação aos

estimadores Chao e Jackknife, ambos de primeira e segunda ordem, quando a assembleia

continha muitas espécies raras, e HORTAL et al. (2006), também trouxe o Bootstrap como o

mais preciso, embora este mesmo trabalho não sugira a utilização do estimador devido às

subestimações encontradas em seu desempenho. No presente trabalho, o Bootstrap forneceu

estimativas medianas na maioria dos cortes amostrais da classificação final, e naqueles cortes

que cobriram aproximadamente de 92 a 96% da riqueza real de espécies, gerou as melhores

estimativas, sendo uma boa opção para estimativas de riqueza de térmitas a partir do

protocolo de coleta utilizado.

O estimador de cobertura ICE foi desenvolvido com a finalidade de superestimar a

riqueza de espécies das áreas, especialmente com pequenas amostras (COLWELL &

CODDINGTON, 1994), sendo esta característica favorável em estudos de biodiversidade em

pequena escala. Neste trabalho, o ICE forneceu ótimas estimativas quando houve, em média,

48,3% de espécies infrequentes e 51,7% de frequentes, assim como apresentou um bom

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TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 57

desempenho constante, ficando geralmente entre os três melhores estimadores na classificação

geral de cada corte amostral analisado. Contudo, este estimador requer um limite arbitrário

para definir “espécies raras”, e pode, dessa forma, produzir resultados diferentes a partir do

mesmo conjunto de dados (CHIARUCCI et al., 2003).

Em uma avaliação do desempenho de estimadores de riqueza com taxocenoses de

formigas da Estação Biológica La Selva, na Costa Rica, LONGINO et al. (2002) relataram que

o comportamento do ICE não era estável. Entretanto, em nosso estudo a partir do método de

coleta utilizado, este estimador teve um desempenho satisfatório constante, mesmo com o

aumento do número amostral, o que faz do método uma opção em estimativas gerais da

riqueza de espécies de térmitas. Considerando que foi utilizado apenas um limite de 10

unidades amostrais para as espécies infrequentes, é possível que, caso aplicado outro limite, o

desempenho do estimador seja diferente do exposto neste teste. Uma investigação mais

detalhada acerca do desempenho do ICE, como a avaliação do desempenho a partir de

diferentes limites de espécies infrequentes, é necessária antes de serem realizadas quaisquer

conclusões sobre sua eficiência nas estimativas. Apesar do bom desempenho e da estabilidade

evidenciados para este banco de dados, acredita-se que o estimador ainda deve ser testado em

relação a outros limites de espécies infrequentes. Dessa forma, o ICE não é indicado para

fornecer estimativas de térmitas, uma que vez nesse estudo não há resultados suficientes para

realizar inferências sobre o estimador.

O estimador Chao2 foi o menos tendencioso dentre os demais analisados, o que já

havia sido relatado anteriormente por WALTHER e MARTIN (2001), e se aproximou do

verdadeiro valor da riqueza real mais rapidamente, como indicado por LONGINO et al. (2002).

Este último estudo citado afirma ainda que o Chao2 seja relativamente insensível ao número

de parcelas. Foi evidenciado que, quando o desempenho deste estimador é analisado de forma

rigorosa, ocorreram variações do desempenho à medida que aumentou o número amostral.

Nos cortes amostrais iniciais, os que abrangeram até aproximadamente 92% da riqueza real, o

Chao 2 ficou entre os estimadores com os desempenhos mais insatisfatórios. Por outro lado,

quando amostrada em média mais de 98% da riqueza real, este estimador apresentou o melhor

desempenho em todos os cortes amostrais realizados. Entre as áreas, as frequências de

uniques e duplicates nos cortes de melhor desempenho do Chao2 não coincidiram, sugerindo

que o cálculo envolvido em suas estimativas através da fórmula do viés corrigido seja mais

complexo do que os outros discutidos anteriormente, que também utilizam espécies raras,

como os Jackknife de 1ª e 2ª ordem.

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ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 58

Alguns estudos destacaram o ótimo desempenho do Chao2 quanto ao enviesamento

e/ou acurácia (p. ex., WALTHER & MORAND, 1998; WALTHER & MARTIN, 2001; FOGGO et al.,

2003a), e outro destaca o bom desempenho do estimador para pequenos tamanhos amostrais

(CHAZDON et al., 1998). Na presente investigação, de forma geral, este estimador forneceu

boas estimativas da riqueza de espécies, com a ressalva do ótimo desempenho em grandes

tamanhos amostrais. Sugere-se a utilização do Chao2 em estimativas de riqueza de espécies

de térmitas, uma vez que, combinado aos outros discutidos anteriormente, pode fornecer

resultados bem próximo à riqueza real da área analisada.

A discussão acerca do desempenho de estimadores não paramétricos é complexa e

envolve vários fatores, como os parâmetros analisados para a avaliação, o táxon e o método

de coleta utilizado. Um estimador descrito com o melhor desempenho para determinado

táxon, com determinada metodologia, não é necessariamente o mais indicado para outros

grupos e outros métodos de coleta, como exemplificado anteriormente. O mais indicado é a

avaliação para cada grupo e cada metodologia, uma vez que é possível detectar as

particularidades dos bancos de dados em cada caso. Assim, acredita-se que este estudo, a

partir dos limites detectados no desempenho dos estimadores, contribuiu para a determinação

de futuras estimativas mais confiáveis em trabalhos que caracterizem a termitofauna a partir

da mesma metodologia que foi utilizada nesse trabalho.

5.3. Considerações acerca do protocolo proposto por CANCELLO et al. (2002) e da

suficiência amostral mínima

Atualmente, não há um consenso mundial sobre o melhor método para ser utilizado

para caracterizações da diversidade de térmitas. No Brasil, trabalhos investigando a

diversidade da termitofauna utilizaram tanto o protocolo descrito por DAVIES (1997) e

EGGLETON et al. (1997), quanto o proposto por CANCELLO et al. (2002) (p. ex.

VASCONCELLOS et al., 2005; REIS & CANCELLO, 2007; ACKERMAN et al., 2009), dificultando

comparações, e evidenciando a necessidade de uma padronização de coleta nos trabalhos

publicados.

O protocolo de amostragem descrito em DAVIES (1997) e EGGLETON et al. (1997)

consiste na aplicação de um transecto de 100 x 2m, dividido em 20 seções contínuas de 5 x

2m numeradas sequencialmente. O tempo amostral é de 1 h x pessoa, em cada parcela. No

entanto, MOURA (2012) destaca algumas desvantagens do método: a possibilidade de não

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ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 59

haver a representação de toda a heterogeneidade dos habitats presentes nas localidades, uma

vez que utiliza apenas um único transecto, e a probabilidade de pseudoreplicações das

colônias, tendo em vista a inexistência de espaçamento entre as parcelas.

Quando esse protocolo de amostragem foi testado por JONES e EGGLETON (2000) foi

observado que o método inventariou de uma proporção entre 31 e 36% da riqueza real de duas

áreas da Malásia e uma de Camarões. Também foi afirmado que a amostragem produzida pelo

método representa a composição taxonômica e funcional da taxocenose geral dos térmitas.

Já o protocolo proposto por CANCELLO et al. (2002) (descrito no tópico 3.2), aplicado

uma vez, inventariou entre 65 a 70% da termitofauna dos dois fragmentos da Floresta

Atlântica analisados nesse trabalho, bem como representou boa parte da composição

taxonômica e funcional quando foi aplicado. As pequenas alterações no número de espécies

de Kalotermitidae e Apicotermitinae podem ter ocorrido devido à natureza extremamente

críptica do primeiro táxon e às dificuldades taxonômicas deste último. Os problemas na

identificação dos Apicotermitinae podem ser responsáveis também pelas alterações

encontradas na proporção do grupo dos xilófagos e humívoros entre o primeiro e segundo

protocolo aplicado na APPMB, uma vez que este táxon é o principal representante do grupo

dos humívoros.

No geral, em relação ao método testado no presente estudo, notou-se que quando

aplicado apenas um protocolo, as proporções das taxocenoses foram bem representadas, bem

como boa parte da riqueza de espécies assintótica, uma vez que cerca de 70% do número de

espécies real foi inventariado nas duas áreas com apenas um protocolo.

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ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 60

6. CONCLUSÕES

1) O número de espécies encontrado nos dois fragmentos estudados é superior a todos os

estudos publicados anteriormente para a Floresta Atlântica. O planejamento de ações

conservacionistas nos fragmentos deve ser urgente, principalmente na APPMB devido ao alto

número de espécies de térmitas encontradas e à possibilidade de ser um centro dispersor de

espécies para fragmentos próximos.

2) A utilização de cada estimador em áreas de Floresta Atlântica foi indicada nas seguintes

situações: Jackknife1 e Jackknife2 apenas para banco de dados com um número de uniques

superior a 25% da riqueza observada. Quando a porcentagem de espécies raras for inferior a

esta, sugere-se a utilização das estimativas do Bootstrap e do Chao2.

3) O protocolo testado é eficiente na caracterização da termitofauna, obtendo estimativas

eficientes da diversidade real das áreas a partir da utilização dos estimadores não

paramétricos. Além disso, o protocolo reproduziu as proporções da composição taxonômica e

trófica de forma similar entre os protocolos aplicados, o que demonstra a eficiência do método

para determinar a diversidade de térmitas quando não é possível um inventário completo.

4) A partir dos resultados obtidos, tem-se que a suficiência amostral mínima de um

protocolo (30 unidades amostrais de 10 m²) é eficiente na para inventários rápidos da riqueza

de espécies de térmitas.

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ERNESTO, M.V. 2013

TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 61

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